全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2008, 25 (4): 476-482, w w w .chinbullbotany.com
收稿日期: 2007-10-25; 接受日期: 2008-02-04
基金项目: “863”计划(No.2007AA 10Z182)和中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金(No.200705)
* 通讯作者。E-mail: suxh@caf.ac .cn
.专题介绍.
林木花发育的基因调控
张冰玉 1 , 苏晓华1*, 周祥明 2
1中国林业科学院林业研究所, 国家林业局林木培育实验室, 北京 100091; 2天津市农业生物技术研究中心, 天津 300192
摘要 花发育是林木生长发育过程中的重要阶段。林木的花发育分为开花诱导、花的发端和花器官发育3个阶段, 是由多种
基因参与的十分复杂的调控过程。本文对林木在花发育过程中的基因调控进行了综述, 并对林木花发育领域的研究前景进行
了展望。
关键词 林木, 花发育, 基因调控
张冰玉 , 苏晓华 , 周祥明 (2008). 林木花发育的基因调控. 植物学通报 25, 476-482.
花发育是林木生长发育过程中的重要阶段。由于许
多林木具有较长的幼龄期, 因而不可能像拟南芥等模式植
物那样能够获得大量可供研究的花表型突变体, 这就在一
定程度上限制了对其花发育分子机理的研究。因此, 相
对于草本植物来说林木花发育分子机理的研究相当薄弱。
近年来, 随着国内外转基因研究与产业化的发展, 转
基因林木的种植面积迅速增加。目前, 仅我国抗食叶害
虫转基因欧洲黑杨的栽培面积就已经达到400 hm2(卢孟
柱和胡建军, 2006)。由于林木分布广泛、生殖年限较
长、花粉量大且花粉传播距离远, 所以转基因林木花粉
传播所引起的基因污染等生物安全问题变得日益严重,
已经引起了全世界的广泛关注(Carlson, 2005; 侯英杰等,
2006; Hoenicka and Fladung, 2006)。对林木开花进
行调控, 培育出不育的林木, 可以从根本上解决转基因林
木花粉传播所引起的基因污染等问题。另外, 通过延迟
成龄树开花还可以有效地增加木材产量; 而通过促进林
木开花, 可以有效地缩短传统杂交育种周期和育种进程,
从而大大提高育种效率。因此林木花发育已经成为林
木遗传育种的重要研究内容。
1 花发育特点
与其它植物一样, 林木的花发育也分为开花诱导、花的
发端和花器官发育 3个阶段, 是由多种基因参与的十分
复杂的调控过程(Jack, 2004; Tan and Swain, 2006)。
首先, 在外部环境和植物体内信号的作用下, 植物顶端分
生组织从营养生长向生殖生长转变, 这一过程主要受光
周期促进、自发促进、开花抑制、春化促进和赤霉素
诱导等多条途径共同控制(Simpson and Dean, 2002; 张
云和刘青林, 2003)。然后, 这些途径综合作用于花 / 花
序分生组织特异基因, 致使茎端分生组织向花序(花)分生
组织转化; 接着, 花 /花序分生组织向成花转变, 激活花
器官特性基因的表达, 最后形成花器官。
然而, 包括杨树和桉树等在内的许多树种与拟南芥
等具有典型的完全花的草本植物相比, 其花的发育有很
大不同。(1) 多数林木具有较长的幼年期, 并且成年树开
花具有季节性; (2) 许多树种为雌雄异株, 而多数草本植
物是雌雄同株; (3) 杨树和桦树等树种与一年生草本植物
相比花的形态结构有着显著的区别, 雌雄花通常只有 2
轮花器官, 即高度退化的花被、雄蕊或雌蕊。
近年来, 通过对拟南芥、金鱼草和矮牵牛等模式植
物花发育的研究, 分离鉴定了一大批与植物花发育相关
的基因, 为阐明植物花发育的分子机理奠定了坚实的基
础(Irish, 2003; Jack, 2004; Kramer and Hall, 2005),
同时, 也促进了林木等多年生木本植物花发育分子机理
的研究。目前, 已在包括裸子植物在内的很多林木中克
477张冰玉等: 林木花发育的基因调控
隆到与其花发育相关的基因, 并对这些基因的表达和功
能进行了研究。
2 开花诱导及其基因调控
植物顶端分生组织从营养生长向生殖生长转变受控于外
界环境和植物体内在的信号, 这一过程称为开花诱导。
开花诱导是植物生殖生长启动的第 1阶段, 受光周期促
进、自发促进、春化促进、开花抑制、赤霉素诱导
和碳水化合物诱导等多条途径控制(Simpson and Dean,
