全 文 ：
摇 摇 摇 摇 摇 生 态 学 报
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摇 摇 第 猿猿卷 第 员圆期摇 摇 圆园员猿年 远月摇 渊半月刊冤
目摇 摇 次
前沿理论与学科综述
森林低温霜冻灾害干扰研究综述 李秀芬袁朱教君袁王庆礼袁等 渊猿缘远猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
碱蓬属植物耐盐机理研究进展 张爱琴袁庞秋颖袁阎秀峰 渊猿缘苑缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
个体与基础生态
中国东部暖温带刺槐花期空间格局的模拟与预测 徐摇 琳袁陈效逑袁杜摇 星 渊猿缘愿源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
长白山林线树种岳桦幼树叶功能型性状随海拔梯度的变化 胡启鹏袁郭志华袁孙玲玲袁等 渊猿缘怨源冤噎噎噎噎噎噎
油松天然次生林居群遗传多样性及与产地地理气候因子的关联分析 李摇 明袁王树香袁高宝嘉 渊猿远园圆冤噎噎噎
施氮对木荷 猿 个种源幼苗根系发育和氮磷效率的影响 张摇 蕊袁王摇 艺袁金国庆袁等 渊猿远员员冤噎噎噎噎噎噎噎噎
围封对内蒙古大针茅草地土壤碳矿化及其激发效应的影响 王若梦袁董宽虎袁何念鹏袁等 渊猿远圆圆冤噎噎噎噎噎噎
干热河谷主要造林树种气体交换特性的坡位效应 段爱国袁张建国袁何彩云袁等 渊猿远猿园冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
生物降解对黑碳及土壤上苯酚脱附行为的影响 黄杰勋袁莫建民袁李非里袁等 渊猿远猿怨冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
猿 个树种对不同程度土壤干旱的生理生化响应 吴摇 芹袁张光灿袁裴摇 斌袁等 渊猿远源愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
冬小麦节水栽培群体野穗叶比冶及其与产量和水分利用的关系 张永平袁张英华袁黄摇 琴袁等 渊猿远缘苑冤噎噎噎噎
不同秧苗素质和移栽密度条件下臭氧胁迫对水稻光合作用尧物质生产和产量的影响
彭摇 斌袁李潘林袁周摇 楠袁等 渊猿远远愿冤
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根域限制下水氮供应对膜下滴灌棉花叶片光合生理特性的影响 陶先萍袁罗宏海袁张亚黎袁等 渊猿远苑远冤噎噎噎噎
光照和生长阶段对菖蒲根系泌氧的影响 王文林袁王国祥袁万寅婧袁等 渊猿远愿愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
植物病原菌拮抗性野生艾蒿内生菌的分离尧筛选和鉴定 徐亚军袁赵龙飞袁陈摇 普袁等 渊猿远怨苑冤噎噎噎噎噎噎噎
不同生物型棉蚜对夏寄主葫芦科作物的选择 肖云丽袁印象初袁刘同先 渊猿苑园远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
性别和温度对中华秋沙鸭越冬行为的影响 曾宾宾袁邵明勤袁赖宏清袁等 渊猿苑员圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
种群尧群落和生态系统
基于干扰的汪清林区森林生态系统健康评价 袁摇 菲袁张星耀袁梁摇 军 渊猿苑圆圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
洞庭湖森林生态系统空间结构均质性评价 李建军袁刘摇 帅袁张会儒袁等 渊猿苑猿圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
景观尧区域和全球生态
川西米亚罗林区不同海拔岷江冷杉生长对气候变化的响应 徐摇 宁袁王晓春袁张远东袁等 渊猿苑源圆冤噎噎噎噎噎噎
圆园园员要圆园员园 年内蒙古植被净初级生产力的时空格局及其与气候的关系
穆少杰袁李建龙袁周摇 伟袁等 渊猿苑缘圆冤
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地形因子对盐城滨海湿地景观分布与演变的影响 侯明行袁刘红玉袁张华兵袁等 渊猿苑远缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
