全 文 ：植物学报Chinese Bulletin of Botany 2009, 44 (5): 629-641, w w w .chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2009.05.014
收稿日期 : 2008-11-25; 接受日期 : 2009-01-23
基金项目 : 国家自然科学基金 (No.30870223)和国家科技基础条件平台项目 (No.2005DKA21401, No.2005DKA21006)
* 通讯作者。E-mail: sqsong@ibcas.ac.cn
.专题论坛.
种子休眠的研究进展
付婷婷, 程红焱, 宋松泉 *
中国科学院植物研究所 , 北京 100093
摘要 种子休眠是植物在长期系统发育进程中获得的一种适应环境变化的特性。这种特性能够确保物种在恶劣的环境中存
活, 减少同一物种中个体之间的竞争, 以及防止种子在不适宜的季节萌发。该文综述了种子休眠的类型、种子休眠的发育与连
续群、种子休眠的调节、与休眠诱导、维持和释放有关的蛋白以及种子休眠的进化, 并提出了今后种子休眠研究的主要问题。
关键词 发育 , 进化 , 植物激素 , 蛋白 , 种子休眠
付婷婷 , 程红焱 , 宋松泉 (2009). 种子休眠的研究进展 . 植物学报 44, 629-641.
种子休眠(seed dormancy)是指在一定的时间内,
具有活力的种子(或者萌发单位)在任何正常的物理环
境因子(温度、光照 /黑暗等)的组合下不能完成萌发
的现象(Bask in and Baskin, 2004; Finch-Savage and
Leubner-Metzger, 2006)。种子休眠能够确保物种在
恶劣的环境中存活 , 减少同一物种中个体之间的竞
争, 以及防止种子在不适宜的季节萌发。但对栽培物
种而言, 生产上往往需要种子发芽迅速、整齐、成苗
快, 以获得高的经济产量 ; 另一方面, 缺乏休眠的种
子通常在成熟前萌发 , 特别是在成熟期间遇到高温、
多雨环境时, 种子在穗上萌发(胎萌)已成为禾谷类作
物生产中的一个严重问题, 包括水稻(Oryza sat iva)、
小麦(Trit icum aestivum)、大麦(Hordeum vulgare)和
玉米(Zea mays)(Finkelstein et al., 2008)。
近年来, 种子休眠的研究已取得了一定的进展,
但仍被认为是种子生物学领域中了解最少的现象之
一, 同时还存在一些混乱(Finch-Savage and Leubner-
Metzger, 2006; Bask in and Baskin, 2008; Finkelstein
et al., 2008), 其主要原因是对休眠类型缺乏明确的
描述或定义(Bask in and Baskin, 2004, 2008)。目前,
要对种子休眠进行准确地描述或定义比较困难, 因为
缺乏衡量休眠释放的标记 , 通常用萌发率来表示。对
于每粒种子而言 , 萌发是一种全或无的事件 ; 而种子
批则表现出不同的休眠程度, 即在特定的条件下种子
批的萌发率和萌发速率不同。Fenner和 Thompson
(2005)认为不应该将休眠与萌发的缺乏相联系, 休眠
是种子决定萌发所需要的条件的一种特征。因此, 任
何与萌发有关的环境因子的改变都影响休眠。当种
子萌发不再需要专一的环境因子时 , 种子变为非休
眠。本文就种子的休眠类型、种子休眠的发育与连
续群、种子休眠的调节以及进化进行综述 , 试图为阐
明种子休眠的机制以及解决生产中种子休眠的问题
提供一些新的信息。
1 种子的休眠类型
在 Nikolaeva(2001)的基础上, Baskin和Baskin(1998,
20 04 )将种子休眠分为 5 种类型 , 包括生理休眠
(p hy s i o l o g i c a l d o rm a nc y , P D )、形态休眠
(mo rphological dormancy, M D)、形态生理休眠
(morphophys iological dormancy, MPD)、物理休眠
(physical dormancy, PY)和复合休眠(combinat ional
dormancy, PY+PD), 其中各种休眠类型还可细分为
不同的亚类和水平。
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1.1 生理休眠
PD是最普遍的休眠类型 , 广泛存在于裸子植物和大
多数被子植物的种子中。PD又分为深度、中度和浅
PD(non-deep phys iological dormancy)(Bask in and
Baskin, 2004)。
深度PD种子的离体胚不能正常生长或产生畸形
苗; 赤霉素(GA)处理不能促进种子萌发 ; 种子需要冷
层积(cold st rati fication)3-4个月才能萌发。例如挪威
槭(Acer platanoides)种子。
中度 PD种子的离体胚能产生正常的幼苗 ; GA
处理促进部分种类的种子萌发; 冷层积2-3个月能够
释放休眠; 干藏(dry storage)能够缩短冷层积的时间。
例如欧亚槭(Acer pseudoplatanus)种子。
大多数种子都具有浅 PD(Bask in and Bask in,
2004)。浅 PD种子的离体胚能产生正常的幼苗 ; GA
处理能释放休眠; 休眠能被冷层积(0-10°C)或者暖层
积(>15°C)以及后熟作用释放 , 种皮损伤(scarifica-
t ion)促进萌发。根据种子休眠释放过程中对温度的
生理反应模式 , 浅 PD可分为 5种亚类型(图 1)。大部
分浅 PD种子属于类型 1或者 2, 少数为类型 3, 具有
类型 4或者5的种子非常少。从休眠到非休眠的进程
中, 种子能够萌发的温度范围逐渐增大 , 从低到高(类
型 1, 如拟南芥(Arab idopsis thaliana)), 从高到低(类
型 2), 以及从中间温度向高温和低温范围扩展(类型
3)(Baskin and Baskin, 2004)。
1.2 形态休眠
具有 MD 的种子, 胚小(未发育完全)、但已分化, 即
能区分子叶、胚轴和胚根。MD种子的胚属于非生理
休眠, 其萌发不需要释放休眠的预处理 , 但需要较长
的时间让胚生长至足够的体积 , 然后萌发(胚根突破
种皮)。例如旱芹(Apium graveolens)种子。
1.3 形态生理休眠
MPD的种子具有未发育完全和生理休眠的胚, 其种
子萌发需要释放休眠的预处理。在具有MPD的种子
中, 胚的生长 /胚根突破种皮需要的时间比 MD种子
长得多。例如金莲花属 ( T ro l l i u s )和欧洲白蜡树
(Fraxinus excelsior)的种子。
1.4 物理休眠
PY是由种皮或者果皮中一层或者多层不透水的栅栏