2002)。这些途径通过调控一些开花途径共同控制的整
合基因, 如 FLO WERI NGLO CUS T(FT )、LEA FY
(LFY)、 SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF
CONSTANS1 (SOC1)和 FLOWERING LOCUS C
(FLC)等, 实现对植物开花时间的调控。其中 LFY 也在
花 / 花序分生组织形成中起作用。
林木开花诱导研究主要集中在如何缩短幼年期, 以
及成年树木如何实现季节性生长与开花的交替等方面。
目前在毛果杨、美洲黑杨和巨桉中已经克隆到了与其
开花诱导或季节性生长等相关的基因 —— P T L F 、
FT2、EgrMADS3和 EgrMADS4。其中从毛果杨中克
隆的 PTLF基因是 LFY的同源基因, 该基因在发育中的
花序中表达量最高, 在幼苗、叶原基和幼嫩的新叶, 特
别是与花序相邻的叶芽中也有表达。在拟南芥中异域
表达 PTLF基因(35S: :PTLF)可使转基因植株提前开花,
另有1个35S::PTLF转基因杨树株系也表现出提前开花
的性状(Rot tmann et al., 2000)。FT2基因是 Hsu等
(2006)在美洲黑杨中克隆的, 为 FT 基因的同源基因。
研究表明 FT2在杨树幼树中表达量极少, 在成年杨树开
花期大量表达, 将该基因转入杨树幼树中, 其表达量增
加, 并且在 1年内开花。因此研究者认为该基因在杨树
开花诱导途径中起作用, 同时也在杨树季节性开花中起
作用。Böhlenius 等(2006)也通过大量实验证实, 毛果
杨的FT 基因的同源基因PtFT1不仅能够调控杨树开花
时间, 而且也在秋季树体停止生长和芽的形成中起作
用。Watson 和 Bril l(2004)在桉树中克隆了 2个拟南芥
SOC1基因的同源基因 EgrMADS3和 EgrMADS4。这
2个基因在顶芽和幼叶中表达量较大, 在根和花蕾中也有
表达, 但表达量相对较少。异域表达时, 它们不仅可以
使拟南芥晚花突变体 agl20正常开花, 甚至可使某些转
基因株系较野生型开花大大提前。在拟南芥中超量表
达 EgrMADS3和 EgrMADS4时, 能够促使转基因株系
在短日照条件下开花。
3 花/花序分生组织形成及其基因调控
植物开花途径整合基因的表达激活花 /花序分生组织特
异基因, 如 FRUITFUL(FUL)、CAULIFLOWR(CAL)、
LFY和 APETALA1(AP1)等, 导致茎端分生组织向花序
(花)分生组织转化, 形成花序(花)分生组织, 这一过程称
为花的发端。其中 AP1在花器官发育中还控制萼片和
花瓣的发育。
在林木中通过提高花 /花序分生组织特异基因的表
达量, 也能够促进其提早开花, 如在蓝桉中克隆的ELF1
和 ELF2基因是 LFY的同源基因, 它们均在花分生组织
中表达, 同时也在营养器官形成层中表达。在拟南芥中
过量表达 ELF1与过量表达 LFY 具有非常相似的表现,
即其茎尖分生组织转变为花分生组织(Southerton et al.,
1998b)。在柳树雄花芽中, 分离出了AP1 的同源基因
SAP1-1和SAP1-2, 其中SAP1-1在柳树雄花芽的各个
部分均表达, 参与花序、苞叶和花形成层的形成, 并且
在拟南芥中超量表达该基因, 纯合的转基因拟南芥会出现
早花现象(Fernando and Zhang, 2006)。垂枝桦中 FUL
的同源基因 BpMADS4和 BpMADS5在烟草中过量表达
时会使转基因植株开花大大提前, 其中BpMADS4与FUL
的同源性最高, 且在花、芽和根中均表达; BpMADS5则
在花和未成熟果实中特异表达(Elo et al. , 2001)。最近,
Flachowsky等(2007)将垂枝桦的BpMADS4基因在苹果
中超量表达, 结果使苹果开花提前。
4 花器官的形成及其基因调控
植物成花转变中, 由于花 / 花序分生组织特异基因的表
达, 激活了花器官特异基因, 从而形成花器官。花器官
478 植物学通报 25(4) 2008
特性基因控制花器官的发育, 在某一细胞中特定的基因
组合可决定其发育形态。Meyerowitz和 Coen(1991)提
出的花器官发育的ABC模型是植物花发育研究史上的
经典模型。之后, 随着花特异基因的不断发现, 后人对
该模型进行了补充, 形成了目前的被子植物花发育的
ABC(DE)模型(Leebens-Mack et al. , 2005)。尽管某
