全 文 ：第27卷 第10期
2015年10月
Vol. 27, No. 10
Oct., 2015
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2015)10-1285-07
DOI: 10.13376/j.cbls/2015179
收稿日期：2015-04-25； 修回日期：2015-07-08
基金项目：杂交水稻国家重点实验室(武汉大学)开
放课题基金 (KF201405)；国家自然科学基金项目
(81171577，81371790)；武汉大学医学部协同创新项
目(2013-266078)
*通信作者：E-mail: liuwanhong@whu.edu.cn
水稻病毒与其宿主miRNAs相互作用的研究进展
程青青1 ，董兰兰1 ，杨　芳2 ，张　蕾2 ，刘万红1,2*
(1 武汉大学基础医学院病原生物与感染性疾病研究所，武汉 430071；2 武汉大学杂交水稻国家重点实验室，武汉 430072)
摘　要：miRNAs (microRNAs) 是真核生物中一类大小约为 21 nt，并具有调控功能的非编码小分子单链
RNA。miRNAs能够调控水稻基因的表达，对水稻的发育和生理机能至关重要。miRNA沉默途径可以抵御
水稻病毒的入侵，减小病毒侵染带来的危害。然而，一些病毒也会编码各种针对 miRNA沉默途径的沉默
抑制子来对抗这种机制。于是，miRNAs和水稻病毒之间就形成了一种抑制与反抑制的动态平衡体系。现
对水稻病毒与其宿主 miRNAs之间的相互作用进行了系统的阐述，以期深入理解水稻病毒与宿主相互作用
的机制并为水稻病害的防治提供新的思路与方法。
关键词：miRNAs；水稻病毒；miRNA沉默途径；沉默抑制子
中图分类号：Q789；S511.1 文献标志码：A
The research progress of interaction between viruses and miRNAs in rice
CHENG Qing-Qing1, DONG Lan-Lan1, YANG Fang2, ZHANG Lei2, LIU Wan-Hong1,2*
(1 Pathogenic Organism and Infectious Diseases Research Institute, School of Basic Medical Sciences, Wuhan University,
Wuhan 430071, China; 2 State Key Laboratory of Hybrid Rice, Wuhan University, Wuhan 430072, China)
Abstract: miRNAs (microRNAs), a type of small non-coding RNAs (about 21 nt in size), exist widespread in
eukaryotic cells. miRNAs can regulate gene expression and are crucial for the development and physiology of rice.
miRNA silencing pathways protect rice from viral attack, and viruses in turn have developed defense mechanisms
by encoding various suppressors of miRNA silencing. Thus, this forms a dynamic balance of suppression and
counter-suppression between miRNAs and viruses in rice. The review focuses on the interaction of viruses and their
host miRNAs systematically, so as to understand deeply the relationship between viruses and rice. This also
provides new ideas and methods for the control of rice diseases.
Key words: miRNAs; viruses; rice; miRNA silencing pathway; silencing suppressors
水稻病毒病是一类由病毒系统性侵染水稻而引
发的病害，严重影响水稻的产量和品质。水稻
miRNAs是一类广泛存在于水稻组织中的大小约为
