全 文 ：第25卷 第6期
2013年6月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 25, No. 6
Jun., 2013
文章编号：1004-0374(2013)06-0574-06
表观遗传修饰在植物逆境胁迫响应中的作用
王　敏，王一峰*
(西北师范大学生命科学院，兰州 730070)
摘　要：DNA甲基化、组蛋白修饰、染色体重塑和非编码 RNA调控是主要的表观遗传调控机制。表观遗
传修饰对植物生长发育的调控研究已有一些报道。最近的研究表明，在逆境胁迫下表观遗传修饰可通过调
控基因表达来提高植物的抗逆性。介绍了表观遗传修饰在植物应答生物及非生物胁迫中的生物学功能及其
机制，为提高植物的抗逆性提供理论参考。
关键词：抗逆性；DNA甲基化；组蛋白修饰；非编码 RNA；基因表达调控
中图分类号：Q942；Q37 文献标志码：A
Role of epigenetic modifications in plant stress response
WANG Min, WANG Yi-Feng*
(School of Life Science, Northwest Normal University, Lanzhou 730070, China)
Abstract: DNA methylation, histone modification, chromatin remodeling and small RNA-based regulation are
major mechanisms for epigenetics. The importance of epigenetic regulation in plant growth has been well studied
and highlighted in recent years. It was also found that epigenetic modifications can contribute to plant stress
tolerance by regulating gene expression in response to the stress. This review introduces the biological functions
and underlying mechanisms of epigenetic modifications in plant response to abiotic and biotic stress. Based on these
discoveries, it is expected that possible methods may be put forward to improve the tolerance upon environmental
challenge.
Key words: stress tolerance; DNA methylation; histone modification; non-coding RNA; gene expression and regu-
lation
收稿日期：2013-01-26； 修回日期：2013-03-01
*通信作者：E-mail: wangyifeng6481@yahoo.com.cn；
Tel: 0931-7971414
高等植物在整个生命过程中是固着生长的，它
们在面对环境中的各种胁迫因素时无法像动物一样
自由地移动以躲避不利因素 [1]。因此，研究植物在
逆境胁迫中的响应机制具有十分重要的意义。植物
的逆境响应机制包括代谢途径的改变和抗逆基因表
达水平的改变，而表观遗传修饰在这个过程中发挥
了重要的作用。
表观遗传学是近年来的研究热点，是指在不改
变基因的 DNA序列的情况下，通过 DNA甲基化、
组蛋白共价修饰、染色体重塑和非编码 RNA调控
等方式使特定基因的表达发生改变，从而调控特定
的生物学过程 [2]。这种非 DNA序列的改变可以遗
传给后代 [3-4]。表观遗传修饰在植物的生长发育过
程中发挥了重要作用。DNA甲基化作为一种重要
的表观遗传现象，在调节植物不同发育过程和维持
基因组稳定中起重要作用。例如，拟南芥重新甲基
化酶 (domains-rearranged methyltransferase, DRM)参
与 FLC (flowering locus C)起始甲基化和基因沉默，