些树种如杨树和桦树等的雌雄花只有2轮花器官— —高
度退化的花被、雄蕊或雌蕊, 但研究表明, 它们具有相
同的花器官发育的特性基因, 只是在基因作用范围等方
面有差异。下文以拟南芥中各类花器官发育基因为参
照, 对林木中花器官发育特性基因进行综述。
4.1 A类基因
在拟南芥中, A类基因包括 APETALA1 (AP1) 和 AP2。
A类、B 类(AP3和 PI )和 E 类基因(SEP )一起控制花瓣
的发育(Theissen, 2001)。AP1功能缺失突变体的花器
官向营养器官转变, 转AP1基因植株开花时间提前(Irish
and Sussex, 1990; Bowman et al. , 1993)。
在蓝桉中已经克隆到 A P1 的同源基因 E AP 1 和
EAP2, 它们主要在花芽内表达。此外, 在未成熟的盖
瓣和花托内也有表达。在拟南芥中过量表达 EAP1和
EAP2 与过量表达AP1的结果十分相似, 也能够使转基
因植株开花提前(Kyozuka et al. , 1997)。在美洲山杨
雌雄花穗中也分离到了 A P 1 的同源基因 P T M 1 和
PTM2, 其中PTM1为双拷贝基因, PTM2为单拷贝基因,
在所有已知林木的 AP1类基因中 PTM1与 AP1的同源
性最高。与 AP1相似, PTM1和 PTM2在还没有形成
可见的花器官的花形成层中表达, 冬眠前表达量降低, 冬
眠后表达量升高, 当花成熟时又再次降低。另外, PTM1
和 PTM2在不同性别的杨树株系中表达量不同, 它们有
可能在杨树性别决定和保持方面起作用(Cseke et al. ,
2003 )。
4.2 B类基因
拟南芥的B 类基因只有 APETALA3(AP3)和 PISTIL-
LATA (PI )2个。B类基因在花瓣和雄蕊中表达(Jack et
al., 1992; Goto and Meyerowitz, 1994)。B 类基因与
AP1和SEP 基因一起, 共同控制花瓣的发育, 与AG和
SEP 基因一起共同控制雄蕊的发育(Honma and Goto,
2001; Theissen, 2001)。
EGM2为蓝桉中的B类基因, 在花瓣和雄蕊中表达,
在营养芽、叶片和幼苗中微弱表达(Southerton et al. ,
1998a)。毛果杨中的PTD基因在序列和表达方式上均
与 AP3类基因相似, 但由于杨树的花无花瓣, PTD基因
的作用范围相对较小。PTD基因在雌雄花内轮表达, 当
花器官成熟时, 在雄蕊中特异表达(Sheppard et al. ,
2000)。因此 PTD基因有可能是决定杨树性别的因素
之一。王冬梅等(2005)利用 PCR技术, 从毛白杨中克
隆了拟南芥 AP3的同源基因 PtAP3。Southern杂交
分析发现, 该基因在毛白杨雄株中为双拷贝, 雌株中则为
单拷贝。该基因在雌株和雄株中拷贝数的差异是否是
杨树性别的决定因素之一, 还有待研究。裸子植物虽然
没有花瓣, 但也存在 B 类基因。在挪威云杉中, B 类
MADS-box基因 DAL11、DAL12和 DAL13均只在未成
熟的雄花球中特异表达。DAL11和 DAL12之间既能形
成同聚体, 并与 AP3/PI异聚体相互作用, 也能与AP3形
成功能上与AP 3/PI 相似的异聚体。在拟南芥中表达
DAL11或 DAL12与过量表达 AP3或 PI 的表现型类似,
过量表达 D A L 1 3 时在 4 轮花器官中均形成花粉囊
(Sundstrom and Engstrom, 2002)。在辐射松中, B 类
基因 DGL仅在雄花球中表达, 雌花球中不表达; 并且在
雄花球原基中以及随后的雄花分化阶段, 均可以检测到
DGL基因的表达, 因此, DGL有可能像杨树的PTD基因,
在雌雄花性别决定方面起作用(Mouradov et al., 1999)。
4.3 C类基因
拟南芥中 C类基因仅有AGAMOUS (AG)1个。AG在
第 3、4轮花器官中的表达抑制A 类基因 AP1的表达,
AG与 B类基因 AP3和 PI , 以及 E类基因 SEP一起共
同控制雄蕊的发育, 与 SEP 基因一起控制心皮的形成
(Honma and Goto, 2001; Theissen, 2001)。拟南芥
AG突变体的雄蕊转变成花瓣和心皮, 并以萼片、花瓣
和花瓣的模式多次重复, 成为重瓣花(Bowman et al. ,
1989 )。
479张冰玉等: 林木花发育的基因调控
白桦中的 BpMADS 6是与 AG 同源的C 类基因,
BpMADS6在发育中的心皮、胚珠和雌蕊中均有表达,