细胞所引起的。机械或者化学损伤可以释放 P Y。
例如草木犀属 (Meli lotus )和胡卢巴属(Trigonella)的
种子。
1.5 复合休眠
在具有复合休眠的种子中 , 种皮(或者果皮)是不透水
的, 而且胚具有生理休眠。胚的生理休眠通常为浅休
眠。例如老鹳草属(Geranium)和车轴草属(Trifol ium)
的种子。
图 1 种子浅生理休眠的类型 (Baskin and Baskin, 2004)
Figur e 1 Types of non-deep phys iological dormancy in seeds (Baskin and Baskin, 2004)
631付婷婷等: 种子休眠的研究进展
2 种子休眠的发育与休眠的连续群
2.1 种子休眠是在成熟过程中形成的
大多数种子的发育可分为 3个阶段: 组织分化、细胞
扩大和成熟脱水。在组织分化过程中, 单细胞合子经
过细胞分裂和分化形成由胚轴和子叶构成的幼胚, 同
时有三倍体的胚乳形成。在细胞扩大阶段 , 细胞分裂
停止, 细胞扩大, 贮藏物在贮藏组织中积累 ; 同时脱
落酸(abscisic ac id, ABA)积累阻止种子提早萌发 , 初
生休眠形成。最后, 大多数种子的发育被一定程度的
脱水终止。当水分丧失时 , 种子的代谢活动逐渐降
低, 胚进入代谢不活跃或者静止状态(Kermode and
Finch-Savage, 2002; Mati l la and Mati l la-Vázquez,
2008)。
种子发育过程中, ABA 的产生主要有 2种来源,
即胚本身和母性组织。拟南芥(Nambara and Marion-
Poll, 2003)、番茄(Lycopersicon esculentum)(Hilhorst,
1995)和白花丹叶烟草 (Nicot iana plumbaginifol ia)
(Frey et al., 1999)的野生型与 ABA 缺乏型突变体之
间的正、反交和嫁接实验表明 , 种子发育过程中只有
胚本身产生的 ABA才是持续休眠所必需的。由种子
外围母性组织产生的ABA, 或者种子发育过程中外源
施用的 ABA都不能诱导种子休眠。母性组织来源的
ABA 能否透过胚轴还不清楚, 但已知它影响种子的
发育而不影响休眠。例如, 母性组织来源的 ABA 能
够增加白花丹叶烟草种子的产量和提高胚的生长速
率(Frey et al., 2004), 以及促进胡萝卜(Daucus carota)
胚的生长(Homrichhausen et al. , 2003)。
种子以休眠状态从母体植株上散布时被称为初
生休眠。因此, 初生休眠是在种子发育过程中获得
的。发育中的种子提早萌发通常与 ABA的缺乏或者
不敏感有关(Hilhorst, 1995; Bewley, 1997)。ABA 被
认为与种子的休眠有关, 主要是因为它能在发育和成
熟的种子中被检测到。在种子发育的早期阶段 , 种子
中的 ABA 含量较低; 在中期, 当贮藏物合成时 ABA
的含量最高; 在后期, 当种子经历成熟脱水时 , ABA
的含量下降(Bewley, 1997)。Hilhorst (1995)提出, 外
源施加的 A BA 抑制种子萌发, 成熟种子中残留的
A BA 也能延迟种子萌发。此外, 种子发育过程中
ABA缺乏或者对 ABA不敏感导致胎萌(vivipary)或者
提早萌发, 例如玉米胎萌突变体(vp)、番茄 ABA缺乏
突变体(sit)以及拟南芥 ABA缺乏突变体(aba)和 ABA
不敏感突变体(ab i)(Bewley, 1997)。
2.2 种子休眠的连续群
在许多物种的种子中, 种子休眠在植物的生活周期中
不是一种全或无的阶段。大多数具有浅生理休眠的
种子经历一系列温度驱动的变化, 能够对各种休眠与
非休眠之间的因子起生理响应 : 种子发育® 初生休
眠的诱导(Sp)® 成熟的种子(Sp)®Sc1®Sc2®Sc3®
Sc4®Sc 5®非休眠(Sn)®Sc 5®Sc 4®Sc 3®Sc2®
Sc1®次生休眠(Ss)®Sc1®Sc2®...。 Sc1 Sc5代表
5种过渡的生理状态。在这个例子中 , 种子经历初生
休眠(Sp)阶段和非休眠(Sn)阶段、或者在次生休眠的
释放和重新诱导之间变化 , 即休眠连续群(dormancy
cont inuum)。处于 Sc1 Sc5任何状态的种子被认为
具有条件或者相对休眠 (Baskin and Bask in, 1998,
2004)。具有条件休眠的种子在适合非休眠种子的一
系列物理环境条件下不能萌发。在 Sp®Sn之间, 萌
发需要的条件逐渐变得越来越宽 ; 在 Sn®Ss 之间,
则变得越来越窄。非休眠种子重新进入休眠, 称为次
生休眠(Ss)。因此, 具有浅生理休眠的种子可能在休
眠与非休眠之间循环 , 称为休眠循环 (do rm anc y
cycle)(Bask in and Baskin, 2004)。
3 种子休眠的调控
种子休眠是一种非常复杂的现象, 除了受许多基因调
控外, 还受植物激素和环境因子的影响(Finch-Savage
and Leubner-Metzger, 2006; Finkels tein et al., 2008;
Holdsworth et al., 2008)。在分子水平上 , 对 MD、
MPD、PY、PY+PD和深度 PD知之甚少。由于生理
休眠的种子在生物地理上具有广泛的分布, 近年来对
于浅生理休眠种子的生理学和分子生物学研究进展
632 植物学报 44(5) 2009
较快(Finch-Savage and Leubner-Metzger, 2006;
Finkels tein et al., 2008)。下面主要介绍整粒种子浅
生理休眠的调控。
3.1 植物激素对种子休眠的调节
3.1.1 ABA是种子休眠诱导的正调节因子和萌发
的负调节因子
在许多物种中 , 内源 ABA 涉及种子休眠状态的诱导
与维持(Leubner-Metzger, 2003; Nambara and Marion-
Poll, 2003)。研究表明, 烟草(Nicotiana tabacum)种
子休眠诱导的起始与授粉后 15-20天 ABA的峰值有
关, 随后 ABA 的含量随种子的成熟而迅速下降。授
粉后 25 天收获的烟草种子也存在休眠(Leubne r -
Metzger, 2005a)。表达抗 -ABA抗体的转基因烟草中
ABA缺乏, 种子不休眠。ABA 生物合成基因的过量
表达能增加种子中的 ABA含量, 从而促进种子休眠
或者延迟萌发(Nambara and Marion-Poll, 2003)。与
ABA过量产生相反 , 种子发育过程中 ABA的含量不
足与成熟种子初生休眠的缺乏有关。在 ABA含量增
加的拟南芥突变体 cyp707a2(ABA 分解代谢酶(ABA
8 hy droxy l ase )受到抑制)中, 休眠现象明显增加
