全 文 ：植物学通报 2006, 23 (5): 556~563
Chinese Bulletin of Botany
* Author for correspondence. E-mail: hwxue@sibs.ac.cn
拟南芥油菜素内酯信号转导研究进展
宋丽,李李,储昭庆,薛红卫*
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所植物分子遗传国家重点实验室, 上海 200032
摘要 油菜素内酯(brassinosteroid)信号首先被膜上的受体BRI1/BAK1复合体感知, 然后在一系列蛋白
参与下传递到核内, 进一步调控下游基因的表达。本文综述了拟南芥中油菜素内酯信号转导研究的进展,
并对今后的研究方向进行了探讨。
关键词 油菜素内酯, 植物生长发育, 信号转导
Brassinosteroids Signal Transduction in Arabidopsis
Li Song, Li Li, Zhaoqin Chu, Hongwei Xue*
State Key Laboratory of Plant Molecular Genetics, Institute of Plant Physiology and Ecology, Chinese of
Academy of Sciences, Shanghai 200032, China
Abstract Brassinosteroids (BRs) signals were perceived by the membrane receptor complex BRI1/BAK1 and
transferred to nucleus through series proteins, resulting in the regulation of down-stream responsive genes. This
review focuses on recent progresses in the studies of the BR signal transduction of Arabidopsis, and discusses
the unsolved issues and key points of future studies.
Key words brassinosteroids, plant growth and development, signal transduction
自 1 9 8 8 年首次定义油菜素甾醇类
(brassin-osteroids, BRs)为一种新的植物激素
类物质(Mandava, 1988)以来, 人们对其生物合
成和代谢途径, 以及在植物生长发育过程中的
作用进行了深入的研究。近年来利用BR不敏
感突变体材料, 通过分子遗传学和生化等方法,
对BR信号转导途径的研究取得了非常大的进
展(Clouse et al., 1996)。尤其对BR信号的产
生、与膜受体结合引起信号的感知和传递、
最终引起BR诱导基因的表达和特定的生理反
应这样一个连续的过程进行了较为详细的研
究, 并发现在此过程中的不同环节上还受到多
种内外因子的调节。本文综述了近年来BR信
号转导方面的研究进展。
1 BR信号在质膜上的感知和受体激活
1.1 BRI1——BR信号感知的主要成分
与动物细胞不同, 植物油菜素内酯的信号
转导的研究是通过对突变体的分析开始的。
拟南芥一个BR不敏感突变体bri1具有和BR生
物合成缺失突变体如 cpd、det和 dwf 等类似
的表型, 如光下植株矮化、短缩的叶柄及育性
下降等。但是不同的是外源BR处理不能恢复
bri1 的表型。
综述 . 油菜素内酯
5572006 宋丽 等: 拟南芥油菜素内酯信号转导研究进展
1997年, Li和Chory克隆了BRI1 基因, 该
基因编码一个含有1 196个氨基酸、分子量约
为130 kD、富含亮氨酸重复序列的膜受体蛋白
激酶。该蛋白定位于细胞膜上, 胞外区包括N-
端的信号肽、亮氨酸拉链基序( l e u c i n e -
zipper)、25个串连的LRR (leucine-rich repeat,
