全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2011, 46 (6): 606–616, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2011.00606
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收稿日期: 2011-05-16; 接受日期: 2011-06-24
基金项目: 国家自然科学基金(No.31030047)和国家重点基础研究发展规划(No.2011CB915402)
* 通讯作者。E-mail: qxie@genetics.ac.cn
泛素连接酶E3介导的植物干旱胁迫反应
宁约瑟1, 2, 王国梁1, 谢旗2*
1湖南农业大学湖南省作物种质创新与资源利用重点实验室, 长沙 410128
2中国科学院遗传与发育生物学研究所, 国家植物基因研究中心, 植物基因组学国家重点实验室, 北京 100101
摘要 干旱胁迫严重影响农作物的产量和质量, 制约全球的农业生产。泛素连接酶E3是一个种类繁多的大家族, 涉及对植
物生长发育和逆境胁迫响应等过程中关键步骤的控制。该文概述了植物干旱胁迫的调控机制和植物的泛素连接酶E3, 并着
重阐述了泛素连接酶E3介导的植物干旱胁迫反应及其作用机制。
关键词 干旱胁迫, 翻译后修饰, 泛素, 泛素连接酶E3
宁约瑟, 王国梁, 谢旗 (2011). 泛素连接酶E3介导的植物干旱胁迫反应. 植物学报 46, 606–616.
干旱胁迫是影响农业生产最重要的非生物胁迫
之一, 也是当前植物科学研究中最重要和最活跃的研
究领域之一。泛素介导的蛋白酶体途径是植物体内蛋
白质翻译后修饰水平最重要的调控机制之一, 其中泛
素连接酶E3决定底物蛋白的特异性选择。最近的研究
表明, 泛素连接酶E3在植物干旱胁迫中发挥着重要
作用。本文综述了目前泛素连接酶E3参与的植物干旱
胁迫调控研究进展, 并展望了未来的研究方向, 以期
为进一步解析植物的干旱胁迫调控机制提供新线索。
1 植物的干旱胁迫及其调控机制
植物固着生长的特性使其在生长发育过程中不可避
免地与外界环境有着密切的关联。当面临逆境胁迫时,
植物必须能够应对这些逆境才能存活(Ahuja et al.,
2010; Hirayama and Shinozaki, 2010; Peleg and
Blumwald, 2011)。干旱胁迫可发生在植物的不同发
育阶段, 并影响植物形态建成的每一个方面, 是导致
作物减产的最主要原因(Boyer, 1982; Luo, 2010;
Yang et al., 2010), 成为目前人口日益增长情况下实
现农业可持续发展的重大挑战(Takeda and Matsu-
oka, 2008; Ahuja et al., 2010; Yang et al., 2010)。例
如, 2003年欧洲热浪引起的干旱和高温胁迫造成全欧
洲范围内粮食减产大约30%(Ciais et al., 2005)。目
前, 干旱胁迫已经普遍发生于大多数农作物种植区,
而且根据联合国政府间气候变化专门委员会的报道
(www.ipcc.ch), 随着全球气候的变化, 干旱胁迫在未
来出现的频率会越来越高。因此, 有关植物应对干旱
胁迫反应的研究显得极为迫切和重要。
研究表明, 干旱可导致植物一系列的生理和生化
反应, 包括气孔关闭、抑制细胞的分裂和延伸、改变
细胞壁的弹性、抑制光合作用和激活呼吸作用等, 从
而影响植物的生长和发育(Shinozaki and Yamagu-
chi-Shinozaki, 2007; Ahuja et al., 2010)。在分子和
细胞水平上, 植物也做出相应调节来应对干旱胁迫,
如干旱胁迫时, 植物能够快速积累渗透调节剂等特异
参与胁迫抗性的蛋白 (Shinozaki and Yamagu-
chi-Shinozaki, 2007)。一系列具有不同功能的基因在
干旱处理后表达受到诱导或抑制, 根据这些干旱相关
基因的功能, 主要可分为2类: 第1类作为功能蛋白参
与干旱胁迫的直接调控, 包括分子伴侣、LEA蛋白、
抗冻蛋白、mRNA结合蛋白、水通道蛋白、转运蛋白、
蔗糖、脯氨酸以及各种蛋白酶等; 第2类是调节蛋白,
主要参与调控干旱胁迫的信号转导和胁迫相关基因
