全 文 ：第 34 卷第 13 期
2014年 7月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.34,No.13
Jul.,2014
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:“973冶计划项目; 国家自然科学基金(31272210); “泰山学者冶建设工程专项经费
收稿日期:2013鄄11鄄30; 摇 摇 修订日期:2014鄄04鄄16
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: liurj@ qau.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201311302854
高春梅, 王淼焱, 弥岩, 万方浩, 刘润进.丛枝菌根真菌与植食性昆虫的相互作用.生态学报,2014,34(13):3481鄄3489.
Gao C M, Wang M Y, Mi Y, Wan F H, Liu R J.Interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and herbivorous insects.Acta Ecologica Sinica,2014,34
(13):3481鄄3489.
丛枝菌根真菌与植食性昆虫的相互作用
高春梅1, 王淼焱2, 弥 岩1, 万方浩3, 刘润进1,*
(1. 青岛农业大学菌根生物技术研究所, 青岛摇 266109;2. 河南科技学院, 新乡摇 453003;
3.中国农业科学院植物保护研究所, 北京摇 100081)
摘要: 丛枝菌根(arbuscular mycorrhizal AM) 真菌与昆虫均是陆地生态系统中的重要组分, 同植物关系密切,对植物的影响和
作用是巨大的。 生态系统中则以 AM真菌鄄植物鄄昆虫互作体系参预食物网与生态过程。 早在 20世纪 80年代,人们已开始研究
AM真菌对昆虫的影响。 进入 21世纪人们越来越重视 AM真菌与昆虫的相互作用。 总结了 AM真菌对昆虫取食偏好、生长、繁
殖和对植物危害等方面的影响、以及昆虫对 AM真菌侵染、扩展和产孢的影响;分析了植物营养状况、昆虫性别、昆虫龄期和 AM
真菌种类等对 AM真菌与昆虫相互作用的影响特点;探讨了 AM真菌与昆虫相互作用的机制;展望了利用 AM 真菌抑制植食性
害虫、及促进天敌昆虫和部分传粉昆虫作用的可能性,旨在丰富菌根学研究内容、促进 AM真菌与昆虫互作领域的深入研究、为
探索生物防控农林业害虫的新途径提供依据。
关键词: 丛枝菌根真菌; 昆虫; 植物; 菌根定殖; 害虫控制
Interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and herbivorous insects
GAO Chunmei1, WANG Miaoyan2, MI Yan1, WAN Fanghao3, LIU Runjin1,*
1 Institute of Mycorrhizal Biotechnology, Qingdao Agricultural University, Qingdao 266109, China
2 College of Henan Science and Technology, Xinxiang 453003, China
3 Institute of Plant Protections, Chinese Academy for Agricultural Sciences, Beijing 100081, China
Abstract: Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi which distribute widely in soils can colonize plant roots and form the most
popular mutual symbionts with host plants. AM fungi occupy irreplaceable niche, play key roles in evolution, community
succession, regulation of physiology and chemistry, growth and development of host plants. The fungi can also increase of
biodiversities, soil quality, ecosystem stabilization and sustainable productivity through direct and / or indirect ways. While
insects are also important components in ecosystems, depending on and impacting greatly plants. Thus, AM fungi and
insects are important components of most ecosystems, which are likely to interact with one another directly and indirectly in
AM fungi鄄plants鄄insects system. Although the investigation on influence of AM fungi on insects started to be estimated in
1980s忆, more widely investigations on the interactions between AM fungi and insects were carried out only in 21st century,
and especially the interactions between AM fungi and insects have been well recognized in recent years. In this review, we
summarize the influence of AM fungi on insect feeding preference, growth, reproduction and damage to plants, and the
impacts of insects on colonization, growth and development of AM fungi, with more recent experiment results being
introduced; discuss the possible mechanisms of the interaction between AM fungi and insects, and the impact characters of
plant nutrition, insect gender, insect instars, and AM fungus species忆 influencing the interactions; and evaluate roles of
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inhibiting pests, and enhance natural enemy of pests and pollinator insects by AM fungi. The information of this paper
should add the contents in mycorrhizology, promote the study of mycorrhizal fungi and insect interactions, and to provide the
basis for explore new pathways in biological control of agricultural, forest, and forage feed pests.
