全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (5): 561-571, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2006-12-20; 接受日期: 2007-05-08
基金项目: 863计划(No. 2006AA10Z126)、国家自然科学基金(No. 30671488)和新世纪优秀人才支持计划(No. NCET-05-0882)
* 通讯作者。E-mail: smwang@lzu.edu.cn
.综述.
高等植物 Na+吸收、转运及细胞内 Na+稳态平衡研究进展
张宏飞, 王锁民 *
兰州大学草地农业科技学院, 兰州 730000
摘要 盐胁迫是影响农业生产的重要环境因素之一。本文对植物Na+吸收的机制和途径、Na+在植物体内的长距离转运以
及细胞内Na+稳态平衡的研究进展进行了概述。参与植物Na+吸收与转运的蛋白和通道可能包括HKT、LCT1、AKT和NSCC
等。其中, HKT是植物体内普遍存在的一类转运蛋白, 能够介导Na+的吸收, 其结构中的带电氨基酸残基对于其离子选择性有
着非常明显的影响。LCT1是从小麦中发现的一类能够介导低亲和性阳离子吸收的蛋白, 然而在典型的土壤Ca2+浓度下LCT1
并不能发挥吸收Na+的功能。AKT家族的成员在高盐环境下可能也参与了Na+的吸收。目前虽然还没有克隆到编码NSCC蛋白
的基因, 但是NSCC作为植物吸收Na+的主要途径的观点已被广泛接受。SOS1和HKT参与了Na+在根部与植株地上部的长距
离转运过程, 它们在木质部和韧皮部的Na+装载和卸载中发挥重要作用, 从而影响植物的抗盐性。另外, 由质膜Na+/H+逆向转
运蛋白SOS1、蛋白激酶SOS2以及Ca2+结合蛋白SOS3组成的SOS复合体对细胞的Na+稳态具有重要的调节作用, 单子叶和
双子叶植物之间的这种调节机制在结构和功能上具有保守性。SOS复合体与其它位于质膜或液泡膜上的Na+/H+逆向转运蛋白
以及H+泵一起调节着细胞的Na+稳态。
关键词 HKT, LCT1, Na+稳态, NSCC, Na+吸收与转运
张宏飞, 王锁民 (2007). 高等植物 Na+吸收、转运及细胞内 Na+稳态平衡研究进展. 植物学通报 24, 561-571.
Na+是土壤及土壤溶液中的大量元素, 是地球上绝
大部分土壤中占优势的土壤溶液阳离子(Rains and
Epstein, 1967)。土壤中K+的浓度变化范围在 0.2-10
m mol·L-1之间, 而 Na +的浓度范围则在 0.4-150
mmol·L-1之间(Flowers and Läuchli, 1983)。Na+对植
物的不利影响是各种因子的联合作用, 包括渗透胁迫、
Na+对酶的抑制作用以及与K+相互竞争等, 这种影响可
以表现为植物整株水平上的生长速率下降、叶片损害
以及根冠比率下降等(Mäser et al., 2002c)。由于大多
数植物在高盐环境下不能正常生长, 因此土壤盐渍化对
农业生产造成了严重的威胁。全球约有 1×109 hm2的
盐碱地, 其中我国盐碱地约占全球盐碱地总面积的10%
(王遵亲等,1993; Flowers, 2004)。灌溉是引起土壤次
生盐渍化的重要诱因, 虽然灌溉地面积只占全球耕地面
积的15%, 但是由于灌溉地的粮食产量至少是雨养地的
2倍, 灌溉地的粮食产量占世界粮食产量的1/3(Munns,
2002), 可见在灌溉地上从事粮食生产仍然是未来农业发
展的重要组成部分。因此, 研究作物抗盐机制, 增加高
产作物的抗盐性是重要的全球性课题。Na+吸收和转运
机制的阐明有助于人们理解植物体内的Na+稳态, 并进
而通过减少 Na+进入植物体内以控制其毒害效应。
1 Na+吸收途径
目前一般认为, Na+是通过高亲和性钾转运蛋白(high-
affinity K transporter, HKT)、低亲和性阳离子转运蛋
白(low-affinity cation transporter, LCT1)以及非选择性
阳离子通道(non-selective cation channels, NSCC)或
电压非依赖型通道(voltage-independent channel, VIC)
等进入植物体内。
562 植物学通报 24(5) 2007
1.1 高亲和性钾转运蛋白
高亲和性钾转运蛋白(HKT)类转运蛋白是广泛存在于植
物、酵母、细菌以及真菌中的一个超级蛋白家族(Liu
et al., 2000)。对 HKT的分子特性、结构功能及其与
植物抗盐性的关系更为详细的阐述可参见邵群等
(2006)。本文偏重介绍 HKT的生物物理功能(见本小
节), 并对 HKT最新的研究结果进行了综述(见第 2节
Na+在植物体内的运输)。
根据异源表达系统上的运输特性HKT可分为两种
类型: 一种以小麦HKT1为代表, 包括水稻中OsHKT2、
桉树中EcHKT1和EcHKT2以及冰叶日中花中McHKT1
等, 为K+/Na+ 共转运蛋白; 另一种以拟南芥AtHKT1为
代表, 包括水稻中的OsHKT1和OsHKT8, 主要转运Na+
(Rubio et al., 1995; Gassmann et al., 1996; Fairbairn