的表达, 包括不同家族的转录因子(DREB2、AREB、
MYC、MYB、bZIP和NAC等)、蛋白激酶、磷酸酶、
磷脂代谢酶以及钙调素结合蛋白等信号分子
(Shinozaki et al., 2003; Shinozaki and Yamaguchi-
Shinozaki, 2007)。
干旱胁迫可引起内源植物激素脱落酸(abscisic
·特邀综述·
宁约瑟等: 泛素连接酶 E3 介导的植物干旱胁迫反应 607
acid, ABA)含量的增加, 进而激活一系列依赖于ABA
的信号转导通路; 对ABA不敏感或合成缺失拟南芥突
变体的研究表明, 存在一类不依赖于ABA信号转导通
路参与对植物干旱胁迫响应过程的调控通路
(Yamaguchi-Shinozaki and Shinozaki, 2006; Na-
kashima et al., 2009; Hirayama and Shinozaki,
2010)。Shinozaki和Yamaguchi-Shinozaki(2007)将
干旱胁迫引起的信号转导途径总结为5条: 其中, 3条
通路(MYB2、MYC2; RD26; AREB/ABF)依赖于ABA
信号途径, 2条通路(HD-ZIP和DREB2)不依赖于ABA
信号途径。但根据其调控模式, 干旱胁迫调控主要可
分为4个层面: 转录水平调控、转录后水平调控、表
观遗传学水平调控以及翻译后修饰水平调控
(Hirayama and Shinozaki, 2010)。其中, 以转录水平
调控的研究报道最多, 是研究得最清楚的一个层次,
已有很多评述文章对此进行了综合概括(Xiong et al.,
2002; Zhu, 2002; Yamaguchi-Shinozaki and Shi-
nozaki, 2006; Nakashima et al., 2009; Hirayama
and Shinozaki, 2010)。翻译后修饰水平调控主要包
括泛素化修饰、SUMO化修饰和磷酸化修饰等, 是目
前植物应对干旱胁迫调控机制研究的一个热点。
2 植物泛素连接酶E3
2.1 泛素化过程及泛素化酶
泛素化过程主要需要3种泛素化酶的协同参与, 即泛
素激活酶(ubiquitin-activating enzyme, 简称E1)、泛
素结合酶(ubiquitin-conjugating enzyme, 简称E2)和
泛素连接酶(ubiquitin-ligating enzyme, 简称E3), 其
基本过程如图1所示。3种酶在泛素化过程中的分工不
同: E1位于传递链的起点, 负责激活泛素(ubiquitin,
简称U b )分子并将激活的U b分子传递到E 2上
(Schulman and Harper, 2009); E2负责将Ub分子通
过E3转移到靶蛋白上(Ye and Rape, 2009); E3负责


图1 泛素化的基本过程

Figure 1 The basic process of ubiquitination
608 植物学报 46(6) 2011
对靶蛋白的特异识别。根据其亚基成分和作用机制,
泛素连接酶E3可分为单亚基类型(如HECT、RING/U-
box)和多亚基类型(如SCF复合物、后期促进复合物
(APC)、CUL3-BTB、CUL4-DDB等)(Vierstra, 2009)
(图2)。
泛素化过程的一个重要特点是E1s、E2s、E3s
的数量在同一基因组中存在较大差异。如拟南芥
(Arabidopsis thaliana)中, 编码E1的基因有2个, 编
码E2及E2-like的基因有45个, 而编码E3的基因数量
则超过1 300个(Smalle and Vierstra, 2004)。类似的,
在水稻(Oryza sativa)中, 编码E1的基因有6个, 编码
E2及E2-like的基因有49个, 而编码E3的基因数量超
过1 300个(Du et al., 2009)。因此, 泛素化酶存在一
个层级结构: 单个的E1可激活Ub分子并将其传递到
一系列E2(E2a、E2b、E2c……)上; 一般认为, 1个E2
可以和多种E3协同作用将Ub传递到靶蛋白上, 但也
有特异性的E2-E3互作; E3可特异地识别靶蛋白, 1个
E3也可识别一系列靶蛋白, 同一靶蛋白也可被不同
E3识别(Ciechanover, 1998)。
2.2 泛素化修饰
根据结合到靶蛋白上的Ub分子的数量、结合方式