毛乌素沙地南缘植被景观格局演变与空间分布特征 周淑琴袁荆耀栋袁张青峰袁等 渊猿苑苑源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎
贵州白鹇湖沉积物中孢粉记录的 缘援 缘 噪葬月援 孕援以来的气候变化 杜荣荣袁陈敬安袁曾摇 艳袁等 渊猿苑愿猿冤噎噎噎噎
典型河谷型城市春季温湿场特征及其生态环境效应 李国栋袁张俊华袁王乃昂袁等 渊猿苑怨圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎
秦岭南北近地面水汽时空变化特征 蒋摇 冲袁王摇 飞袁喻小勇袁等 渊猿愿园缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
露天矿区景观生态风险空间分异 吴健生袁乔摇 娜袁彭摇 建袁等 渊猿愿员远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
基于 匀燥造凿则蚤凿早藻和 悦悦粤分析的中国生态地理分区的比较 孔摇 艳袁江摇 洪袁张秀英袁等 渊猿愿圆缘冤噎噎噎噎噎噎噎
资源与产业生态
中国农业生态效率评价方法与实证要要要基于非期望产出的 杂月酝模型分析 潘摇 丹袁 应瑞瑶 渊猿愿猿苑冤噎噎噎噎
舟山市东极大黄鱼养殖系统能值评估 宋摇 科袁赵摇 晟袁蔡慧文袁等 渊猿愿源远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
不同基因型玉米间混作优势带型配置 赵亚丽袁康摇 杰袁刘天学袁等 渊猿愿缘缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
气候与土壤对烤后烟叶类胡萝卜素和表面提取物含量的影响 陈摇 伟袁熊摇 晶袁陈摇 懿袁等 渊猿愿远缘冤噎噎噎噎噎
城乡与社会生态
成都市沙河主要绿化树种固碳释氧和降温增湿效益 张艳丽袁 费世民袁李智勇袁等 渊猿愿苑愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎
期刊基本参数院悦晕 员员鄄圆园猿员 辕 匝鄢员怨愿员鄢皂鄢员远鄢猿圆远鄢扎澡鄢孕鄢 预 怨园郾 园园鄢员缘员园鄢猿猿鄢圆园员猿鄄园远
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封面图说院 长白山南坡的岳桦林要要要长白山岳桦林位于海拔约 员苑园园要圆园园园皂之间的山坡遥 这种阔叶林分布在针叶林带的上
面袁成为山地森林的上缘种类袁在世界山地森林中实属罕见遥 岳桦能够顽强地抗御长白山潮湿尧寒冷尧强风等恶劣气
候因素袁在严酷的环境条件下形成纯林袁是与其独特的生长发育机理密切相关的遥 岳桦的枝干颇具韧性袁在迎风处袁
由于风吹雪压袁树干成片地向背风侧倾斜袁这种特性使它能不畏风雪袁顽强生存遥 随着海拔的升高袁岳桦林也逐渐矮
化袁这是岳桦林保护自身生存袁适应大自然的结果遥
彩图及图说提供院 陈建伟教授摇 北京林业大学摇 耘鄄皂葬蚤造院 糟蚤贼藻泽援 糟澡藻灶躁憎岳 员远猿援 糟燥皂
第 33 卷第 12 期
2013 年 6 月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol. 33,No. 12
Jun. ,2013
http: / / www. ecologica. cn
基金项目:中央高校基本科研业务费专项资金项目(DL12CA01);中国博士后科学基金第五批特别资助(2012T50295);东北林业大学学术名师支
持计划(PFT鄄1213鄄16)
收稿日期:2012鄄11鄄29; 摇 摇 修订日期:2013鄄03鄄04
*通讯作者 Corresponding author. E鄄mail: qiuying@ nefu. edu. cn
DOI: 10. 5846 / stxb201211291710
张爱琴, 庞秋颖, 阎秀峰.碱蓬属植物耐盐机理研究进展.生态学报,2013,33(12):3575鄄3583.
Zhang A Q, Pang Q Y, Yan X F. Advances in salt鄄tolerance mechanisms of Suaeda plants. Acta Ecologica Sinica,2013,33(12):3575鄄3583.