et al., 2000; Uozumi et al., 2000; Horie et al., 2001;
Golldack et al., 2002; Su et al., 2003; Ren et al.,
2005; 邵群等, 2006)。
Schachtman和Schroeder(1994)从植物中克隆了
第1个与酵母TRK同源的HKT转运蛋白——小麦HKT1,
原位杂交显示HKT1表达于根皮层细胞以及叶片中围绕
维管组织的细胞。表达了HKT1 cDNA的 K+吸收缺失
型酵母对86Rb+的吸收速率显著增加, 其吸收曲线符合典
型的Michaelis-Menten关系; 在非洲爪蟾卵母细胞中的
实验显示, HKT1对几种单价阳离子的选择性顺序为: K+
＞ Cs+＞ Rb+＞ Na+＞ NH4+。HKT1 cDNA的开放阅
读框编码的蛋白质长度为534个氨基酸, 其中含有10-
12个跨膜区域, 并且缺少ATP结合位点的共有序列, 这
表明 HKT1介导的 K+吸收不需要 ATP水解提供能量。
在没有 K+时, HKT1 转运 Na+的速率为 K+的 26%
(Schachtman and Schroeder, 1994)。当细胞外K+和
Na+浓度相近时, HKT1则表现为 Na+/K+共转运蛋白。
一般的模型认为, HKT1的结构中含有一个高亲和性K+
结合位点和一个高亲和性Na+结合位点, 米氏常数Km分
别为3 mmol·L-1和175 mmol·L-1, 而当细胞外Na+浓度
处于较高的毒害水平时, Na+与K+竞争高亲和性K+结合
位点, 从而阻塞K+吸收, 这时在酵母和爪蟾卵母细胞中
就会产生毒害的低亲和性 Na+内流(Gassmann et al.,
1996)。在HKT1的结构中有多个区域参与Na+的转运,
其结构中的带电氨基酸残基对单价阳离子的选择性起着
重要的作用。Liu等(2000)将HKT1第 3和第 4跨膜区
域中间的高带电环区域删除后, 增加了HKT1在高盐下
对K+的亲和性。与表达HKT1的细胞相比, 表达HKT1/
DE150-L166或者HKT1/DL149-E180的酵母细胞在
200 mmol·L-1和300 mmol·L-1 NaCl下生长时具有明显
较低的Na+/K+比率, 同样表达了部分缺失HKT1的爪蟾
卵母细胞在较高浓度的谷氨酸钠溶液中对Na+的渗透性
也比较低。此外, Diatloff等(1998)对HKT1进行定点突
变, 用谷氨酰胺取代了HKT1第464位的谷氨酸, 然后分
别将HKT1和HKT1-E464Q表达于酵母细胞进行Na+吸
收实验, 结果表明在pH4.5和pH8.0时, HKT1-E464Q
对Na+的亲和性降低了30%-40%。Rubio等(1999)的
实验表明, 位于HKT1第8和第9疏水区域的N365S点
突变和第7疏水区域的Q270L点突变也能增加酵母的耐
盐性。这些突变减少了高浓度Na+对K+吸收的抑制作
用和低亲和性Na+吸收, 从而降低了酵母体内的Na+/K+
比率。Mäser等(2002b)通过构建的HKT1-AtHKT1杂
合体在酵母突变体Dtrk1,2中的K+吸收实验表明, HKT1
的N-末端对K+转运具有重要作用。这表明通过基因突
变提高植物的耐盐性是一种有效的手段。Laur ie 等
(2002)应用反义技术下调HKT1的转录后, 在钾匮缺及
200 mmol·L-1 NaCl胁迫下, 小麦的鲜重显著高于对照
植株, 其根中22Na的吸收速率和Na+的含量亦显著低于
对照植株, 表明 HKT1介导了小麦对 Na+的吸收。
从拟南芥基因组中分离到的 H K T 1 同源基因
AtHKT1则具有不同的转运特性。AtHKT1在拟南芥体
内的表达部位与 HKT1相似, 其蛋白质氨基酸长度为
506, AtHKT1与HKT1具有41%的同源性(63%相似性),
它们的疏水性分布图也非常相似(Uozumi et al., 2000)。
研究表明, AtHKT1含有8个跨膜片段和4个孔型区域,
其结构类似 K +通道四聚体(Kato e t a l . , 2001)。
AtHKT1在不同的异源系统中表达时可以介导Na+和K+
吸收。由于这些异源系统在细胞膜组成、静息膜电势
以及转录后调节机制等生理背景上存在差异, AtHKT1在
不同异源表达系统中表现出不同的离子吸收特性。电
563张宏飞等: 高等植物 Na+吸收、转运及细胞内 Na+稳态平衡研究进展
生理实验表明, AtHKT1在非洲爪蟾卵母细胞中只具有选
择性吸收Na+的功能, 而且AtHKT1也能增加酵母对Na+
的敏感性, 然而当表达于大肠杆菌时, AtHKT1却可以介
导较弱的K+吸收(Uozumi et al., 2000)。AtHKT1介导
Na+的吸收也被Rus等(2004)的实验所证实, Rus等发
现拟南芥 hkt1-1突变能够抑制 sos1-1(salt overly
sensitive)、sos2-2和sos3-1突变幼苗对NaCl的敏感
性, 但当介质中缺少 Ca2+时, 这种抑制效果则要差些。
与 AtHK T 1 的这些特性相近的是水稻的 OsHK T 1,
OsHKT1的表达位于根表皮和接近内皮层的维管组织以
及叶片维管组织周围的细胞中, 在爪蟾卵母细胞中可以
介导 Na+吸收(Horie et al., 2001; Golldack et al.,