(K us hiro et al . , 2004 )。拟南芥脱落醛氧化酶 3
(absc isic aldehyde ox idase 3, AAO3)催化 ABA生物
合成的最后步骤(Xiong et al., 2001), aao3突变体降
低种子 ABA 的生物合成, 从而表现出休眠减少的现
象(Gonzalez-Guzman et al. , 2004)。
非休眠种子的形成, 以及在母体植株上提早萌发
(胎萌)存在于 ABA 缺乏的突变体中, 例如拟南芥的
aba1和 aba2(Koornneef and Karssen, 1994)、番茄
的 sitw和 not(Hilhorst , 1995)、 白花丹叶烟草的 aba2
(Marin et al. , 1996)和玉米的几个胎萌突变体(vp )
(White et al. , 2000)。在白花丹叶烟草突变体 aba2
中, ABA 的缺乏是由于编码玉米黄质环氧酶(zeaxan-
thin epoxidase)的 aba2基因(ABA生物合成中的关键
步骤)的突变造成的(Marin et al., 1996)。
在野生型种子萌发受到抑制的 ABA 浓度中, 通
过筛选能够萌发和形成幼苗的种子, 已经鉴定了拟南
芥 ABA不敏感(ab i)反应的突变体 ab i1-abi5和 abi8
(Brocard-Gifford et al. , 2004)。与 ABA缺乏突变体类
似, 一些 ABA 不敏感的突变体也表现出种子休眠显
著降低。一些拟南芥 ABA过敏性反应突变体 , 包括
对 ABA1增强反应(era1)以及对ABA和干旱过敏性反
应(sad1)的突变体, 均表现出种子休眠的增加(Xiong
et al., 2001; Brady et al. , 2003); 它们的萌发被不影
响野生型的低浓度 ABA所抑制。ABA过敏性突变体
abh1种子的萌发对 ABA也非常敏感(Hugouvieux et
al., 2002)。
ABA不仅是种子休眠诱导和维持的正调节因子 ,
而且抑制种子萌发。后熟是一种促进种子休眠释放
的常用方法(Bewley, 1997; Leubner-Metzger, 2003)。
在许多物种中 , ABA含量下降、对 ABA的敏感性降
低以及对 GA 的敏感性增加都与后熟作用调节的从
休眠到非休眠状态的转变有关(Leubne r-Me tzge r,
2002; Ali-Rachedi et al. , 2004)。高含量的 ABA存在
于一种拟南芥生态型(Cape Verde Is land, Cvi)的强休
眠种子中 , 但不存在于后熟和非休眠种子中 (A l i -
Rachedi et al., 2004)。在咖啡(Coffea arabica)种子
萌发过程中, ABA 抑制胚的生长势和胚乳帽的弱化
(da Silva et al. , 2004)。ABA 处理抑制和氟啶酮
(fluridone, 1-methyl-3-pheny l-5-[3-(t rifluoromethyl)
phenyl] -4-pyridone)处理可以促进咖啡种子的胚根
伸出。
3.1.2 赤霉素释放休眠、促进萌发和拮抗 ABA的
作用
在发育种子中 GA 的生物合成似乎与初生休眠本身
的建立无关(Bewl ey, 1997 ), 但 GA 在番茄、豌豆
(Pisum satium)和一些芸苔属植物种子发育的其它方
面起作用, 包括受精、胚的生长、同化物吸收、果实
生长和防止种子败育 (Koornneef et al. , 2002; Singh
et al., 2002)。然而, 利用玉米 ABA缺乏和不敏感突
变体以及 GA 生物合成抑制剂的实验结果表明 , GA
是胎萌的正调节因子 (White and Rivin, 2000; White
et al., 2000)。
633付婷婷等: 种子休眠的研究进展
GA 通过与 ABA 和环境因子的复杂作用正调节
休眠的释放和种子萌发。Gonai 等(2004)提出, ABA
是调节莴苣(Lactuca sat iva)种子萌发热抑制的重要
因子, GA通过ABA代谢影响种子对温度的响应。GA
缺乏的番茄突变体 gib-1种子只有用GA处理后才能
萌发, gib-1离体胚的伸长不需要 GA, 表明克服种子
外围组织的束缚作用需要 GA(Bassel et al. , 2004)。
番茄和拟南芥的生理、生化和遗传学证据表明 , 种子
萌发时 G A 在弱化胚外围结构中起作用(B ewl ey ,
1997; Yamauchi et al., 2004)。珠孔端胚乳(micropy lar
endosperm)的弱化似乎是萌发的先决条件, 这一过程
由 G A 诱导的几种细胞壁水解酶共同作用完成
(Leubner-Metzger, 2003; da Silva et al. , 2005)。胚乳
的破裂被 ABA 抑制; 胚乳的弱化也被 ABA 所抑制,
但 ABA 的作用程度与物种有关 (Leubner-Metzger,
2003; Müller et al. , 2007)。
在拟南芥 GA 反应突变体中, GA 不敏感突变体
(gai)的特征是植株矮小、GA的含量增加以及休眠释
放和萌发的 G A 敏感性显著降低(Koornnee f and
Karssen, 1994; Richards et al. , 2001)。
Finch-Savage和 Leubner-Metzger(2006)提出了
ABA和 GA 响应环境因子调控种子休眠与萌发的模
型(图 2)。根据这个模型 , 周围的环境因子(例如温度)
影响ABA:GA的平衡以及种子对这些激素的敏感性。
ABA的合成和信号(GA的分解代谢)决定种子的休眠
状态, 而 GA 的合成和信号(ABA的分解代谢)则决定
种子向萌发转变。激素的合成、降解以及对周围环
境条件的敏感性之间的复杂相互作用可能导致种子
图 2 在对环境的反应中脱落酸 (A BA )和赤霉素(GA )调控种子休眠与萌发的模型 (Finch-Savage and Leubner-Metzger , 2006)
该模型以拟南芥 (ecotype Cvi)中的工作为依据 , 括号内表示关键的标记基因。
Figur e 2 Model for the regulation of dormancy and germination by abscisic acid (ABA) and gibberellins (GA) in response to the
environment (Finch-Savage and Leubner-Metzger, 2006)
The model is based on w ork w ith Arabi dopsis thaliana (ecotype Cvi), and key target genes are in parentheses.
