全 文 ：植物学通报 2006, 23 (5): 459~465
Chinese Bulletin of Botany
* Author for correspondence. E-mail: qulj@pku.edu.cn
生长素对拟南芥叶片发育调控的研究进展
李林川,瞿礼嘉*
北京大学蛋白质工程与植物遗传工程国家重点实验室, 北京 100871
摘要 叶片(包括子叶)是茎端分生组织产生的第一类侧生器官, 在植物发育中具有重要地位。早期叶片
发育包括三个主要过程: 叶原基的起始, 叶片腹背性的建立和叶片的延展。大量证据表明叶片发育受到
体内遗传机制和体外环境因子的双重调节。植物激素, 尤其是生长素在协调体内外调节机制中起着不可
或缺的作用。生长素的稳态调控、极性运输和信号转导影响叶片发育的全过程。本文着重介绍生长素在
叶片生长发育和形态建成中的调控作用, 试图了解复杂叶片发育调控网络。
关键词 叶片发育, 形态建成, 生长素, 激素调控
Regulation of Leaf Development by Auxin in Arabidopsis
Linchuan Li, Lijia Qu*
National Laboratory for Protein Engineering and Plant Genetic Engineering, Peking University,
Beijing 100871, China
Abstract Leaf is the first lateral organ produced by the activity of the shoot apical meristem (SAM). Early leaf
development is artificially divided into three main stages: the initiation of leaf primordium, the establishment of
leaf adaxial-abaxial polarity, and the expansion of leaf blade. Numerous of evidence indicates that leaf develop-
ment is regulated by inner genetic mechanism and outer environmental cues. Phytohormones, especially auxin,
play essential roles in coordination of these two regulation mechanisms. Auxin homeostasis, polar transport
and signaling affect the whole progress of leaf development. In this mini-review, we will summarize recent
progress of auxin regulation in leaf development and morphogenesis, and try to understand the complex
regulation network of leaf development.
Key words leaf development, morphogenesis, auxin, hormonal regulation
叶片是植物进行光合作用和呼吸作用的主
要器官, 对植物生命活动起着重要作用。叶片
千姿百态, 不同植物既有相似相近, 又有貌象迥
异的叶形, 而且同一植物在不同生长时期或不同
生长条件下具有不同的叶片形态。典型双子
叶植物单叶由棒状的叶柄和宽大的叶片组成。
形态学上, 成熟叶片具有三个轴: 近远轴, 腹背
轴和中心 -两侧轴。体内的遗传机制和体外的
环境因子正是沿着这些轴向来调控叶片发育和
形态建成(Tsukaya, 2002)。早期叶片发育可被
人为的分为三个阶段: 叶原基的起始, 腹背性的
建立和叶片的延展 (Smith and Hake, 1992;
