全 文 ：第26卷 第8期
2014年8月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 26, No. 8
Aug., 2014
文章编号：1004-0374(2014)08-0874-08
DOI: 10.13376/j.cbls/2014125
收稿日期：2013-10-31； 修回日期：2013-12-26
基金项目：国家自然科学基金面上项目(31171195)
*通信作者：E-mail: xigengsi@snnu.edu.cn
昆虫成虫蜕皮激素研究进展
杨栋梁，郝　婧，王彦男，奚耕思*
(陕西师范大学生命科学学院动物生殖与发育实验室，西安 710062)
摘　要：绝大多数成体昆虫羽化后，幼虫期间负责蜕皮激素合成的前胸腺即发生退化，但在一些内部生理
及外部环境因子的调控下，某些成体组织 (如生殖腺 )可扮演类似前胸腺的角色合成与分泌蜕皮激素。蜕
皮激素的功能发挥是经受体介导的，包括核受体 (如 EcR/USP)和膜受体 (如 DopEcR)，它们广泛表达于成
体许多组织，参与成虫行为、生殖、寿命、滞育及免疫应答等众多方面的调节，对维持基本的生理功能具
有重要作用。就成虫蜕皮激素的产生组织及影响其滴度的因素、成虫蜕皮激素受体概述与组织分布、成虫
蜕皮激素信号通路的功能发挥等研究进展方面加以综述。
关键词：成虫；蜕皮激素；蜕皮激素受体；功能
中图分类号： Q966 文献标志码：A
Research progress of ecdysone in adult insects
YANG Dong-Liang, HAO Jing, WANG Yan-Nan, XI Geng-Si*
(Laboratory of Animal Reproduction and Development, College of Life Science, Shaanxi Normal University,
Xian 710062, China)
Abstract: For most of insects, prothoracic glands, which undertake the synthesis and secretion of ecdysone during
metamorphosis, degenerate after emergence, but some adult tissues parallel to larval prothoracic glands, such as
gonads, can product ecdysone under the control of both inner physiological and external environmental factors.
Ecdysone exerts functions through receptors comprising both nuclear receptor (such as EcR/USP) and membrane
receptors (such as DopEcR), which are widely expressed in many adult tissues, participating in the regulation of
vital biological events including adult behaviors, reproduction, lifespan, diapause and innate immunity, and play an
important role in maintenance of essential physiological function. In this paper, we mainly review and discuss the