Key Words: arbuscular mycorrhizal fungi; insects; plants; mycorrhizal colonization; pest control
摇 摇 菌根是生物界分布最广泛的互惠共生体之一,
侵染植物根系形成菌根的真菌即菌根真菌具有丰富
的物种多样性、遗传多样性、寄主植物多样性、生态
系统多样性和功能上的多样性[1鄄2]。 特别是在生态
系统内物质转化和生物间能量流动过程中菌根真菌
扮演着重要角色,它们与其他生物之间相互作用[3],
维持生态系统稳定与可持续生产力。
植物与菌根真菌相互依存,彼此受益。 而昆虫
与植物也有着密切的关系。 一方面,一些昆虫在植
物种子和花粉的传播中发挥着重要的作用,一些益
虫还可减少害虫对植物的取食;另一方面,植食性昆
虫影响植株生长与繁育,甚至导致植物死亡,对农林
牧业造成严重经济损失。 作为菌根真菌与昆虫之间
互作的“桥梁冶,植物将菌根真菌与昆虫有机地联系
起来。 研究菌根真菌与昆虫这两者之间甚至菌根真
菌鄄植物鄄昆虫这三者之间直接或间接的相互作用,对
植物害虫的防治和有益昆虫的保护具有重要意义,
故已成为近年来菌根学、昆虫学和生态学研究热点
之一[4]。 业已证实,丛枝菌根(AM)真菌具有调控植
物与昆虫互作的效应[5],为揭示菌根真菌鄄昆虫的互
作关系及作用机制、促进菌根真菌与昆虫互作领域
的深入研究、探索生物防控农林牧业害虫的新途径,
本文重点探讨了 AM真菌与昆虫的相互作用特点及
其作用机制。
1摇 AM真菌对植食性昆虫的影响
植物与植食性昆虫关系研究中往往忽视菌根对
植食性昆虫的影响。 众所周知,菌根真菌可以诱导
植物形态、生理、生化、甚至基因表达等方面发生变
化[6],这反过来又可能改变植食性昆虫的食物质量,
从而对昆虫的取食倾向、生长、繁殖及其危害性等产
生影响。 AM真菌对植食性昆虫的影响存在 3 种情
况,即正效应(约占 45%)、负效应(35%)、变化不定
和无影响的(20%) [7],这可能与 AM 真菌的种类、昆
虫的取食方式、食性广度、寄主植物种类、植物的营
养与次生物质代谢等方面有关。 AM 真菌能改善植
物营养状况,从而增强植物对昆虫的抗性与耐性;植
食性昆虫通常喜欢取食 N 和 P 含量较高的植物组
织,而 AM真菌通常增加植物组织中 N和 P 含量,所
以 AM真菌对昆虫的影响十分复杂。 Julia 等[8]发现
AM真菌对刺吸式昆虫总体上表现出正影响,但对不
同性能参数的影响往往存在差异;AM真菌对咀嚼式
昆虫总体上没有明显影响,但对某些性能参数有较
为显著的影响(主要为负影响,而对专一性的咀嚼式
昆虫表现出正影响)。 与其他 AM真菌种类相比,根
内球囊霉(Glomus intraradices)对咀嚼式昆虫的影响
正好相反(仅限于食叶类的),而类似的比较不能对
刺吸式昆虫进行。 使用混合 AM 真菌接种往往比使
用单一 AM真菌或从自然土壤中分离的 AM 真菌群
落接种,对咀嚼式昆虫性能有更大的正影响[9]。
1.1摇 AM真菌对植食性昆虫取食偏好的影响
AM真菌通常会提高植物的营养水平和生长量,
从而增加了咀嚼式昆虫寻找寄生植物的效率。 对取
食种子的昆虫密度有显著的积极作用,而降低取食
菌根植物根部的昆虫密度;潜叶取食的昆虫密度则
不受影响。 AM真菌显著影响刺吸式昆虫的取食偏
好,增加以菌根植物韧皮部汁液为食的刺吸式昆虫
数量,而降低以植物叶肉组织为食的昆虫数量[8]。
菌根植物上咀嚼类昆虫的密度和取食量会增加,却
并不会增加植物损失,推测可能原因是昆虫在菌根
植物上的生存率会降低。 菌根的侵染对单一寡食的
咀嚼类昆虫有利,但对多食性咀嚼昆虫却相反。 对
吸吮性昆虫,菌根侵染对取食韧皮部有利,但却降低
了以叶肉为食的昆虫[10]。
AM真菌的定殖会改变植物体内一些化学物质
的组成,从而影响植食性昆虫的取食偏好[11]。 接种
AM真菌增加长叶车前(Plantago lanceolata)环烯醚
萜苷类物质(珊瑚苷和梓醇)的分泌量,该类物质可
促进专一性昆虫取食及产卵,但对多食性昆虫却具