LRR)以及位于其首尾的2个半胱氨酸残基, 在第
21和22个LRR之间还有一个70个氨基酸残基
的区域(island)。BRI1的胞内区含一个具有丝
氨酸/苏氨酸蛋白激酶活性的区域, 并能自身磷
酸化(Li and Chory, 1997)。
将BRI1的胞外域和跨膜区与水稻的Xa21
蛋白的激酶域构成的嵌合体在BR处理后能诱
导水稻细胞的抗病反应, 表明BRI1的胞外域直
接参与了BR的信号识别(He et al., 2000)。此
外, BRI1胞外的70个氨基酸残基的区域也是
BR感知所必需的, 该区域的突变会导致BRI1
对BR信号的感知能力的下降甚至丧失。直到
2005年, Kinoshita等利用生物素标记的油菜素
甾酮(biotin-tagged photoaffinity castasterone,
BPCS)明确证明这个由70个氨基酸组成的区域
及相邻的第22个LRR(共94个氨基酸)组成的区
域(ID-LRR22)是直接结合BPCS的位点, 而且这
个序列对 B R 分子的结合也是非常重要的
(Kinoshita et al., 2005)。BR可以诱导BRI1 的
磷酸化(Wang et al., 2001), 近来的研究表明BRI1
的活力和 C-末端的磷酸化程度直接相关, 且
BR对BRI1的功能的激活是必需的(Wang et al.,
2005b)。BRI1的C-末端作为负向调节因子, 对
BRI1的活力的调节起重要作用。此外, BRI1的
激活和转磷酸化作用可以促进自身形成二聚体,
BRI1 对BR分子的结合并不需要BAK1或其它
因子的辅助。
对BRI1 基因家族的成员— BRL1(BRI1-like
receptor kinase)、BRL2和BRL3的研究发现只
有 BRL1、BRL3编码有活性的 BR受体, 可以
恢复或部分恢复 bri1 突变体的表型(Cano-
Delgado et al., 2004)。但也有研究认为 BRL1
的表达模式与BRI1有交叉, 所以BRL1在BR信
号转导中的功能和BRI1是部分冗余的(Zhou et
al., 2004)。
1.2 BAK1——与BRI1形成异源二聚体, 参
与BR信号转导
Nam和Li (2002)利用酵母双杂交方法、Li
等(2002)利用遗传筛选突变体方法同时克隆到
了BAK1基因。BAK1也是一个富含亮氨酸重
复序列的膜受体蛋白激酶, 胞外有5个LRRs, 胞
内为丝氨酸 /苏氨酸蛋白激酶域。bak1突变
体植株变矮, 对BR敏感度降低, 类似于bri1弱
突变的表型。过量表达BAK1 可以互补一个弱
的突变体bri1-5(胞外域含有一个氨基酸位点突
变)的表型, 但是不能互补bri1-4(激酶域丧失功
能的突变体)的表型, 说明功能互补需要BRI1的
活力的存在。过量表达BAK1也不能抑制bri1-5/
det2双突变的表型, 亦说明 bak1-1D对 bri1-5
的抑制需要BR的合成。BAK1 不影响BRI1对
BL的结合(Wang et al., 2005b)。
动物中膜受体的激活常是由配体诱导受体
形成二聚体 , 然后再向下游传递信号
(Schlessinger, 2000; Shi and Massague, 2003)。
Russinova等(2004)在豇豆原生质体中利用
FRET(fluorescence resonance energy transfer)方
法证明在质膜上 BRI1可以形成同源二聚体,
BAK1可与BRI1在膜上形成异源二聚体。BRI1
和BAK1的异二聚体相互作用是独立于BR的。
但也有结果表明 BR处理不仅促进了 BRI1和
BAK1激酶的磷酸化程度, 而且促进BRI1-BAK1
的异源二聚体状态发生, 推测BAK1可能与改变
质膜上BRI1二聚体和胞内的BRI1-BAK1异源
二聚体之间的平衡有关(Wang et al., 2005a)。两
者矛盾的结果可能是由于原生质体缺少细胞壁
从而丢失了BR感知时的必要成分。此外, 对
elg (elongated)突变体(Halliday et al., 1996)的研