以及对赖氨酸残基的选择, 泛素连接酶E3对靶蛋白
的泛素化修饰呈现多元化。只转移1个Ub分子到靶蛋
白的单个赖氨酸残基上时称为单泛素化(monoubi-
quitylation); 对靶蛋白的多个赖氨酸残基进行单泛素
化修饰时称为多泛素化(multiubiquitylation); 靶蛋白
的单个赖氨酸残基被一连串相互连接的Ub分子修饰
时称为多聚泛素化(polyubiquitylation)(Hochstras-
ser, 2006; Mukhopadhyay and Riezman, 2007;
Vierstra, 2009; Ye and Rape, 2009)。研究表明, 单
泛素化和多泛素化修饰可改变靶蛋白的亚细胞定位、


图2 不同类型的泛素连接酶E3

Figure 2 Different types of E3 ubiquitin ligase

宁约瑟等: 泛素连接酶 E3 介导的植物干旱胁迫反应 609
蛋白-蛋白相互作用以及调节蛋白的活性等(Mukhop-
adhyay and Riezman, 2007; Ye and Rape, 2009)。
Ub分子自身包含7个赖氨酸, 因此Ub分子C末端的甘
氨酸同样可以和其它Ub分子的赖氨酸残基共价结合
形成多聚Ub链。根据相结合Ub分子赖氨酸残基位点
的不同, 多聚泛素化分为K6、K11、K27、K29、K33、
K48和K63七种形式(图1)。其中, K11和K48两种多聚
泛素化修饰主要参与泛素/26S蛋白酶体对靶蛋白的
降解过程(Vierstra, 2009; Xu et al., 2009; Ye and
Rape, 2009); K63多聚泛素化修饰在动物和酵母中主
要参与蛋白质运输、DNA修复以及激活NF-κB等(Jin
et al., 2010; Li et al., 2010)。Xu等(2009)对这7类多
聚泛素化修饰的作用机制进行了深入研究, 结果表明
这7种多聚泛素化形式在体内、体外都可以被检测到,
而且除了K63多聚泛素化修饰, 其它6类多聚泛素化
修饰的蛋白都受蛋白酶抑制剂MG132的调控, 说明
这6类多聚泛素化修饰的蛋白都可通过泛素/26S蛋白
酶体途径降解。但是除了K11和K48, 尚未分离到其
它4种多聚泛素化修饰的靶蛋白, 它们究竟参与对蛋
白质的泛素化降解还是参与对DNA修复的调控或者
其它调控过程, 还需要进一步的研究(Xu et al., 2009;
Ye and Rape, 2009)。
2.3 植物泛素连接酶E3参与的生物学过程
泛素化酶的层级结构分布以及泛素化修饰的多样性
决定了泛素连接酶E3生物学调控功能的多样性。已有
研究表明, 在植物中, 泛素连接酶E3涉及对植物生长
发育和逆境胁迫响应等过程中关键步骤的控制, 如激
素信号转导(宋素胜和谢道昕, 2006; Dreher and Cal-
lis, 2007; Santner and Estelle, 2010) 、 开 花
(Vega-Sánchez et al., 2008; Park et al., 2010a)、胚
胎发生(Zhang et al., 2008a; Book et al., 2009)、光
信号调节(Hoecker, 2005; Henriques et al., 2009)、
细胞周期调节(Liu et al., 2008b; Ren et al., 2008; Lai
et al., 2009)、植物细胞程序化死亡(Zeng et al., 2004;
Lin et al., 2008)、植物与病原菌相互作用(Zeng et al.,
2006; Craig et al., 2009; Trujillo and Shirasu,
2010)、冷胁迫(Dong et al., 2006)以及自交不亲和
(Qiao et al., 2004; 于晓敏等, 2006; Zhang et al.,
2009)等过程。
3 植物泛素连接酶E3介导的植物干旱
胁迫反应
植物泛素连接酶E3在植物干旱胁迫调控过程中同样
发挥着重要作用, 目前已鉴定出SCF复合体、U-box
及RING-finger等类型泛素连接酶E3参与植物的干旱
胁迫调控过程(表1)。下文将分述不同类型泛素连接酶
E3参与的植物干旱胁迫调控过程。
3.1 SCF复合体类型泛素连接酶参与的植物干旱
胁迫调控过程
F-box是SCF复合体中负责底物识别的组分, 拟南芥