碱蓬属植物耐盐机理研究进展
张爱琴, 庞秋颖*, 阎秀峰
(东北林业大学盐碱地生物资源环境研究中心,东北油田盐碱植被恢复与重建教育部重点实验室, 哈尔滨摇 150040)
摘要:碱蓬属(Suaeda)植物是一类典型的真盐生植物,属于重要的盐生植物资源,全球广泛分布。 人们已经对 20 种碱蓬属植物
进行了观察和盐胁迫实验,研究了不同器官或组织的生理生化特征及其对盐胁迫的反应,并基于这些研究分析了盐胁迫的应答
机制。 叶片肉质化、细胞内离子区域化、渗透调节物质增加和抗氧化系统能力增强是碱蓬属植物响应和适应盐胁迫的重要方式
和途径。 但迄今为止的研究工作尚有一定的局限性,主要包括:研究工作主要集中在植物地上部分,而对植物地下部分的研究
较少;多是少数生物学指标或生理学现象的单独观察,而缺乏对生理代谢过程的整体和综合分析;针对某种碱蓬的独立分析较
多,而与近缘种的比较研究较少;植物对中性盐胁迫的反应研究较多,而对碱性盐的研究较少。 为进一步系统阐明碱蓬属植物
的耐盐机制,今后的工作应注重碱蓬属植物响应和适应盐胁迫的信号网络和调控机制研究,基于系统生物学研究思路,采用现
代组学技术探索该属植物响应盐胁迫的由复杂信号网络调控的特殊生理特征和特异代谢途径。
关键词:碱蓬属植物;耐盐机理;叶片肉质化;离子区域化;渗透调节;抗氧化系统
Advances in salt鄄tolerance mechanisms of Suaeda plants
ZHANG Aiqin, PANG Qiuying*, YAN Xiufeng
Alkali Soil Natural Environmental Science Center, Northeast Forestry University; Key Laboratory of Saline鄄alkali Vegetation Ecology Restoration in Oil Field,
Ministry of Education, Harbin 150040, China
Abstract: Soil salinity is a major abiotic stress that limits plant growth and agriculture productivity. To cope with salt
stress, plants have evolved complex salt鄄responsive signaling and metabolic processes at the cellular, organ, and whole鄄
plant levels. Halophytes are known for their ability to adapt to living in salinity environments by undergoing a series of
adaptive changes. These plants provide viable organisms for studying the mechanisms of how plants respond and acclimate to
high salt concentrations. Suaeda are typical euhalophytes, which are important halophyte resources and widely distributed
throughout the world. More than twenty species of Suaeda have been reported for their ability to survive high salt
conditions. Several different organs ( seed, root, stem, leaf and aerial part) were used to examine the physiological and
biochemical responses of halophyte Suaeda to NaCl stress. Previous studies have provided invaluable information toward
understanding the complex salt鄄tolerance mechanisms in plants, which include leaf succulence, ion compartmentalization,
osmotic modulation and antioxidant activity. The deleterious effects of salt stress are commonly thought to result from low
water potential and ion toxicity. Therefore, plant survival under salt stress depends on its ability to cope with water stress
and ion toxicity. Although much effort has been invested on the salt tolerance mechanisms in Suaeda, the understanding of
the underlying mechanisms is far from complete. Previous studies have focused on the aerial part and overlooked the
underground part of the plants. The studies have focused on evaluating a part of biological indicator or physiological changes
without comprehensive analysis of physiological processes under salt stress. Most of the studies have focused on the neutral
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salt effect on Suaeda, only a few attempts have been undertaken to study the effect of alkaline conditions. It has become
necessary to carry out further research for a better understanding of the complex molecular interactions in plants, which are
complementary to the traditional physiological studies that are limited in the number of biological indicators or phenotypes.
Future research needs to focus on questions related to regulation and control of the signaling and metabolic networks
underlying the response to salt stress in Suaeda. In the initial stages of salt stress, the change of environmental conditions is
sensed by the plant and activates a network of signaling pathways. In later phases, the signal transduction pathways
activated in the first phase trigger the changes of different proteins and compounds to allow a new state of homeostasis.
Systems biology research will open new avenues for further studies on the mechanisms of salt tolerance in plants because it
enables us to recognize the networks of signal transduction pathways, metabolite profiles and unique metabolic pathways
responding to stress conditions. Systems biology approaches allow not only to analyze the topology of the biochemical and
signaling networks involved in the stress responses, but also to capture the dynamics of the responses. The power of the
systems biology approaches is the ability to determine the responses at a number of different levels, including transcripts,
proteins or metabolites. Combination of transcriptomics, proteomics and metabolomics will provide us with a holistic view of
how plants respond to abiotic and biotic stress and enable us to develop advanced strategies to enhance the tolerance of
different plants and crops to the stress conditions.