有抑制或毒害作用[12]。 AM真菌还会影响花外蜜腺
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分泌富含糖和氨基酸,改变一些采食昆虫的取食行
为[13]。 菌根植物韧皮部蔗糖浓度增大,扩散梯度增
强,蚜虫在韧皮部的成功定位取食的程度高[8]。 菌
根植物中挥发性物质增加,有的可以吸引昆虫增加
对植物的取食,如花香味对蝴蝶的吸引;有的则趋避
昆虫,减少对植物的取食。 AM真菌侵染植物后产生
挥发性萘类物质,该物质对小麦叶蜂(Dolerus tritici)
有明显的趋避作用[14]。 Barber 等[15]于温室条件下
对黄瓜(Cucumis sativus)接种根内球囊霉,测定甜菜
夜蛾(Spodoptera exigua)为害前后害虫的种群数量、
该真菌和植食性昆虫对黄瓜植株 N 和生长的影响,
以研究 AM真菌诱导植物对多食性昆虫的反应。 结
果表明,甜菜夜蛾幼虫更喜欢取食接种了 AM 真菌
植株上的叶片组织,接种根内球囊霉降低了叶片 N
含量,但昆虫取食并未影响叶片 N 含量。 认为所观
察到的甜菜夜蛾幼虫取食差异是由于依赖于 AM 真
菌诱导的植物防御化学物质发生了改变。
可见,AM 真菌能够诱导植物合成一些有毒物
质,进而影响植食性昆虫对该植物的取食频率,迫使
昆虫下次选择其他植物取食,这种现象在社会性昆
虫中尤为明显,种群中出现明显的取食偏好。 另外,
AM真菌对杂食性昆虫取食趋势影响远远大于对寡
食性昆虫的影响[16], 而值得深入研究。
1.2摇 AM真菌对植食性昆虫生长的影响
AM真菌能影响植物生长及其组织内化学成分
的组成,以这些植物为食的昆虫的生长则会受到影
响。 Goverde等[17]用接种 AM 真菌的豆科植物喂养
蓝色蝴蝶(Polyommatus icarus)幼虫生存率和虫体重
量均大于不接种对照植株所喂养处理的,其中前者
的存活率是后者的 3.8 倍。 11d 后,后者幼虫重量只
有前者的一半。 取食形成 AM 的植物的蚜虫,刚羽
化成虫的重量比通过使用杀真菌剂降低 AM 侵染率
的增加了 81%[18]。 而用接种 AM 真菌摩西球囊霉
(Glomus mosseae ) 的 植 物 的 根 喂 养 藤 本 象 甲
(Otiorhynchus sulcatus)最后 1龄幼虫,其存活率只有
43%,用不接种对照的植株喂养的为 84%[19]。 Rabin
和 Pacovsky[20]用 AM真菌侵染的大豆叶片饲喂秋粘
虫(Leucania separata)幼虫,14d 后与对照相比,幼虫
重量减少了 40%,并且幼虫取食菌根植株的叶片后
需要较长时间才能变成茧,且每个茧的重量减少
17%,总死亡率为 15%,都高于对照。 AM 真菌使冬
葱蚜(Myzus ascalonicus)第 1 代重量增加了 20%,第
2代增加了 28%; 使桃蚜的第 1代重量增加了 50%,
而第 2代增加了 70%[21]。 AM真菌对昆虫生长的影
响可能还与 AM 真菌种类、昆虫食性等方面有关。
一般认为 AM 真菌对广谱食性昆虫不利,而对专食
性昆虫有利,因两种食性不同的昆虫对因菌根真菌
的共生而引起的植物次级代谢的反应不同。 Laird
和 Addicott[22]研究了 AM 真菌对专食性昆虫向日葵
甲虫(Zygogramma exclamationis)幼虫的影响,与其
他研究结果不同的是,他们发现接种 AM 真菌对这
种甲虫的幼虫成活率、相对生长率均无影响。
1.3摇 AM真菌对植食性昆虫繁殖的影响
试验表明 AM真菌诱导植物体内一些化学物质
发生变化,从而间接影响植食性昆虫营养物质的获
取和蜕皮产生,尤其是刺吸式口器的昆虫,进而影响
其繁殖。 接种 AM真菌后番茄和甘蓝等植物甾醇代
谢发生改变,部分抑制植物合成固醇的质量和数量。
由于昆虫自身不能合成固醇,而固醇又是昆虫蜕皮
激素合成所必须的,故 AM 真菌抑制昆虫的蜕皮,从
而影响了昆虫的繁殖[23]。 在蚜虫生活史中刚羽化
成虫的重量和繁殖力都受到菌根侵染的影响,后者
是前者的一个正相关函数[24]。 研究还发现不同种类