究表明BAK1在BR信号转导途径中可能受其
它负调控因子的影响; 对SERK1蛋白复合体的
研究发现 SERK1和 BRI1 也可以相互作用,
558 23(5)
serk1-1突变体对BR不敏感。bri1-119/serk1-1
双突变加强 bri1-119的表型, 表明 SERK1和
SERK3(BAK1)都参与了BR的信号转导(Karlova
et al., 2006)。
BAK1在BR信号感知中的作用机制还不
完全清楚。Nam和Li (2002)认为BRI1和BAK1
之间的相互作用与动物细胞中的受体酪氨酸激
酶(receptor tyrosine kinase)模式类似, 即两者通
过异源二聚化形成异源二聚体来感受BR信号,
异源二聚体与BR的结合进一步稳定了二聚体
的结构, 导致两者在胞内激酶部位的相互磷酸
化, 从而活化相互的激酶活性, 启动BR信号转
导的级联反应。而Li等(2002)则认为BRI1和
BAK1之间的相互作用更类似于动物细胞中转
化生长因子 b (transforming growth factor b)的
信号转导途径, 即BR与BRI1的结合活化BAK1,
使之磷酸化; 被活化的BAK1 进而使下游元件
磷酸化 (即配体诱导效应)。利用酵母系统研究
发现BRI1和BAK1的磷酸化活力是彼此依赖的,
如果其中一个失去酶活力, 则两个蛋白都不能被
磷酸化; 但是Li 等(2002)用两者体外重组表达的
胞内域蛋白研究时, 发现当其中一个没有活力
时, 两者的胞内域仍可以相互作用, 互相磷酸化,
只是效率有所降低而已。因此只有胞内域的
蛋白可能比全长蛋白具有更多的独立性, 或者胞
外域受到其它因子的影响, 发生构像上的变化,
从而对胞内域的功能起到了调节作用。
1.3 BRS1——在BR信号转导途径的早期
发挥作用
Li等(2001b)通过研究抑制bri1-5的突变体
brs1-D, 克隆到了BRS1基因, 该基因编码一种
可分泌的丝氨酸羧肽酶(serine carboxypepti-
dase)。过量表达BRS1可以互补bri1-5和bri1-
9(均为BRI1的胞外域突变)的表型, 但不能互补
bri1-1(胞内域突变)和 bri1-5/dwf4-1 双突变的
表型, 所以BRI1的活力及BR的合成对于BRS1
发挥功能都是必需的。BRS1位于细胞外且有
很强的水解活力(Zhou and Li, 2005)。BRS1可
能在 BR信号转导的早期发挥重要作用。
1.4 TTL和TRIP-1——BRI1的两个下游信
号分子
Nam和Li (2004)利用酵母双杂交方法在拟
南芥中分离了一个编码胰岛素转运蛋白样蛋白
的基因(TTL), 该蛋白与BRI1的胞内域相互作
用。该蛋白定位在细胞膜上, 作为一个负调控
因子参与BR对细胞生长的影响。2001年, Jiang
和 Clouse (2001)从豆类和拟南芥中克隆到了
TRIP-1 (编码 TGF-b -receptor interacting
protein)。TRIP-1基因的表达受BR调控, 其反
义转基因植株表现出类似于BR不敏感及缺失
突变体的表型, 表明该蛋白和BR对植物的生长
发育的调节有关。进一步研究表明体外重组
的BRI1的胞内激酶域可以将TRIP-1的特异位
点磷酸化, 体内免疫共沉淀实验也同时证明两者
可以相互作用(Ehsan et al., 2005), 预示TRIP-1
可能作为BRI1在胞质的底物参与植物生长发
育的调节。
1.5 BK11(BRI1-interacting protein)——负
调控BR信号传递途径
以BRI1的胞内域为诱饵, 通过酵母双杂交
筛选到了与之相互作用的蛋白BKI1。该蛋白
定位于质膜上, 外源施加BR导致其迅速从质膜
上解离到胞质中, 该过程依赖于BRI1功能的存
在。BKI1作为BRI1的底物, 当细胞中甾类分
子浓度低时, BKI1位于质膜上和BRI1的同源二
聚体相互作用, 从而抑制BRI1与BAK1的相互
作用, 对BR信号转导途径起到抑制作用。 当甾
类分子与BRI1的胞外域结合时, 诱导BRI1的磷
酸化和功能激活, 与BKI1分离, 从而激活BR信