Tsukaya, 2002)。在这些阶段中发生的任何突
变都有可能产生叶片发育和叶片形态的缺陷。
随着分子遗传学、突变体研究技术在拟南芥
中的广泛应用, 人们对叶片发育的机制有了比较
综述 . 生长素
460 23(5)
深入的了解, 发现叶片发育受到体内严格的遗传
机制和体外环境因子的调控。
植物激素是一类能够在极低浓度下产生显
著生理作用的小分子化合物, 在植物生长发育过
程中起着至关重要的调控作用。研究发现, 一
种激素往往参与调节发育过程的多个方面, 与此
同时, 多种激素也可以同时参与调控某一特定发
育过程(Gray, 2004)。大量证据表明泛素降解途
径存在于几乎所有的激素信号传递过程中
(Smalle and Vierstra, 2004)。生长素是其中的一
种重要激素, 参与了植物发育从胚胎发育, 原基
形成到果实成熟等各个方面 (Woodward and
Bartel, 2005b)。生长素在体内主要通过色氨酸
依赖途径进行生物合成, 可以与糖、氨基酸、
肽以及醇形成缀合物进行贮存或运输, 也可以被
氧化失去激素活性(Ljung et al., 2001)。生长素
是一种极性分子, 是目前发现唯一需要极性运输
的激素。生长素信号转导主要是由SCFTIR1介
导的蛋白泛素降解途径, 高浓度的IAA促进其
受体TIR1和转录抑制因子AUX/IAA家族蛋白
的结合而使AUX/IAA家族蛋白泛素化降解, 从
而解除了对转录因子ARF家族蛋白的转录抑
制, 激活或者抑制下游基因的表达(Woodward
and Bartel, 2005a)。最近, 越来越多的研究发现
生长素的稳态调控、极性运输和信号转导与
叶片发育和叶片形态建成具有紧密联系, 暗示生
长素在叶片生长发育过程中具有关键的调控功
能。本文从分子发育遗传学角度, 着重总结生
长素稳态调控、极性运输和信号转导与拟南
芥叶片发育和形态建成的相互关系, 以此阐明生
长素对特定发育过程的调控机制。
1 生长素运输和分布决定叶原基起始
近年来, 两个研究揭示了生长素在拟南芥
侧生器官起始和模式形成中的作用(Lumba and
McCourt, 2005)。人工构建的能够对生长素响
应的报告基因DR5-GUS, 其表达部位和分布可
以用来检测植物地上和地下部分生长素流向动
态变化。GUS染色模式显示生长素极性运输
导致生长素浓度梯度的形成; 与此同时, 将要出
现的原基将在生长素浓度最大的区域形成, 这与
生长素流出载体蛋白Pin-formed 1 (PIN1)的动态
分布高度相关(Benkova et al., 2003)。另一个报
道发现pin1突变体具有非正常形状的叶片, 可
以通过施加外源生长素恢复正常, 然而这种恢复
与生长素施加的位置和浓度密切相关。这些
数据显示生长素的局部浓度和PIN蛋白在膜上
的重新定位对侧生器官原基的起始位点决定是
必需的(Reinhardt et al., 2003)。这两个研究结
果表明, 任何PIN基因的表达或PIN蛋白定位的
改变可能都会影响叶原基出现的时间和部位
(Lumba and McCourt, 2005)。
2 生长素参与叶片极性建立
拟南芥叶片呈现出明显的腹背特征, 这些
特性包括叶片表面毛和气孔的分布, 叶片腹背层
面上细胞类型以及排列方式的差异。叶片腹
侧(靠近顶端分生组织的一侧)分化成栅栏组织,
背侧(远离顶端分生组织的一侧)则分化成海绵
组织(Tsukaya, 2002)。叶原基出现不久, 叶片
就从辐射对称的棒状结构转变成具腹背性两侧
对称的平板状结构, 叶片腹背性的正确建立是叶
片发育过程中的重要事件。研究发现第三类
HD-ZIP家族的基因, 如 PHABULOSA (PHB)、
PHAVOLUTA (PHV) 和REVOLUTA (REV), 决定
了叶片原基中细胞的腹性发育(McConnell et al.,
2001)。此外大量事实表明, 两个基因家族
YABBYs(YABs) 和 KANADIs (KANs) 影响了拟南
芥叶片和花器官背性的正常形成和维持 (Eshed
et al., 1999; Sawa et al., 1999; Siegfried et al., 1999;