634 植物学报 44(5) 2009
的休眠循环。休眠深度的变化改变种子对萌发的需
要(对萌发环境的敏感性); 当这些变化与周围条件重
叠时, 萌发将完成。
3.1.3 乙烯促进种子萌发和拮抗 ABA的效应
在一些物种如花生(Arac hi s hypogaea )和向日葵
(Helianthus annus)中, 乙烯释放休眠 ; 但是对于许多
种子的休眠释放 , 仅仅乙烯处理是不够的。例如, 乙
烯生物合成或者作用的抑制阻止种子在光下萌发, 但
用乙烯处理不能释放光休眠(photodormancy)以及允
许种子随后在黑暗中萌发 (Leubner-Metzger et al. ,
1998)。与休眠种子相比 , 非休眠种子中乙烯的释放
量较高(Mati lla, 2000)。乙烯释放的峰值与种子萌发
的完成相一致, 但是在吸胀作用的早期和胚根突破周
围组织之前也能够检测到乙烯的释放。
乙烯的主要作用可能是促进胚轴中胚根细胞的
扩大、增加种子的呼吸作用或者增加水势。在烟草
的珠孔端胚乳中 , 对 ABA敏感的类型 I b-1, 3-葡聚糖
酶(bGlu I)基因表达的高水平诱导需要内源乙烯的作
用, 而 b G l u I 基因表达的诱导促进胚乳的破裂
(Leubner-Metzger et al., 1998)。在烟草种子的萌发
过程中, 乙烯涉及胚乳的破裂和bGlu I的高水平表达,
但是不影响 bGlu I表达的时空模式(Leubner-Metzger
et al., 1998)。
在豌豆种子的萌发过程中, 通过 A CC 氧化酶
(ACC oxidase, ACO)的正反馈调节促进乙烯的合成 ,
ACO催化乙烯生物合成的最后步骤(Petruzzelli et al.,
2003)。在拟南芥中 , 乙烯能被 ETR1受体家族所感
受, 乙烯与受体的结合抑制这些受体的信号活性
(Klee, 2004; Stepanova and Alonso, 2005)。拟南芥
etr1突变体种子的萌发率低(Chiwocha et al., 2005)且
对 ABA过敏感(Beaudoin et al., 2000)。EIN2是一个
下游信号组分 , 在乙烯缺乏时被 CTR1下调。与 etr1
一样, 拟南芥乙烯不敏感突变体2(ein2)的特征也是种
子休眠程度深并且对 ABA过敏感。etr1和 ein2的种
子休眠增强, 表明内源乙烯是拟南芥种子休眠的一种
负调控因子。
黑黄檀(Dalbergia fusca)种子的萌发率和萌发进
程被 1 mmol.L-1和 2.5 mmol.L-1 ABA显著抑制。而
1 mmol.L-1 ABA对黑黄檀种子萌发的抑制作用能够
被 0.1-10 mmol.L-1乙烯利所拮抗(邓志军和宋松泉 ,
2008)。ABA 对拟南芥种子萌发的抑制作用能够被
ACC(乙烯合成的前体)部分逆转(Ghassemian et al.,
2000)。此外, ABA抑制鹰嘴豆(Cicer ariet inum)种子
萌发过程中ACO的表达、ACC的积累和乙烯的产生。
在豌豆和鹰嘴豆种子萌发过程中对于乙烯和ABA的
反应需要钙的参与(Petruzzell i et al. , 2003)。
GA处理诱导吸胀的拟南芥 ga1-3种子中ACO的
表达(Ogawa et al. , 2003)。过量的乙烯能够越过对
GA 的需要, 诱导吸胀的拟南芥突变体 ga1种子在光
下萌发, 但这种作用在黑暗中要弱得多(Koornneef
and Karssen, 1994)。GA-乙烯的相互作用是互惠的 ,
因为高浓度的GA可使突变体etr1种子的萌发恢复到
野生型水平(Bleecker et al., 1988)。相反, 尽管乙烯
促进番茄野生型种子的萌发, 但它不释放番茄突变体
gib -1种子的休眠(Groot and Karssen, 1987)。黑暗
条件下, 单独用 GA、乙烯或者细胞分裂素处理均不
能克服莴苣种子的热抑制(Mat illa, 2000)。
3.1.4 细胞分裂素和生长素
已知在许多物种中 , 细胞分裂素(cy tokinin, CTK)能释
放休眠(Cohn and Butera, 1982)。对于莴苣种子萌发
热抑制的释放 , CTK是通过提高乙烯的生物合成促进
休眠的释放和随后的萌发的(Babiker et al. , 2000;
Matil la, 2000)。目前已经筛选到抗 -CTK的白花丹叶
烟草突变体种子 , 这些种子表现出休眠降低以及
对 CTK-ABA 相互作用的多效性 (Rousselin et al. ,
1992)。
生长素在胚胎发生中起作用, 能提供球形胚及其
随后发育的正确位置信息(Fi sc he r- Ig l es ias and
Neuhaus, 2001; Teale et al. , 2005)。分子和遗传学
数据表明, 生长素在胚胎发生期间的顶部 -基部模式
形成中起重要作用, 但是对于生长素在种子休眠释放
过程中的作用还不清楚。
635付婷婷等: 种子休眠的研究进展
3.2 与休眠诱导、维持和释放有关的蛋白
目前已鉴定了大量编码休眠调控蛋白的基因。这些
蛋白可分为调节休眠诱导和维持以及与休眠释放有
关的蛋白(Finkels tein et al., 2008; Holdsworth et al.,
2008)。调节休眠诱导和维持的蛋白包括信号转导分
子(例如G蛋白和G蛋白 -偶联受体)、转录调控因子、
蛋白磷酸酶或者通过影响磷酸化状态调节转录因子
活性的激酶, 以及调节转录因子活性、稳定性或者定
位的蛋白。
与休眠释放有关的蛋白包括调节GA生物合成的
GATA锌指蛋白蓝孔端3(BLUE MICROPYLAR END 3,
BME3)、基本的螺旋 -环 -螺旋(basic helix-loop-helix)
转录因子标贯(SPATULA, SPT)蛋白和类光敏色素相
互作用因子3-5(PHYTOCHROME-INTERACTING FAC-
TOR 3-LIKE 5, PIL5), 以及 DELLA蛋白(Finkels tein et
al., 2008)。DELLA蛋白在种子萌发前通过抑制子叶
的扩展促进休眠(Penfield et al., 2006)。
3.3 环境因子调节种子休眠的释放
影响种子休眠释放的环境因子包括后熟、温度、光
和硝酸盐等, 种子能循序地感受这些因子的变化 , 并
进行响应。为了释放休眠 , 种子必须以正确的顺序感
受这些信号(图 3)。刚成熟的具有初生休眠的种子最
初对硝酸盐是不敏感的, 先需要一些后熟处理来产生
对硝酸盐的敏感性 , 然后对冷敏感。在延长后熟、后
熟 +冷、或者后熟 +硝酸盐处理后 , 种子获得对光的
敏感性。在需光休眠(dormant light-requiring, DL)状
态下, 终止休眠和起始萌发是需要光照的。如果吸胀
的 DL种子未暴露在光下 , 它们将变为次生休眠。次
生休眠能被冷处理释放, 但是如果未被暴露在光照下
它们将再次进入次生休眠。直到萌发完成前的某一
个点, 吸胀种子能够通过重新转录或者翻译贮存的
mRNAs, 再次起始胚胎发生后期途径。随后, 在光照