号传递途径(Wang and Chory, 2006), 这与BR生
物合成的反馈抑制相一致。
2 BR信号在细胞质和细胞核里的进一
步传递
目前的研究结果已经阐明了一条清晰的从
细胞膜表面受体到细胞核的BR信号转导途径。
5592006 宋丽 等: 拟南芥油菜素内酯信号转导研究进展
2.1 BIN2—— BR信号转导的负调控因子
Li等(2001a)通过遗传筛选进一步克隆到了
BIN2 基因, 它编码一种胞质丝氨酸 /苏氨酸激
酶, 其催化功能域与果蝇的SHAGGY和哺乳动
物的糖元合成酶激酶3有70%的同源性, 属于
GSK3/SHAGGY-LIKE 基因家族。BIN2的功能
获得性突变体表现出BR缺失的表型 (Li et al.,
2001a; Li and Nam, 2002)。利用BIN2-GFP研
究表明BIN2既可以定位在细胞膜上和细胞质
中, 也可以存在于细胞核中(Vert and Chory,
2006)。BIN2 负调控BR信号在细胞内的传递,
但BRI1和BAK1都不能和BIN2 相互作用, 或
磷酸化BIN2。BIN2 激酶活性的抑制是 BR信
号转导中的关键性步骤, 但其机理目前还不清楚
(Wang et al., 2002; Yin et al., 2002) 。
2.2 BIN2的底物——核定位蛋白 BZR1和
BZR2/BES1
通过遗传筛选鉴定到了两个BIN2的底物,
BZR1和BZR2/BES1(He et al., 2002; Zhao et al.,
2002)。体外实验结果表明, BIN2不仅能和
BES1/BZR1相互作用, 而且能够磷酸化BES1/
BZR1。BES1和BZR1在蛋白水平上有88%的
同源性, 与目前所有已知的蛋白没有明显的同源
性。BES1 和BZR1能作为BR信号途径下游特
异的调控因子且在功能上并不完全冗余。
2.2.1 BZR1——位于核内的 BR合成的调
控蛋白 bzr1-1D突变体光下有类似于 BR缺
失及不敏感突变体的表型, 但在黑暗中或缺少上
游BR信号时却促进细胞伸长, 表明BZR1受光
调节, 可能是光下bzr1-1D 突变提高了BR生物
合成的反馈抑制, 所以出现光下矮化的表型。
BZR1是一种具有调节BR合成及下游生长
反应双重功能的转录抑制蛋白(He et al., 2005)。
BZR1 具有DNA结合域, 可以直接结合BR合成
相关基因的启动子并抑制其转录。此外, BZR1
可通过抑制其它转录抑制因子的表达来激活
BR响应基因的表达, 以及通过调节BR响应的
下游基因来调控植物的生长。BZR1的双重功能
表明它是一个BR信号途径中的重要调控因子。
2.2.2 BZR2/BES1——位于核内的转录激
活因子 bes1-D 突变体幼苗在光照和黑暗条
件下都表现为BR过度响应(hyper-responses)。
近来的研究证明BES1可以结合SAUR-like基因
的启动子中的E-box (CANNTG), E-box 也存在
于许多BR诱导基因的启动子序列中, BES1可
以和BIM1相互作用, 而后者也可以结合E-box,
二者协同调节 BR诱导基因的表达(Yin et al.,
2005)。BIM1家族基因的单突变表型不明显,
但是三突变对BR更敏感, 过量表达BIM1导致
对 BR的敏感度下降。
对于BIN2和BES1相互作用后如何调节
BES1, 以前的研究结果认为BES1存在磷酸化和
非磷酸化两种形式, BIN2磷酸化BES1后使其被
蛋白酶体识别并降解, 从而阻遏BR的信号转
导。但最近的研究表明BES1蛋白一直位于核
里, 其蛋白水平及分布均不受BR的影响。位
于核里的BIN2将BES1磷酸化后, 会导致磷酸
化状态的BES1对响应基因启动子结合活性丧
失, 从而影响其转录激活能力, 所以磷酸化是调
节 BES1活性的关键。
2.3 BSU1——核蛋白, 调控BES1的磷酸化
状态
BSU1 是通过筛选以bri1-5为背景, 利用激
活标签(activation tagging)技术获得功能获得性
突变体得到的(More-Garcia et al., 2004)。