ecdysteroidogenic tissue and affecting factors of ecdysone, ecdysone receptors and their tissue distribution, as well
as roles and research progress of ecdysone signaling in adult insects.
Key words: adult insects; ecdysone; ecdysone receptors; roles
绝大多数成虫羽化后前胸腺发生退化，一些别
的组织 (如生殖腺 )便扮演起了类似幼虫前胸腺合
成蜕皮激素的角色。与此同时，多种内外环境因素
相互作用共同调节蜕皮激素的合成与分泌，维持虫
体的稳态平衡。一直以来，对昆虫蜕皮激素信号通
路的研究主要集中在幼虫 -蛹 -成虫的变态发育过
程，而成虫中蜕皮激素的功能作用却很少报道。蜕
皮激素在成虫中的作用发挥是经受体介导的，既包
括传统的异二聚体核受体EcR/USP (ecdysone receptor/
ultraspiracle)，也包含非典型的由其他核受体组成的
二聚体受体，如 DHR38/USP，以及蜕皮激素膜受体，
如 DopEcR (dopamine/ecdysteroid receptor)，它们在
成虫的多个组织中广泛表达，参与调控成体的神经
系统修饰、行为表达 (如记忆、睡眠和求偶等行为 )、
生殖、寿命、滞育及免疫应答等多种生理过程。对
成体昆虫蜕皮激素及其受体的深入研究有助于人们
更全面地了解昆虫生理，寻求探索更好的方法应用
杨栋梁，等：昆虫成虫蜕皮激素研究进展第8期 875
于资源昆虫养殖及害虫防治，甚至可将相关研究成
果应用于人类。
1　成虫蜕皮激素
1.1　成虫蜕皮激素的产生组织
昆虫变态发育期间，促前胸腺激素 (prothoraci-
cotropic hormone, PTTH)调节前胸腺合成 20-羟基
蜕皮酮 (20-hydroxyecdysone, 20E)前体 (ecdysone, E)，
随后该前体被释放进血淋巴并随之分配到各个靶组
织，接着再转变成活性形式 20E，参与蜕皮和变态
等发育过程。成虫期间前胸腺退化，但其体内仍有
较低滴度的蜕皮激素存在 (本文主要指 E和 20E)。
蜕皮激素的合成在昆虫中是一个极保守的生物学过
程，主要由“Halloween基因”编码产物 P450催化完
成，包括 spook/spookier/spookiest、phantom、disembodied、
shadow和 shade七种 [1]。目前对成虫蜕皮激素合成
部位的研究方法主要包括对潜在靶细胞 [2]或靶组
织 [3]的体外离体培养及对蜕皮激素合成相关基因
(Halloween基因 )的组织特异性检验 [4-7]，均提示成
体昆虫的生殖腺 (如卵巢滤泡细胞、精巢、雄性附腺 )
具有蜕皮激素合成功能。手术切除新陆原伏蝇
Protophormia terraenovae的卵巢后，血淋巴中蜕皮
激素的含量仍维持稳定的水平 [8]，暗示蜕皮激素的
生殖腺以外的来源，如腹部表皮 [3]。2011年，一项
对意大利蜜蜂 Apis mellifera的研究表明，工蜂中蜕
皮激素的产生很可能是由多个组织，包括卵巢、脑、
脂肪体等协同完成的 [9]。而在早期就有人将蜕皮激
素的来源区分为初级来源和次级来源，前者特指蜕
皮激素的从头合成 (如直接从胆固醇或植物甾醇合
成 )，后者则指从某一中间代谢体的合成 [10]。目前
的研究显示，卵巢及雄性附腺最可能是成虫蜕皮激
素的初级来源 [5,7,9]。
1.2　影响成虫蜕皮激素滴度的因素