21 nt的单链小分子 RNA。miRNAs不仅对水稻的
发育和生理机能至关重要，而且在水稻的抗病毒
防御中发挥着重要作用 [1-2]。近几年来大量的报道
主要集中在水稻 miRNAs的生成、作用机制以及
miRNAs对水稻的功能探究上面，而对水稻病毒和
miRNAs的相互作用则研究得比较少，因此，本文
主要对两者之间的关系进行系统阐述，为更加深入
地了解水稻病毒与其宿主相互作用的机制提供理论
依据，并为水稻病害的防治提供新的思路和方法。
1　水稻病毒概述
水稻病毒病已经成为一类世界性的病害，其影
响范围大，能够造成水稻大面积减产，甚至绝收，
严重阻碍了粮食安全生产。目前世界上已报道的可
以侵染水稻的病毒有 16种，在我国就有约 11种水
生命科学 第27卷1286
稻病毒被发现，如水稻黑条矮缩病毒 (rice black-
streaked dwarf virus, RBSDV)、南方水稻黑条矮缩
病毒 (southern rice black-streaked dwarf virus, SRBSDV)、
水稻条纹病毒 (rice stripe virus, RSV)、水稻齿叶矮
缩病毒 (rice ragged stunt virus, RRSV)、水稻黄斑病
毒 (rice yellow mottle virus, RYMV)、水稻矮缩病毒
(rice dwarf virus, RDV)、水稻草状矮化病毒 (rice
grassy stunt virus, RGSV)、水稻瘤矮病毒 (rice gall
dwarf virus, RGDV)等 [3-8]。这些水稻病毒的形态结
构、基因组 RNA、致病方式以及引起的病理变化
都有较大的差异 [4-10]。RBSDV和 SRBSDV是目前
流行在我国大部分稻区，造成的危害较为严重的两
种水稻病毒，均属于呼肠孤病毒科 (Reoviridae)斐
济病毒属 (Fijivirus)[3,10]。RDV、RGDV、RSV和 RRSV
是研究比较多的水稻病毒，其中 RDV和 RGDV来
自呼肠孤病毒科植物呼肠孤病毒属 (Phytoreovirus)，
而 RSV和 RRSV分别是纤细病毒属 (Tenuivirus)和
呼肠孤病毒科水稻病毒属 (Oryzavirus)的代表种 [3-10]。
2　水稻miRNAs的生成和作用机制
目前发现的植物 miRNA有几十个家族，具有
非常复杂的功能体系。在植物发育的不同阶段以及
不同的植物组织和环境条件下，各个 miRNA家族
发挥独特的功能，形成较大的表达差异 [11]。目前为
止，在水稻中通过实验验证和生物信息学软件预测
发现的 miRNAs就有 700种，这些 miRNAs在水稻
的生长发育、组织分化、对环境胁迫的应答以及抗
病毒防御等方面都有着至关重要的作用 [1,12-13]。
2.1　水稻miRNAs的生成
在水稻中，RNA沉默是一种非常保守的防御
机制，它可以使水稻基因组免受外源物质的破坏，
如病毒入侵等。介导 RNA沉默的小分子 RNA主要
有 siRNA (small interfering RNA)和 miRNA[12-13]。水
稻 miRNAs生成于细胞核中，最初由 RNA聚合酶
II转录成为 pri-miRNA (primary miRNA)，pri-miRNA被
类 Dicer 酶 DCLl (Dicer-like enzyme, DCL)、HYL1
(hyponastic leaves 1)以及其他因子经过两次剪切
成为具有茎环结构的 miRNA/miRNA*双链 (pre-
miRNA)[14-16]。pre-miRNA在 HEN1 (Hua enhancer 1)
的作用下发生甲基化后，被转运蛋白 HST (HASTY)
和其他一些因子运输进入细胞质中 [17]。pre-miRNA
的双链分别为指导链 (miRNA)和伴随链 (miRNA*)，
miRNA*随即被一种核酸外切酶降解，而成熟的
miRNA则与蛋白 Argonatute1 (AGO1)形成 miRNA
诱导的沉默复合体 (miRNA induced silencing complex,
miRISC)发挥作用 (图 1)[11,18]。
2.2　水稻miRNAs的作用机制
目前已经报道的 miRNA作用机制有 4种，即
Pol II (polymerase II)：RNA聚合酶II；pri-miRNA (primary miRNA)：原始miRNA；DCL1：HYL1 (Dicer-like enzyme 1,
Hyponastic leaves 1)，原始miRNA的加工蛋白；pre-miRNA (precursor miRNA)：miRNA前体；HASTY：转运蛋白HST；