bsu1-D可以抑制 bri1-5突变体的表型。该基
因编码一个植物特异性蛋白, N-端含有一个长
的Kelch重复序列, C端有丝氨酸 /苏氨酸磷酸
化区域, 在幼嫩及伸长组织部位表达, 定位在细
胞核中。 BSU1通过抑制BES1被磷酸化, 导致
非磷酸化状态BES1积累, 从而抑制bri1 和bin2
的表型缺陷, 和 BIN2蛋白的功能相反。
3 BR的基因响应和非基因响应途径
BR通过调节基因表达来调控植物生长发
育途径被称为BR的基因响应途径。Borriss 等
560 23(5)
(1990)用差异杂交法从正在生长的豌豆黄化苗
中鉴定出一种BL上调基因(BRU1)。实验表明
BRU1转录物的表达水平与油菜素内酯所引起
的茎的伸长相关, 且BRU1 转录物的浓度与油菜
素内酯介导的细胞壁可塑性的增加呈正相关。
所以BR对BRU1表达的调节发生在转录后水
平上, 而非转录水平进行(Zurek et al.,1994)。
拟南芥中TCH4基因的表达也受到BR的调控,
这种调节发生在转录水平上(Xu et al., 1995)。
上述 BRU1和 TCH4都是一类木葡聚糖内转
糖基酶(xyloglucan endotransglycosylase,
XET)基因。
BR在相同的甚至同一细胞内产生并发挥
作用, 其细胞内的合成及进一步的细胞增殖增长
均受到精细的控制。许多BR合成基因是受BR
信号途径反馈调节的, 如CPD、ROT3、DWF4
和BR6ox等都是受BR合成反馈抑制的。这种
反馈调节机制对植物实现正常的生长发育来说
是一种非常有效的调控手段。此外, 利用芯片
技术比较BR处理和不处理植株之间以及BR突
变体和野生型植株之间的基因表达, 可以找到大
量受 BR调节的基因。
非基因响应又称为快速响应途径, 这种途
径不涉及基因的表达并且不被转录和翻译抑制
剂所阻断。体外实验表明BRI1蛋白激酶能够
和液泡膜的H+-ATPase上的H亚基相互作用
并磷酸化该亚基。因此 B R 信号可能通过
BRI1复合体的活性调节液泡膜H+-ATPase的
装配, 从而影响液泡对水分的吸收而引起细胞
的迅速伸长。
总结上述实验结果, 我们提出了一个BR信
号转导模式图(图 1)。当细胞中甾类分子浓度
图 1 BR信号转导模式图
Fig. 1 The model of brassinosteroids signal transduction in plants
BIN2
BSU1
BZR1 BES1
BR-responsive genes
BRI1
BAK1
BKI1 BIN2
BIN2
TTL
BES1
BZR1
TRIP-1
BRI1
BAK1
BES1 p
BZR1 p
BR-biosynthesis genes
5612006 宋丽 等: 拟南芥油菜素内酯信号转导研究进展
低时, BKI1位于质膜上和BRI1的同源二聚体
相互作用, 抑制BRI1与BAK1的相互作用, 从而
抑制BRI1的功能。此时BIN2被激活, 磷酸化
BZR1和BES1。磷酸化后的BZR1被蛋白酶体
降解, BZR1蛋白减少, 从而失去对BR合成基因
表达的抑制, BR水平提高; 磷酸化后的BES1失
去转录激活功能, 从而抑制BR诱导基因的表达,
BR水平下降。当细胞中甾类分子浓度高时,
BR分子结合BRI1的胞外域, 促进BRI1和BAK1
的相互作用, 并激活受体激酶活性, 同时BRI1与
BKI1分离。激活的BRI1和BAK1间接导致BIN2
活性的抑制或BSU1 的激活或者两种情况同时
存在, 从而导致BZR1和BES1的去磷酸化, 非磷
酸化状态的BZR1在核中积累, 结合BR合成基
因的启动子, 抑制BR合成基因的表达, 从而降
低BR 的水平; 非磷酸化状态的BES1也在核中
积累, 结合BR合成基因的启动子, 进而在核中
激活 BR诱导基因的表达。
4 尚待解决的问题
尽管近几年来BR信号转导机制取得了重
大进展, 但是仍然有一些机理需要深入研究。
BRI1在植物体内的广泛表达以及BR在植物体
内的广泛分布使人们考虑其信号转导途径的特
异性是如何产生的？BIN2的活性是如何被调
控的？BES1 和BZR1 及其它家族成员是如何共
