全 文 ：·综述与专论·
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN 2011 年第 7 期
噬藻体和蓝藻间的基因转移及协同进化作用
刘腾腾 刘丽 魏大巧 夏雪山
(昆明理工大学生命科学与技术学院，昆明 650224)
摘 要: 生物物种之间的水平基因转移广泛存在于细菌、古生菌和真核生物中，并能造成同一生境中种群的快速协同
进化。噬藻体是感染蓝藻的专一性病毒，近年研究表明其在蓝藻水华生消中发挥了重要作用，使人们认识到了噬藻体的重要
生态地位。综述了物种间的水平基因转移，介绍了噬藻体遗传多样性研究中常用的光合作用基因、结构蛋白基因等靶标基因
所介导的基因转移以及基因转移引起的病毒和宿主的协同进化，并介绍了研究基因转移所用到的试验技术以及今后所要面
临的问题。
关键词: 水平基因转移 噬藻体 蓝藻 协同进化
The Role of Horizontal Gene Transfer and Co-evolution
Mechanism Between Cyanophage and Cyanobacteria
Liu Tengteng Liu Li Wei Daqiao Xia Xueshan
(Faculty of Life Science and Technology，Kunming University of Science and Technology，Kunming 650224)
Abstract: Horizontal gene transfer between cells and individuals or species were widely found in bacteria，archaea and eu-
karyotes． Horizontal gene transfer may cause the species fast co-evolution at the same environment． Cyanophage is the specifical virus
that infects cyanobacteria which play a key role in eliminating algal blooms． This paper mainly reviewed the horizontal gene transfer be-
tween species and the virus-host co-evolution caused by gene transfer which mainly mediated by target genes，such as photosynthesis
genes，structural genes，and the research prosrect were proposed．
Key words: Horizontal gene transfer Cyanophage Cyanobacteria Co-evolution
收稿日期:2011-01-03
基金项目:国家自然科学基金项目(30960005) ，云南省自然科学基金项目(2009ZC044M)
作者简介:刘腾腾，男，硕士研究生，研究方向:分子病毒学;E-mail:liutengstar@ 163． com
通讯作者:刘丽，副教授，硕士生导师，E-mail:Liuli2272@ 163． com
生物物种间的遗传物质的转移和传递一直以来
都是生命科学研究的热点之一，这些研究不仅可以
揭示基因转移对生物进化的作用，而且还能促进物
种间的遗传多样性的研究。生物物种间的基因转移
一般分为两种类型:垂直基因转移和水平基因转移。
垂直转移是指有性繁殖或无性繁殖中上一代的遗传