Key Words: Suaeda; Salt鄄tolerance mechanisms; Leaf succulence; ion compartmentalization; osmotic modulation;
antioxidant system
碱蓬属(Suaeda)植物属于重要的盐生植物资源,全球约 100 余种,分布于世界各地的海滨、荒漠、湖边及
盐碱土地区[1]。 我国有碱蓬属植物 20 种及 1 个变种,大部分分布于新疆及青海、宁夏、甘肃等西部地区以及
内蒙古、河北、山东、黑龙江、吉林等北方省份,比较特殊的南方碱蓬(S. australis)分布于广东、广西、福建、台
湾、江苏的海滩沙地、红树林边缘等处,而西藏角果碱蓬(S. corniculata var. olufsenii)作为 1 个变种仅分布于
西藏[2]。 近年来的研究表明,碱蓬属植物不仅在盐渍土壤的生物修复方面发挥着重要作用[3],而且具有多种
应用价值。 例如,幼嫩茎叶用于蔬菜,种子用于榨取食用油,植株用于生产食用色素、膳食纤维、饲料蛋白、工
业钾盐等。 另外,碱蓬属植物还具有清热、降糖、降压等保健作用以及抗氧化、抗肿瘤等药用功效[4]。
碱蓬属植物无泌盐结构,叶片肉质化程度高,通过稀释的方式使吸收到体内的盐分不致发生毒害,从而体
现出较高的耐盐性[5]。 对盐分的高度适应性决定了碱蓬属植物的生态分布、在植被和生态系统中的作用以
及它们的应用价值,同时也吸引研究者对它们的耐盐性特别是耐盐机理开展了不懈的探究。
1摇 碱蓬属植物耐盐性研究概述
自 20 世纪 70 年代起,英国著名盐生植物学家 Timothy J. Flowers开始对碱蓬属植物耐盐性进行研究[6]。
Flowers实验室以海滨碱蓬(S. maritima)为实验材料,研究了 NaCl胁迫下体内离子分布和运输、蛋白合成、渗
透调节物质合成等盐胁迫应答生理机制[7鄄10]。 同时,国外研究者也陆续对 S. depressa[11]、S. monoica[12]、
S. macrocarpa[13]、S. australis[14]、S. japonica[15]、S. fruticosa[16]、S. nudiflora [17]、S. altissima[18鄄20]、S. splendens[21]、
S. eltonica[22]和 S. aralocaspica[22]等其他碱蓬属植物展开了耐盐性研究,内容涉及叶片结构、光合特性、水分和
离子平衡、抗氧化系统和渗透调节。 近年则有盐诱导基因的分离检测和蛋白质组学研究工作,以期在分子水
平上解析碱蓬属植物的耐盐机制。 有研究者构建了 NaCl诱导下海滨碱蓬[23]和 S. asparagoides[24]的 cDNA文
库,分别检测出 17 和 80 个盐诱导或与耐盐途径相关的基因。 Askari 等则对 S. aegyptiaca[25]叶片进行了差异
蛋白质组分析,分离检测出涉及氧化应激和多种代谢途径的 27 个耐盐相关蛋白。
国内学者对碱蓬属植物盐适应性的研究工作始于 20 世纪 90 年代,涉及该属植物中的盐地碱蓬(S. salsa,
又名翅碱蓬 S. heteroptera) [26鄄28]、辽宁碱蓬(S. liaotungensis) [29鄄30]、灰绿碱蓬(又名碱蓬,S. glauca) [31鄄32]、囊果碱
蓬( S. physophora) [33]、角果碱蓬 (又名角碱蓬, S. corniculata) [34]、星花碱蓬 ( S. stellatifolia) [35]、小叶碱蓬
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(S. microphylla) [35]和 S. turkestanica[36],但多数工作围绕盐地碱蓬展开。 较多的工作观察了盐胁迫处理(室内
实验)或盐碱土生长(野外实验)盐地碱蓬的生理反应,如叶片光合放氧速率和 PSII 反应中心光化学效
率[37鄄38]、抗氧化酶(APX、CAT、GR、GST、SOD)活性[26,39]等。 对耐盐机理的分析则涉及到甜菜碱、脯氨酸、可
溶性糖等的渗透调节作用[40鄄41],Na+、Cl-、K+的选择性吸收[28,42]和离子区域化作用以及 Na+ / H+反向运输体和
两种产 H+泵即 H+ 鄄ATPase和 H+ 鄄PPase的作用等[43鄄46]。 在分子水平上,山东师范大学张慧教授实验室构建了
盐地碱蓬高浓度盐诱导的 cDNA文库,筛选出 28 个可能与植物耐盐性相关的基因[47],在此基础上研究者们
已经克隆了 INPS、P5CS、BADH、CMO、NHX1、TypA1、CAX1、sAPX等耐盐相关基因,并导入拟南芥、水稻、番茄等
甜土植物中且显著提高了转基因植株的耐盐能力[48鄄50]。
综观国内外的研究工作,人们已经对 20 种碱蓬属植物进行了观察和盐胁迫实验,研究了不同器官或组织
的生理生化特征及其对盐胁迫的反应,并基于这些研究分析了盐胁迫的应答机制。 这些研究表明,促进叶片
肉质化、对细胞内离子进行区域化、合成渗透调节物质和增强抗氧化系统能力是碱蓬属植物响应和适应盐胁
迫的重要方式和途径。 下面从这几个方面对碱蓬属植物的耐盐机理研究加以介绍。
2摇 叶片肉质化
叶片肉质化是碱蓬属植物适应盐渍环境的一种重要方式,具体表现为薄壁细胞组织大量增生、细胞数目
增多、体积增大,从而可以吸收和贮存大量水分,使单位体积组织内含水量增加,进而稀释植物从环境吸收的
盐分,维持植物的正常生理活动。
Shomer鄄Ilan等在 1975 年对 S. monoica进行了叶片解剖学结构分析,首次观察了 S. monoica 叶片的肉质
化结构,数层薄壁细胞构成的储水组织围绕在维管束周围,叶片呈半圆状肉质化[51]。 随后人们在对碱蓬属植
物的研究中,发现盐处理可增加叶片的肉质化程度,Story 和 Wyn Jones[12]、Eshel[52]分别以叶片湿重与干重之
比和叶片直径为指标描述了盐处理对 S. monoica 和 S. aegyptiaca 肉质化程度的促进作用,后人对 S.