基因组中编码F-box的基因至少有700个(Risseeuw
et al., 2003)。Zhang等(2008b)在拟南芥中鉴定到一
个ABA信号通路上的负调节子DOR。DOR编码F-box
蛋白, 属于AhSFL家族成员, 与ASK14和CUL1存在
特异性的相互作用。dor突变体相比野生型对ABA更
敏感。DOR突变促进气孔关闭, 进而增强植物对干旱
的耐受性; DOR过表达植物则对干旱胁迫更敏感, 说
明DOR负调控植物的干旱胁迫响应过程。进一步的研
究表明 , DOR作用于ABI1的上游但并不依赖于
PLDa1信号通路; 基因芯片分析结果显示, DOR在干
旱情况下可能参与了对ABA合成的调控; 说明DOR
通过独立于PLDa1通路的ABA信号通路抑制气孔关
闭, 从而负调控植物的干旱胁迫响应过程(Zhang et
al., 2008b)。
3.2 U-box类型泛素连接酶参与的植物干旱胁迫
调控过程
CaPUB1是Cho等(2006)从干旱处理的辣椒(Capsi-
cum annuum)中分离出来的一个U-box E3蛋白, 在
拟南芥中异源过表达CaPUB1削弱了植物对干旱胁
迫的耐受性, 说明CaPUB1负调控植物的干旱胁迫响
应过程。酵母双杂交和pull-down分析表明, CaPUB1
与RPN6存在相互作用, 且CaPUB1可在体外泛素化
RPN6, 结合RPN6在CaPUB1过表达株系中表达量
下降的证据 , 推测CaPUB1可能通过泛素化修饰
RPN6调控植物的干旱胁迫响应过程(Cho et al.,
2006)。类似的, Cho等(2008)报道, CaPUB1在拟南芥
中的2个同源蛋白PUB22和PUB23也参与植物的干
旱胁迫响应过程, pub22 pub23双突变体比pub22和

610 植物学报 46(6) 2011
表1 参与植物干旱胁迫反应的泛素连接酶E3
Table 1 The ubiquitin ligase E3 involved in drought response in plant
基因 E3类型 物种 干旱反应 互作蛋白 与ABA信号的
关系
作用机制 参考文献
DOR SCF 拟南芥 负调控 ASK14和CUL1 依赖 ABA不敏感, 抑制气孔关闭 Zhang et al., 2008b
CaPUB1 U-box 拟南芥 负调控 RPN6 不依赖 泛素化修饰RPN6 Cho et al., 2006
PUB22/PUB23 U-box 拟南芥 负调控 RPN12a 不依赖 泛素化修饰RPN12a Cho et al., 2008
AtPUB19 U-box 拟南芥 负调控 – 依赖 ABA不敏感, 抑制气孔关闭 Liu et al., 2011
OsPUB15 U-box 水稻 正调控 – – 减弱细胞内氧化胁迫 Park et al., 2011
XERICO RING finger 拟南芥 正调控 AtUBC8和AtTLP9 依赖 促进ABA合成 Ko et al., 2006
SDIR1 RING finger 拟南芥 正调控 – 依赖 ABA敏感, 促进气孔关闭 Zhang et al., 2007
SDIR1 RING finger 水稻、烟草 正调控 – – 减小气孔开度 Zhang et al., 2008c
OsSDIR1 RING finger 水稻、拟南芥 正调控 – – ABA敏感, 促进气孔关闭 Gao et al., 2011
DRIP1/DRIP2 RING finger 拟南芥 负调控 DREB2A 依赖 泛素化修饰DREB2A Qin et al., 2008
Rma1H1 RING finger 拟南芥 正调控 PIP2;1 – 泛素化修饰PIP2;1 Lee et al., 2009
OsRDCP1 RING finger 水稻 正调控 – – – Bae et al., 2011
AtAIRP1 RING finger 拟南芥 正调控 – 依赖 ABA敏感, 促进气孔关闭 Ryu et al., 2010
RHA2b RING finger 拟南芥 正调控 – 依赖 ABA敏感, 促进气孔关闭 Li et al., 2011
OsDSG1 RING finger 水稻 负调控 OsABI3 依赖 抑制ABA信号 Park et al., 2010b