AGO1 (Argonatute 1)：水稻蛋白；miRISC (miRNA induced slencing complex)：miRNA诱导的沉默复合体
图1 水稻miRNA的生成及作用过程
程青青，等：水稻病毒与其宿主miRNAs相互作用的研究进展第10期 1287
miRNA介导的 mRNA的切割、mRNA的降解、翻
译的抑制以及 miRNA在转录水平上的调控 [19]。其
中 miRNA介导的 mRNA的切割和翻译水平的抑制
是两种最普遍的作用机制 [20]。动物 miRNA通常与
目标基因的多个识别位点进行不完全配对，从而阻
止核糖体在 mRNA上的移动，抑制基因的表达 [20-21]。
植物 miRNA与其靶标 mRNA几乎完全互补配对，
因此，多是通过介导 mRNA的切割发挥作用，与
siRNA的作用机制类似，都是通过引导沉默复合体
RISC去切割与其互补配对的 mRNA[21]。
目前水稻 miRNAs的作用机制尚不完全清楚，
但是关于模式植物等的研究较多。根据植物
miRNAs作用机制的可能共性，我们推测了一个水
稻 miRNA的可能作用机制模式图 (图 1)。与一般
植物相同，水稻 miRNA沉默途径也可能与转录后
水平的 RNA沉默机制相关，但是其具体沉默的途
径与信号分子可能不同，如水稻 miR168的表达在
病毒感染的水稻中显著升高，阻止了 AGO1蛋白表
达，降低了水稻抗病毒的作用 [10]，这些作用机制不
同于 RNA的转录水平沉默机制 [22]。通常水稻
miRNA途径可能是以水稻自身 miRNA为诱导物的
沉默机制，通过对水稻基因转录产物的表达进行调
控，从而影响水稻的生长发育 [19-20]。在这个过程中，
水稻 miRNA与其沉默机制蛋白 AGO1结合生成沉
默复合体 miRISC。miRISC的靶标是水稻自身的转
录产物，如各种转录因子的基因转录物 mRNA、蛋
白降解调节物的转录物 mRNA以及一些环境因子
诱导产生的转录物 mRNA[21,23]。当 miRISC在其内
部的miRNA的引导下与靶标mRNA结合后，AGO1
蛋白就会对其进行剪切或抑制其翻译过程的发生，
从而引起水稻基因表达的沉默 (图 1)[18,24]。
3　水稻病毒与miRNAs的相互作用
水稻 miRNA对特定基因的 mRNA进行识别和
作用，造成其基因沉默，是水稻生长发育的一个重
要调控机制。miRNA沉默途径的另一个重要功能
就是抵御病毒入侵。当水稻被病毒侵染时，水稻自
身的 miRNA会抑制病毒基因组的复制和表达 [1]。
为逃避这一防御机制，水稻病毒会进化出相应的策
略来拮抗 miRNA介导的沉默途径 [10,14]。该策略以
水稻病毒编码的沉默抑制子为主体，针对水稻基因
沉默途径进行攻击，致使 miRNA不能行使其正常
的生物学功能，最终导致水稻在生理功能上发生异
常，水稻的病毒侵染症状也随即出现 [25]。
3.1　miRNA介导的沉默途径抵御水稻病毒入侵
RNA干扰 (RNA interference, RNAi)是一种基
因沉默机制，可特异识别双链 RNA (double-stranded
RNA, dsRNA)分子并对其进行切割 [17]。当水稻病
毒侵染水稻时，病毒的 dsRNA结构会激活和诱发
水稻体内的基因沉默系统来抵御病毒的入侵 [14,18]。
成熟的水稻 miRNA与 AGO1结合生成沉默复合体
miRISC，然后 miRNA作为引导序列，按照碱基互
补配对原则介导 AGO1进入与其完全互补的水稻病
毒 mRNA靶标区进行切割，抑制病毒的复制 [26-27]。
最近的研究表明，水稻病毒感染可能影响
miRNAs的表达 [3,10,28]，如 SRBSDV感染水稻以后，
会引起水稻 miR164、 miR396、miR530、 miR1846、
miR1858和 miR2097家族中的 miRNAs表达水平发
生变化 [3]；RSV感染后会上调水稻miR535、miR390、
miR171、miR168的表达，同时，会下调水稻miR156、
miR166、miR167等的表达 [10]；RDV感染也会引起
某些 miRNAs表达的下调，如 miR167、miR171、
miR1863[10]。在病毒感染的水稻中，水稻 miR168
的表达水平有显著升高 [10,29]。水稻 miR168能够使
水稻抗病毒所必需的 AGO1蛋白的表达水平下降，
而水稻 AGO18蛋白则能够抑制 miR168的表达，
从而使 AGO1蛋白的表达不受影响，达到抗病毒的
作用 [29-31]。上述这些 miRNAs通过与病毒感染相关
的水稻基因相互作用，发挥抗病毒抑制作用，因此，
miRNA途径在病毒和植物的相互作用中发挥重要