从而调控拟南芥开花时间 [5]。组蛋白的共价修饰可
以调控基因转录的激活或抑制。例如，拟南芥组
蛋白甲基转移酶基因 KRYPTONITE甲基化组蛋白
H3K9，调节 DNA CpNpG位点甲基化，进而调控
基因表达 [6]。染色质重塑是真核生物基因表达调
控的重要机制。拟南芥 AtCHR12 (snf2/brahma-type
王　敏，等：表观遗传修饰在植物逆境胁迫响应中的作用第6期 575
chromatin-remodeling protein 12)参与植物对逆境环
境的响应。AtCHR12调节与休眠相关基因的表达，
在逆境条件下拟南芥的暂时生长抑制调节中起重要
作用 [7]。MicroRNAs (miRNAs)和小干扰RNA (small
interfering RNAs, siRNAs)是两种非编码 RNAs，由
RNA内切酶 Dicer和 DCL加工产生，在植物发育
调节中起重要作用。例如，水稻 DCL4缺失突变体
生长畸形且小穗有严重的发育缺陷 [8]。
一些研究表明，表观遗传修饰是植物应对逆境
胁迫的一个重要途径。例如，组蛋白乙酰化可以增
强抗冷基因的表达；DNA甲基化也可调控抗盐基
因的表达 [9-12]。植物受到外界胁迫时，体内抗逆相
关基因表达水平的改变伴随着 DNA甲基化和染色
质状态的改变，继而影响下游相关基因的表达，产
生相关蛋白来适应环境的改变。
1　胁迫中的表观遗传调节机制
植物在长期的进化过程中可以通过基因重组获
得对外界环境的适应能力，但是 DNA序列改变的
速度是异常缓慢的，而且是不可逆的。在面对突然
发生的环境变化时，DNA甲基化等表观遗传修饰
方式显得迅速且多样化。最近几年的研究表明，组
蛋白构象变化及 miRNA在转录和转录后阶段对抗
逆基因的表达亦发挥了重要调控作用 [13-16]。大多数
的表观遗传修饰在胁迫因素消失后会被擦除，但其
中有些修饰是稳定存在且可遗传给后代的，这使得
植物可以将一些亲代的抗逆表型传递给子代，使植
物度过恶劣的环境 [17]。
在高等植物细胞核中，基因组 DNA是以和组
蛋白结合成染色质的形式存在的。核小体是染色质
的基本组成单位，由 146 bp DNA缠绕组蛋白八聚
体 (由组蛋白 H2A、H2B、H3和 H4各两分子构
成 )1.75圈形成。核小体通过连接 DNA相连接，其
上结合有组蛋白 H1，使核小体之间互相靠拢。研
究表明，基因的表达活性和染色质的形态密切相关。
染色质可以根据形态分成两类，常染色质和异染色
质。异染色质是凝缩状态的染色质，包含了大量转
座子和高度重复的序列，大量的基因组 DNA都结
合在异染色质上。常染色质是结构较松散的染色质，
往往包含大量转录活跃的基因 [18]。基因表达水平的
改变往往与染色质结构的变化相互关联，而染色质
结构的变化是由一系列表观修饰标记引起的。近期
研究表明，大部分基因启动子的甲基化水平变化都
伴随染色质结构的调节。植物在适应环境变化时可
能会有整个基因组水平基因表达的变化，而表观遗
传修饰在这个复杂的过程中发挥了重要作用 [19]。
1.1　DNA甲基化
表观遗传调控中研究最深入的是 DNA的甲基
化修饰。研究表明，DNA的甲基化是在 DNA甲基
转移酶 (DNA methyltransferase, DNMT)的作用下完
成的。DNMT将 S-腺苷甲硫氨酸 (S- adenosyl-L-
methionine, SAM)分子上的甲基化基团转移到 DNA
序列的胞嘧啶残基上。植物基因组的胞嘧啶甲基化
发生在 CG、CNG(N表示任何碱基 )和 CHH (不对
称的，H代表 A、C、T)位点 [20]。在植物中，CG位
点的甲基化由DNA甲基转移酶 1 (methyltransferase 1,
MET1)催化，MET1的主要功能是维持 CG双核苷
酸中胞嘧啶的甲基化，但也可能在起始甲基化中起
一定作用，非 CG位点的甲基化由重新甲基化酶
DRM和染色质甲基化酶 (chromomethylase, CMT)
催化 [21-23]。
抗逆基因的表达调控是植物应对逆境胁迫的一
个重要机制。由于 DNA甲基化可以调控植物体内
一些关键抗逆基因的表达，因此，研究胁迫因素是
否可以通过改变植物体内的 DNA甲基化状态来调
控抗逆基因的表达，从而改变自身的环境适应能力
成为了一个很有意义的课题。DNA甲基化状态和
植物的胁迫响应之间有密切的关系。在拟南芥 met1
突变体中，由于 CG位点的甲基化水平下降，特异