2002)。Kader等(2006)发现, NaCl胁迫下水稻抗盐品
种Pokkali中的OsHKT1转录物显著下调, 但在盐敏感
品种 BRRI Dhan29中则不然。
AtHKT1与HKT1在异源表达系统中的离子转运特
性差异可能是由于第 1个P-环末端的氨基酸不同造成
的。在HKT1、TrkH(potassium transporter)以及KtrB
(K+ uptake transporter, KtrB subunit)结构中, 4个 P-
环末端的氨基酸都是甘氨酸, 而在AtHKT1结构中, 相应
的第 1个 P-环末端的氨基酸为丝氨酸。对 AtHKT1进
行诱变得到的AtHKT1-S68G在酵母突变体CY62中表
达时, CY62能够在低浓度 K+下生长, 而 AtHKT1则不
然; 同样, 相对于HKT1, HKT1-G91S降低了其对酵母
Dtrk1,2的互补作用(Mäser et al., 2002b)。
此外, 从桉树分离得到的 EcHKT1和 EcHKT2在
根、茎、叶片中都有表达(Fairbairn et al., 2000)。当
E c H K T 1 和 E c H K T 2 表达于爪蟾卵母细胞中时 ,
EcHKT1和 EcHKT2也能介导 Na+和 K+吸收。但是
EcHKT1和EcHKT2却具备一些独有的特性, 其与HKT1
的显著差异在于EcHKT1对外界溶液渗透势变化的敏感
性。与表达 HKT1但未经受渗透胁迫的卵母细胞相比,
低渗溶液使 EcHKT1诱导的电流增加了 100%。一般
认为这可能与桉树根际周期涨落的水位有关, 这为在特
定环境下维持 K+稳态提供了一种竞争优势(Liu et al.,
2001)。
1.2 低亲和性阳离子转运蛋白
低亲和性阳离子转运蛋白(LCT1)是 Schachtman等
(1997)首次从小麦中克隆分离得到的一种新的转运蛋白,
主要表达于小麦叶片和根部。LCT1包含 8-10个预测
的跨膜区域以及 1个富含 Pro、Ser、Thr及Glu序列
的亲水氨基酸末端 -PEST序列。
表达了LCT1的K+吸收缺失突变体酵母能够在含7
mmol·L-1 K+的培养基上生长, 而在含 30 mmol·L-1 K+
的培养基上则不能生长, 说明LCT1介导低亲和性阳离子
吸收。实验表明LCT1能介导低亲和性Rb+和Na+吸收,
在短周期吸收测验中, 表达LCT1的突变体酵母细胞的
Na+吸收速率为Rb+吸收速率的170倍; 在表达LCT1
的酵母细胞中, Na+的长周期(40分钟)吸收速率低于短
周期(6分钟)吸收速率。由于长周期吸收速率可能包括
酵母对介质中 Na+的适应, 如 ENA基因家族编码的
Na+-ATP酶对Na+的外排作用, 所以短周期Na+吸收速
率更能准确地反映LCT1的转运活性。因此, 在短周期
Na+吸收速率测定中, 表达LCT1的细胞高于对照细胞
的结果表明, LCT1可能介导Na+的大量吸收(Schacht-
man et al., 1997)。而 Amtmann等(2001)的实验则
进一步证实了这种可能性, 酵母G19菌株由于其编码
质膜上外排Na+泵的ENA1-ENA4基因被干扰而对Na+
较为敏感; 而当LCT1表达于G19菌株后, G19由于细
胞内积累了更多的Na+且K+吸收减少从而变得对Na+
超敏感。
此外, LCT1也介导Ca2+和Cd2+等二价阳离子的吸
收(Schachtman et al., 1997; Clemens et al., 1998;
Antosiewicz and Hennig, 2004)。
1.3 非选择性阳离子通道或电压非依赖型通道
非选择性阳离子通道(NSCC)或电压非依赖型通道(VIC)
的不同名称反映了这类通道的不同特征: VIC指这些通道
的开放几率对膜势的依赖性较低, 而NSCC则反映了这
类通道真正与众不同的特点——缺乏阳离子选择性
(Davenport and Tester, 2000; Tyerman, 2002)。现在
越来越多的研究表明, 在植物细胞质膜上存在着非选择
564 植物学通报 24(5) 2007
性阳离子通道(Amtmann and Sanders, 1999; White,
1999)。非选择性阳离子通道还具有其它一些特点: 通
常在质膜上成簇分布, 其介导的阳离子电流呈现自发并
且同时的特点; 通道在生理膜势范围内, 至少半数时间处
于开放状态(Davenport and Tester, 2000); 通过NSCC
的电流呈现瞬时的特点, Demidchik和Tester(2002)认为
这可能因为 NSCC在任何电势下均可开启, 或者NSCC
的激活极为迅速。非选择性阳离子通道一般对 K+/Na+
的选择性表现得相当低, NSCC对一系列单价阳离子的
选择性顺序为: NH4+＞Rb+＞K+＞Cs+＞Na+＞Li+＞
TEA+, 甚至有报道NSCC对Na+和K+的渗透性比值PNa/
PK＞1(Amtmann and Sanders, 1999; White, 1999)。
植物的全细胞膜片钳实验表明, 在膜势为－170 mV时,
电压依赖性通道的K+/Na+渗透性比值超过30, 说明电压
依赖性阳离子通道不可能是Na+进入植物体内的主要途