物质传递到下一代，垂直基因转移是通过传递物种
的整个基因组而使下一代获得物种遗传。水平基因
转移，又称侧向基因转移［1］，是指在差异生物个体
之间，或单个细胞内部细胞器之间所进行的遗传物
质的交流，差异生物个体可以是同种但含有不同的
遗传信息的生物个体，也可以是远缘的，甚至没有亲
缘关系的生物个体，单个细胞内部细胞器主要指的
是叶绿体、线粒体及细胞核等。水平基因转移的最
早证据是抗生素的广泛使用后的抗性基因的快速扩
散。最近，研究者通过比较原核生物的基因组序列
信息，发现大肠杆菌(Escherichia coli)中 24%的基因
信息是通过水平基因转移而来［2］。
由于垂直基因转移主要是指由父传子、子传孙
的 DNA 传递方式，遗传物质传递比较稳定，而水平
基因转移是指生物从其生境中获得外源 DNA 的过
程，它既可以通过自然选择获取也可以通过人为改
造获取，主要发生在不同的生物物种之间，从而引起
了生物物种的遗传多样性。近年来水平基因转移得
到了越来越多的关注，具有较高的研究意义，同时，
随着淡水湖及海洋中蓝藻水华的频繁出现，噬藻体
2011 年第 7 期 刘腾腾等:噬藻体和蓝藻间的基因转移及协同进化作用
与其宿主蓝藻之间的基因转移与协同进化也倍受关
注。现主要讨论生物体间的水平基因转移现象，以
及广泛存在于噬藻体和其宿主蓝藻之间的基因
转移。
1 物种间的水平基因转移
物种间水平基因转移主要是由移动基因元件
(mobile gene element)或这些元件的组合，称之为水
平基因池介导进行的，这些移动基因元件主要包括
插入序列(IS)［3］、转座子(transposons)［4］、整合子
(integrons)［5］、可转移质粒(transferable plasmids)、
基因岛(genomic islands)［3］和噬菌体(phage)。由于
移动基因元件不具有种间或基因组间的特异性，所
以能在不同物种间进行广泛转移。
1． 1 原核生物中的水平基因转移
由于对原核生物中的基因水平转移现象研究较
早，因此人们对原核生物中基因水平转移的方式和
机制了解的也比较清楚，其水平转移方式主要有转
化、接合和转导。
转化是指受体菌不需要任何载体介入直接摄取
供体菌的 DNA 片段，从而得到新的表达性状，是生
物在进化中早期获取外源基因的主要途径。早在
1943 年，Avery等就发现有毒肺炎双球菌的 DNA 与
无毒肺炎双球菌共培养后产生有毒性的肺炎双球菌
后代的转化现象，这是自然转化。但 DNA进入细胞
的效率很低，在分子生物学和基因工程工作中通常
使用感受态细胞，从而提高转化效率。例如，大肠杆
菌经冰冷 CaCl2的处理后，成为感受态细菌，当加入
重组质粒并突然由 4℃转入 42℃作短时间处理，质
粒 DNA便能进入细菌，提高了转化效率。
接合是以细菌的性菌毛为中间介质，将遗传物
质从供体菌转移给受体菌。转导是以温和噬菌体为
载体，将供体菌的一段 DNA 转移到受体菌内，从而
使受体菌获得新的性状。转导可以在多种细菌中发
生，在陆生环境、水生环境和动植物体内等各种条件
下均可发生，以噬菌体为载体，显示了原核生物已经
能够通过特定的载体实现不同生物个体之间基因的
交流整合［6］，加快了生物适应环境的能力，促进了
不同生物物种间的协同进化。
1． 2 真核生物中的水平基因转移
与原核生物基因水平转移的方式和机制不同，
真核生物中很少发生转化、接合和转导等现象［7］，
真核生物基因水平转移的方式更加复杂。对于真核
生物基因水平转移的机制，目前知道的还很少。但
是，真核生物中供体和受体的生活习性、地理分布、
进化历史等可以帮助我们揭示水平基因转移是如何
发生的，不同的物种之间的病毒转染，共生生物的直
接接触，以及宿主寄生关系等都为水平基因转移提