AM真菌对蓝色蝴蝶后代雌雄比例有不同的影
响[17]。 取食菌根植物的刺吸式昆虫繁殖力均显著
高于取食非菌根植物和缺少 AM 的植物。 菌根植物
对潜叶性昆虫的繁殖率无显著影响。 而菌根植物对
不同种类咀嚼式昆虫繁殖率的影响各不相同。 可
见,AM真菌通过自然选择可能影响植食性昆虫种群
基因的组成,有待试验证实。 根内球囊霉增加了温
室条件下稻水象甲(Lissorhoptrus oryzophilus)产卵量,
但成虫消耗叶片的面积未受影响[25]。 这表明,雌性
稻水象甲虫能够辨别出依赖于菌根状况进行产卵的
植物,雌虫选择养分浓度更高的菌根植株来产卵可
为后代繁育提供潜在的有力条件。 咀嚼式昆虫产卵
对 AM真菌调节的寄主植物的选择,可为植物地下
部和地上部相互作用研究开创新的研究内容。
1.4摇 AM真菌对植食性昆虫危害性的影响
谢丽君等[26]通过试验证实斜纹夜蛾(Prodenia
litura)显著减少对 AM 真菌侵染后的番茄叶片的取
食量,危害性降低。 并且,番茄植株可以通过 AM 菌
丝网络在邻近植株间传递抗虫防御信号,提高了临
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邻近植株的抗虫性。 AM 真菌的定殖减轻了日本丽
金龟(Popillia japonica)对黑麦草(Lolium perenne)和
高羊茅(Festuca elata)根部的为害,对取食菌根植株
的蚜虫、蟋蟀等昆虫的生长发育也有不利影响。 采
用田间析因试验 Moon 等[27]研究了植物胁迫和菌根
对生活在香根菊(Baccharis halimifolia)上的 3 种食
草昆虫的密度和寄生性的影响。 接种 AM 真菌增加
了 3 种食草动物的密度,但菌根对昆虫寄生性的影
响因昆虫种类及土壤盐分含量而异。 对产生虫瘿的
Neolasioptera来说,不管土壤盐分含量如何,菌根均
降低了其寄生性。 菌根可有效抵消其因土壤盐胁迫
增加而降低潜 叶 虫 ( Amauromyza maculosa ) 和
Liriomyza trifolii的寄生性。 认为菌根对昆虫寄生性
的影响可能是正效应也可能是负效应,这取决于昆
虫种类及环境条件。
1.5摇 AM真菌对植食性昆虫的其他方面的影响
除了对昆虫的上述影响外,AM真菌还影响植食
性昆虫的产卵习性、种群密度、访花习性等[28]。
Hempel等[29]于温室条件下研究了 AM 真菌根内球
囊霉和摩西球囊霉对梯牧草(Phleum pratense)、蚜虫
(Rhopalosiphum padi)与寄生蜂(Aphidius rhopalosiphi)
之间营养相互作用。 发现接种 AM 真菌通常可增加
植物的生物量( + 5. 2%),而降低蚜虫的虫口数量
(-47%)。 接种根内球囊霉处理的寄生蜂对蚜虫的
寄生率是接种摩西球囊霉和不接种对照的 140%。
与非菌根植物相比,潜叶性昆虫更偏好在菌根
植物上产卵,前者上潜叶性和食根昆虫密度高于后
者上的。 菌根植物显著增加取食种子的昆虫的密
度,而对形成虫瘿的昆虫的密度,以及对刺吸式昆虫
的影响则不明显。 用多菌灵将一片草原 AM 真菌抑
制,3a 后评估该处理对植物、真菌和传粉昆虫的影
响。 发现抑制 AM真菌后导致了授粉昆虫群落结构
的改变,由大个头的蜜蜂变为小个体的蜜蜂和蝇类。
在样地 23种开花植物上还发现,该处理降低了开花
植物茎部授粉昆虫的数量 ( 67%) [30]。 Gange 和
Smith[31]发现 AM 能够增加授粉昆虫在矢车菊上的
访问频率。 AM 真菌对大豆害虫 Tetranychus urticae
的天敌 Phytoseiulus persimilis生活史特点和群体生长
率的影响研究中,发现摩西球囊霉对 P. persimilis 产
卵率、达到成熟期所需的最小取适量、发育时间等均
有正效应,从而增加天敌种群的生长率[32]。 推测这
种效应主要是因为 AM 真菌能改善天敌食物的质
量。 大豆 ( Glycine max)接种 AM 真菌 ( Gigaspora