径(Maathuis and Sanders, 2001)。因此, NSCC可能
是高盐环境下Na+进入植物体内的一条主要途径, 阻塞
NSCC介导的Na+吸收可以减缓或者部分减缓Na+胁迫
(White, 1999)。
非选择性阳离子通道的一个共同特征是它们对典型
的K+通道抑制剂如TEA+和Cs+等缺乏敏感性(Amtmann
and Sanders, 1999); TEA+、异搏定(verapamil)和
flufenamate等在胞外对NSCC介导的Na+吸收没有影
响(Davenport and Tester, 2000; Maathuis and
Sanders, 2001)。此外, 奎宁(quinine)对NSCC活性的
影响在不同的植物中似乎不同, 奎宁对小麦NSCC介导
的Na+吸收没有影响, 但是却可以显著抑制拟南芥根细
胞通过NSCC进行的Na+吸收(Davenport and Tester,
2000; Demidchik and Tester, 2002)。质子和 cGMP
等对 NSCC的通透性也有一定的影响。
White(1999)对黑麦的研究表明, 在膜势为-120
mV时, 加入外源 10和 30 mmol·L-1的Mg2+分别使K+
电流减少了 30%和 45%。Davenport和Tester(2000)
在小麦的质膜实验中发现4种具有Na+转运活性的通道
类型, 其中电导为44 pS的通道具有典型的非选择吸收
特性, 这种通道对单价阳离子的选择性差异很小, 在外界
溶液中加入Ca2+、Mg2+以及Gd3+等都能部分抑制Na+
流入细胞, 其中Gd3+对Na+内流的抑制可达80%; 但是
在细胞质一侧加入Ca2+、Mg2+、细胞质多胺和环核苷
酸等常见的通道抑制剂或活化剂对 NSCC没有影响。
然而, Maathuis和Sanders(2001)在拟南芥的膜片钳实
验中却发现电压非依赖性通道对环核苷酸很敏感, 当在
细胞质一侧加入cGMP时, 引起了通道活性的下降; 而
cAMP则使通道活性几乎完全停止, 将 cAMP清洗后,
NSCC 的活性又几乎完全恢复。拟南芥幼苗在 100
mmol·L-1 NaCl下生长4-7天后死亡, 但在培养液中加
入cAMP或cGMP后, 拟南芥幼苗的存活能力显著增强,
用山梨醇取代NaCl时则观察不到这种现象; 进一步分析
发现, 加入 cAMP或 cGMP后, 拟南芥体内的Na+明显
低于无cAMP或cGMP时的含量, 完整幼苗的Na+吸收
实验显示, cAMP和 cGMP可以抑制 40%的 Na+内流
(Maathuis and Sanders, 2001)。Davenport和Tester
(2000)与 Maathuis和Sanders(2001)的实验结果的差异
说明, 植物体内可能存在多种不同的非选择性阳离子通
道, 它们对环核苷酸的敏感程度不同。
对环核苷酸敏感的非选择性阳离子通道又称环核苷
酸门控通道(cyclic nucleotide-gated channel, CNGC)。
植物CNGC与动物CNGC相比具有显著不同的结构特
征。植物CNGC的预测结构包括6个跨膜区域S1-S6,
其中在S5和S6之间有 1个孔型区域(P-loop), 其环核
苷酸结合(cyclic nucleotide-binding, CNB)区域和钙调
素结合(calmodulin binding, CaMB)区域都位于C-末端
并有部分重叠; 而在大部分动物CNGC亚基中, CaMB
区域位于N-末端(Talke et al., 2003)。Leng等(2002)
发现在拟南芥的多至20个成员的CNGC中, AtCNGC2
对单价阳离子的选择性很特别, 虽然AtCNGC2对 Li+、
Cs+、Rb+和K+的渗透性相似, 但对Na+的渗透性却要
低得多, 这可能与AtCNGC2氨基酸序列中选择性滤器
部分的特殊氨基酸组成有关; 进一步实验表明cAMP对
AtCNGC2的活化作用是通过与通道的配基结合直接起
作用的。
Ca2+对NSCC的Na+流抑制作用的机理目前还不清
楚。当外界溶液Na+浓度为 100 mmol·L-1时, Ca2+并
不能抑制通过NSCC的外向电流, 说明在100 mmol·L-1
565张宏飞等: 高等植物 Na+吸收、转运及细胞内 Na+稳态平衡研究进展
NaCl下, Ca2+不能通过NSCC进入细胞内 (Davenport
and Tester, 2000)。实验还表明, NSCC对Ca2+和Na+
的渗透性比值PCa/PNa 0.2 (Demidchik et al., 2002)。
因此生理浓度范围内的Ca2+在高浓度Na+存在时很难通
过NSCC进入植物体内; 而当外界Ca2+/Na+值逐渐升高
时, Ca2+才有可能通过NSCC进入植物体内, 进而引发
细胞内复杂的生理反应, 从而提高植物对盐分的耐受性
(Demidchik et al., 2002)。但是如果Ca2+对NSCC Na+
吸收的抑制效果是通过引发细胞内复杂的生理反应而实
现的, 那么Davenport和Tester(2000)在细胞质一侧加入
Ca2+不能抑制通过NSCC的Na+流则看起来与这有些矛
盾。值得注意的是, 在Davenport和Tester(2000)的实
验中所采用的并非是植物细胞膜片, 而是融合了质膜小