供了可能。
到目前为止，最易于被人们接受的真核水平基
因转移的方式是宿主和与其寄生的生物通过相互接
触实现基因水平转移，或借助病毒、细菌、螨虫和昆
虫等载体来实现基因的水平转移［8］。1985 年，Ta-
kahashi［9］通过碱基序列分析，发现仓鼠的内源反转
录病毒 IAP编码的两个基因 gag 和 pol 的核苷酸序
列与仓鼠免疫球蛋白 E 结合因子基因的核苷酸序
列编码区相似性高达 72%，推测免疫球蛋白结合因
子基因是一个病毒起源的杂合基因，表明该病毒基
因通过内源反转录病毒 IAP的反转录转移到了仓鼠
中，可见反转录病毒作为基因水平转移的载体在生
物进化中起着重要的作用。1999 年，Jordan 等［10］报
道了 copia反转录转座子从黑腹果蝇中通过水平转
移进入到另一种果蝇中，并且指出寄生螨虫和昆虫
病毒可能是发生基因水平转移的介质。
1． 3 内共生理论
1883 年，Schimper 最先提出了内共生理论，内
共生假说认为，真核生物的线粒体、叶绿体等细胞器
起源是内共生于真核生物细胞中的原核生物。已有
大量证据表明［11］，在生物进化过程中，植物线粒体、
叶绿体等细胞器的大量基因是通过水平转移进入到
细胞核中。Kondo［12］在研究甲虫的时候发现，沃尔
巴克式体通过内共生关系将自身 11 kb 的 DNA 片
段转移到昆虫宿主绿豆象的 X 染色体上。虽然这
些机制已在水平转移研究中得到广泛的应用，但是
这些机制并不能解释所有真核生物之间的基因水平
转移现象，因此有些科学家提出了另外一些可能机
制来解释基因水平转移现象，如亲缘关系较远的被
子植物间通过花粉进行的远缘杂交来实现基因水平
转移，某些生物通过摄取土壤中裸露的 DNA进行基
因水平转移等［13］。
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生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2011 年第 7 期
1． 4 水平基因转移在生物协同进化中的作用
水平基因转移同基因突变一样，在生物进化中
起着重要的作用，为生物进化提供原始材料，水平基
因转移可以通过插入、重组与细胞中的原有基因整
合，从而产生具有新的功能的基因，这比基因单纯地
突变获得新基因更加快捷，因此，水平基因转移能加
快物种的演化速度。基因垂直传递是亲代将遗传物
质传递给子代，保证了物种的延续，而水平基因转移
则实现了不同物种之间遗传物质的交流，大大促进
了生物进化的速度，为生物能够更快的适应环境提
供了便利的条件。水平基因转移能够使生活在相同
环境的生物之间传递基因，使适应环境的优良基因
能够快速的在生物中保存下来，而水平基因转移载
体在同一生境中可以穿梭于种间而进行基因的传播
和沟通，如果时间足够长，物种之间的差别将逐渐缩
小，从而产生协同进化现象。水平基因转移跟生物
所处的环境有关，处于逆境下的生物易于接受外界
DNA，使其能够更快的适应变化的环境，基因水平转
移发生在不同物种之间，同时也增加了物种的遗传
多样性。
2 噬藻体与蓝藻间的水平基因转移
随着我国经济的发展，人类活动增加，水体富营
养化程度和蓝藻水华发生日益严重，因此水华生物
防治工作十分紧迫，而蓝藻作为引起水华的主要研
究对象，是地球生物合成初级生产力的主要成
员［14］，与其寄生病毒噬藻体的遗传多样性的研究具
有较大应用意义。通过研究噬藻体与蓝藻之间的基
因转移来寻找噬藻体中广泛的标记基因，探索噬藻
体和蓝藻之间的协同进化机制［15］，利用噬藻体作为
防治蓝藻类水华的有效生物调控因子。
蓝藻，又称蓝细菌，是一类个体微小的光合自养
原核生物，噬藻体是蓝藻的专一性病毒，大量的噬藻