margarita)显著增加了地上部生物量、磷浓度和韧皮
部取食害虫(Aulacorthum solani)的多度,但不影响多
食性咀嚼式昆虫的多度。 而菌根对其广谱天敌昆虫
(Orius sauteri)和细胞内含物取食害虫(Thrips spp)
多度的影响因取样时期不同而异[33]。 该结果表明
菌根对食叶性昆虫数量的影响取决于昆虫的取食习
性与其天敌的数量,这在今后的研究中应给予足够
的关注。
2摇 植食性昆虫对 AM真菌的影响
AM真菌需要从植物体中获得大量的 C源,即光
合产物。 然而,昆虫对叶片的取食严重影响了植物
的光合作用,尤其是咀嚼式口器的昆虫的取食。 这
样昆虫就对 AM真菌的定殖、生长、发育和功能产生
影响。 而且其影响在短期(数天)内即可见效。 如百
脉根 ( Lotus japonicus ) 上二斑叶螨 ( Tetranychus
urticae)危害 4 天后 AM 真菌(Gigaspora margarita)
侵染数量和一种菌根酶(琥珀酸脱氢酶,SDH)活性
开始增加,消除其危害 7 和 12d 后则可分别恢复到
原来的水平[34]。 可见,自然条件下昆虫对 AM 真菌
的影响是快速的、长期的和深远的。
2.1摇 植食性昆虫对 AM真菌侵染的影响
研究表明,一些植食性昆虫可以直接食用真菌
或通过间接途径影响 AM 真菌的侵染。 例如,弹尾
目昆虫(Collembola) 节肢动物以土壤中的真菌为
食,认为这些小型动物能降低菌根功效,但也有试验
认为这些动物更喜食植物根围的非菌根真菌。 如果
这种现象也发生在大田土壤中, 那么弹尾目动物可
能会增强菌根效应从而间接促进植物生长[9]。 植食
性昆虫对植物叶片的取食作用可以降低 AM 真菌的
侵 染 率[35,36], 如 东 亚 飞 蝗 ( Locusta migratoria
manilansis)的取食显著降低了 AM 真菌对禾本科牧
草的侵染水平,当昆虫将叶片全部取食后,AM 真菌
的定殖减少了 56%。 然而,Walling 和 Zabinski[16]却
指出随着叶片被取食面积的增加,AM真菌的侵染水
平反而增加,其主要机制尚未明确。 昆虫取食适中
的情况下,AM真菌的侵染水平比未取食的要高;还
有一些研究发现昆虫的取食对 AM 真菌的侵染没有
显著影响[36]。 另外,一些地下生活的昆虫,对 AM真
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菌的传播起到了重要作用,扩大了 AM 的侵染范
围[18]。 昆虫取食植物根部可以造成伤口有利于 AM
真菌的侵入,然而昆虫的取食也可以使植物体内的
防御性化合物含量升高这又不利于 AM 真菌的侵
染。 可见,不同昆虫对 AM 真菌侵染的影响是十分
复杂的,在评价该效应时,应充分考虑到植物、AM真
菌和昆虫是不同种类以及环境影子的综合作用。
2.2摇 植食性昆虫对 AM真菌生长发育的影响
植食性昆虫的取食对 AM 真菌孢子的生长发育
具有负面的影响。 昆虫过度取食叶片后,使得土壤
根围的 AM 真菌孢子密度和 AM 真菌多样性下降。
不同种类的 AM真菌对昆虫取食的忍耐程度各不相
同,忍耐力强的 AM真菌产孢较多[37]。 研究表明,地
上部光合产物的长期持续的减少往往引起 AM 真菌
种类的变化,对于碳需求相对较少的 AM 真菌将具
有较强的竞争力,其在土壤中就为优势种群,而对碳
需求量较大的 AM 真菌类型的生长受到抑制。 相
反,当有过多的光合产物供应根部时,对碳源需求量
较多的 AM真菌将占有较为明显的优势[18]。 这种现
象的出现是 AM 真菌长期进化的结果,有利于其对
昆虫取食的适应。 关于昆虫对 AM 真菌繁殖的影响
资料较少,今后有待加强该方面的研究。
3摇 影响 AM真菌与植食性昆虫相互作用的因子
必需指出的是自然条件下 AM 真菌对植食性昆
虫生长的影响受到许多其他因素的调控,其中植物
营养状况、昆虫的性别、龄期、世代数以及取食特性
等尤为重要。
3.1摇 植物种类及其营养状况
植物种类繁多,其物种多样性往往决定了植食