泡的人工平面脂质双分子层, 因此人工脂质双分子层缺
少正常细胞质膜的结构或者某些生理介质可能是造成这
些差异的原因。
由于通常采用的膜片钳技术只适合鉴定电导率较高
的电压门控通道, 而不适合检测类似渗漏的瞬间非选择
电流, 因此对于NSCC通道的研究, 现在逐渐采用平面
脂质双分子层技术, 将从植物细胞质膜中提取的小泡与
平面脂质双分子层相融合, 并用电压钳技术对通道活性
进行记录(White, 1999; Davenport and Tester, 2000)。
相信随着平面脂质双分子层技术的发展和完善, 将会出
现更多的利用该技术的研究报道, 这将为 NSCC参与
Na+吸收及其涉及的植物其它生理过程提供更为详实准
确的证据。
1.4 AKT
AKT(Arabidopsis K+ transporter)类的通道蛋白是在植
物中广泛表达的一类内整流 K+通道, 与动物体内的
shaker型K+通道同源, 其结构包含6个跨膜区域和1个
具有离子选择性的孔状区域。然而, 与动物的 shaker
K+通道性质不同的是, 动物的shaker K+通道属于外向
整流通道(Zimmermann and Sentenac, 1999)。AKT
类通道蛋白在植物的多种细胞类型中都有表达, 如AKT1
优先在成熟根的外周细胞中表达。研究表明, 作为一条
对NH4+不敏感的K+吸收途径, AKT1的主要功能是与
NH4+敏感的K+吸收途径并行存在, 使植物能够适应多
样的外界环境(Spalding et al., 1999)。
内整流 K + 通道具有很高的离子选择性,在 V a n
Dongen(2004)通过蒙特卡罗模拟(Monte Car lo
simulation)提出的数学模型中, 这些通道的离子选择性
滤器能够在高亲和性和低亲和性状态之间相互转变。
在高亲和性状态, K+能够进入通道, 但是不能解离而陷
入其中, Na+则不能与通道结合; 在低亲和性状态, 通道
对离子缺乏选择性, Na+和K+都能够有效地穿过通道。
虽然植物的内整流K+通道对K+的选择性远高于其
它单价阳离子, 如AKT1对Na+和K+的通透性比值约为
0.02, 但是在较高的Na+浓度下, 这些内整流通道能够吸
收可观的Na+(Amtmann and Sanders, 1999; Blumwald
et al., 2000)。Golldack等(2003)研究发现, 用 150
mmol·L-1 NaCl胁迫盐敏感程度不同的水稻幼苗时, 拒
排 Na +的耐盐品种 Pokk a l i 和 BK 外皮层细胞中的
OsAKT1转录物消失, 而积累Na+的盐敏感品种IR29外
皮层细胞中的OsAKT1转录物则不受影响, 叶中Na+的
积累与此相一致。在冰叶日中花中也观察到盐胁迫对
AKT1同源物的这种调节作用(Su et al., 2001)。然而
Na+对AKT1通道也存在抑制作用, 通过对拟南芥sos1
突变体和akt1突变体的研究, Qi和Spalding(2004)认为
AKT1通道是胞质Na+作用的一个靶目标, Na+可能直接
作用在AKT1上, 从而降低AKT1通道的开放几率或电
导性, 或者Na+损伤了AKT1正向调节因子的活性。此
外, 植物AKT类K+ 通道在序列和结构上都类似于动物
的 Shaker家族(Very and Sentenac, 2003)。许多研
究已表明, 在正膜势特别是在通道 C-型失活状态下,
Na+能显著地穿过动物的 Shaker-K+通道(Starkus et
al., 2000; Yellen, 2001)。
Wang等(2007)用大量吸收Na+的积盐型盐生植物
海滨碱蓬(Suaeda maritima)进行的研究表明, 海滨碱蓬
根中存在 2条不同的低亲和性Na+吸收途径: 途径 1对
典型的K+通道抑制剂TEA+或Cs+不敏感, 对Ba2+很敏
感, 介导轻微盐生境(如25 mmol.L-1 NaCl)下Na+的吸
收, 可能由HKT类转运蛋白完成; 途径2对TEA+、Cs+
或 Ba2+均很敏感, 介导重度盐生境(如 150 mmol.L-1
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NaCl)下Na+的吸收, 可能由AKT1类通道蛋白完成。生
理学上的证据显示, NSCC和LCT1并非Na+进入海滨
碱蓬根细胞的主要途径(Wang et al., 2007)。
2 Na+在植物体内的运输
植物除了控制根系对Na+的吸收之外, Na+从根中向地
上部分的转运及其在体内的分配也是植物抗盐机制的重
要内容(Wang et al., 2002)。Shi等(2002)的实验显示
拟南芥AtSOS1在根木质部 /共质体边界的薄壁组织中
优先表达, 说明AtSOS1在Na+的长距离运输中起重要
的作用。研究表明, 轻度盐胁迫(25 mmol·L-1 NaCl)下,
拟南芥Atsos1突变体植株地上部分积累的Na+低于野
生型; 但在重度盐胁迫(100 mmol·L-1 NaCl)下, Atsos1
突变体植株地上部分比野生型积累更多的Na+, 前者木
质部汁液中的Na+浓度也高于后者。因此, Shi等(2002)
提出AtSOS1的功能是在重度盐胁迫下从木质部汁液中
回收 Na+, 而在轻度盐胁迫则将 Na+装载到根木质部。