体能在不同的时间和空间范围内感染蓝藻，噬藻体
是一种双链 DNA病毒，属于三种形态界定的病毒家
族:短尾病毒科(Podoviridae)、肌尾病毒科(Myoviri-
dae)和长尾病毒科(Styloviridae)。迄今为止，研究
者取得了噬藻体生物学特性以及与宿主相互关系的
成果，但有关噬藻体遗传多样性的报道还不是很多。
噬藻体是高度差异性的病毒类群，缺乏广泛的遗传
标记。随着研究的深入，研究者发现肌尾病毒科噬
藻体的结构蛋白基因 g20［16］具有相当强的保守性，
因此可以利用 g20 作为研究噬藻体分子进化的靶标
基因。另外，肌尾病毒科噬藻体和短尾病毒科噬藻
体都能编码 DNA聚合酶基因，也可用其作为检测噬
藻体分子进化的靶标基因，而对于长尾病毒科噬藻
体，还没有很好的分子标记。
2． 1 蓝藻与噬藻体间的基因转移
在噬藻体中，短尾病毒和长尾病毒具有明确的
宿主范围，而肌尾病毒一般有一个较大的宿主范围，
甚至能跨越属的界限，所以一般用肌尾病毒作为通
过转导的水平基因转移的载体。生物中的基因转移
是生物进化的一个重要机制，噬藻体作为基因转移
的一个媒介，在蓝藻进化中起着重要的作用，它可提
供给蓝藻新的遗传物质并且可用噬藻体编码的基因
来代替蓝藻中相同作用的基因，从蓝藻中获得的
DNA或者噬藻体总的基因库中的基因交换反过来
影响噬藻体的进化。
噬藻体与宿主蓝藻的新陈代谢和生命循环有密
切的联系，对生态环境和蓝藻有重要的影响。溶源
性或非裂解性噬藻体感染蓝藻后，其基因将与蓝藻
的基因组发生整合，并随着蓝藻细胞一起进行复制，
在选择压力作用下，噬藻体通过与蓝藻细胞基因组
进行整合的方式与蓝藻基因组发生持续的遗传物质
交换，进行基因转移，从而获得了更大的遗传差异和
宿主抗性来逃避蓝藻的免疫机制系统，这样就促进
了噬藻体和蓝藻的协同进化，而且这种基因传递对
生物种群多样性以及遗传多样性的研究有重要意
义。当噬藻体逃避蓝藻的免疫机制，感染蓝藻后，就
有可能导致蓝藻死亡。Fuhrman［17］指出，噬藻体等
病毒在海洋表层水体中的浓度达到 1010 /mL 时，能
造成海洋细菌和蓝藻的高致死率而使初级生产力
下降。
许多学者在进行噬藻体中常用靶标基因的研究
时发现，噬藻体是蓝藻基因水平转移的重要执行者，
噬藻体能编码靶标基因并在蓝藻中表达，这些基因
的表达保证了病毒复制过程中的能量供应，从而增
加了噬藻体在蓝藻中的适应性。
2． 2 噬藻体与蓝藻基因转移中常见的靶标基因
2． 2． 1 光合作用基因 光合作用基因 psbA 和 ps-
bD基因［18］是叶绿体基因组中重要的光调控基因，
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2011 年第 7 期 刘腾腾等:噬藻体和蓝藻间的基因转移及协同进化作用
分别编码光系统Ⅱ反应中心的的 D1 和 D2 蛋白(PS
是能够进行光合作用的物种，因此光合基因可作为
蓝藻株系之间的鉴定依据)。随后，研究发现它们
具有一定的保守性，而且噬藻体能运载和表达光合
作用基因，因此通过研究光合基因可以作为研究噬
藻体多样性的辅助方法。
光合作用基因在噬藻体和其宿主蓝藻中的基因
转移主要是水平基因转移，噬藻体是海洋蓝藻中的
水平基因转移的重要因素，而蓝藻是海洋中主要的
光合作用生物，一些噬藻体携带并表达和蓝藻具有
同样作用的基因，在噬藻体感染蓝藻的时候很可能
会增强蓝藻的光合作用机制，引起蓝藻的光合作用
机制进化。为了研究这种现象的存在和它的进化形
态，Sullivan等［19］培养了 33 种不同基因家族和宿主
范围的噬藻体，用来寻找光系统 II 中心基因 psbA
和 psbD的存在，结果发现 88%的噬菌体的基因组
含有 psbA，50%含有 psbA 和 psbD。几乎所有能编