的作用 [3,10,28]。这些研究结果为进一步深入探究
miRNA介导的病毒与水稻的相互作用提供了理论
基础。
3.2　病毒沉默抑制子干扰水稻miRNA途径
水稻 miRNA介导的沉默途径会抑制水稻病毒
的入侵，而病毒为了逃避这一防御系统更好地增殖，
编码了一些特定的蛋白质，即沉默抑制因子，对宿
主基因沉默的过程进行干扰 [10,14,25]。miRNA和
siRNA作为 RNA沉默的小分子，在生成上有着本
质的区别，但在结构上，它们都是大小约为 21 nt，5
端具有磷酸基团，3端具有 2 nt的突出，并无太
大差异 [32]。在作用机制上，它们都是通过引导沉
默复合体对与其互补配对的 RNA进行切割发挥作
用 [17,32]。因此，水稻病毒编码的沉默抑制子在抑制
基因沉默的同时也干扰了 miRNA途径。
为了对抗基于 RNA沉默的抗病毒防御系统，
病毒生成了多种多样的 RNA沉默病毒抑制子抑制
宿主的抗病毒反应。多数沉默抑制子主要通过与细
生命科学 第27卷1288
胞沉默途径的主要成分作用或者模拟正常细胞的功
能，抑制宿主的抗病毒防御反应。如表 1所示，
RGDV编码的沉默抑制子 Pns11和 Pns12主要通过
和细胞沉默途径中的主要成分相互作用来对抗宿主
的抗病毒反应 [4,33]。Pns11是 RGDV感染水稻的一
个重要的致病性因素，Pns11可以调控多种miRNAs，
如 miRNA160、miRNA162和 miRNA168，以及它
们相应的靶基因 ARF10、DCL1和 AGO1的表达水
平，从而影响 miRNA-RISC的活性，最终发挥对抗
宿主的抗病毒反应 [4]；Pns12作为 RGDV的第二个
沉默抑制子，可以靶向 RNA沉默途径中 dsRNA形
成的上游过程，如降低 siRNA的累积，Pns12蛋白
主要聚集在核中，核定位对 Pns12的沉默抑制活性
是必需的 [33]。许多病毒的沉默抑制子具有 RNA结
合活性，这致使 RNA极可能成为抑制子通用的一
个靶点。病毒沉默抑制子可以靶向 RNA沉默途径
的不同阶段，如 RRSV编码的沉默抑制子 Pns6，通
过靶向 RNA沉默途径中 dsRNA形成的上游过程来
发挥作用 [34]；RDV编码的沉默抑制子 Pns10能够
下调 RDR6的表达，RDR6是 siRNA生成的一个重
要酶 [35]；RSV编码的沉默抑制子 NS3能够抑制
ssRNA和 dsRNA诱导的沉默途径，同时，水稻白
叶病毒 (rice hoja blanca virus, RHBV)的 NS3也是一
种沉默抑制子，能够特异性地识别结合 siRNA，并
抑制 RNA沉默途径 [36-37]。表 1总结了水稻病毒编
码的沉默抑制子与其作用机制。
水稻病毒对其寄主 miRNA沉默途径的作用具
有组织特异性，不同的水稻病毒对 miRNA沉默途
径的影响程度也有差别 [14,25]。水稻病毒编码的沉默
抑制子干扰 miRNA介导的对水稻生长发育的调控，
最终使水稻出现发育异常的表型 [25]。同时，沉默抑
制子也可以干扰 miRNA介导的对病毒抗性相关基
因的沉默途径，从而改变水稻对病毒感染的敏感性，
致使水稻被病毒侵染出现病症 [4,33]。由此可见，水
稻病毒编码的沉默抑制子可通过干扰 miRNA途径，
直接或间接地改变水稻对病毒的抗性作用 [25]。
目前，对于水稻病毒是否特异性地干扰 miRNA
途径仍存在争议。有报道称，由于 miRNA沉默途
径和 siRNA基因沉默具有某些共同的理化过程，因
此，水稻病毒对 miRNA途径的干扰没有特异性，
这反映了 miRNA途径与 siRNA途径可能存在共同
的信号通路 [17,32]。但也有人认为，水稻病毒可能是
特异性地干扰 miRNA途径 [1,14]。鉴于 miRNA途径
是水稻基因调控的重要机制之一，影响着植物的生
长发育、组织分化和环境胁迫反应等，因此，水稻
病毒很可能通过干扰 miRNA途径来增加病毒的致
病力 [10,25]。
3.3　病毒感染对水稻miRNAs*的影响
已有报道证实许多不同的植物病毒沉默抑制子
会导致宿主中保守的 miRNAs表达水平降低 [40-41]。
水稻病毒感染会引起一些水稻 miRNAs的表达水平
发生不同程度的变化。同一个 miRNA前体可以产
生多个序列不同的成熟 miRNAs。RSV感染会诱导
水稻产生并表达不同的新型 miRNAs，这些新型
miRNAs有来自已报道的 pre-miRNAs，也有来自未
报道的一些保守的 pre-miRNAs[10,42]。
miRNA* 是 miRNA 在加工成熟的过程中与
其互补的 RNA序列，一般认为 miRNA*仅用来
维持 miRNA前体的结构，在 RNAi途径中并不发