植物体内 Na+的长距离运输涉及的另一类蛋白是
HKT。 Mäser等(2002a)和Berthomieu等(2003)发现拟
南芥 At HK T1 功能缺失突变体( l o ss - o f - f u nc t io n
mutation)植株地上部的Na+大量积累, 从而引起叶片对
Na+的超敏感, 因此认为AtHKT1在植物体内Na+长距
离的运输中起重要作用(Horie and Schroeder, 2004)。
最新的实验证明, 拟南芥AtHKT1的作用是从木质部导
管将Na+卸载到木质部薄壁细胞中, 通过韧皮部再循环
将Na+运至根, 从而增强了拟南芥的抗盐性(Sunarpi et
al., 2005)。Ren等(2005)的研究也发现, 水稻的QTL-
SKC1编码的属于HKT家族的Na+转运蛋白基因主要在
木质部导管周围的薄壁细胞中表达, 木质部中Na+含量
的增加与 SKC1弱的等位基因有关, 因此提出 SKC1
(OsHKT8)的作用是从木质部中卸载Na+, 从而参与Na+
在植物体内的再循环。最近, Rus等(2006)根据拟南芥
自然变异种植株地上部 N a + 浓度的升高与其根中
AtHKT1表达的丧失密切相关, 以及拟南芥种间嫁接实
验提出了根中AtHKT1的表达是HKT调节植株地上部
Na+浓度的主要作用位点的新观点。硬粒小麦耐盐品系
149中来自野生小麦的Nax1位点能够从叶鞘和根木质
部中卸载Na+, 从而防止叶片中的Na+浓度积累至毒害
水平; Nax2位点不能够使叶鞘沉积Na+, 表明其仅在根
中发挥作用(James et al., 2006)。Huang等(2006)对
应用图位法克隆出的2个推测的Na+转运蛋白基因进行
的表达分析表明, 在野生小麦、硬粒小麦耐盐品系149
和盐敏感品系 Tamaroi的根、叶鞘和叶片中均未检测
到对应TmHKT7-A1的cDNA产物; 但在野生小麦和硬
粒小麦耐盐品系 1 4 9 的根和叶鞘中检测到了对应
TmHKT7-A2的cDNA产物, 而在硬粒小麦盐敏感品系
Tamaroi的根和叶鞘中则未检测到; TmHKT7-A2均未在
野生小麦、硬粒小麦耐盐品系 1 4 9 和盐敏感品系
Tamaroi的叶片中表达。TmHKT7-A2的表达模式与
Nax1降低叶片Na+浓度和滞留Na+于叶鞘的生理作用
相一致, 因此, TmHKT7-A2可能是 Nax1的候选基因
(Huang et al., 2006)。最新的研究表明, Nax2的候选
基因是 TmHKT1;5-A (Byrt et al., 2007)。可见, HKT
基因家族在拟南芥、水稻和小麦的 Na+长距离运输以
及耐盐性方面起着重要的作用。
3 Na+的稳态平衡
在植物体内, Na+稳态主要由位于质膜和液泡膜上的
Na+/H+逆向转运蛋白进行调节和维持, Na+稳态与植物
细胞内的Na+/K+比率密切相关, 因此Na+/H+逆向转运
蛋白在植物耐盐性中的作用越来越受到重视(邱念伟等,
2001)。吕慧颖等(2003)对Na+/H+逆向转运蛋白的发现
过程和分子生物学方面的特征进行了系统的论述。此
处主要对植物体内的 SOS功能模块进行详细概述。
拟南芥AtSOS1除了具有控制Na+从根到植株地上
部的长距离运输功能外, 还具有调节细胞Na+稳态的作
用。研究发现, 拟南芥 AtSOS1、AtSOS2和 AtSOS3
组成的功能模块共同维持着细胞内的 Na+稳态,其中
AtSOS1是位于质膜上的一种Na+/H+逆向转运蛋白, 其
在细胞中的功能是外排Na+, 因此在植物的耐盐性方面
有重要的作用(Quintero et al. , 2002)。研究表明
AtSOS1具有 12个跨膜片段, 与动物和微生物体内的
567张宏飞等: 高等植物 Na+吸收、转运及细胞内 Na+稳态平衡研究进展
Na+/H+逆向转运蛋白有很大的相似性。此外, AtSOS1
在C-末端还带有一个很长的尾巴, 这个亲水的C端尾巴
位于胞质一侧, 对于SOS1与其它调节因子的相互作用
很重要(Shi et al., 2000)。AtSOS2是一种丝氨酸 /苏
氨酸蛋白激酶, 其结构中含有一个自抑制区域, 当Ca2+
结合蛋白 AtSOS3结合到该自抑制区域时则可解除抑
制; AtSOS3的另一个作用是帮助SOS2锚定在质膜上,
从而促进AtSOS2与AtSOS1之间的相互作用(Quintero
et al., 2002)。研究发现, Ca2+结合蛋白 AtSOS3和蛋
白激酶 AtSOS2分别属于 2个不同的蛋白家族 ScaBP
和 PKS。在拟南芥中, SCaBP数目为 6, 而 PKS则为
23, 这些蛋白在表达方式以及反应特异性等方面存在着
很大差异, 说明除了调节Na+稳态之外, 这些家族成员对
植物的生长发育还有其它的作用(Gong et al., 2004)。
最近, Martínez-Atienza等(2007)在水稻中分离并克
隆了 A tS O S1、A t SO S 2 和 A t SO S 3 的同源蛋白
OsSOS1、OsSOS2 和 OsSOS3。全长的单拷贝
OsSOS1 cDNA编码的含有1 148个氨基酸的转运蛋白
与AtSOS1具有57.5%的相似性, OsSOS1在酵母菌系
AXT3K (Dena1-4 Dnha1 Dnhx1)中的表达部分恢复了该