码 psbA和 psbD的噬藻体都可以扩大它们的宿主范
围，噬藻体感染蓝藻时间的长短也能决定噬藻体基
因组中 psbA的存在与否。另外，在不同的蓝藻的光
合作用中心，噬藻体是否携带 psbD会影响噬藻体和
宿主编码的 psbA-psbD的偶联约束。通过对这些噬
藻体的基因系统分析，在进化过程中不同类型不同
数量的整个基因从宿主转移到噬藻体(psbA 有 4
个，psbD有 2 个)［20］。此外，在不同噬藻体中也存
在基因的纵向和横向基因转移，这样就增大了噬藻
体的遗传多样性，而噬藻体作为它们宿主的基因载
体反过来影响蓝藻的光合作用机制的进化，从而引
起了蓝藻和噬藻体的协同进化。
最近通过研究表明［19］，噬藻体编码的 psbA 基
因在感染的时候会表达，因为在噬藻体感染蓝藻的
时候，大量的噬藻体生产依赖于光合作用并且宿主
的 psbA编码的 D1 蛋白转导非常快，在感染的时候
D1 蛋白也会衰退，这些噬藻体编码的基因的表达会
增强其光合作用，然后提高噬藻体的生存适应性。
2． 2． 2 结构蛋白基因 g20 1998 年，Fuller 等［21］发
现遗传起源截然不同的肌病毒科噬藻体 S-PM2、S-
BnM1 和 S-WHM1 共有 1 个保守基因，此基因能编
码病毒结构蛋白，序列分析表明这个保守基因与 T4
噬菌体的 g20 基因有很大的相似性，表明它们是同
源的，而且它具有高度保守性，可用作研究噬藻体遗
传多样性的分子标记。
Short和 Suttle［22］也针对噬藻体 g20 基因设计了
新引物 G20-2，同时结合变性梯度凝胶电泳技术对
PCR产物进行快速分析。相比形态学研究，用分子
生物学方法研究得知的噬藻体有更为广泛的多样
性，群落结构受到坡度、光、营养盐以及宿主群落结
构影响。然而，在温度和盐度差别很大的海域中发
现有高于 99%的相似序列［23］，在深海中也发现了
扩增产物，这些结果说明宿主和病毒在海洋环境中
的广泛分布是由于基因在不同环境之间发生了水平
转移，分析表明海洋噬藻体有很广泛的基因多样性，
与 psbA、psbD基因不同，噬藻体 g20 基因同源相关
性在地理分布上并无明显差异，在生物遗传多样性
的研究方面有着十分重要的作用。
2． 2． 3 MazG基因 MazG［24］是细菌中的焦磷核苷
酸水解酶，起到调节营养压力应激的作用，是控制细
胞程序性死亡的一个调控因子。噬藻体 S-PM2 是
Bryan等［25］从英吉利海峡中分离得到的一种属于肌
病毒科的噬藻体，可以感染海洋中的聚球藻，它的基
因组约 196 kb，239 个 ORFs 中有 20 个与聚球藻基
因同源，其中包括 mazG 编码基因［26］。为了检测
mazG基因在不同水域和不同噬藻体中的存在情况，
Bryan设计了 mazG 基因简并 PCR 引物，结果发现
mazG基因在不同水域的聚球藻肌病毒科和短尾病
毒科噬藻体中都有存在且高度保守。噬藻体 mazG
的基因检测表明噬藻体呈全球性分布，不同噬藻体
间频繁进行横向基因转移，比对分析显示聚球藻和
绿球藻噬藻体 mazG与其宿主 mazG不聚在同一簇，
说明噬藻体的 mazG 基因并未来自其宿主，而 mazG
所感染的宿主与其本身宿主之间发生了基因转移。
3 研究中常用的试验技术
蓝藻和噬藻体之间的基因转移的研究是在浓缩
水样和病毒核酸抽提纯化的基础上，通过对基因序
列系统分析得出的结论，而得到基因序列所用到的
试验技术有 PCR、PFGE和 RFLP等。
3． 1 PCR技术
PCR技术在噬藻体检测中的应用已日趋成熟，
PCR技术现已用于研究噬藻体与宿主进化关系，噬
藻体种类分布和噬藻体分子进化图谱等方面。相对