fruticosa[53]、盐地碱蓬[54]和囊果碱蓬[58]等植物的盐胁迫实验,也都证实碱蓬属植物能够通过增强肉质化程度
的方式来稀释盐分,从而减少盐离子对自身的毒害作用。 綦翠华等[59]用不同的钠盐及氯化物盐做处理实验,
认为 NaCl处理促进盐地碱蓬肉质化是 Na+和 Cl-两种离子作用的结果,而 Na+起主导作用。 刘彧等[57]对黄河
三角洲内地重盐碱地和海边潮间带两种生境下的盐地碱蓬的观察结果表明,叶片中 Na+、Cl-的积累也是自然
生境下盐地碱蓬肉质化的主要诱导因素,同样也是 Na+起主导作用。 至于 Na+和 Cl-如何促进碱蓬属植物的
肉质化目前并不清楚,有学者推断 Na+通过膜上与钠泵有关的 ATP 酶,促进 ATP 合成,从而促使细胞伸长,而
氯化物引起碱蓬属植物叶片肉质化的原因可能与氯离子造成植物细胞原生质膨胀有关[58鄄59]。
迄今为止,人们还不清楚盐胁迫诱导碱蓬属植物叶片肉质化的分子机制。 Askari等[25]基于对 NaCl 处理
的 S. aegyptiaca的叶片差异蛋白质组分析认为,一种肌动蛋白结合蛋白 Profilin 可能与 S. aegyptiaca 的叶片
肉质化有关,推测 Profilin与同时上调表达的脯氨酸丰富蛋白共同参与 S. aegyptiaca 在盐胁迫下细胞内微丝
的活动,配合细胞吸水膨胀进而增加叶片肉质化。 另外,水通道蛋白(AQPs)也可能参与调控叶片肉质化。
AQPs通过介导根吸水量的增加参与植物响应逆境胁迫过程,AQPs表达量的上调增加了膜的通透性,介导盐
地碱蓬根部水吸收量增加,形态表现为细胞膨胀,叶片肉质化程度增加,从而在植物通过储存水分度过逆境的
过程中起到重要作用[54]。
3摇 离子区域化
盐分过多会导致植物细胞内离子紊乱,不仅破坏了 Na+和 Cl-的均衡,而且也影响了 K+、Ca2+等其他离子
在细胞内的分布和作用,过多的 Na+和 Cl-还会产生诸多毒害作用。 在盐胁迫下建立新的离子平衡对于植物
适应盐胁迫、维持正常生命活动具有重要意义。 将进入体内的盐分在器官、组织、细胞水平进行区域化,是盐
生植物适应盐胁迫的重要方式,与拒盐、排盐具有相似功效。 碱蓬属植物无盐腺等泌盐结构,但能够通过将盐
离子运送到液泡中进行区域化的方式应对盐胁迫[5]。 通过这种方式,一方面降低了细胞质中的盐浓度,使胞
内正常的代谢活动顺利进行,另一方面增加了液泡内的离子浓度,保证了植物细胞的正常吸水,从而使胁迫得
7753摇 12 期 摇 摇 摇 张爱琴摇 等:碱蓬属植物耐盐机理研究进展 摇
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以缓和。
人们利用 X鄄衍射显微分析技术对 S. monoica[60]、海滨碱蓬[61鄄62]、S. fruticosa[53]、盐地碱蓬[44,63]等植物进
行了盐胁迫后 Na+的定位分析,发现它们将从环境中吸收的大部分 Na+隔离在液泡中,以维持细胞内正常的离
子平衡。 深入的分析表明,碱蓬属植物离子区域化是由液泡膜 Na+ / H+逆向转运蛋白将 Na+隔离在液泡中产
生的[64鄄65]。 Na+ / H+逆向转运蛋白以及与其功能相关的液泡型 H+ 鄄ATPase、H+ 鄄PPase 在一定浓度盐处理后的
盐地碱蓬中活性增加,蛋白表达量上调[43鄄44,66],表明三者在隔离过量 Na+过程中承担着重要的角色。
4摇 渗透调节
渗透调节能力是植物耐盐的基本特征之一。 耐盐植物能够通过积累无机离子和合成有机小分子渗透调
节物质来应对高浓度盐引起的渗透胁迫。 盐胁迫下,参与植物渗透调节的无机离子主要是 Na+、K+、Mg2+、
Ca2+以及 SO2-4 、NO
-
3 等。 目前的研究显示 NO
-
3 这一无机阴离子在碱蓬属植物的渗透调节中作用突出。 在