同调节如此数量之多的目的基因的? BR分子的
合成和降解途径? BR如何运出细胞以及在植物
中的分布程度? 另外BR和其它信号分子如生长
素和光的关系也需要进一步研究, 以便更好地了
解植物发育的复杂性。
5 结束语
BR对植物的生长发育有广泛的作用和独
特的生理活性。通过分子遗传、生物化学和
物理化学等手段对BR信号转导机理的深入研
究不仅有利于我们对植物生长发育的认识, 而且
可以更好地了解它的生理功能, 为BR在生产上
的应用提供理论指导。今后的工作应集中于:
(1)继续对BR敏感和不敏感突变体的研究, 从而
进一步分离出更多BR信号转导及调控相关的
编码基因, 通过对突变体及调控基因的研究将使
我们对 BR信号传递途径有新的了解和认识。
(2)在其它植物(如重要的农作物和经济作物)中
分离BR相关突变体将为我们提供更多BR对植
物生长发育和代谢途径作用的信息。
参考文献
Borriss, R., Buettner, K., and Maentsaelae, P.
(1990). Structure of the beta-1,3-1,4-glucanase gene
of Bacillus macerans: homologies to other beta-
glucanases. Mol. Gen. Genet. 222, 278-283.
Cano-Delgado, A., Yin, Y., Yu, C., Vafeados, D.,
Mora-Garcia, S., Cheng, J.C., Nam, K.H., Li, J.,
and Chory, J. (2004). BRL1 and BRL3 are novel
brassinosteroid receptors that function in vascular
differentiation in Arabidopsis. Development 131,
5341-5351.
Clouse, S.D., Langford, M., and Mcmorris, T.C.
(1996). A brassinosteroid-insenstive mutant in
Arabidopsis thaliana exhibits multiple defects in
growth and development. Plant Physiol. 111, 671-
678.
Ehsan, H.E., Ray, W.K., Phinney, B., Wang, X.F.,
Huber, S.C., and Clouse, S.D. (2005). Interaction
of Arabidopsis BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE
1 receptor kinase with a homolog of mammalian TGF-
receptor interacting protein. Plant J. 43, 252-261
Hal l iday , K. , Dev l in , P .F . , Whi te lam, G.C. ,
Hanhart, C., and Koornneef, M. (1996). The
ELONGATED gene of Arabidopsis acts independently
of light and gibberellins in the control of elongation
growth. Plant J. 9, 305-312.
He, J.X., Gendron, J.M., Sun, Y., Gampala, S.S.,
Gendron, N., Sun, C.Q., and Wang, Z.Y. (2005).
BZR1 is a transcriptional repressor with dual roles in
brassinosteroid homeostasis and growth response.
Science 307, 1634-1638.