成虫体内蜕皮激素的滴度受内部生理和外部环
境因素的共同调控。就内部生理而言，除 Halloween
编码产物外，包括激素在内的多种因素也可影响蜕
皮激素的滴度。保幼激素 (juvenile hormone, JH)可
调控蜕皮激素 20-单氧酶 (ecdysone 20-monooxygenase,
E20-MO)的活性 [11]，而多巴胺 (dopamine, DA)可
通过 JH以年龄特定 (age-specific)的方式间接影响
雌果蝇Drosophila melanogaster体内 20E的含量 [12]。
另外，JH类似物也可促进雌果蝇卵巢中蜕皮激素
的合成 [13]。对家蚕 Bombyx mori的研究发现，活性
蜕皮激素可经一些酶催化磷酸化变成无活性的磷酸
盐耦合物，随后转移至卵，再经去磷酸化作用重新
获得活性以协调胚胎的发育 [14]。对沙漠飞蝗 Schistocerca
gregaria研究发现，喂食神经肽 F (neuropeptite F,
NPF)能提高雌性卵巢中蜕皮激素的含量，加速血
淋巴中蜕皮激素峰值的出现，而 NPF前体转录物
的下调则可降低卵巢和血淋巴中的蜕皮激素水平 [15]。
Tu 等 [16]研究表明，胰岛素信号也与蜕皮激素的合
成相关联。虽然成虫前胸腺退化，但在雄果蝇中，
促前胸腺激素 (PTTH)能以雄性附腺作为靶点，调
控附腺对蜕皮激素的合成 [7]。此外，马铃薯甲虫
Leptinotarsa decemlineata颈部的结扎可引起躯体蜕
皮激素含量显著上调 [17]，由此暗示脑部一些物质会
影响成虫蜕皮激素的合成。外部环境因素，如营养条
件 [18]、睡眠质量 [19]、温度变化 [20]以及交配行为 [5, 21-22]
等均可引起成虫体内蜕皮激素滴度的变化。
2　成虫蜕皮激素受体
2.1　蜕皮激素核受体
2.1.1　EcR概述与成虫组织分布
EcR (ecdysone receptor)即蜕皮激素受体，属于
核受体超家族成员。由于不同的启动子或选择性剪
接作用，果蝇 EcR基因可编码 3种亚型：EcR-A、
EcR-B1和 EcR-B2。而在鳞翅目、鞘翅目、膜翅目、
半翅目、直翅目、网翅目及其他双翅目昆虫中仅鉴
定出 EcR-A和 EcR-B1两种亚型。各个亚型仅在 N
端的转录激活域 (A/B域 )存在较大差异，往往表
现出组织特异性与功能特异性 [23]，如 EcR-A与
EcR-B在发育期赤拟谷盗 Tribolium castaneum的表
皮和中肠中均表现出不同的表达模式 [24]，且后者 (而
非前者 )为果蝇幼虫 RP2神经元细胞程序性死亡所
必需 [25]。虽然已报道 EcR可能发生自二聚化或者
与其他核受体形成 EcR/USP以外的二聚体 [26]，但
这种情况仅在果蝇中被推测，并未证实。
EcR在成虫中枢神经系统 (central nervous system,
CNS)、触角神经叶、绛色细胞 (oenocytes)、中肠、
脂肪体、马氏管、卵巢、精巢、雄性附腺、精囊和
射精管等组织中均有表达 [27-28]。EcR的定位研究提
示其具有多功能性。EcR既具有核定位信号 (nuclear
localization signals, NLSs)，也具有核输出信号 (nuclear
export signals, NESs) [29]。对长红猎椿 Rhodnius prolixus
的研究表明，EcR可借助微管在细胞核与细胞质之
间穿梭 [30]。
2.1.2　USP概述与成虫组织分布
USP (ultraspiracle)即超气门蛋白，属于核受体
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超家族成员，与脊椎动物视黄醇类受体 (retinoid X