在被片或鳞苞中不表达。在拟南芥和烟草中异域表达
BpMADS6基因可使转基因植株花期提前。将该基因转
入白桦时, 正义和反义转化植株均表现为被片数量增加,
并且有些雄花雄蕊缺失(Lemmety inen et al., 2004), 因
此白桦 AG的同源基因BpMADS6在功能上基本与拟南
芥的 AG相同。在毛果杨中, PTAG1和 PTAG2具有
C类基因功能, 在花发育的早期及随后的各个阶段, 这2
个基因在雄花的内轮(雄蕊)和雌花的内轮(心皮)内表达。
然而与 AG不同的是, 该基因也在营养器官如叶片和树
干中表达(Brunner et al., 2000)。在银杏中分离的一大
批MADS-box 基因中, GBM5 具有与AG基因类似的功
能。与 PTAG1和 PTAG2相似, GBM5在生殖器官如
雄蕊和胚珠等部位表达, 在幼叶中也表达(Jager et al. ,
2003 )。黑云杉、挪威云杉和赤松中的 A G 类似基因
SAG1、DAL2和 PMADS2在雌雄球果中表达, 在成熟
的雄球果中表达量降低, 在发育的雌球果珠鳞中则持续
表达(Rut ledge et al. ,1998; Tandre et al., 1998; Liu
et al., 2003)。RT-PCR 结果表明, SAG1也在叶片和
营养芽中表达。在拟南芥中加强表达 SAG1或DAL2与
加强表达AG 一样, 可使萼片转变为心皮, 花瓣转变为
雄蕊, 说明 SAG1和 DAL2 均为 C类基因(Rut ledge et
al., 1998; Tandre et al. , 1998)。
4.4 D类基因
拟南芥中还有一些基因与C类基因同源性较高, 但功能
却与C类基因有所不同, 如SHATTERPROOF1 (SHP1)
和 SHP2(也称为 AGL1和 AGL5)。SHP1和 SHP2功
能冗余, 在心皮和果实中特异表达, 其双基因突变体由于
角果裂开区不能木质化而不能开裂(Li l j egren et al. ,
2000)。SHP1和 SHP2与在胚珠中特异表达的 AGL11
和AGL13基因(Angenent and Colombo, 1996)一起, 被
归为 D 类基因。
由于多数林木不以果实为收获物, 因此, 关于林木中
D类基因的报道较少。CaMADS 1是从榛树中克隆的
SHP类基因, 主要在正在发育的心皮内表达, 之后在胚
珠中特异表达, 在雄花内也有较低水平的表达(Rigola et
al. , 1998)。
4.5 E类基因
在拟南芥中, SEP1、SEP2和 SEP3等 SEP 类基因被
称为 E 类基因。SE P 类基因可与A 类、B 类和 C 类
MADS-box 基因相互作用, 如 SEP3与 AG 、AP1以
及PI/AP3二聚体结合, 在不同花器官中起作用(Pelaz et
al., 2000; Honma and Goto, 2001)。SEP1和 SEP2
在 4轮花器官形成层中均有表达, 当花器官形成后表达
量降低(Flanagan and Ma, 1994)。SEP1也在胚珠未
成熟胚和种皮内高表达, SEP3主要在花瓣雄蕊和心皮
中表达(Mandel and Yanofsky, 1998)。
林木中也存在SEP 类基因, 但某些基因在表达方式
上有所不同。在蓝桉中, S E P 类M A DS -box 基因
EGM3在花托内高表达, 在花瓣、雄蕊和心皮内中度表
达, 在花柱内不表达; 而 EGM1在花瓣、雄蕊和心皮 3
轮花器官中均有表达, 并且在随后的未成熟胚珠内高表
达, 这与 SEP3的表达方式极其类似。但与 SEP3不同
的是, 在叶片中也能检测到EGM1的表达(Southerton et
al. ,1998b)。在雌雄异株且只有 2轮花器官的杨树中,
PTM3、PTM4及 PTM6分别是 SEP1、SEP2和SEP3
类的基因。在雌雄花发育的各个阶段均能检测到
PTM3/4及 PTM6的mRNA, 在顶芽、幼叶和幼茎中
PTM3/4有微量表达。原位杂交显示, 这 3个基因在发
育中的胚珠以及花药原基中大量表达(Cs eke et a l. ,
2005)。白桦中的 BpMADS1是与 SEP3同源的 E类基
因, BpMADS1在发育早期的花序形成层中表达, 也在发
育中的心皮、胚珠和雌蕊中表达, 在被片或鳞苞中不表
达。因此, 与 BpMADS6不同, BpMADS1在花序及花
的形成中均起作用(Lemmetyinen et al., 2004)。在辐