条件下种子具有了建成GA生物合成途径的能力 , 并
导致 DELLA 蛋白的不稳定。DELLA 蛋白抑制萌发 ,
图 3 拟南芥(accession Cvi)种子萌发进程中的休眠循环和生理状态 (Holdsw orth et al., 2008)
拟南芥种子脱落时具有浅生理休眠 , 由胚周围组织 (胚乳和种皮)引起。许多环境信号将释放休眠 , 包括 : 干藏(后熟)、温度(冷)、
光和硝酸盐。RE: 再次起始胚胎发生后期途径 ; GA : 赤霉素响应基因; CTS: 编码全长 A TP结合盒转运子的单拷贝基因
Figur e 3 Dormancy cycling and phys iological s tatus in the progression to germination completion of Arabidopsis (accession Cvi)
seeds (Holdsw orth et al., 2008)
Arabidops is seeds are shed w ith non-deep physiological dormancy, w hich is imposed by the t issues surrounding the embryo (the
endosperm and tes ta). A range of env ironmental signals w ill relieve this dormancy, including dry storage (after-ripening) , tempera-
ture (cold), light and nitrate. RE: Reinitiated the late embryogenesis pathw ay ; GA: GA-responsive genes; CTS: A single-copy gene
encoding a f ull-length A TP-binding cassette transporter
636 植物学报 44(5) 2009
同时抑制激活萌发完成和胚根伸出的 GA 响应基因
的表达, 例如那些与细胞周期重新进入有关的基因。
CTS是一个编码全长 ATP结合盒转运子的单拷贝基
因, 在胚根伸出前 , CTS的表达对于与幼苗建成和存
活有关的专一基因组的表达是必需的。在萌发过程的
最后步骤, 生物学上的几个重要分子(包括与种子贮藏
脂类降解有关的长链脂肪酸)运输进入过氧化物酶体也
需要 CTS (Holdsworth et al., 2008)。
3.3.1 后熟
经过后熟作用 , (1)种子的萌发温度范围变宽 ; (2)ABA
含量和敏感性降低, GA 敏感性增加或者对 GA 的需
求丧失; (3)在黑暗中不萌发的种子对光的需要丧失 ;
(4)增强种子对光的敏感性 ; (5)对硝酸盐的需要丧失 ;
(6)萌发速率加快(Finch-Savage and Leubner-Metzger,
2006)。
种子的后熟与种子的含水量、含油量、种子外围
组织的结构以及温度密切相关(Manz et al., 2005)。种
子的含水量较低时 , 后熟作用被阻止 ; 后熟作用需要
种子的含水量超过某个阈值。阈含水量(threshold
water content)与物种有关, 油类种子的阈含水量低于
淀粉类种子。在后熟过程中, 当空气湿度较大时(较
高的平衡含水量)后熟作用也被阻止。对于一些物种 ,
产生后熟作用的最适低水合值(optimal low-hydration
value)已经被确定(Hay et al. , 2003; Steadman et al.,
2003; Leubner-Metzger, 2005b)。有关后熟作用的分
子机制还不清楚。目前认为种子后熟过程涉及萌发
抑制剂和活性氧的清除、抗氧化剂(Bail ly, 2004)和膜
结构的改变(Hallett and Bewley, 2002), 以及蛋白体
中专一蛋白的降解(Skoda and Malek, 1992; Borghetti
et al., 2002)。这些研究结果与在拟南芥(Cvi)转录组
中的工作一致(Cadman et al. , 2006)。在野燕麦
(Avena fatua)中, 转录调节和转录后调节对于休眠相
关基因的表达都是重要的(Li and Foley, 1997)。
烟草种子干藏60天后, 种皮迅速破裂 , 这一过程
与烟草种子后熟时周围组织中 b-1,3-葡聚糖酶基因
的瞬时表达有关(Leubner-Metzger, 2005b)。Bove等
(2005)发现, 在空气干燥、含水量低的白花丹叶烟草
种子的后熟过程中 , 至少有8种专一的mRNAs积累。
因此, 作为休眠正调节因子以及萌发负调节因子的
mRNAs和蛋白质降解似乎是种子后熟作用分子机制
的一部分, 同时应该考虑种子后熟过程中基因重新表
达的可能性。
3.3.2 低温
低温或冷处理能释放种子休眠。在水合条件下 , 大多
数非热带物种的种子经历相对低的温度(通常在 1-
10°C的范围, 一些物种为 15°C), 休眠能被释放。例
如, 北醇葡萄(Vitis vinifera × V. amurensis ‘Beichun’)
种子休眠释放的适宜处理温度是 0-5°C和15/5°C(变
温, 15°C, 14 小时 /5°C, 10小时), 在 60天内随着处
理时间的延长种子的休眠释放率增加 (甘阳英等 ,
2008)。这种现象在自然界也是常见的 , 为了在合适
的季节(通常在春季)萌发和随后的生长 , 水合种子的
休眠在冬季被缓慢地释放。
冷处理释放种子休眠被称为层积(s tratificat ion)。
在具有胚、种皮强加、初生和次生休眠的种子中, 冷
处理对释放休眠是有效的。对于种子的不同组分 , 冷
处理释放休眠所需要的时间是不同的。例如苹果
(Malus pumila)种子, 胚休眠被 40-50天的冷处理释
放, 胚乳强加的休眠释放需要 70-80天的冷处理, 而
整粒种子则需要 80天以上的冷处理(Visser, 1956)。
通常, 木本植物的种子需要较长的冷处理时间 , 一般
为 69-90天, 但有的物种需要长达 180天。相反, 一
些草本植物种子的休眠被低温处理几天或者几小时
就能释放, 例如, 早熟禾(Poa annua)为 7天, 小麦为
12小时(Bewley and Black, 1994)。
已经发现, 冷处理的适宜温度随着种子的含水量
而发生变化。北醇葡萄种子在 5°C下层积时, 休眠释
放的百分率随着种子含水量的增加而上升; 当种子含
水量为 0.40 g H2O.g-1 DW时, 种子的休眠释放率达
到 100%。当种子在 20°C或 30°C层积时, 休眠释放
的百分率随着种子含水量的增加先上升, 然后显著下
降(王伟青等, 未发表数据)。但目前还不清楚冷处理
释放休眠的生理和分子机制。
637付婷婷等: 种子休眠的研究进展
3.3.3 光
许多种子的萌发需要光。例如莴苣种子 , 进行间断的
光处理或者几个光周期处理 , 种子就能萌发。在黑暗
中连续吸胀35天的丛毛垂叶榕(Ficus benjamina var.