receptor, RXR)同源。果蝇中仅有一种 USP，而在
一些鳞翅目、鞘翅目、膜翅目、半翅目、直翅目、
网翅目及其他双翅目昆虫中已鉴定出两种亚型。各
亚型间的差异主要存在于 A/B域或配体结合域
(ligand-binding domain, LBD) 的 α- 螺 旋 H1 与 H3
间的环区。EcR与 USP不同亚型间相互结合成不同
的异二聚体，发挥着相同或不同的功能 [23]。尽管已
报道 USP在果蝇和蝗虫中可分别与 JH和视黄酸
(9-cis-retinoic acid)结合 [31-32]，且能与果蝇 DHR38
(Drosophila hormone receptor 38)形成功能异二聚
体 [33]，但在其他物种中仍被视为孤儿受体，其激活
仍依赖于与 20E(E)/EcR的结合。
由于缺乏特异性抗 USP的抗血清，目前对
USP定位研究主要集中在 mRNA水平。成虫中
USP转录物在 CNS、绛色细胞、中肠、精巢、精囊、
雄性附腺、射精管 [27]、卵巢、脂肪体 [34]、触角、
触角神经叶、腿部、胸部及腹部 [28]等组织中均有
表达。利用报告基因 EcRE-LacZ对果蝇成虫体内
EcR/USP活性进行检测 [27]，间接证明了 USP蛋白
与其 mRNA的组织定位基本一致。USP与 EcR有
着相似的组织分布，但前者仅含有核定位序列，只
能作为核受体起作用 [29]。
2.2　蜕皮激素膜受体概述与成虫组织分布
蜕皮激素除了结合 EcR/USP复合物在核内基
因组水平上调节基因的表达外，Srivastava等 [35]在
果蝇中还鉴定出了一种多巴胺蜕皮激素受体
(dopamine/ecdysteroid receptor, DopEcR)，其属于七
次跨膜的 G蛋白偶联受体，与脊椎动物 β-肾上腺
素受体 (vertebrate β-adrenergic receptors)同源。DopEcR
可结合蜕皮激素 (亲和力 E>20E)和多巴胺 (DA)，
并激活不同的细胞质信号通路：DopEcR与前者结
合激活MAPK信号通路，而与后者结合则启动磷
脂酰肌醇 -3激酶 (PI3K)信号通路。与多巴胺相比，
蜕皮激素与 DopEcR有更高的亲和力，它能减少由
DA/DopEcR诱导的第二信使 cAMP的产生和积累，
抑制多巴胺通过 DopEcR的作用发挥。
采用原位杂交对果蝇中 DopEcR mRNA定位检
测表明，其主要在成虫的神经系统中 (包括大脑半
球和腹神经 )大量分布 [35]，推测 DopEcR对成虫神
经系统的修饰和加工起重要的作用。除果蝇外，在
埃及伊蚊 Aedes aegypti、意蜂、赤拟谷盗及黄斑黑
蟋蟀 Gryllus bimaculatus等昆虫中也存在 DopEcR。
Watanabe等 [36]从黄斑黑蟋蟀中克隆了 DopEcR的
cDNA片段，并发现其在脑、食道下神经节、咽侧
体与心侧体复合体、胸肌、中肠、精巢以及卵巢中
有大量分布，在唾液腺中也有微弱的表达。由此表明，
DopEcR可能参与多种生命活动。此外，有证据表明
在家蚕前部丝腺也有蜕皮激素膜受体的存在 [37]。
3　成虫蜕皮激素信号通路的功能发挥
昆虫发育期间，蜕皮激素的主要活性形式 20E
通过激活主要的二聚体受体 EcR/USP，再结合下游
靶基因的启动子区域，引起一系列转录因子的级联
表达，调节昆虫的细胞增殖、分化与凋亡、蜕皮与
变态、神经系统重塑、滞育及免疫应答等多项生命
活动 [38-40]。在成虫阶段，蜕皮激素也发挥着重要作
用，它与成体的神经系统修饰、行为活动、生殖、
寿命、滞育及免疫应答等许多过程密切相关。
3.1　参与成虫神经结构修饰及行为表达的调节
近年来，一些研究提示蜕皮激素可能参与调节