NaCl胁迫下,盐地碱蓬[28]、囊果碱蓬[33]和灰绿碱蓬[31]的叶片中均观察到有大量的 NO-3 积累,NO
-
3 能够有效
降低植物在盐胁迫下的细胞水势,促进细胞吸水。 除 NO-3 外,K
+、Mg2+、Ca2+等阳离子含量及 Na+ / K+在碱蓬属
植物受到盐胁迫后也发生了变化,盐地碱蓬[43]、海滨碱蓬[67]、S. fruticosa[53]和 S. australis[14]等在盐胁迫下体
内 K+含量降低,Na+ / K+比例在盐处理后的灰绿碱蓬[31]和海滨碱蓬[67]中显著升高,这与许多植物通过在体内
保持高 K+、低 Na+水平来维持盐胁迫下的渗透平衡不相一致。 灰绿碱蓬在盐胁迫下,体内 Ca2+和 Mg2+含量随
处理浓度增加而上升[31],而在 S. fruticosa[53]中却呈相反趋势。 目前这些阳离子参与维持盐胁迫下碱蓬属植
物渗透平衡的调节机制还不清楚。
盐胁迫下合成可溶性有机小分子物质充当渗透调节剂也是植物应对渗透胁迫的重要调节方式。 碱蓬属
植物中受盐胁迫诱导合成的渗透调节物质主要有脯氨酸、甜菜碱、有机酸类和一些可溶性糖。 脯氨酸作为一
种相容渗透剂不仅可以维持胞质的水分状况,还是一种使胞内大分子物质免受盐离子毒害的保护剂,盐地碱
蓬[28,68]、海滨碱蓬[67]、囊果碱蓬[33]和灰绿碱蓬[31]等碱蓬属植物在高盐胁迫下体内的脯氨酸含量均显著升
高。 甜菜碱在盐胁迫下除参与渗透调节外,对三羧酸循环的主要酶和末端氧化关键酶也有保护作用,已经观
察到盐胁迫诱导甜菜碱在海滨碱蓬[69鄄70]、盐地碱蓬[40]、S. fruticosa[71]、灰绿碱蓬[31]、S. aralocaspica[22]和
Suaeda eltonica[22]等碱蓬属植物的叶片中大量积累。 甜菜碱的生物合成主要由胆碱单加氧酶(CMO)和甜菜
碱醛脱氢酶(BADH)催化的源自胆碱的两次氧化反应,人们观察到 CMO基因在 NaCl胁迫下的盐地碱蓬中表
达明显上调[72],并且在盐处理下 S. aegyptiaca[25]、S. aralocaspica[22]和 Suaeda eltonica[22]中 CMO 蛋白表达量
也上调。 另有实验表明 BADH基因表达量在盐胁迫下的海滨碱蓬[67]和盐地碱蓬[72]中显著上调。 此外,可溶
性糖和有机酸类物质在碱蓬属植物对抗渗透胁迫过程中也发挥了一定的作用,海滨碱蓬[73]、盐地碱蓬[41]和
灰绿碱蓬[31]中可溶性糖含量表现为受盐胁迫诱导增加,草酸和苹果酸等有机酸类物质的含量在 NaCl处理下
的灰绿碱蓬[31]和盐地碱蓬[72]中也有显著增加。
5摇 抗氧化系统
盐胁迫下,植物体内包括光合电子传递和呼吸电子传递等在内的多条代谢途径会在细胞内积累过量的活
性氧类物质(ROS),包括单线态氧、超氧阴离子、过氧化氢、羟自由基等。 这些活性氧类物质启动膜脂中不饱
和脂肪酸的过氧化,从而对膜脂、膜蛋白及核酸等结构和功能分子造成氧化损伤。 植物抗氧化系统通常分为
酶促防御系统和非酶促防御系统,前者主要有超氧化物歧化酶(SOD)、抗坏血酸过氧化物酶(APX)、谷胱甘
肽过氧化物酶(GPX)、过氧化物还原酶(PrxR)和过氧化氢酶(CAT),而后者主要包括抗坏血酸和谷胱甘肽
等。 碱蓬属植物也是通过这两类系统对抗由盐胁迫引起的氧化胁迫,主要通过超氧化物歧化作用、过氧化氢
酶途径(CAT pathway)、过氧化物还原酶 /硫氧还蛋白途径(PrxR / TRx pathway)和谷胱甘肽过氧化物酶途径
(GPX pathway)及抗坏血酸鄄谷胱甘肽循环(GSH鄄AsA cycle)使活性氧类物质的产生与清除保持平衡。
5. 1摇 超氧化物歧化作用
SOD催化部分超氧阴离子发生歧化作用转化为 H2O2,H2O2 在 CAT、APX和 GPX等抗氧化酶的催化下转