性地诱导了 31个基因的高表达，突变体对病原菌
的抗性提高，表明这 31个基因很可能和植物抗逆
相关。在进一步的实验中，人们用病原菌对拟南芥
进行处理并分析了基因组的甲基化水平变化，结果
表明多个基因座位的甲基化水平发生了变化，包括
抗逆相关基因、转座子和一些重复序列 [24]。在烟草
中，病毒感染会导致病原菌应答基因 NtALixl (ALG-
2 interacting protein X)的去甲基化 [25]。在玉米的根
中，冷胁迫导致 ZmMI1基因启动子的甲基化水平
下降，同时伴随表达量的升高；当胁迫因素消失后
7 d，DNA甲基化水平仍然未恢复到正常状态 [26]。
在烟草中，盐和冷胁迫使 NtGDPL (glycero-phospho-
diesterase-like protein)基因的甲基化水平下降，同
时伴随着 NtGDPL基因表达水平的升高 [10]。渗透胁
迫可以诱导烟草悬浮系中两条异染色质位点上的瞬
时 DNA高甲基化 [27]。在豌豆中，DNA甲基化受到
干旱胁迫的诱导 [28]。到目前为止，胁迫因素和特定
序列的甲基化之间还没有明确的对应关系。
许多研究表明，DNA甲基化状态的改变对植
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物应对逆境胁迫时的保护有重要作用。Dyachenko
等 [29]研究指出，冰叶日中花 (Mesembryanthemum
crystallinum)经过盐胁迫处理后，CNG位点的甲基
化水平提高了两倍，这种 DNA甲基化作用被认为
与植物体内 C3光合作用到景天酸代谢 (crassulacean
acid metabolism, CAM)的转变相关。
转座子是植物基因组中的一个重要组成部分，
它衍生出 siRNA，在植物抗逆中发挥重要作用 [30]。
通常情况下，转座子被甲基化而处于抑制状态，
环境信号可以改变植物体内受 CMT3和 DRM2调
控的 CHG和 CHH位点的甲基化状态，从而激活转
座子的功能 [31]。在金鱼草 (Antirrhinum majus)中，
冷胁迫可以使 Tam-3甲基化水平下降，使其发生转
座 [32-33]。
本实验室首次利用盐及非盐处理的大豆基因表
达谱和亚硫酸氢盐处理后测序 (bisulfite sequencing
PCR, BSP)、Southern blotting及染色质免疫共沉淀
(chromatin immunoprecipitation, ChIP)技术，发现了
4个受 DNA甲基化调控的盐诱导转录因子基因
(Glma11g02400、Glma16g27950、Glma20g30840、
Glma08g41450)。对候选基因的甲基化状态分析发
现，4个基因启动子在 NaCl处理的大豆中均发生
了 DNA甲基化，它们的甲基化位点和谱式呈现出
动态的变化。随着 NaCl处理时间的延长，Glma11g-
02400、Glma16g27950和 Glma20g30840的转录水
平与甲基化水平存在明显的负相关性，而 Glma08g-
41450表达水平与甲基化水平无关。ChIP分析发现，
上述候选基因的 H3K9me2、H3K9ac和 H3K4me3
修饰水平在对照和 NaCl处理 1 h、3 h、6 h、12 h
和 24 h中存在明显的差异。在 NaCl处理过程中，
Glyma11g02400、Glyma20g30840和 Glyma08g41450
的 H3K9me2修饰水平明显降低；Glyma20g30840
和 Glyma08g41450的 H3K9ac修饰水平在 NaCl处
理 6 h后明显升高；Glyma11g02400 (NaCl处理 1 h
后 )、Glyma20g30840 (处理 3 h后 )和 Glyma08g41450
(处理 6 h后 )的 H3K4me3修饰水平明显升高 [34]。
1.2　siRNA介导的DNA甲基化
通过研究分析，人们提出了由 siRNA介导的
DNA重新甲基化模型。首先是 RNA Pol IV以基因
组上的重复序列为模板合成 siRNA前体序列，然后
在 DCL3 (Dicer-like 3)的作用下生成含有 siRNA的
二价体。同时，甲基化酶 HEN1 (hua enhancer 1)对
其 3′末端进行甲基化修饰。成熟的 siRNA与 AGO4
(argonaute protein 4)或 AGO6蛋白结合，并与甲基