成虫神经结构的重塑，如 Cayre等 [41]在家蟋蟀
Acheta domesticus成虫体内注射蜕皮激素，既抑制
了蕈形体中成神经细胞的增殖，同时又促进了中间
神经元的分化及神经突的生长。Velarde等 [42]发现，
意蜂可对高滴度的蜕皮激素作出应答并引起工蜂蕈
形体凯尼恩细胞 (Kenyon cells)中 EcR、USP、E75、
Ftz-f1表达量的变化，暗示了蜕皮激素对成虫神经
系统的作用。Dalton等 [43]报道，果蝇 fruitless表达
神经元中 EcR-A的缺失可引发触角神经叶小球体积
的缩小。Ishimoto和 kitamoto[44]也撰稿提出猜想：
成虫中蜕皮激素及其受体连同一些辅激活或抑制因
子可能与染色体相互作用，导致后者在结构或功能
上发生表观修饰，从而引起蜕皮激素应答基因表达
模式的改变，这种变化可能会重新起始一些承担神
经系统发育的分子或细胞程序，增强成虫神经系统
中神经元结构和功能的修饰与重建，最终诱发成虫
相应行为的改变。需要说明的是，行为的形成通常
是相关神经回路的修饰或微调 (如突触数量或大小
的变化 )的结果 [45]。故蜕皮激素可能通过影响相关
的神经回路进而调节成虫相关的行为活动，如记忆、
睡眠、求偶等行为。
3.1.1　参与成虫记忆的调节
在人类和哺乳动物中，类固醇激素对记忆的形
成和巩固具有重要的作用 [46]。类似地，在昆虫中，
蜕皮激素 (属于类固醇激素 )也参与了记忆形成过
程的调节。雄果蝇长时间 (7 h)反复受到非处女雌
果蝇的求偶排斥，可引起前者体内 20E显著增加，
杨栋梁，等：昆虫成虫蜕皮激素研究进展第8期 877
并形成求偶抑制 (雄果蝇对处女雌果蝇求偶行为减
少的现象 )长时记忆；而短时间 (5 h)的求偶排斥无
法引起 20E显著增加，仅能形成求偶抑制短时记忆，
但可在特定时期通过喂食 20E而转变为长时记忆。
利用突变体研究发现，保持一定滴度的 20E和功能
性的 EcR是求偶抑制长时记忆形成所必需。蜕皮激
素对求偶抑制长时记忆形成的作用机制可能是通过
20E-EcR/USP-CREB(cAMP response element binding
protein)途径实现的，即 20E经受体介导调控 CREB
(一种长时记忆形成的关键因子 )的表达，进而影
响记忆的形成与巩固 [21]。
2013年，由 Geddes等 [47]报道的关于意蜂的
研究表明，20E与工蜂厌恶性嗅觉联合学习记忆的
形成密切相关。喂食 20E能损害厌恶性学习记忆，
导致其不能将气味与有害刺激 (如电击 )相联系起
来产生记忆并作出应答。有趣的是，在厌恶性学习
能力较强的意蜂体内 DopEcR表达量较高，体现
了 DopEcR对嗅觉记忆的正调控作用。但 20E对
DopEcR的表达却有明显的抑制作用，暗示了
DopEcR也能应答蜕皮激素，厌恶性嗅觉联合学习
记忆的形成是二者相互作用的结果。
3.1.2　参与成虫睡眠的调节
长期以来，睡眠一直被视为高等哺乳动物和一
些鸟类的专有特征。但近年来越来越多的研究表明，
昆虫也具有睡眠行为。昆虫的睡眠一般被定义为在
5 min或更长时间内昆虫处于静止不动或者很少活
动且对外界的刺激表现出反应阈值增加的状态 [48]。
20E信号通路可调节成虫的睡眠行为。Ishimoto
和 Kitamoto[19]对果蝇的研究发现，给野生型果蝇喂
食 20E或过量表达 EcR均会导致睡眠总量的增加。
阻断蜕皮激素信号通路 (如降低蜕皮激素合成或
EcR的活性 )则引起睡眠总量减少。与高等哺乳动
物相似，昆虫也具有睡眠平衡调节机制——睡眠
剥夺后对睡眠需求增加 [48-49]。果蝇睡眠被剥夺后，
体内 20E的含量显著增加，睡眠总量增加 [19]。这
可能被体内的睡眠平衡机制所调节，通过提高 20E