Eshed et al., 2001; Kerstetter et al., 2001)。HD-
ZIP基因和 YAB/KAN基因通过miR165/166等
microRNAs 介导, 互相抑制对方在叶片腹背细
胞中的表达 (Eshed et al., 2001; McConnell et al.,
2001; Eshed et al., 2004)。但是, 植物激素是否
也参与了这种相互抑制调控直到最近才有所了
4612006 李林川 等: 生长素对拟南芥叶片发育调控的研究进展
解。Pekker和他的同事发现AUXIN RESPONSE
FACTOR 3 (ARF3, 也被称为ETTIN)的缺失突变
抑制了KAN1过量表达植株中花瓣的背性化表
型(Pekker et al., 2005)。在突变体arf3中, 腹背
性转变的表型仅存在于花中, 但在双突变体
arf3/arf4的叶片和花中都可以看到 (ARF4是
ARF3的一个非常近的同源基因)。单独过量表
达ARF3和ARF4不能恢复kan表型, 而且ARF3
或ARF4的表达与KANADI没有相关性, 这表明
ARF3和ARF4仅仅是促进了叶片背侧KANADI
对 PHB的抑制(Pekker et al., 2005)。ARFs是
生长素反应中激活或抑制转录的关键蛋白,
ARF3和ARF4与KANs的相互作用可能将生长
素动态梯度和叶片腹背性发育联系起来(Pekker
et al., 2005)。
3 生长素分布调控叶片细胞分裂
叶片形状由辐射棒状到平板状的转变可能
是一个新形成的分生组织活动的结果。这个
新的分生组织, 也被称为边缘分生组织, 在叶原
基边缘腹背交界处形成(Tsukaya, 2005)。 分析
细胞周期蛋白 CYCLIN1启动子的表达部位发
现, 这个边缘分生组织在叶原基发育早期很活
跃, 但到了后期, 随着叶原基中细胞分裂的逐渐
减弱, 其活性也逐渐消失(Donnelly et al., 1999)。
这表明, 叶片的伸长和组织的分化与仅局限于某
些部位的分生组织活性无关(Donnelly et al.,
1999)。
细胞水平上, 生长素影响细胞分裂、伸展
和分化, 并可作为细胞增殖的一个信号决定器官
的最终大小和形状 (Lincoln et al., 1990; Leyser,
2001)。生长素通过调控细胞分裂而决定叶片
形状的直接证据来自于对 A S Y M M E T R I C
LEAVES1 (AS1) 和 ASYMMETRIC LEAVES2 (AS2)
的研究(Zgurski et al., 2005)。AS1和 AS2突变
体产生两侧不对称的叶片, 有时叶片具有不同程
度的裂( lobe), 甚至在叶柄上长出类似小叶
(leaflet-like)的结构 (Semiarti et al., 2001)。利用
DR5-GUS和 cycB1-GUS转基因报告株系,
Zgurski等(2005)证明突变体as1和as2 叶片中
生长素分布的变化使得细胞分裂和叶片形态也
产生了改变。暗示生长素最初在叶片顶端的
不均匀分布导致了随后生长素在体内来源的不
均匀性, 而这又造成了细胞分裂和分化的不均匀
形式。
另一个表明生长素调控细胞分裂的证据来
自于对拟南芥中一个新发现的受生长素诱导的
基因——ARGOS的研究, 其表达水平影响了细
胞增殖和器官生长的程度(Hu et al., 2003)。
ARGOS 通过调控或维持 AINTEGUMENTA
(ANT)的转录起作用, 而ANT在控制器官大小中
起到了关键作用(Mizukami and Fischer, 2000)。
另外, 在 axr1-3中过量表达ARGOS, 能部分恢
复 axr1-3体形小的表型, 这表明 ARGOS 位于
AXR1的下游(Hu et al., 2003)。而在另一个受
生长素诱导的基因AUXIN RESPONSE FACTOR 2
(ARF2) 的突变体 megaintegumenta (mnt)中, 营
养器官和花器官中出现了过度的细胞增殖表型,
这表明ARF2可能是地上器官中细胞分裂的一
个抑制因子(Schruff et al., 2006)。进一步研究