nuda)种子不萌发, 随后暴露在光下则迅速萌发。丛
毛垂叶榕种子的萌发率随着延长的光期长度、红光
(red l ight)处理的时间以及红光光周期数量的增加而
提高。种子在远红光(far-red light)下不萌发, 红光促
进种子萌发的作用能被随后的远红光处理逆转。当
红光处理剂量增加时, 远红光对红光的抑制效应降低
(Fu et al. , 2008)。在黑暗和远红光下, 水浮莲(Pist ia
st ratiotes )种子的萌发率为 0, 但白光、红光以及 12
小时红光/12小时黑暗的光周期处理能够促进种子萌
发; 此外, 白光比红光处理更有效 , 红光的促进效应
能部分地被随后的远红光处理所逆转(Kan and Song,
2008)。
4 种子休眠的进化
根据成熟种子的内部形态特征, Martin(1946)采用胚
与胚乳的比例来定义种子的类型, 在系统发生树上安
排它们的位置 , 并提出了种子休眠的进化趋势。随
后, Baskin和 Baskin(1998, 2004, 2005)在 Takhtajan
(1980)的系统发生树上绘制了 5种休眠类型, 并提出
了种子休眠的一般进化趋势 , 内容包括: (1)MD/MPD
存在于基部被子植物中 ; (2)PD、PY 和 PY+PD为衍
生类型; (3)PY 和 PY+PD是系统发生树上分布最窄
的休眠类型; (4)PD是进化最高的、系统发生树上分
布最广的休眠类型。
Forbis等(2002)的研究结果有力地支持了上述进
化顺序, 他们计算了不同类型种子的胚与种子的比值
(E:S)。这些 E:S 值表明了一种明显的趋势, 即沿着
系统发生树 E:S 值从低到高。尽管不同的胚形态之
间缺乏功能差异的证据, 但是胚的相对体积是种子休
眠进化的重要决定因子。在原始被子植物的成熟种
子中, 小的胚被包埋在丰富的胚乳组织中。这种类型
在基部被子植物中非常普遍。高等被子植物种子的
一般进化趋势是从线性轴(l inear axile, LA)的种子类
型(胚 LA、发育, 胚乳的丰度为中等到高丰度)到叶状
轴(foliate axile, FA)种子类型(胚FA、发育, 常常具有
子叶, 胚乳少或无)。原始裸子植物的胚较小 , 进化的
裸子植物的 E:S值较大。因此, 胚的相对体积增加似
乎是被子植物和裸子植物中的一般进化趋势 (Finch-
Savage and Leubner-Metzger, 2006)。
MD被认为是种子植物中古老以及最原始的休眠
类型, 具有未发育的、需要较长时间生长的胚 , 种子
散布后的适应策略是在不同的时间分散萌发。MD和
MPD不仅存在于典型的原始被子植物种子中, 而且
存 在 于 原 始 的 裸 子 植 物 中 , 例 如 泽 米 铁 科
(Zamiaceae )、银杏科(Gi nkgoaceae)、罗汉松科
(Podocarpaceae)和红豆杉科(Taxaceae)。PD是系统
发生树上分布最广的休眠类型, 几乎分布在整个系统
发生树上, 从裸子植物、基部被子植物到高等的核心
真双子叶蔷薇类。非休眠种子也分布在整个系统发
生树上。目前认为, 在种子进化的几个水平上发生了
几次PD的获得与丧失。系统发生上分布最有限的和
衍生的种子休眠类型是 PY 和 PY+PD。不透性的种
皮或果皮与非休眠胚 ( P Y )、或者与生理休眠胚
(PY+PD)的结合可能是植物对专一生活策略或者生
境的一种适应。在裸子植物中未发现 PY 和 PY+PD
的休眠类型(Bask in and Bask in, 2004)。
5 问题与展望
近年来, 各种组学(omics)的研究进展使人们对种子
休眠的机理及其调节有了新的理解, 但此领域仍然还
是一个“黑箱”, 箱中的“金子”正等待人们去挖掘和
识别。(1)种子的休眠与萌发是 2个不同的事件 , 但又
相互联系, 具有休眠的种子只有休眠被释放后才能萌
发。目前, 判断种子休眠释放的标准还是用萌发率,
这是不确切的。(2)对与种子休眠有关的基因和蛋白质
组, 以及植物激素对种子休眠的影响的研究大多是以
模式植物拟南芥种子为材料。拟南芥种子具有浅生
理休眠, 其研究结果能否用于解释其它植物种子特别
638 植物学报 44(5) 2009
是具有深度休眠的木本植物种子的休眠机理, 目前还
不清楚。(3)种子休眠是由多基因控制的, 尽管已知一
些基因家族与种子的休眠有关, 但至今仍不清楚种子
休眠释放的标记或者关键事件。(4)ABA诱导休眠, GA
和乙烯释放休眠并拮抗 ABA 的作用。那么, 这些激
素信号的受体是什么？在休眠的诱导和释放过程中 ,
这些信号又是怎样相互作用的？
上述问题的研究对于植物种质资源的引种、栽
培与利用, 加快良种繁殖和育种进程 , 以及防止禾谷
类种子在母体植株上萌发, 从而提高以种子作为收获
对象的产量和质量具有重要的理论和实践意义。
参考文献
邓志军 , 宋松泉 (2008) . ABA对黑黄檀种子萌发的抑制作用以
及其他植物激素对ABA的拮抗作用. 云南植物研究30, 440-
446.
甘阳英 , 李绍华 , 宋松泉 , 王伟青 , 程红焱 (2008). 不同种源
的葡萄种子休眠及其解除的研究 . 生物多样性 16, 570-577.
Ali-Rachedi S, Bouinot D, Wagner M H, Bonnet M, Sotta B,
Grappin P, Jullien M (2004). Changes in endogenous absci-
sic acid levels during dormancy release and maintenance of
mature seeds: studies w ith the Cape V erde Islands ecotype,
the dormant model of Arabidopsis thal iana. Planta 219, 479-
488.
Babiker AGT, Ma YQ, Sugimoto Y, Inanaga S (2000). Condi-
tioning period, CO2 and GR24 influence ethylene biosynthesis
and germination of Striga hermonthica. Physiol Plant 109, 75-
80.
Bailly C (2004). Active oxygen species and antiox idants in seed
biology. Seed Sc i Res 14, 93-107.
Baskin CC, Baskin JM (1998). Seeds-Ecology , Biogeography,
and Evolution of Dormancy and Germination. San Diego: Aca-
demic Press.
Baskin JM, Baskin CC (2004). A classif ication system for seed
dormancy. Seed Sc i Res 14, 1-16.
Baskin CC, Baskin JM (2005). Underdeveloped embryos in dw arf
seeds and implications for assignment to dormancy c lass.
Seed Sc i Res 15, 357-360.
Baskin JM, Baskin CC (2008). Some considerations for adop-
tion of Nikolaeva’s f ormula sys tem into seed dormancy
class if ication. Seed Sc i Res 18, 131-137.
Bassel GW, Zielinska E, Mullen RT, Bewley JD (2004). Dow n-
regulation of DELLA genes is not essential for germination of
tomato, soybean, and Arabidopsis seeds. Plant Physiol 136,
2782-2789.
Beaudoin N, Ser izet C, Gosti F, Giraudat J (2000) . Interac-
tions betw een abscisic acid and ethylene signaling cascades.
Plant Cell 12, 1103-1115.
Bewle y JD (1997). Seed germination and dormancy. Plant Cell 9,
1055-1066.
Bewle y JD, Black M (1994). Seeds: Physiology of Development
and Germination, 2nd edn. New York: Plenum Press.
Bleecker AB, Es telle M A, Som erville C, Kende H (1988).
Insensitivity to ethylene conferred by a dominant mutation in
Arabidopsis thal iana. Science 241, 1086-1089.
Borghetti F, Noda FN, de Sa CM (2002). Possible involvement
of proteasome activity in ethylene-induced germination of dor-
mant sunflow er embryos. Braz J Plant Physiol 14, 125-131.
Bove J, Lucas P, Godin B, Ogé L, Jullien M, Grappin P (2005).
Gene expression analys is by cDNA AFLP highlights a set of
new s ignaling netw orks and translational control during seed
dormancy breaking in Nicotiana plumb aginifol ia. Pl ant Mol
Biol 57, 593-612.
Brady SM, Sar kar SF, Bonetta D, McCourt P (2003). The AB-
SCISIC A CID INSENSITIV E 3 (ABI3) gene is modulated by
farnesylation and is involved in auxin signaling and lateral root
development in Arabidops is. Plant J 34, 67-75.
Brocard-Gif for d I, Lynch TJ, Gar cia M E, M alhotr a B,
Fink elstein RR (2004) . The Arabidopsis thal iana ABSCISIC
ACID- INSENSITIV E 8 locus encodes a novel protein mediating
abscisic acid and sugar responses essential for grow th. Plant
Cell 16, 406-421.