射松中, Mouradov等(1998)分离出了 3个 E类MADS-
box基因— — PrMADS1、PrMADS2和 PrMADS3。3
个基因对球果的早期发育起着调控作用, 在雌球果的珠
鳞原基发生阶段均有表达, 表明这 3个基因具有调控胚
珠原基发生的功能。从雌球果原基的进一步发育过程
中它们各自表达量的变化来看, PrMADS1和PrMADS2
480 植物学通报 25(4) 2008
可能对胚珠的形态建成起作用, 而 PrMADS3则可能抑
制胚珠的形成及调控胚珠发育的早期阶段。
5 问题及展望
迄今为止, 在不同的林木中已经鉴定出许多花发育相关
基因。与拟南芥等草本植物相比, 这些基因在功能和调
控方式等方面有相似性, 也存在诸多不同。由于许多树
种与拟南芥等具有典型完全花的草本植物相比, 其花发
育有很大不同, 因此林木中可能存在着多年生木本植物
所特有的花发育基因和调控系统。由于多数林木具有
较长的幼龄期, 所以很难从突变体中直接鉴定和克隆调
控林木花发育的特异基因。目前已克隆的与林木花发育
有关的基因大多数是利用已克隆的双子叶和单子叶植物
基因的保守序列, 采用 PCR扩增或筛选 cDNA文库分离
获得的, 这就有可能限制了林木独特花发育基因的发掘。
另外, 目前对林木中已克隆基因的功能研究结果, 均是通
过检测基因的表达模式, 并在拟南芥等草本植物中进行异
域表达而得到的。这种对单一基因及其表达模式和功能
的研究, 阻碍了我们对各基因间相互作用的深入研究, 进
而也就限制了对林木花发育模式的全面理解。因此对林
木花发育分子生物学机理的研究还处于初级阶段。
随着林木基因工程模式树种杨树全基因组测序的完
成, 世界各地的研究者均能够获得大量的杨树基因组序
列(ht tp:/ /genome. jgi-ps f.org/poplar1/poplar1.home.
html), 这将极大地推动杨树等多年生木本植物花发育分
子机理的研究; 同时, 基因芯片技术以及RNAi技术的发
展也为全面系统地研究林木花发育提供了有力武器。
因此, 今后的林木花发育研究应在研究思路上有所创新,
从多角度出发, 多学科协同, 借助多种现代分子生物学技
术, 更深入地研究植物的花发育机理。我们相信, 在不
久的将来杨树等多年生木本植物的开花调控分子机制的
研究将会有重大突破, 其遗传改良进程也将突飞猛进。
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1La borato ry of Tree Breed ing an d Cult ivat ion , S tate Fore stry Admin ist rat ion , Rese arch Insti tute o f Fore stry, Chi nese Acade my of
Fo restry, Be iji ng 1 000 91, Chi na; 2 Ti anjin Rese arch Center o f Agri cul tura l B iotech nol ogy,Tia nji n 3 001 92, Chi na
Abstr act Flow er development w hich is a very important phase in the development of fores ts includes f loral induc tion, f loral
init iation and f loral organ specif ication. The genetic control of f low er development in f orest trees is based on a very complex
netw ork of regulatory genes . In this review , w e summar ize the recent w ork involv ing genes and their regulation during f low er
development in fores t trees.
Ke y w ords fo rest t ree , fl ora l d eve lop men t, gene re gul ati on
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* Author for correspondence. E-mail: suxh@caf.ac.cn
(责任编辑: 孙冬花)