性昆虫和 AM真菌的多样性。 而不同植物的生理代
谢与生物学特点对 AM 真菌+植食性昆虫互作的影
响是不言而喻的。 十分可惜的是目前尚缺乏该方面
的直接试验研究,这与该研究的复杂性和试验难度
较高不无关系。 目前人们更多的是相对比较简单的
一些试验,如 AM 真菌改变的植物营养状况对植食
性昆虫的影响。 研究表明,只有低磷水平下,接种
AM真菌大大缩短了蚜虫 (M. persicae)的发育时
间[21]促进墨西哥大豆瓢虫(Epilachna varivestis)的幼
虫生长,而当 P 丰富时,则不影响[38]。 供磷不足时,
接种 AM真菌会促进百脉根(Lotus corniculatus)上鳞
翅目幼虫的生长和存活率[17]。 说明低磷条件下,
AM真菌对植食昆虫有促进作用,但上述两种植物均
为菌根依赖高的寄主,该类植物主要靠 AM 真菌来
获取养分。 对菌根依赖性较差的植物,AM真菌吸收
养分与消耗 C的平衡状况会对寄主植物防御昆虫侵
害具有决定作用。 随着环境中氮素水平升高,刚羽
化蚜虫的重量增加,对增长率则无影响。 中等氮素
水平下,菌根对蚜虫的上述参数没有影响[39]。
3.2摇 植食性昆虫的性别与龄期
Goverde 等[17]研究AM真菌对蝴蝶(Lepidoptera)幼
虫生活史影响时发现雄性发育时间较雌性快 1d。 小
菜蛾(Plutella xylostella)取食接种 AM真菌的甘蓝叶
片后,幼虫生长速率降低,死亡率增加,而蛹和成虫
的体重没有相应的降低。 雌性小菜蛾对形成 AM 的
植株叶片表现得更加敏感[40]。 这可能与 AM真菌侵
染根系后叶片甾醇浓度发生变化,而不同龄期和性
别的小菜蛾对甾醇浓度变化的敏感程度不同有关。
3.3摇 AM真菌种类
由于植食性昆虫的行为随植物性能不同而异,所
以不同AM真菌对植物上植食性昆虫的密度以及植食
性昆虫诱导的植物反应会有不同的影响。 Nishida
等[41]用户外玻璃箱研究了不同 AM 真菌(Gigaspora
margarita, Glomus etunicatum, Gl. intraradices,和 Acaulospora
longula) 对百脉根 ( Lotus japonicus) 上二斑叶螨
(Tetranychus urticae)数量和受害叶片数量的影响。
接种 Gi. margarita 和 A. longula 植株上二斑叶螨雌
虫数量比接种 Gl. etunicatum and Gl. Intraradices处理
的少。 并且接种 Gi. margarita 植株受害叶片数最
少,其次是接种 A. longula, Gl. intraradices, 和 Gl.
etunicatum的处理。 生物测定表明,该螨产卵数量及
其随着螨为害的变化取决于 AM 真菌的种类。 叶片
主成分(碳、氮、磷和总酚类物质)分析揭示了不仅螨
能诱导叶片化学物质组成,并且 AM 真菌能以物种
专化性方式影响植食性昆虫的诱导反应。 因此,在
测定地下 AM 真菌对地上植食性昆虫行为和 /或取
食偏好的影响时,对 AM 真菌种的特性应作为一个
十分重要的因子给予足够的关注。
AM真菌种类会影响寄主植物对昆虫的效应。
已有接种 AM 真菌的研究中,最常用的根内球囊霉
对咀嚼类昆虫取食有不利影响,但所用的其他 AM
真菌却对其有利。 对寄主植物上昆虫的影响主要是
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由昆虫的取食特点、取食范围和 AM 真菌特点决定
的[42]。 例如,接种 Glomus white 的处理最能促进长
叶车前生长, 但并未改变该植物对植食性昆虫的响
应;接种 Archaeospora trappei 的处理虽对植株生长影
响最小, 但却增加植株对昆虫的抗性。 接种
Scutellospora calospora 的处理未明显促进植株生长,
反而降低了植株对昆虫的抗性。 同时接种这 3 种
AM真菌的处理植株生长情况与仅接种 G. white 的
处理相似[43], 表明植物对植食性昆虫的响应主要决