He, Z.H., Wang, Z.Y., Li, J., Zhu, Q., Lamb, C.,
Ronald, P., and Chory, J. (2000). Perception of
562 23(5)
brassinosteroids by the extracellular domain of the
receptor kinase BRI1. Science 288, 2360-2363.
Jiang, J.R., and Clouse, S.D. (2001). Expression of
a plant gene with sequence similarity to animal TGF-
b receptor interacting protein is regulated by
brassinosteroids and required for normal plant
development. Plant J. 26, 35-45.
Karlova, R., Boeren, S., Russinova, E., Aker, J.,
Vervoort , J . , and de Vries , S . (2006) . The
Arabidopsis SOMATIC EMBRYOGENESIS RECEP-
TOR-LIKE KINASE1 protein complex includes
BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 1. Plant Cell 18,
626-638.
K i n o s h i t a , T . , C a n o - D e l g a d o , A . , S e t o , H . ,
Hiranuma, S., Fujioka, S. , Yoshida, S. , and
Chory, J. (2005). Binding of brassinosteroids to the
extracellular domain of plant receptor kinase BRI1.
Nature 433, 167-171.
Li, J., and Chory, J. (1997). A putative leucine-rich
repeat receptor kinase involved in brassinosteroid sig-
nal transduction. Cell 90, 929-938.
Li , J . , and Nam, K.H. (2002) . Regula t ion of
brassinosteroids signaling by a GSK3/SHAGGY-like
kinase. Science 295, 1299-1301.
Li, J., Nam, K.H., Vafeados, D., and Chory, J.
(2001a). BIN2, a new brassinosteroids insensitive
locus in Arabidopsis. Plant Physiol. 127, 14-22.
Li, J., Lease, K.A., Tax, F.E., and Walker, J.C.
(2001b). BRS1, a serine carboxypeptidase, regulates
BRI1 signaling in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl.
Acad. Sci. USA 98, 5916-5921.
Li, J., Wen, J., Lease, K.A., Doke, J.T., Tax, F.E.,
and Walker, J.C. (2002). BAK1, an Arabidopsis
LRR receptor-like protein kinase, interacts with BRI1
and modulates brassinosteroid signaling. Cell 110, 213-
222.
Mandava, N.B. (1988). Plant growth-promoting
brassinosteroids. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol.
Biol. 39, 23-52.
Mora-Garcia1, S., Vert, G., Yin, Y., Cano-Delgado,
A., Cheong, H., and Chory, J. (2004). Nuclear
protein phosphatases with Kelch-repeat domains
modulate the response to brass inosteroids in
Arabidopsis. Genes Dev. 18, 448-460.
Nam, K.H., and Li, J. (2002). BRI1/BAK1, a receptor
kinase pair mediating brassinosteroid signaling. Cell
110, 203-212.
Nam, K.H., and Li, J. (2004).The Arabidopsis
transthyretin-like protein is a potential substrate of
BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 1. Plant Cell 16,
2406-2417.
Russinova, E., Borst, J.W., Kwaaitaal, M., Cano-
Delgado, A., Yin, Y., Chory, J., and de Vries, S.
C. (2004). Heterodimerization and endocytosis of
Arabidopsis brassinosteroids receptors BRI1 and
AtSERK3 (BAK1). Plant Cell 16, 3216-3229.
Schlessinger, J., Plotnikov, A.N., Ibrahimi, O.A.,
E l i seenkova , A .V. , Yeh , B .K. , Yayon , A . ,
Linhardt, R.J., and Mohammadi, M. (2000).
Crystal structure of a ternary FGF-FGFR-heparin com-
plex reveals a dual role for heparin in FGFR binding
and dimerization. Mol. Cell 6, 743-750.
Shi, Y., and Massague, J. (2003). Mechanisms of
TGF-beta signaling from cell membrane to the nucleus.
Cell. 113, 685-700.