转移酶DRM2和两个辅助因子DRD1 (putative chromatin
remodeller 1)和 DMS3 (defective in meristem silencing
3)以及RNA Pol V结合形成核糖核酸蛋白复合体 [35-36]。
随后，这个蛋白复合体利用甲基转移酶 DRM2对
siRNAs同源的基因组序列进行甲基化修饰。
siRNAs参与了植物基因组中至少 1/3的甲基
化位点的甲基化。DNA糖基化酶 ROS1 (repressor
of silencing 1)在调控拟南芥的去甲基化中发挥重
要作用，它可以抵消 RdDM (RNA-directed DNA me-
thylation)的甲基化作用 [12]。
有很多例子可以证明 siRNA参与了植物的胁
迫响应过程，并和植物的胁迫信号分子 (水杨酸、
茉莉酸、脱落酸等 ) 相关。在植物受到逆境胁迫
时，siRNA的表达水平会发生变化 [37]。在最近发
现的一个 NRPD2 (nuclear RNA polymerase D2)基因
的突变体中，一个水杨酸诱导基因持续高表达，这
将胁迫信号和siRNA介导的DNA甲基化联系起来 [38]。
又有研究发现，一些 RdDM突变体对致病真菌缺乏
抵抗力，这可能是由于缺乏 JA诱导基因表达引起
的。相反地，当水杨酸诱导基因 PR-1 (pathogenesis-
related-1)由于启动子区 H3K4三甲基化和 H3K9乙
酰化水平上升而高表达时，植物对 PsDC3000 (Pseu-
domonas syringae DC3000)的抗性上升了。这些现
象表明，RdDM和水杨酸途径之间有互相重叠的部
分，RdDM可能在胁迫信号分子传递到细胞核的过
程中发挥作用。
siRNA介导的基因沉默作用对环境中的温度变
化很敏感，而温度和其他非生物胁迫因素都可以对
特异的 siRNA进行调节，从而调节基因的表达情况。
低温可以促进病毒介导的基因沉默，而高温可以延
迟这个过程 [39]。还有一些受到环境调控的其他
siRNA，它们可以调控 DNA甲基化和组蛋白修饰。
拟南芥中非生物胁迫和 ABA影响了很多 RdDM途
径中的基因的表达 [40]。
1.3　组蛋白修饰
在正常的染色质结构中，组蛋白和 DNA是缠
绕在一起的。因此，通过对组蛋白的修饰，细胞可
以调控基因转录的激活或抑制，而且细胞还可以通
过组蛋白的修饰影响 DNA的甲基化修饰，以达到
调控基因表达的目的。组蛋白的翻译后修饰通过控
制基因的表达时间、空间位置和表达方式调控发育
过程及各种生理反应 [30]。
组蛋白翻译后修饰 (posttranslational modification,
PTM)有很多种类型，包括组蛋白乙酰化、磷酸化、
王　敏，等：表观遗传修饰在植物逆境胁迫响应中的作用第6期 577
甲基化、泛素化和 SUMO化 (small ubiquitin-related
modifier)。一些组蛋白修饰可以促进基因的表达，
如乙酰化、泛素化和磷酸化 [41-42]；还有一些修饰可
以抑制基因表达，如生物素化和 SUMO化 [43-45]。
现在研究较多的是组蛋白乙酰化和组蛋白甲基化。
组蛋白乙酰化是最重要的组蛋白修饰，组蛋白
乙酰化与去乙酰化分别是由组蛋白乙酰转移酶
(histone acetyltransferase, HAT)和组蛋白去乙酰基酶
(histone deacetylases, HDACs) 催化。乙酰化反应和
去乙酰化反应在基因的表达调控中起着重要作用。
一般来说，组蛋白乙酰化促进转录，它可以使染
色质结构变得松散，而组蛋白去乙酰化则抑制转
录 [46]。
组蛋白甲基化是另外一种重要的组蛋白修饰方
式，它由组蛋白甲基转移酶催化进行。组蛋白甲基
化的修饰比较稳固，虽然近几年发现了组蛋白去甲
基化酶，但组蛋白的三甲基化修饰很稳定，所以组
蛋白甲基化被认为影响长期表观遗传记忆 (long-
term epigenetic memory)。组蛋白甲基化的复杂性不
仅表现在修饰位点和修饰程度的多样性，它对基因
转录的功能也是多样的。有些位点的甲基化可抑制
基因表达，而其他的则可以增强基因表达。H3K4
和 H3K36三甲基化促进基因表达，H3K9和 H3K27
的双甲基化则抑制基因表达 [42]。
通过对拟南芥和烟草进行盐、冷以及 ABA处
理，发现不同的刺激可以引起组蛋白 H3的磷酸