定于与寄主植物共生的 AM真菌种类。
3.4摇 植物病原物
植物地上部与地下部病原物如细菌、真菌、病毒
和线虫等对植物叶片与根系的直接取食、损伤等不
仅直接或间接影响植物和菌根真菌的生长发育[44],
同时也可能直接和间接影响植食性昆虫的取食、生
长和繁殖。 因此,不同病原物+不同植物+不同 AM
真菌组合体系必然会影响到 AM 真菌与植食性昆虫
相互作用。 自然条件下这是十分复杂的。 因此,不
同种类植物(地上部与地下部) +不同病原物对各种
AM真菌与植食性昆虫组合相互作用的影响值得深
入细致的探索。
3.5摇 其他非生物性因子
业已证明,环境因子如土壤理化特性、温度、降
水、风力、大气、农业技术(如施肥、灌溉、农药、栽培、
耕作等)都能影响植物、菌根真菌和昆虫。 这些非生
物性因子也必然会对 AM 真菌与昆虫相互作用产生
直接或 /和间接的影响,而同样值得关注。 这对于系
统全面了解 AM真菌与昆虫相互作用及其机制是十
分必要的。
4摇 AM真菌与植食性昆虫相互作用的可能机制
关于 AM真菌与植食性昆虫的相互作用的可能
机制是十分复杂多样的,既有微观分子水平上的作
用机制,更有宏观生态学上作用机制。 如寄主植物
形成菌根时对寄生性天敌有利,可以缩短其发育时
间,增加羽化期的重量[29],他们认为 AM真菌的影响
远远超出了简单的改善植物的营养状况,而是涉及
到更加复杂的食物链中物种专一的级联效应,即 AM
真菌不仅影响植物的性能,而且影响更高一级的植
食性昆虫与寄生生物的营养水平。 Barber[35]观察到
增加植食性昆虫捕食量则降低天敌和害虫的相互作
用。 早期遭受高水平的捕食量的植株则显著减少夏
季后期叶片的伤害和根系受到损伤的可能性。 植食
性昆虫的捕食也会降低传粉昆虫的访问次数,这可
能与花的数量减少和花器官变小有关,同时减少 AM
真菌的侵染。 可见,当通过由于提高捕食物质量而
增加昆虫的捕食量来促进昆虫的一个自下而上的食
物链有可能会抵消菌根共生体表观负效应。 所以随
着时间推移这一途径可能发挥稳定生态系统中植
物鄄菌根共生体的作用。
4.1摇 AM真菌与植食性昆虫相互促进的作用机制
AM真菌与植物形成共生体后,提高了植物对矿
物营养元素和水分的吸收,提高植物的营养水平有
利于植物的快速生长。 植食性昆虫需要从植物中摄
取生长所必须的营养物质,尤其是植物组织中的 C、
N、P 等营养元素的含量对植食性昆虫起至关重要的
作用[7,25]。 而其中 C和 P 对植食性昆虫幼虫的生长
发育具有积极的作用,原因是 C 的含量与许多植物
体内化学物质的分布和组成有关,如糖分浓度、一些
化感物质等,它们对昆虫取食有较大的影响,而 P 则
是昆虫生长的重要元素。 另外,由于 AM 真菌的侵
染导致植物体内的 C / N 发生变化,从而对昆虫的取
食作用也有影响,当 C / N 比较小的时候对昆虫有积
极作用。 同时植物生长的越好对昆虫的吸引力越
大,如 AM真菌的侵染增加了授粉昆虫对该植物的
访问频率,其原因为 AM 真菌通过对植物的有益作
用促进了植物的生长,增加植物花器的大小。 其次,
由于 AM真菌增加了植物 C 的固定,可能改变花蜜
的含糖量,从而吸引更多的昆虫。 AM真菌使叶片和
韧皮部的蔗糖浓度急剧增加,使得扩散梯度增大,因
此蚜虫在韧皮部的成功取食的程度提高。 并且在一
些菌根植物上观察到维管束大小的增加,这些变化
将增加蚜虫在韧皮部取食的概率,由此为菌根植物
增强蚜虫的性能提供了解释。 通过对成年潜叶蝇
(Phytomyzaatricornis meigen)的检测发现,AM真菌使
它的各项性能都有所增加,其原因就是 AM 真菌诱
导了寄主植物氮含量的变化。 AM 真菌能够改变寄
主植物的氮素营养状况,使它在低 N 的环境中提高
食物质量,或在高 N情况下通过减少防御物质产生,
从而对昆虫的生存有积极影响。
植食性昆虫对 AM 真菌也有一定的促进作用。
如可以辅助 AM真菌的运输和侵染,增大 AM的扩散
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范围。 受昆虫侵害的植物会分泌挥发性有机物来吸