Wang, X., Goshe, M.B., Soderblom, E.L., Phinney,
B.S., Kuchar, J.A., Li, J., Asami, T., Yoshida, S.,
Hubber, S.C., and Clouse, S.D. (2005a). Identifi-
cation and functional analysis of in vivo phosphory-
lation sites of the Arabidopsis BRASSINOSTEROID-
INSENSITIVE 1 Receptor Kinase. Plant Cell 17,
1685-1703.
Wang, X., Li, X., Meisenhelder, J., Hunter, T.,
Yoshida, S., Asami, T., and Chory, J. (2005b).
Autoregulation and homodimerization are involved
in the activation of the plant steroid receptor BRI1.
Dev. Cell 8, 855-865.
Wang, X., and Chory, J. (2006). Brassinosteroids
regulate dissociation of BKI1, a negative regulator of
BRI1 signaling, from the plasma membrane. Science
313, 1118-1122.
Wang, Z.Y., Seto, H., Fujioka, S., Yoshida, S., and
Chory, J. (2001). BRI1 is a critical component of a
plasma-membrane receptor for plant s teroids.
Nature 410, 380-383.
Wang, Z.Y., Nakano, T., Gendron, J., He, J.X.,
5632006 宋丽 等: 拟南芥油菜素内酯信号转导研究进展
Chen, M., Vafeados, D., Asami, T., and Chory, J.
( 2 0 0 2 ) . N u c l e a r - l o c a l i z e d B Z R 1 m e d i a t e s
brassinosteroids-induced growth and feedback suppres-
sion of brassinosteroids biosynthesis. Dev. Cell 2, 505-
513.
Vert, G., and Chory, J. (2006). Downstream nuclear
event in brassinosteroids signaling. Nature 441, 96-
100.
X u , W . , P u r u g g a n a n , M . M . , P o l i s e n s k y , D .
H . , A n t o s i e w i c z , D . M . , F r y , S . C . , a n d
Braam, J. (1995). Arabidopsis TCH4 regulated
by hormones and the envi ronment , encodes a
xyloglucan endotransglycosylase. Plant Cell 7,
1 5 5 5 - 1 5 6 7 .
Yamamuro, C., Ihara, Y., Wu, X., Noguchi, T.,
Fujioka, S., Takatsuto, S., Ashikari, M., Kitano,
H., and Matsuoka, M. (2000). Loss of function of a
rice brassinosteroid insensitive1 homolog prevents
internode elongation and bending of the lamina joint.
Plant Cell 12, 1591-1605.
Yin, Y., Wang, Z.Y., Mora-Garcia, S. , Li, J. ,
Yoshida, S., Asami, T., and Chory, J. (2002). BES1
accumulates in the nucleus in response to brassino-
steroids to regulate gene expression and promote stem
elongation. Cell 109, 181-191.
Yin, Y., Vafeados, D., Tao, Y., Yoshida, S., Asami,
T., and Chory, J. (2005). A new class of transcrip-
tion factors mediates brassinosteroids-regulated gene
expression in Arabidopsis. Cell 120, 249-259.
Zhao, J., Peng, P., Schmitz, R.J., Decker, A.D.,
Tax, F.E., and Li, J. (2002). Two putative BIN2
substrates are nuclear component of brassinosteroid
signaling. Plant Physiol. 13, 1221-1229.
Zhou, A., and Li, J. (2005). Arabidopsis BRS1 is a
secreted and active serine carboxypeptidase. J. Biol.
Chem. 280, 35554-35561.
Zhou, A., Wang, H., Walker, J.C, and Li, J. (2004).
BRL1, a leucine-rich repeat receptor-like protein
kinase, is functionally redundant with BRI1 in regu-
lating Arabidopsis brassinosteroids signaling. Plant J.
40, 399-409.
Zurek, D.M., and Clouse, S.D. (1994). Molecular
cloning and characterization of a brassinosteroid-
regulated gene from elongating Soybean (Glycine max
L.) epicotyls. Plant Physiol. 104, 161-170.