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化为 H2O。 星花碱蓬[35]、小叶碱蓬[35]、盐地碱蓬[39,74]和海滨碱蓬[75]等碱蓬属植物在 NaCl 处理下均观察到
SOD活性增加,并且明显表现出随盐处理浓度提高而增加的盐诱导趋势。
5. 2摇 过氧化氢酶途径(CAT pathway)
过氧化氢酶途径是指在过氧化物酶体中 H2O2 直接被 CAT催化还原生成 H2O 和 O2,该途径能够有效清
除细胞内过量的 H2O2。 盐地碱蓬[26,72]和海滨碱蓬[23,75]在盐处理下其体内的 CAT活性均被诱导增强。
5. 3摇 过氧化物还原酶 /硫氧还蛋白途径(PrxR / TRx pathway)
过氧化物还原酶 /硫氧还蛋白途径是植物细胞内抗氧化防御系统的中心环节,可利用硫氧还蛋白可逆的
双硫键和硫醇变化的特性将其作为氧化还原的载体,为 PrxR 清除 H2O2 提供电子。 S. aegyptiaca 中 PrxR 蛋
白在 150 mmol / L NaCl处理下表达量显著上调[25]。
5. 4摇 谷胱甘肽过氧化物酶途径(GPX pathway)
在谷胱甘肽过氧化物酶途径中,GPX可催化 GSH 与 H2O2 结合,生成 H2O 和 GSSH,随后由 GR 将 GSSH
还原为 GSH,为下一轮 H2O2 的清除提供电子供体。 盐地碱蓬[72]和 S. fruticosa[76]在盐处理下叶片内 GPX活
性增加,在 S. aegyptiaca的盐胁迫蛋白质组研究中,叶片 GPX蛋白表达明显上调[25]。
5. 5摇 抗坏血酸鄄谷胱甘肽循环(GSH鄄AsA cycle)
抗坏血酸鄄谷胱甘肽循环发生在线粒体、叶绿体基质和细胞质中,循环中的 AsA 和 GSH 可抑制脂质过氧
化并且具有清除自由基的作用。 GSH作为抗氧化剂可直接清除 ROS。 AsA是超氧阴离子和羟自由基的有效
清除剂,同时也是单线态氧的猝灭剂,它可以清除膜脂过氧化过程中产生的多聚不饱和脂肪酸(PUFA)自由
基,进而保护细胞中各酶类不受氧化损伤。 盐地碱蓬在 200 mmol / L NaCl的处理下,叶片中 AsA和 GSH的含
量增加同时 H2O2 含量下降[26]。
GSH鄄AsA循环主要由 GPX和 APX两种酶催化,APX 利用 AsA 作为电子供体将 H2O2 还原为 H2O,同时
AsA被氧化为单脱氢抗坏血酸(MDA),MDA 由单脱氢抗坏血酸还原酶(MDHAR)催化还原再生成 AsA。 此
外,MDA还能够以 NAD(P) H 为质子供体转变为脱氢抗坏血酸 ( DHA),DHA 在脱氢抗坏血酸还原酶
(DHAR)的催化下与还原型谷胱甘肽(GSH)作用生成 AsA,并伴随着氧化型 GSH 即 GSSH 的产生,GSSH 又
可通过谷胱甘肽还原酶(GR)的作用发生还原反应再生成 GSH,完成 GSH鄄AsA循环。 在 150 mmol / L NaCl处
理的 S. aegyptiaca 的叶片蛋白质组中,MDHAR 和 APX 的表达量均表现为明显上调[25]。 盐地碱蓬在 200
mmol / L NaCl处理 7d后,伴随着 H2O2 含量的减少和膜脂过氧化水平的降低,无论是叶绿体基质中的 APX、
GR还是类囊体结合的 APX、GR,活性均显著增加[26]。
除上述抗氧化途径外,Wang等[49]在 400 mmol / L NaCl 处理的盐地碱蓬中发现了细胞清除 ROS 的新成
员,一种叶绿体特异基因 SsTypA1 负责编码的 TypA / BipA型 GTP 酶。 这种 GTP 酶随盐处理时间增加表现出
明显的盐诱导性,同时观察到 H2O2 含量有明显下降趋势。 在氧化胁迫下转 SsTypA1 基因的烟草伴随着 H2O2