引害虫的天敌,植物与 AM 真菌共生后也会影响其
次生代谢,来提高抵抗各种病虫害能力[45]。 如菌根
共生体影响了番茄(Lycopersicon esculentum)植株对
蚜虫寄生蜂的吸引力,接种 AM 真菌的植株更易于
吸引胡蜂(Paper wasp) [46]。 这种效应主要由 AM 真
菌种类及其所选寄主植物及昆虫的种类决定。
4.2摇 AM真菌与植食性昆虫相互抑制的作用机制
AM真菌与昆虫均可通过直接和间接途径抑制
对方。 如直接毒杀作用,AM真菌侵染植物后产生的
毒性代谢物对甜菜夜蛾的毒杀[47];间接影响,AM 真
菌侵染植物后,诱导植物产生抗性,或通过影响植物
的营养和代谢产物而影响昆虫的发育,或影响昆虫
多级营养层关系,通过调控害虫的寄生性天敌和捕
食性天敌,控制害虫的种群数量。 但也有人认为 AM
真菌是以种专化性来调控地下害虫对植物的影响,
与化学防御物质的变化无关[5]。 同理,昆虫对 AM
真菌抑制的机制与上述十分类似。 分泌蜜露的刺吸
式昆虫,如蚜虫可使叶片形成霉污,严重影响了植物
的光合作用;或如果昆虫取食的叶面积过大,则减少
碳对根部的供应,从而抑制 AM 真菌侵染和发育。
同时昆虫取食后也会造成植物体内防御性物质增
加,增强了植物的抗性,AM 真菌的侵染就变得更加
困难。 可见,无论是 AM 真菌侵染植物诱导合成的
一些次生代谢物质,还是植物被昆虫伤害后产生的
防御性物质,所有这些信号物质和抑制物质在植物
为真菌和昆虫所提供的这个“桥梁冶中是如何相互作
用的? 又是如何抑制对方的? 是一个十分有意义的
新课题,值得深入研究。
5摇 动向与展望
通过近几年的研究,人们对 AM 真菌与植食性
昆虫的相互作用关系有了一定的了解,并且深入研
究了他们之间的作用机制,为利用 AM 真菌防治昆
虫对植物的危害奠定了理论基础。 然而,必须注意
的是自然条件下 AM 真菌、植物与植食性昆虫三者
密切共生,所构建的组合体系是十分复杂多样的;这
不仅与它们各自均具有丰富的物种多样性有关,而
且不同种类的生物学特性与生理生态功能各异。 这
就为全面系统研究具体的不同 AM真菌+植物+植食
性昆虫种类组合的互作增加了巨大难度。 所以,目
前该方面的研究仅限于一些单因子的温室和实验室
试验;复杂的多因子试验,特别是田间和野外试验甚
少,同时也忽略了一些其他外界因素的影响,这也造
成了试验结果的差异。 Reidingera 等[48]于大田条件
下所开展的 AM真菌侵染对植食性昆虫的影响的研
究结果具有重要价值。 自然生态系统中,AM真菌通
过对植食性昆虫发生的影响而对生态系统发挥作
用,而伴生植物种性的复杂效应也值得重视。 可见,
加强野外田间试验研究对于诠释 AM 真菌与不同营
养水平的生物之间的相互作用是十分重要的。
随着全球化发展,外来植物入侵问题已得到重
视。 其中,外来植物入侵过程中,菌根真菌对植食性
昆虫的影响已分别受到关注。 然而,植物常常处于
复杂的多营养水平相互作用之中,这在外来入侵植
物与本地植物之间很可能是不同的。 在多物种比较
试验中,菌根真菌显著影响植物的抗性,但这与外来
植物造成入侵与否没有关系。 外来入侵植物利用多
种防御策略,并且在与菌根真菌的互作中发生变
化[49]。 关于菌根共生所构建和诱导的对植食性昆
虫的抗性水平、对这些害虫的影响,以及对入侵植物
建群的影响值得进一步深入研究。
目前,对于利用 AM 真菌防治害虫尚停留在理
论研究阶段,未来应开展 AM 真菌抑制植食性昆虫
与促进天敌昆虫的效应与机制试验。 首先,应针对
保护地蔬菜害虫和天敌展开工作,以研发和完善 AM
真菌控制害虫的新途径或新技术,从而在减少了有
机农药使用的前提下防治了害虫,减轻了对作物、蔬
菜的损失,同时提高食品的安全性。 随着研究的不
断深入和人们对害虫防治意识的转变,AM真菌对植
物虫害的防治和对天敌昆虫的促进作用具有广阔的
研究与应用前景[50]。
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