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生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2011 年第 7 期
其他方法，PCR技术无需对宿主和病毒进行纯化培
养，且灵敏度高、准确性好，还能够检测溶原性病毒，
通过此方法，人们已经获得了一些以前用常规方法
所不能得到的病毒种群结构的相关数据。随着研究
的深入和噬藻体基因库的不断丰富，利用 PCR技术
对噬藻体进行研究的方法将日渐完善。
3． 2 PFGE技术
PFGE(脉冲场凝胶电泳技术) ，是 20 世纪 80 年
代初期发展起来的，该技术依靠有规律地改变电场
方向而使大分子 DNA得以分离。目前，已能分辨高
达 60 000 kb乃至 100 000 kb 以上的 DNA 片段，这
一独具的高分辨力使脉冲场凝胶电泳技术的应用范
围几乎涉及所有的生物基因组研究。
最近，PFGE 被应用于水环境中病毒群落的动
力学研究。运用脉冲场凝胶电泳可对水体中噬藻体
的基因组大小，不同基因组大小的噬藻体丰度以及
不同基因组大小的噬藻体与环境因素间的相互关系
进行研究。例如，Marjolijn 等［27］对荷兰 Loos-drecht
湖的病毒种群动态和多样性进行了研究，得知病毒
基因大小在 30 － 200 kb间，病毒种群动态与环境参
数相关。PFGE 是一种快速检测病毒种群的方法，
但运用 PFGE检测病毒基因组多样性存在明显的缺
点:PFGE对于研究病毒群落的整体结构，而不适用
于特定病毒类群的研究，并且 PFGE 不能有效的将
具有相似大小基因组的病毒分离开，低估了病毒多
样性。
3． 3 RFLP技术
RFLP(限制性片段长度多态性)是 Grodzcker 在
1974 年创立的，其主要原理是利用不同 DNA 片段
中特定限制性内切酶酶切位点的不同产生不同的限
制性片段，从而将其分开。RFLP 技术快捷、敏感、
可重复性强，是检测微生物群落结构和动力学的常
用方法。1994 年首次用来鉴定复杂的细菌群落，自
此之后广泛用于不同环境中细菌、真核藻、病毒群落
结构的研究。Chen 等［28］应用 PCR 和 RFLP 结合方
法来鉴定海洋藻病毒群落的遗传多样性，其先用
PCR扩出 DNA聚合酶基因，再运用两种限制性内切
酶 Hae Ⅲ和 Msp I 进行酶切反应，选取有差异性的
DNA片段进行测序，得到 5 种不同的 OTUs;Wang
等［29］运用 RFLP 分析方法检测切萨皮克湾噬藻体
的遗传多样性，鉴别出 15 种不同 OTUs。以上研究
表明，RFLP筛选法是一种鉴定未知病毒的实用方
法，可用来鉴定噬藻体中未知的其他种类，从而更好
研究噬藻体的多样性。
4 问题与展望
噬藻体及其宿主的部分新功能的产生可能由水
平基因转移导致，而水平基因转移的机制需要进一
步研究，在发生基因转移的同时可能导致基因突变
或者基因内重组，因而除水平基因转移外其他哪些
因素也影响功能进化，以及重叠基因的起源及其在
进化中作用值得更多关注。点突变以及基因内重组
都能改变功能，水平基因转移所能带来的进化推动
以及生理形态改变都需要进一步地深入研究。近年
来虽然对噬藻体的研究有了显著的进展，但由于社
会的发展，水体富营养化程度和蓝藻水华发生日益
严重，因此水华生物防治工作十分紧迫。通过研究
噬藻体和蓝藻中的基因转移来研究它们的分子水平
上的依存和制约关系，并将噬藻体作为防治蓝藻类
水华的有效生物调控因子加以利用。
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(责任编辑 马鑫)
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