化和乙酰化增加，这说明植物可以通过对改变染色
质形态来应对外界胁迫。HOS15 (high expression of
osmotically responsive gene)是一个拟南芥中非常重
要的去乙酰化基因，它可以通过去乙酰化作用抑制
相应抗逆基因的表达。HOS15的突变体表现为对冷
过度敏感，组蛋白 H4乙酰化增加 [9]。最近的研究
表明，拟南芥中去乙酰化酶 (histone deacetylase)
HDA6参与多种胁迫响应 [47]。
通过对拟南芥抗旱基因 RD29A (responsive to
desiccation 29A)、 RD29B、RD20 和 RAP2.4 (AP2.4
domain-containing transcription factor)组蛋白修饰水
平的分析发现，干旱处理下这些基因的 H3K4三甲
基化和 H3K9乙酰化增加，表明组蛋白修饰可以调
节抗逆基因的表达 [48]。在番茄中，干旱可以诱导组
蛋白 H1-S的表达。在 H1-S的突变体中，气孔的蒸
腾速率要大于野生型，因此推测 H1-S对气孔导度
以及植物的蒸腾作用具有负调节作用 [49]。在水稻幼
苗中，浸没在水中的幼苗体内乙醇脱氢酶 1 (ethanol
dehydrogenase 1, ADH1)和丙酮酸脱羧化酶1 (pyruvate
decarboxylase 1, PDC1)基因的H3K4发生三甲基化，
H3发生乙酰化。胁迫下，这些组蛋白修饰和 ADH1
与 PDC1的表达量升高相关 [50]；但这些修饰是暂
时的，一旦除去胁迫因素，染色质又恢复到正常状
态。ABA是植物在应对逆境胁迫中发挥重要作用
的一种激素。在拟南芥中的研究发现，ABA可以
下调组蛋白去乙酰酶 AtHD2C的表达；在过表达
AtHD2C的转基因拟南芥中，ABA响应基因的表达
水平上调，突变体对盐和旱的耐受能力比野生型更
强 [51]。
还有很多其他的组蛋白修饰与抗逆基因的沉默
与激活联系在一起，它们在植物应对逆境胁迫中发
挥了重要的作用。
2　表观遗传变异和遗传变异在植物抗逆中的
关系
在自然环境中，不同种群的植物会由于生长环
境的不同而表现出遗传多样性。类似地，植物的表
观遗传修饰状态 (如 DNA甲基化、组蛋白修饰和
小 RNA的水平 )也会因植物长期处于某一特定的
生态环境而发生特异性的变化，因此，生长在不同
生态环境中的植物种群也具有表观遗传多样性。表
观遗传调控的特点在于植物可以通过它快速响应外
界的环境变化，因此，在面对突然变化的环境时，
表观遗传调控往往发挥了更加重要的作用。
自然环境下的植物能适应不同环境条件是遗传
变异和表观遗传变异共同作用的结果 [52]。表观遗传
变异和遗传变异在植物应对逆境胁迫中发挥了重要
的作用，但是人们对这两者之间关系的了解并不是
很深入。现在有两种主要的观点，一种认为遗传变
异对表观遗传变异具有重要的作用，两者之间是互
相影响的 [53]；另一种认为两者独立响应胁迫信号，
互相之间并不影响 [54]。在植物中很难确定是表观遗
传引起的变化还是表观遗传和遗传变异共同作用的
结果 [55-56]。尽管有研究采用无性繁殖体系来尽可能
减少遗传变异，但在继代过程中 DNA序列也会有
少量变化，彻底消除遗传变异的影响在实验模型中
也很困难 [57-58]。面对生物和非生物胁迫时，植物会
发生遗传和表观遗传变异，在自然选择的作用下最
终产生适应新环境的新种群。在这个过程中，表观
遗传变异是否独立于遗传变异尚不清楚，但是两者
的共同作用调控了胁迫相关基因的表达，使植物产
生了抗逆新表型 [59]。
生命科学 第25卷578
3　总结
植物在受到逆境胁迫时，可以诱导体内的各种
表观遗传修饰发生变化，它们通过调控胁迫响应基
因的表达来达到改变植物生理状态，最终达到适应
环境的目的。有的表观遗传修饰是暂时和可逆的，
另外一些则是不可逆的、可遗传的。表观遗传变异
在植物应对逆境胁迫中发挥了重要的作用。在自然
环境中，遗传变异使植物产生多样性，为植物的进
化提供了原材料，而表观遗传变异所产生的个体能
否稳定地遗传仍有待探讨。人们希望通过对这些表
型变异进行选择以达到植物改良的目标。总之，对
表观遗传的进一步深入研究将有助于进一步揭示其
在植物抗逆中的作用，为利用表观遗传学进行作物
育种奠定坚实的理论基础。
[参　考　文　献]
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