含量的下降烟草氧化应激的耐受性明显增强,验证了这种 GTP 酶在清除 ROS过程中的作用。
6摇 问题与展望
迄今为止针对碱蓬属植物已经开展了大量研究并积累了众多有益的认知,为揭示碱蓬属植物的耐盐机制
奠定了基础,同时也为全面认识真盐生植物的盐耐受性提供了重要线索。 但现有的工作仍有一定的局限性,
在某些方面有所忽视或重视不够。 例如,(1)基本上集中于地上部分而对地下部分的反应关注较少。 事实
上,根是植物水分与营养吸收、运输的重要器官,也是胁迫应答的首要部位。 (2)多是对少数生物学指标或生
理学现象的单独观察而少于对生理代谢过程的整体、综合分析。 事实上,植物对盐碱环境的响应与适应是生
理代谢上的复杂反应,存在着一系列信号途径协同调控下的多种生理机制。 (3)多为针对某种碱蓬的独立分
析而少于对近缘种的比较研究。 事实上,碱蓬属的一些种形态相近而生境趋异,比较它们的盐适应性差异机
制具有重要意义。 (4)基本上局限于中性盐(NaCl)而对碱性盐(Na2CO3 或 NaHCO3)涉及较少。 事实上,碱
蓬属植物分布的区域也包括以碱性盐为主的东北松嫩盐碱草地。
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显然,目前的认识距离系统地阐明碱蓬属植物的耐盐机制尚有较大的差距。 借鉴模式植物拟南芥和盐生
模式植物盐芥的研究历程和现状,结合现代生物学特别是研究手段的发展趋势,至少应该在以下几个方面加
强研究,以利于全面而深入地认知碱蓬属植物的耐盐机理。 (1)全面了解碱蓬属植物感知并传递盐胁迫信号
的胞内信号转导系统,深入认识碱蓬属植物响应和适应盐胁迫的信号网络和调控机制。 目前仅查到一篇文献
涉及 G蛋白偶联受体和 Ca2+ /钙调蛋白介导的信号途径[77],这显然远远不够。 (2)深入研究碱蓬属植物中由
盐胁迫引起的次生胁迫如渗透胁迫和氧化胁迫,结合分析受胁迫诱导的转录调控和能量代谢途径明确渗透调
节机制和抗氧化机制。 (3)基于系统生物学研究思路,采用基因组学、转录组学、蛋白质组学和代谢组学等高
通量分析技术研究碱蓬属植物在盐胁迫下多个水平上生物分子的差异表达,探索该属植物由复杂信号网络调
控响应盐胁迫的特殊生理特征和特异代谢途径,从整体上揭示其耐盐性机制。
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3853摇 12 期 摇 摇 摇 张爱琴摇 等:碱蓬属植物耐盐机理研究进展 摇
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愿愿愿猿 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 猿猿 卷摇
《生态学报》2013 年征订启事
《生态学报》是由中国科学技术协会主管,中国生态学学会、中国科学院生态环境研究中心主办的生态学
高级专业学术期刊,创刊于 1981 年,报道生态学领域前沿理论和原始创新性研究成果。 坚持“百花齐放,百家
争鸣冶的方针,依靠和团结广大生态学科研工作者,探索生态学奥秘,为生态学基础理论研究搭建交流平台,
促进生态学研究深入发展,为我国培养和造就生态学科研人才和知识创新服务、为国民经济建设和发展服务。
《生态学报》主要报道生态学及各分支学科的重要基础理论和应用研究的原始创新性科研成果。 特别欢
迎能反映现代生态学发展方向的优秀综述性文章;研究简报;生态学新理论、新方法、新技术介绍;新书评价和
学术、科研动态及开放实验室介绍等。
《生态学报》为半月刊,大 16 开本,300 页,国内定价 90 元 /册,全年定价 2160 元。
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