Cadm an CSC, Toorop PE, Hilhorst HWM, Finch-Savage WE
(2006). Gene expression prof iles of Arabidopsis Cvi seed
during cycling through dormant and non-dormant s tates indi-
cate a common underlying dormancy control mechanism. Plant
J 46, 805-822.
Chiw ocha SDS, Cutle r AJ, Abrams SR, Ambrose SJ, Yang
J, Ross ARS, Kerm ode AR (2005). The etr1-2 mutation in
Arabidopsis thal iana affects the abscisic acid, auxin, cy toki-
nin and gibberellin metabolic pathw ays dur ing maintenance of
seed dormancy, mois t-chilling and germination. Pl ant J 42,
35-48.
639付婷婷等: 种子休眠的研究进展
Cohn MA, Buter a DL (1982) . Seed dormancy in red r ice (Oryza
sati va). 2. Response to cytokinins. Weed Sci 30, 200-205.
da Silva EAA, Toorop PE, Nijsse J, Bewley JD, Hilhorst HWM
(2005). Exogenous gibberellins inhibit coff ee (Coffea arabica
cv. Rubi) seed germination and cause cell death in the embryo.
J Exp Bot 413, 1029-1038.
da Silva EAA, Toorop PE, van Aelst AC, Hilhorst HWM (2004).
Abscisic acid controls embryo grow th potential and endosperm
cap w eakening during coff ee (Coffea arab ica cv. Rubi) seed
germination. Planta 220, 251-261.
Fenne r M , Thomps on K (2005) . The Ecology of Seeds .
Cambr idge: Cambridge University Press.
Finch-Savage WE, Le ubner-Me tzger G (2006) . Seed dor-
mancy and the control of germination. New Phytol 171, 501-
523.
Fink elstein R, Reeves W, Ar iizumi T, Srebe r C (2008). Mo-
lecular aspec ts of seed dormancy . Annu Rev Plant Biol 59,
387-415.
Fis cher- Igles ias C, Ne uhaus G (2001). Zygotic embryogen-
esis-hormonal control of embryo development. In: Bhojw ani
SS, Soh WY, eds. Cur rent Trends in the Embryology of
Angiosperms. Dordrecht: Kluw er Academic. pp. 223-247.
For bis TA, Floyd SK, de Que iroz A (2002) . The evolution of
embryo s ize in angiosperms and other seed plants: implica-
tions for the evolution of seed dormancy. Evolution 56, 2112-
2125.
Fr ey A, Audran C, Marin E, Sotta B, M arion-Poll A (1999).
Engineering seed dormancy by the modif ication of zeaxanthin
epoxidase gene expression. Plant Mol Biol 39, 1267-1274.
Fre y A, Godin B, Bonnet M, Sotta B, M arion-Poll A (2004).
Maternal synthes is of abscisic ac id controls seed develop-
ment and yield in Nicotiana plumbaginifolia. Planta 218, 958-
964.
Fu TT, Wang X, Cheng HY, Song SQ (2008) . Ef fects of light,
temperature and dehydration on germination of Ficus
benjami na L. var . nuda seeds. Seed Sc i Technol 36, 601-
608.
Ghassem ian M, Nambara E, Cutler S, Kawaide H, Kamiya Y,
McCourt P (2000). Regulation of absc isic acid signaling by
the ethy lene response pathw ay in Arabidopsis. Plant Cell 12,
1117-1126.
Gonai T, Kawahara S, Tougou M, Satoh S, Hashiba T, Hirai N,
Kawaide H, Kamiya Y, Yoshioka T (2004). Absc isic acid in
the thermoinhibition of lettuce seed germination and enhance-
ment of its catabolism by gibberellin. J Exp Bot 55, 111-118.
Gonzale z-Guzm an M , Abia D, Salinas J, Ser r ano R,
Rodriguez PL (2004). Tw o new alleles of the abscisic alde-
hyde oxidase 3 gene reveal its role in abscisic acid biosynthe-
sis in seeds. Plant Physiol 135, 325-333.
Gr oot SPC, Karss en CM (1987). Gibberellins regulate seed
germination in tomato by endosperm w eakening: a study w ith
gibberellin-deficient mutants. Planta 171, 525-531.
Hallet t BP, Bewley JD (2002). Membranes and seed dormancy:
beyond the anaesthetic hypothes is. Seed Sc i Res 12, 69-82.
Hay FR, M ead A, Manger K, Wilson FJ (2003). One-step analy-
sis of seed storage data and the longevity of Arabidops is
thali ana seeds. J Exp Bot 54, 993-1011.
Hilhors t HWM (1995). A c rit ical update on seed dormancy. I.
Primary dormancy. Seed Sci Res 5, 61-73.
Holds worth R, Reeves W, Ariizum i T, Steber C (2008). Mo-
lecular aspec ts of seed dormancy . Annu Rev Plant Biol 59,
387-415.
Homrichhausen TM, Hewitt JR, Nonogaki H (2003). Endo-b-
mannanase activity is associated w ith the completion of em-
bryogenesis in imbibed carrot (Daucus carota L.) seeds. Seed
Sci Res 13, 219-227.
Hugouvieux V, Murata Y, Young JJ, Kwak JM, Mack esy DZ,
Schr oeder JI (2002). Localization, ion channel regulation,
and genetic interactions during abscis ic acid signaling of the
nuclear mRNA cap-binding protein, ABH1. Plant Physiol 130,
1276-1287.
Kan J, Song SQ (2008). Effects of dehydration, chilling, light,
phytohormones and nitric ox ide on germination of Pis ti a
strati otes seeds. Seed Sci Technol 36, 38-45.
Kermode AR, Finch-Savage BE (2002). Desiccation sensitivity
in orthodox and recalcitrant seed in relation to development.
In: Black M, Pr itchard HW, eds . Dry ing Without Dy ing.
Wallingford: CA B International. pp. 149-184.
Klee HJ (2004). Ethylene signal transduction. Moving beyond
Arabidopsis. Plant Phys iol 135, 660-667.
Koornneef M, Bentsink L, Hilhor st H (2002). Seed dormancy
and germination. Curr Opin Pl ant Biol 5, 33-36.
Koornne e f M, Kar s se n CM (1994). Seed dormancy and
germination. In: Meyerow itz EM, Somerv ille CR, eds .
Arabidopsis. Cold Spring Harbor, New York: Laboratory Press.
pp. 313-334.
640 植物学报 44(5) 2009
Kus hiro T, Ok am oto M , Nak abayas hi K, Yamagis hi K,
Kitam ur a S, Asami T, Hirai N, Kos hiba T, Kamiya Y,
Nam bara E (2004). The A rabidops is cytochrome P450
CY P707A encodes ABA 80-hydroxylases: key enzymes in
ABA catabolism. EMBO J 23, 1647-1656.
Le ubne r -Me tzge r G (2002) . Seed af ter - r ipening and
overexpress ion of class I b-1,3-glucanase confer maternal
effects on tobacco testa rupture and dormancy release. Planta
215, 959-968.
Leubner-Metzger G (2003). Functions and regulation of b-1,3-
glucanase dur ing seed germination, dormancy release and
after -ripening. Seed Sc i Res 13, 17-34.