菌系的抗盐性, 可以在Na+含量高至100 mmol·L-1的AP
培养基上生长。而OsSOS1、AtSOS2和 AtSOS3同
时表达后, 该菌系的耐盐性恢复到最大程度, 能够耐受的
Na+浓度达到 400 mmol·L-1。Martínez-Atienza等
(2007)通过实验进一步证实了OsSOS1的Na+/H+逆向
转运蛋白活性, 且 OsSOS1对 Na+的 Km值约为 29
mmol·L-1。水稻基因组分析已经鉴定出了30个SnRK3
家族的CIPK/PKS激酶和10个CBL/ScaBP Ca2+感受
因子(Kolukisaoglu et al., 2004)。Martínez-Atienza等
(2007)的实验表明其中与AtSOS2和AtSOS3最为相似
的同源物为 OsCIPK24和 OsCBL4。酵母实验表明
OsCBL4能够与 AtSOS2作用进而活化 AtSOS1, 且
OsCBL4的表达能够完全抑制拟南芥突变体sos3-1的
盐敏感性; 同样OsCIPK24的表达能够完全抑制拟南芥
突变体 sos2-2 的盐敏感性, 因此, OsCIPK24 和
OsCBL4是分别与AtSOS2和AtSOS3同源的OsSOS2
和OsSOS3, SOS调节途径在单子叶植物和双子叶植物
之间存在着结构和功能上的保守性(Martínez-Atienza et
al., 2007)。
AtSOS2并非只具有调节 Na+/H+逆向转运蛋白
SOS1的功能。Cheng等(2004)研究发现, 除了上述作
用之外, AtSOS2还能调节液泡H+/Ca2+逆向转运蛋白
CAX1的活性, 而且这种作用不依赖于AtSOS3, 这些发
现也为植物Na+和Ca2+稳态提供了一种机理性的联系。
不过, AtSOS2对CAX1的调节作用可能发生在非盐胁
迫的情况下(Cheng et al., 2004)。
与质膜上的Na+/H+逆向转运蛋白将细胞质中的Na+
转运到细胞外相比, 液泡膜上的 Na+/H+逆向转运蛋白
(Na+/H+ exchanger, NHX)则通过将Na+运输到液泡中而
降低细胞质中的 Na+含量。这样在减少了 Na+对细胞
伤害的同时, Na+也可以作为一种渗透剂帮助植物克服高
盐环境下的渗透胁迫。液泡膜Na+/H+逆向转运蛋白运
输Na+的动力由液泡膜H+-ATPase和H+-PPase产生的
跨膜H+电化学势梯度提供(任仲海等, 2002; 吕慧颖等,
2003; 包爱科等, 2006)。因此, 提高液泡膜上 Na+/H+
逆向转运蛋白、H+-ATPase/H+-PPase活性或者提高
其表达量都能够增加植物在盐胁迫下的抗逆性。然而,
由于液泡膜H+-ATPase通常由多个亚基组成, 同时超表
达编码这些亚基的基因相当困难, 相对而言, H+-PPase
由单一基因编码, 其超表达更容易实现(Gao et al., 2006;
包爱科等, 2006)。拟南芥体内编码液泡膜Na+/H+逆向
转运蛋白的基因 AtNHX1和编码 H+-PPase的基因
AVP1的超表达都增加了转基因植株的抗逆性(Apse et
al.,1999; Gaxiola et al., 2001; Zhang and Blumwald,
2001; Zhang et al., 2001)。Gao等(2006)从盐芥、
Guo等(2006)从盐地碱蓬中分别克隆出了盐生植物液泡
膜 H+焦磷酸酶基因 TsVP和 SsVP。盐胁迫处理下,
TsVP在烟草、SsVP在拟南芥中的超表达尽管增加了
转基因植株叶片中Na+的积累, 但其叶片中的膜脂过氧
化产物丙二醛含量和细胞膜的损伤程度要显著低于野生
型植株, 这表明增强Na+在液泡中的积累降低了Na+对
植物细胞的毒害。
568 植物学通报 24(5) 2007
4 结语
虽然近年来电生理方面的一些证据认为NSCC是根细胞
吸收Na+的主要途径(Demidchik and Tester, 2002), 可
至今没有分离到编码NSCC的基因, 因此这一途径在分
子水平上尚需进一步证实。尽管在异源表达系统上
LCT1能介导Na+的吸收, 但在植物根中并没有检测到
LCT1介导的Na+吸收, 而且在典型的土壤Ca2+浓度下
LCT1并不能发挥吸收Na+的作用(Garciadeblas et al.,
2003)。K+通道AKT1介导重度盐胁迫下根系对Na+吸
收的观点虽然几年前就已提出(Amtmann and Sanders,
1999; Blumwald et al., 2000), 可在植物细胞上还未取
得有力的直接证据。对HKT类转运蛋白在植物根系表
皮和皮层细胞吸收 N a + 中的作用目前还不明确。
Garciadeblas等 (2003) 在介质中存在 mmol·L-1级的
Na+耗竭(Na+ depletion) 实验中提出了HKT类转运蛋白
介导水稻根部高亲和性Na+吸收的模式。高亲和性Na+
吸收系统在土壤K+亏缺时对植物是有益处的, 因为Na+
可以替代K+在液泡的渗透调节中发挥重要作用; 但盐渍
化土壤中[Na+]=25 mmol·L-1很普遍, 会对多数农作物产
生胁迫效应, 低亲和性Na+吸收才是造成植物盐害的诱
因。可是因为研究系统的限制, 到目前为止, 对盐胁迫
条件下植物低亲和性 Na+吸收的途径尚不确定(Garci-