的含量，从而调节其睡眠总量，维持睡眠 -觉醒之
间的转换平衡。有证据显示刚羽化的果蝇，睡眠时
间较长，性成熟后显著减少 [49]，这与羽化后果蝇体
内蜕皮激素的滴度开始较高随后下降至较低水平的
变化趋势相符合 [50]。Gilestro等 [51]研究发现，果蝇
在长期觉醒状态下脑部突触蛋白含量较高，而经睡
眠后下降，间接证明蜕皮激素对维持昆虫脑部突触
蛋白稳态平衡的作用；但是在成虫羽化后，EcR/
USP在脑中的活性逐渐降至很低水平 [27]，暗示
EcR/USP信号通路反复或者长期被激活对成虫的生
命活动有害。
3.1.3　参与求偶行为的调节
昆虫的交配通常是在两性间的性引诱下伴随着
一系列的前奏行为而发生的。对果蝇的研究发现，
雄果蝇体内蜕皮激素或 fruitless神经元中 EcR的缺
乏会导致其不加选择地向雌性或雄性求偶 (即同性
恋 ) [43,52]。同性雄性间求偶伴随着一些类似两性交
配的前期行为，包括定向、拍打、跟随、震动单侧翼、
唱求爱歌、舔尾以及试图交配等行为。将有蜕皮激
素合成缺陷的雄果蝇群单独放在同一个环境中会产
生“求偶链现象”(雄果蝇群彼此间相互求偶，形
成一条链状 ) [52]。类似地，雌果蝇体内蜕皮激素信
号通路的破坏 (减少蜕皮激素或 EcR)也会改变雌
性交配前的性行为，引起交配前雌性产卵器不能完
全外伸。蜕皮激素合成缺陷的雌性，甚至产生类似
雄性的单翼煽动、唱求爱歌等交配前行为，这可能
会制造一种假象而使雄性放弃求偶；而 EcR缺失突
变型的雌性却不能产生类似雄性发出的求爱歌，这
与蜕皮激素缺陷体产生的表型不一致 [53]，暗示蜕皮
激素存在除 EcR/USP介导的信号通路以外的途径。
Abrieux等 [54]对球菜夜蛾Agrotis ipsilon的研究发现，
20E/EcR/USP和 DopEcR均可影响雄虫对雌虫所发
出的性信息素的应答，增加 (或减少 )交配行为。
3.2　参与成虫生殖的调节
成虫中生殖干细胞 (germ stem cells, GSCs)分
化产生雌雄配子，再由两性配子结合成合子开始下
一个世代的个体发育，如此周而复始，使得种群得
以延续。在此过程中，蜕皮激素发挥着重要的作用，
甚至有人把其比作是昆虫的“性激素”[55]。
蜕皮激素在雌性卵子发生过程中的作用已在许
多物种中被广泛地研究。在卵子发生早期，蜕皮激
素信号通路的破坏会引起卵巢内干细胞生境发生改
变、GSCs和成胞囊干细胞 (cytoblasts, CBs)分裂分
化异常、16细胞胞囊 (16-cell cysts)和滤泡细胞 (follicle
cell)减少、卵室 (egg chamber)和初级卵母细胞体
积缩小、滤泡细胞迁移受阻、滤泡细胞不能包围卵
母细胞、初级卵母细胞发育停滞、减数分裂受阻
等 [56-58]。在卵子发生后期，蜕皮激素能调控脂肪体
对卵黄蛋白的合成、卵母细胞对卵黄颗粒的吸收、
卵壳或绒毛膜的发生、卵的成熟及产卵等过程 [58-59]。
而当蜕皮激素浓度超过一定阈值后，则会在凋亡检
验点诱导第 8阶段和 9阶段卵室的凋亡及第 10阶
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段卵室数目的减少 [18]。
在雄性中，一些研究已直接或间接证明了蜕皮
激素对雄性生殖的作用。在一些物种中，已报道蜕
皮激素可通过调节有丝分裂及减数分裂而影响雄性
附腺的发育和精子的形成 [60]。此外，向成体灰翅夜
蛾 Spodoptera littoralis雄性体内注射 20E抑制并延
迟了精子束 (sperm bundles)的释放 [61]。雄性赤拟谷
盗中一些蜕皮激素应答基因 (如 E75、E78、FTZ-F1、
HR4、HR38、HR39等 )表达的下调会导致附腺发