Leubner-M etzger G (2005a). Plant hormone interactions dur-
ing seed dormancy release and germination. Seed Sci Res 15,
281-307.
Leubner-M etzger G (2005b). b-1,3-glucanase gene expres-
sion in low -hydrated seeds as a mechanism for dormancy
release during tobacco af ter-ripening. Plant J 41, 133-145.
Le ubne r-M etzger G, Petr uzzelli L, Waldvogel R, Vögeli-
Lange R, Meins F (1998). Ethylene-responsive element bind-
ing protein (EREBP) expression and the transcriptional regula-
t ion of c lass I b-1,3-glucanase dur ing tobacco seed
germination. Plant Mol Biol 38, 785-795.
Li BL, Foley ME (1997). Genetic and molecular control of seed
dormancy. Trends Plant Sci 2, 384-389.
Manz B, Mülle r K, Kuce ra B, Volk e F, Leubner-M etzge r G
(2005). Water uptake and distr ibution in germinating tobacco
seeds investigated in vivo by nuclear magnetic resonance
imaging. Plant Physiol 138, 1538-1551.
Marin E, Nussaume L, Quesada A, Gonne au M, Sot ta B,
Hugueney P, Frey A, Marion-Poll A (1996). Molecular iden-
tif ication of zeaxanthin epoxidase of Nicotiana plumbaginifolia,
a gene involved in abscisic acid biosynthesis and correspond-
ing to the ABA locus of Arabidopsis thaliana. EMBO J 15,
2331-2342.
Martin AC (1946). The comparative internal morphology of seeds.
Am Midl Nat 36, 513-660.
Matilla AJ (2000) . Ethylene in seed formation and germination.
Seed Sc i Res 10, 111-126.
Matilla AJ, Matilla-Vázquez MA (2008). Involvement of ethyl-
ene in seed physiology. Plant Sci 175, 87-97.
Müller K, He ss B, Leubner-Metzge r G (2007). A role for re-
active oxygen species in endosperm w eakening. In: Adkins S,
Ashmore S, Nav ie S, eds. Seeds: Biology, Development and
Ecology. Wallingford: CA BI Publishing. pp. 287-295.
Nambara E, Marion-Poll A (2003). ABA action and interactions
in seeds. Trends Plant Sci 8, 213-217.
Nikolaeva MG (2001). Ecological and physiological aspects of
seed dormancy and germination (rev iew of investigations for
the last century). Bot Z 86, 1-14.
Ogawa M , Hanada A, Yamauchi Y, Kuwahara A, Kamiya Y,
Yamaguchi S (2003). Gibberellin biosynthesis and response
dur ing Arabidopsis seed germination. Pl ant Cel l 15, 1591-
1604.
Penfield S, Gilday AD, Halliday KJ, Graham IA (2006). DELLA-
mediated coty ledon expansion breaks coat-imposed seed
dormancy. Curr Biol 16, 2366-2370.
Petruzzelli L, Sturar o M, Mainieri D, Leubner-Me tzge r G
(2003). Calcium requirement for ethylene-dependent responses
involving 1-aminocyc lopropane-1-carboxylic acid oxidase in
radicle t issues of germinated pea seeds . Plant Cell Envi ron
26, 661-671.
Richards DE, King KE, Aitali T, Harberd NP (2001). How gib-
berellin regulates plant grow th and development: a molecular
genetic analysis of gibberellin signaling. Annu Rev Plant Physiol
Plant Mol Biol 52, 67-88.
Rousselin P, Kr aepiel Y, Maldiney R, Miginiac E, Caboche M
(1992). Charac terization of three hormone mutants of Nicoti-
ana plumbaginifolia: evidence for a common ABA deficiency.
Theor Appl Genet 85, 213-221.
Singh DP, Jermak ow AM, Swain SM (2002). Gibberellins are
required for seed development and pollen tube grow th in
Arabidopsis. Plant Cell 14, 3133-3147.
Sk oda B, M ale k L (1992) . Dry pea seed proteasome. Pl ant
Physi ol 99, 1515-1519.
Steadman KJ, Cr awford AD, Gallaghe r RS (2003). Dormancy
release in Lolium r igidum seeds is a function of thermal after-
ripening t ime and seed w ater content. Funct Plant Biol 30,
345-352.
Ste panova AN, Alonso JM (2005). Ethy lene signaling and re-
sponse pathw ay: a unique signaling cascade w ith a multitude
of inputs and outputs. Physiol Plant 123, 195-206.
Takhtajan AL (1980). Outline of the classif ication of f low er ing
plants (Magnoliophyta). Bot Rev 46, 225-359.
Te ale WD, Paponov IA, Ditengou F, Palme K (2005) . Auxin
and the developing root of Arabidopsis thaliana. Physiol Plant
641付婷婷等: 种子休眠的研究进展
123, 130-138.
Visse r T (1956). The role of seed coats and temperature in
after-ripening, germination and respiration of apple seeds. Proc
K Ned Akad Wet C 59, 211-222.
White CN, Proebsting WM, Hedden P, Rivin CJ (2000). Gib-
berellins and seed development in maize. I. Evidence that gib-
berellin/abscis ic acid balance governs germination versus
maturation pathw ays. Plant Physiol 122, 1081-1088.
White CN, Rivin CJ (2000). Gibberellins and seed development
in maize. II. Gibberellin synthesis inhibition enhances abscisic
Advances in Studies of Seed Dormancy
Tingt ing Fu, Hongyan Cheng, Songquan Song*
In sti tute of Bo tan y, Chi nese Acade my of Sci ence s, Bei jin g 1 0009 3, Chi na
Abstr act Seed dormancy is an adaptation to environmental changes that plants acquire dur ing long-term phylogenesis. Dor-
mancy may ensure that the species can survive natural catas trophes , decrease competition betw een indiv iduals of the same
species, or prevent germination out of season. Here, w e rev iew a classif ication scheme of seed dormancy ; its development and
continuum, regulation and evolution; as w ell as proteins associated w ith the induction, maintenance and release of dormancy. We
also describe topics for future study of seed dormancy.
Ke y words de vel opme nt, evolu tio n, phytoho rmo ne, prote ins, seed dorman cy
Fu TT, Cheng HY, Song SQ (200 9). Ad van ces in stu dies of se ed dorm ancy. Ch in Bull Bo t 44 , 62 9-64 1.
* Author for correspondence. E-mail: sqsong@ibcas.ac.cn
(责任编辑: 刘慧君)
acid signaling in cultured embryos. Plant Physiol 122, 1089-
1097.
Xiong L, Gong Z, Rock CD, Subram anian S, Guo Y, Xu W,
Galbr aith D, Zhu JK (2001). Modulation of abscisic acid sig-
nal transduction and biosynthesis by an Sm-like protein in
Arabidopsis. Dev Cell 1, 771-781.
Yam auchi Y, Ogawa M, Kuwahara A, Hanada A, Kamiya Y,
Yamaguchi S (2004). Activation of gibberellin biosynthesis
and response pathw ays by low temperature during imbibition
of Arabidopsis thal iana seeds. Plant Cell 16, 367-378.