发现, ARF2也是通过ANT通路来抑制细胞增殖
(Schruff et al., 2006)。这些证据表明, ARGOS
和ARF2这两个受生长素诱导的具有相反调节
功能的基因, 它们作用的平衡对生长素在细胞分
裂, 伸展和分化的调控中是非常必要的。
4 生长素极性运输参与叶片维管模式
形成
高等植物的维管系统是一个连续的细胞网
络, 对植物营养运输和机械支持具有非常重要的
作用。叶片维管细胞起源于具有维管分生组
织能力的原形成层 (Esau, 1965; Nelson and
Dengler, 1997)。从形态发生角度看, 双子叶植
物叶片中维管组织的发育方式是, 在中脉发生
后, 在叶片基部由中脉两侧发生沿叶缘的一级侧
脉, 再从侧脉不同的部位分出二级侧脉, 并依次
462 23(5)
类推, 最终形成一个复杂的网络结构(白书农,
2003)。通过突变体表型分析, 一些可能参与维
管模式决定的基因已经被分离。已有证据表
明, 固醇、小肽、细胞分裂素和生长素都能够
促进维管发育(Mattsson et al., 2003)。三个
auxin信号通路的相关基因MONOPTEROS
(MP)/AUXIN RESPONSE FACTOR5 (ARF5)、
AUXIN RESISTANT 6 (AXR6)和 BODENLOS
(BDL)/IAA12的突变导致维管发育的不完全
(Przemeck et al., 1996; Hamann et al., 1999; Hobbie
et al., 2000)。 而更多证据表明生长素的极性运
输在叶片维管模式的发育中起着至关重要的作
用(Scarpella et al., 2006)。
生长素供应、极性运输与维管组织发育
之间密切联系, 形成了定向发育假说(canali-
zation hypothesis)。该假说认为, 维管分化与
生长素极性运输之间通过一个正反馈环相联系
(Leyser and Day, 2003)。最近, Scarpella 等(2006)
观察了拟南芥叶片早期发育中的一个生长素输
出相关的关键因子Pin-formed 1(PIN1)与GFP构
成的融合蛋白在叶片表皮细胞中的定位, 发现
AtPIN1的表达能够将要发育为维管组织的细胞
区别开来, 并且AtPIN1的出现早于任何目前已
知的原形成层标记基因。而且, AtPIN1在表皮
细胞中的极性定位暗示生长素在表皮中流向不
同的集合点(convergence points), 而在这些地方
将形成主脉。外源施加生长素和极性运输抑
制剂发现集合点的定位和AtPIN1表达区域的
动态变化是一个生长素运输依赖的自我组织过
程(Scarpella et al., 2006)。这些发现为定向发
育机制在维管发育中起着重要作用提供了强大
的证据(Scheres and Xu, 2006)。最近, 另外一
个报道暗示生长素的原位合成可能也在叶脉模
式形成中起着极为重要的作用(Cheng et al.,
2006)。Cheng 等(2006)首先分析了IAA生物合
成主要基因家族 YUC家族成员的表达模式和
过量表达植株的表型, 并且构建了 y u c 1、
yuc2、yuc4和 yuc6的双突变体、三突变体
和四突变体表型, 发现维管模式的随着YUC基
因功能的缺失而简单化, 暗示生长素的生物合成
也影响了维管的发育。由于目前还不清楚叶
片中生长素的真正来源, 很有可能叶片中原位合
成的生长素通过极性运输来影响维管模式形成
(与 Yunde Zhao个人交流)。
5 生长素调控叶片形态
正常情况下, 大多数植物的叶片具有扁平
结构从而可以更好的进行光合作用。然而, 卷
曲的叶片形态却总能在某些种类或逆境条件下
生长的植物中观察到。近年来, 维持叶片扁平
结构的机理正逐渐被揭示(Nath et al., 2003)。
拟南芥中一个产生卷叶表型的逐级调控途
径已经被研究得比较清楚。CURLY LEAF
(CLF) 是polycomb基因家族的成员之一, 它对
于抑制花中同源异型基因AGAMOUS (AG) 的表
达是必需的(Goodrich et al., 1997)。AG是决定
花器官命运的关键组分, 在雄蕊和心皮发育中是