挥功能。然而，2012年，马圣运等 [43]发现，miRNA*
与 miRNA一样可以介导转录后的基因调控，不同
的是 miRNA*在 AGO2的协助下形成 RISC复合体
进行 RNA干扰。Hu 等 [44]证明了在特定的压力条
件下，水稻 miRNA*能够替代 miRNA发挥 RNA
干扰功能。Du 等 [10]证明了 miRNA*可以下调其靶
基因的表达，且检测到了切割产物，这为 miRNA*
可以调控其靶基因的稳定性提供了一个直接的证
据。RSV感染能够促进水稻 miRNA*的表达，却
表1 水稻病毒编码的沉默抑制子及其作用机制
病毒(英文缩写) 抑制子 作用机制 参考文献
水稻瘤矮病毒(RGDV) Pns11/Pns12 Pns11调控miRNAs以及它们相应的靶基因的表 [4,33]
达，从而影响miRNA-RISC的活性；Pns12则
靶向RNA沉默途径中dsRNA形成的上游过程
水稻齿叶矮缩病毒(RRSV) Pns6 靶向RNA沉默途径中dsRNA形成的上游过程 [34]
水稻矮缩病毒(RDV) Pns10 下调RDR6 (siRNA生成的重要酶)的表达 [35]
水稻条纹病毒(RSV) NS3/NS2/p3 NS2、NS3和p3均是转录后基因沉默抑制子 [36-39]
水稻草状矮化病毒(RGSV) p5 p5是转录后基因沉默抑制子 [38]
水稻白叶病毒(RHBV) NS3 特异性地识别结合siRNA并抑制RNA沉默途径 [36]
程青青，等：水稻病毒与其宿主miRNAs相互作用的研究进展第10期 1289
不能上调与其相应的 miRNAs的表达，这种特殊的
上调作用可能是由于 RSV感染激活了某些与
miRNA*相关的 RISCs复合体的活性，也可能是
RSV干扰了 miRNAs进入 RISC的载量引起的 [10]。
水稻病毒感染还会影响水稻基因家族 OsDCLs、
OsAGOs 和 OsRDRs 中的一些基因的表达，如
RSV感染后会引起 OsDCL2、OsAGO1a、 OsAGO1b、
OsAGO1c、OsAGO2、OsAGO18 表 达 上 调， 而
OsDCL3a和 OsDCL3b的表达则下调；RDV感染后
引起 OsRDR1和 OsRDR4的表达上调，这些基因
与水稻 miRNA沉默途径相关 (图 2)[10,45]。
目前关于水稻 miRNAs与病毒相互作用的研
究比较少，我们主要通过阐述病毒感染水稻后
miRNAs和miRNAs*表达水平的改变，以及miRNAs
靶向病毒基因组或水稻基因发挥抗病毒防御作用，
来探究水稻病毒与 miRNA沉默途径的关系。这有
利于进一步深入理解病毒和宿主相互作用的复杂性
和新的机制，为水稻病毒病的防治提供新的理论依
据，并且为研究其他植物病毒与 miRNAs之间的关
系提供了参考。
4　miRNAs防治水稻病害的前景
水稻病害成灾重，发生面积大而且防治困难，
因此，造成的经济损失比较严重。目前对水稻疾病
的防治还局限在“治虫防病”上，对已经大面积暴
发的水稻病害没有成功的防治经验和有效的防治措
施 [46]。随着对水稻病毒和宿主相互作用的机制的深
入探究，以及基因沉默技术的发展，利用 RNA干
扰的高效性和特异性来控制和预防植物病毒病的策
略已经开始得到重视 [47]。
尽管 miRNAs调控水稻生长过程的复杂性机
制尚未完全清楚，但已经有很多报道成功利用
miRNAs 进行基因工程研究 [48-50]。人工 miRNA
(artificial miRNA)技术作为一项新兴的生物技术，
为我们提供了一种新的基因沉默的方法。根据
miRNAs的结构特点和作用机制，通过人工设计构
建等一系列基因工程的手段产生特定的人工
miRNAs，进行特异性的转基因介导的基因沉
默 [49,51]。同时，可以结合不同的水稻病毒沉默抑制
子，构建嵌合转基因抑制子，从而使水稻获得对多
种水稻病毒的高度抗性 [35]。目前人工 miRNAs的推
广和应用还存在一些不确定的因素，但随着我们对
miRNAs作用机制、miRNAs与病毒相互作用的深
入研究以及人工 miRNA技术的完善，相信人工
miRNA技术将在水稻抗病毒研究领域发挥更大的
作用 [48-52]。
[参　考　文　献]
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图2 水稻病毒感染后对水稻miRNAs及miRNAs*生物
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生命科学 第27卷1290
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