adeblas et al., 2003; Horie and Schroeder, 2004; Haro
et al., 2005)。目前, 对HKT类转运蛋白在参与植物体
内Na+的长距离运输及再循环中的作用, 对液泡膜Na+/
H+逆向转运蛋白及其质子泵H+-ATPase和H+-PPase在
细胞 Na +的区域化中的作用机制都比较清楚, 但对
SOS1在植物体内Na+的长距离运输及其在细胞Na+外
排中的功能尚需深入研究。
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Advances in Study of Na+ Uptake and Transport in Higher Plants
and Na+ Homeostasis in the Cell
Hongfei Zhang, Suomin Wang*
School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730000, China
Abstract Salt stress is one of the factors that influence agriculture productivity. In this paper, we review transporters and
channels such as HKT, LCT1, AKT and NSCC possibly involved in plant Na+ uptake, as well as long-distance Na+ transport in plants
and Na+ homeostasis in the cell. HKTs are ubiquitous transporters mediating Na+ uptake, whereby the charged amino acid residues
play a pivotal role in cation selectivity. LCT1 is a novel transporter found in wheat that can mediate low-affinity cation uptake but
does not function in Na+ uptake at typical soil Ca2+ concentrations. AKTs, another family of transporters, may also be involved in Na+
uptake under high salinity. Although no gene encoding NSCC has been cloned, NSCCs are considered the main pathway though
which plants take up excessive Na+. SOS1 and HKT are involved in long-distance Na+ transport between roots and shoots and play
important roles in Na+ loading and unloading in xylem and phloem, respectively, thus affecting plant salt tolerance. In addition, SOS1,
an Na+/H+ antiporter located in the plasma membrane, together with protein kinase SOS2 and Ca2+ binding protein SOS3, forms a
complex of SOS, which plays a critical role in Na+ homeostasis in cells. This regulatory mechanism is conserved among dicots and
monocots both in structure and function. The SOS complex, together with other Na+/H+ antiporters and H+ pumps localizing in
plasma membrane or tonoplast, controls cellular Na+ homeostasis.
Key words HKT, LCT1, Na+ homeostasis, NSCC, sodium uptake and transport
Zhang HF, Wang SM (2007). Advances in study of Na+ uptake and transport in higher plants and Na+ homeostasis in the cell. Chin Bull
Bot 24, 561-571.
* Author for correspondence. E-mail: smwang@lzu.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)