必要的(Mizukami and Ma, 1992)。CLF基因的
功能缺失突变体出现变窄、卷曲的叶片形态,
与Goodrich等报道的AG组成型表达时产生的
表型相似(Mizukami and Ma, 1992, 1997; Goodrich
et al., 1997)。进一步研究发现AG在突变体clf
叶片中异位表达, 并发现 CLF与 FERTILIZA-
TION-INDEPENDENT ENDOSPERM (FIE) 相互
作用共同调控AG的转录(Goodrich et al., 1997;
Katz et al., 2004)。近期的研究表明AG蛋白与
SPOROCYTELESS (SPL) 3’非翻译区的CArG-
box类似序列结合从而直接激活SPL的转录, 表
明 SPL是 AG的直接下游靶基因(Ito et al.,
2004)。然而, 到目前为止 SPL是否也在叶片形
态建成中起作用尚不清楚。 一些证据表明SPL
表达异常改变了生长素稳态水平从而引起叶片
形状的严重缺陷(未发表数据)。有趣的是, 过
量表达其他MADS-box基因, 比如AGL9, 同样
导致卷叶表型的发生(Teper-Bamnolker and
Samach, 2005)。这些基因调控叶片发育的机理
4632006 李林川 等: 生长素对拟南芥叶片发育调控的研究进展
尚需进一步研究。
同时, 许多在生长素稳态和信号转导中缺
陷的突变体也表现出卷曲或扭曲的叶片形状。
突变体auxin-resistant 1 (axr1)产生小而下卷的
叶片, 但其叶片结构与野生型的是相似的
(Lincoln et al., 1990)。生长素信号转导途径组
分, 比如NPH4/ARF7 (Harper et al., 2000), SHY2/
IAA3 (Tian and Reed, 1999), Aux/IAA12 (Hamann
et al., 2002) 和Aux/IAA17 (Leyser et al., 1996), 它
们的功能缺失突变体产生上卷(偏下性的)叶片
形态。另一方面, 生长素代谢过程中发生突变
也可能会导致叶片形态的缺陷。最近, 我们发
现了IAMT1(在体外, 其编码的蛋白能够把IAA
转化为MeIAA)的一个功能获得性突变体, 具有
上卷的叶片形态(Qin et al., 2005)。当RNAi降
低 IAMT1的表达时, 转基因植株叶片下卷。而
且, IAMT1的表达在叶片发育过程中受到严格
的时空调控。叶片卷曲程度和 IAMT1表达水
平相关表明生长素的稳态调控对于扁平叶片的
形成起到重要作用。这一假说已被许多产生
偏上性叶片的生长素过量表达突变体或转基因
植物的表型所证实, 比如rooty (King et al., 1995),
sur2 (Delarue et al., 1998; Barlier et al., 2000)和
yucca (Zhao et al., 2001) 。更为直接的证据来
自Cheng 等(2006)对IAA生物合成主要基因家
族YUC家族成员的分析。当他们把YUC家族
成员(YUC1、YUC2、YUC4和 YUC6)的功能
丢失突变体构建了双突变体、三突变体和四
突变体表型, 发现随着YUC基因功能的消失叶
片形态逐渐褶皱, 甚至上卷。这些数据暗示生
长素的生物合成直接参与了叶片形态决定。
6 结束语
近年来, 随着学科交叉和融合, 新的检测工
具和分析技术出现, 越来越多的科学家对叶片发
育和形态建成产生兴趣, 叶片发育的决定机制开
始逐渐清晰。叶片发育和形态建成不仅需要
体内的遗传信息的指导, 体外环境因子的影响,
更需要植物激素对这两者的协调。生长素是
植物重要的生长发育调控因子, 其稳态调控, 极
性运输和信号转导都可以影响植物生长发育。
总结目前生长素在叶片发育过程中的功能, 使我
们得以窥见生长素是如何调控特定器官的发育,
以及特定器官又是如何响应特定激素的调控。
随着研究的深入, 一个更为复杂而清晰的叶片发
育和形态建成调控网络将被揭示。
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