育异常，精子数量减少，并引发与之交配的雌性产
卵量明显降低，而 EcR-RNAi、USP-RNAi对雄性
的生殖却无明显影响 [62]，这可能是由于干扰效率不
够或存在其他功能性蜕皮激素受体而造成的。
3.3　参与成虫寿命的调节
近年来，研究者们注意到蜕皮激素信号与成虫
的寿命有一定的相关性。Simon等 [63]发现蜕皮激
素或 EcR突变体果蝇表现出较强的抗逆性 (如抗氧
化应激、高温、饥饿等 )和较长的寿命 (延长 40%~
50%)。Tricoire等 [64]却得出了与 Simon等 [63]不一
致的结果，利用 EcR-RNAi和表达 EcR显负性结构
(EcR dominant negative, EcRDN)使 EcR适度减少或
失活，结果雄性寿命延长，雌性则加速老化 (可能
是由于 EcR的失活部分地解除了卵巢中对寿命起有
害作用的抑制信号所导致 )；而 EcR的过量减少却
造成了雄性寿命的缩短，表现出一定的剂量相关性。
前后两人所得的矛盾结果可能与实验处理的不同有
关：前者利用突变体，实验处理贯穿整个发育时期；
而后者利用RNAi和EcRDN，实验处理仅限于成虫期。
2013年，Tarhan等 [65]对大蜡螟Galleria mellonella
的研究表明，注射 20E可降低虫体内抗氧化酶 (如
谷胱甘肽过氧化物酶与硫转移酶 )的活性，增加过
氧化脂 (LPO)有害产物的积累，这可能是 Simon等 [63]
的研究结论中的一个重要机制。此外，有学者认为，
果蝇等一些昆虫的生殖产卵会使其用于生存的能量
减少，生殖会加速衰老 [66]，故 20E也可能通过控
制生殖进而影响昆虫的寿命，如 Terashima等 [18]报
道果蝇在饥饿条件下，体内 20E增加并诱导卵的凋
亡，舍弃生殖而选择生存。胰岛素信号通路在许多
昆虫中也起着调节寿命的作用 [67]，虽然与蜕皮激素
信号通路作用机制不同，但有证据表明两者存在相
互作用 [16]，共同调节昆虫的寿命。
3.4　参与成虫滞育的调节
昆虫滞育包括胚胎滞育、幼虫滞育、蛹滞育和
成虫滞育。成虫滞育常指生殖滞育，伴随着性活动
停止、代谢降低、卵不能成熟、雄性附腺退化等特
征 [68]，是外界环境 (如光周期、温度 )和内部信号 (如
激素 )共同作用的结果。
蜕皮激素调节成虫卵子发生和产卵，理论上其
会参与对雌性成虫滞育的调控。对果蝇的研究发现，
滞育雌果蝇体内蜕皮激素滴度较低，滞育解除期间
蜕皮激素滴度开始增加并达到较高的水平 [69]。同样
的结果也在新陆原伏蝇中被证实 [8]。Lefevere[70]发
现，20E和 JH的联合处理对雌马铃薯甲虫滞育的
终止效果比它们单独使用更有效。他认为在滞育期
间蜕皮激素能抑制保幼激素酯酶的活性，促进保幼
激素的积累，进而加强滞育的解除。利用基因芯片
来研究滞育雌果蝇体内基因表达的情况，证明了生
殖的滞育引起了多达上千种基因的差异表达 (上调
或下调 )，这些基因中有与蜕皮激素相关的基因，
如 ultraspiracle (USP)、Broad complex、Hsp70、Hsp83
及滤泡和卵成熟相关基因 [71]，暗示了蜕皮激素信
号通路对成虫滞育的调节功能。咽侧体及 JH普遍
被认为是成虫滞育的调控组织和激素，结合已报
道的一些关于蜕皮激素与 JH 相互作用的研究实
例 [11,13,70]，有理由相信两者的互作可能是成虫滞育
调节的重要机制。
鉴于蜕皮激素对雄性求偶及生殖的影响，推测
其可能会通过调控雄性附腺的发育、附腺分泌物和
精子的生成 (或释放 )、雄虫对性信息素的敏感性
应答等而参与雄虫滞育的调节。蜕皮激素对成虫滞
育的作用尚需要有更多的证据来证实。
3.5　参与成虫免疫应答的调节
昆虫的免疫系统仅有先天性免疫，缺乏哺乳动
物的获得性免疫系统。昆虫的先天性免疫系统主要
包括体液免疫、细胞免疫和黑化反应。体液免疫主
要指由某些组织 (如脂肪体、马氏管等 )分泌的抗
菌肽对入侵病菌的杀灭作用；细胞免疫则常指吞噬
细胞、节结及包被等对病原微生物的吞噬和清除；
黑化反应指由酚氧化酶催化产生的黑色素对病菌的
消除及伤口的愈合作用 [72]。
越来越多的研究发现，蜕皮激素信号通路对昆
虫先天性免疫具有调节作用。在体液免疫中，它参
与了与之相关联的 Toll信号通路和 IMD信号通路
的调节。Rus等 [73]利用果蝇的 S2细胞系和 RNAi
等方法研究了成虫中蜕皮激素对 IMD信号通路可
能的调节机制。一种机制是 20E经 EcR/USP介导
调节肽聚糖识别受体 PGRP-LC的表达，激活 IMD
信号，通过一连串的级联反应，最终诱导 NF-κB样
杨栋梁，等：昆虫成虫蜕皮激素研究进展第8期 879
蛋白 Relish的磷酸化及其 N末端的入核，从而调控
抗菌肽基因 (如Diptericin、Metchnikowin、Drosomycin、
Cecropin A1、Attacin A和 Defensin)的表达。另一
种机制是由 20E-EcR/USP信号通路的下游应答基
因如 EcR、Broad-complex、Serpent和 Pannier的表
达产物直接调控某些抗菌肽基因 (如 Diptericin、
Metchnikowin和 Drosomycin)，此过程不依赖 PGRP-
LC的表达及 Relish的活化。值得一提的是，在棉
铃虫 Helicoverpa armigera六龄幼虫中，蜕皮激素
及 EcR对 Relish的表达起正调控作用 [74]，这种调
节机制是否存在于成虫阶段，有待研究。在 Toll通
路中，蜕皮激素参与调节 NF-κB样蛋白 Dorsal的
表达及亚细胞定位，从而干涉抗菌肽的合成 [38]。令
人惊奇的是，家蚕幼虫中 20E、EcR及 USP对脂肪
体中抗菌肽基因的表达起抑制作用 [40]，这与在果蝇
中得出的结论恰恰相反。对不同昆虫同一方面的研
究可能会存在物种特异性，但即使同一昆虫同一问
题在不同发育阶段也许也会表现出较大的差异。因
此，蜕皮激素对家蚕成虫免疫影响的研究仍是不可
忽略的。
Ahmed等 [75]证明了冈比亚按蚊 Anopheles gambiae
体内酚氧化酶原 1基因 (prophenoloxidase 1 gene)含
有蜕皮激素应答元件 (ecdysone response element,
EcRE)序列，且 EcR/USP能结合到该应答元件上，
上调该基因的转录，暗示蜕皮激素对黑化反应的作
用。在变态发育期间，蜕皮激素参与调节吞噬作
用 [76-77]、节结形成 [78]和黑化反应过程 [79]，这在成
虫中鲜见报道。蜕皮激素在成虫细胞免疫和黑化反
应中到底起怎样的作用，尚需进一步的研究。
4　结语
本文综述了近几年对成虫蜕皮激素信号通路的
研究进展。蜕皮激素对成虫具多种调节作用，人们
可以据此来调控资源昆虫的养殖，甚至应用于害虫
防治。昆虫具构造简单、取材容易及操作便捷等特
点，对成虫蜕皮激素信号通路的研究，从某些程度
上讲，或许能解决一些长期以来一直困扰人们的对
记忆、衰老、睡眠、免疫及生殖等功能和机制探索
的难题。总的来说，虽然人们对成虫蜕皮激素信号
通路的认识已经取得了较大的进展，但许多机制问
题尚未被阐明，对此领域的研究仍有待深入。相信
随着研究的不断深入，蜕皮激素及其受体在成虫中
的作用机理将会被逐渐揭示，更多的调节功能将会
被发现；也相信对成虫蜕皮激素信号的深入研究会
给人类带来福音。
[参　考　文　献]
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