OsBIRF1 RING finger 水稻 正调控 – – – Liu et al., 2008a
CaRFP1 RING finger 拟南芥 正调控 CABPR1 依赖 ABA敏感 Hong et al., 2007
AtSAP5 RING finger 拟南芥 正调控 – 依赖或不依赖 减小气孔开度 Kang et al., 2011


pub23单突变体具有更强的耐旱性, 说明PUB22和
PUB23可协同负调控植物的干旱胁迫响应过程。
PUB22和PUB23都可以与RPN12a相互作用 , 且
PUB22和PUB23都可在体内、体外泛素化修饰
RPN12a, 说明PUB22和PUB23可能通过协同泛素
化修饰RPN12a负调控植物的干旱胁迫响应过程
(Cho et al., 2008)。
Liu等(2011)鉴定出一个受干旱、高盐、冷以及
ABA诱导的U-box E3蛋白AtPUB19。atpub19突变体
与野生型相比, 对ABA更敏感。AtPUB19突变促进气
孔关闭, 进而增强植物对干旱的耐受性; AtPUB19过
表达植物对ABA不敏感, 对干旱更敏感。一系列ABA
和胁迫相关基因在atpub19突变体和AtPUB19过表达
植物中表达量明显变化, 说明AtPUB19可能通过负
调节ABA信号调控植物的干旱胁迫响应过程(Liu et
al., 2011)。
近年来在水稻中也鉴定出参与干旱胁迫响应过
程调控的U-box类型泛素连接酶E3。ospub15突变体
中由于积累了较高浓度的过氧化氢和氧化蛋白, 导致
植株生长缓慢, 幼苗致死; 而OsPUB15过表达植物
则增强了对干旱的耐受性, OsPUB15的表达受过氧
化氢、干旱和高盐的诱导, 说明OsPUB15可能通过减
弱细胞内氧化胁迫, 正调控植物的干旱胁迫响应过程
(Park et al., 2011)。
3.3 RING-finger类型泛素连接酶参与的植物干
旱胁迫调控过程
最早鉴定的参与干旱胁迫响应过程调控的RING-
finger类型泛素连接酶是拟南芥的XERICO基因, 其
编码RING-H2锌指类型E3泛素连接酶, 与AtUBC8和
AtTLP9存在特异性相互作用。在拟南芥中过表达
XERICO时植物对干旱的耐受性显著增强 , 说明
XERICO正调控植物的干旱胁迫响应过程。在干旱处
理情况下, XERICO过表达株系中ABA合成关键基因
AtNCED3的表达相比对照更加快速而强烈 , 而且
XERICO过表达株系中ABA含量升高, 说明XERICO
可能通过增强ABA生物合成, 正调控植物的干旱胁迫
响应过程(Ko et al., 2006)。
SDIR1是从干旱处理的拟南芥的芯片数据中分
离出来的RING-finger类型E3。相比对照, SDIR1过表
达植物对ABA更加敏感。SDIR1的过表达促进气孔关
闭, 使叶片气孔开度减小, 水分蒸发减少, 从而使植
宁约瑟等: 泛素连接酶 E3 介导的植物干旱胁迫反应 611
物耐旱能力提高。进一步的研究表明, SDIR1是ABA
信号转导的正调控因子, SDIR1的过表达改变了一系
列ABA和干旱胁迫相关基因的表达, 提高了植物体内
ABA诱导叶片气孔关闭的敏感性, 说明SDIR1通过介
导ABA信号转导正调控植物的干旱胁迫响应过程
(Zhang et al., 2007)。SDIR1在烟草(Nicotiana ta-
bacum)和水稻中的异源表达显示, 过表达植物与对
照相比耐旱性明显增强, 主要原因是SDIR1过表达减
少了转基因植物的叶片水分蒸发, 与SDIR1在拟南芥
中的作用机制类似(Zhang et al., 2008c)。Gao等
(2011)通过同源克隆的方法分离了SDIR1在水稻中
的同源蛋白OsSDIR1。OsSDIR1可以互补拟南芥
sdir1突变体的表型, 说明OsSDIR1是拟南芥SDIR1
蛋白在水稻中的同源蛋白。OsSDIR1过表达也可以明
显增强植物对干旱的耐受性, 其主要原因是在干旱条
件下转基因水稻中关闭气孔的比例增加, 叶片失水减
慢, 从而使植物耐旱能力提高(Gao et al., 2011)。
转录因子DREB2A是干旱胁迫响应途径中重要
的正调控因子。Qin等(2008)利用酵母双杂交技术筛
选到DREB2A的2个相互作用蛋白DRIP1和DRIP2,
体外泛素化实验表明, DRIP1和DRIP2均可介导对
DREB2A的泛素化修饰。在拟南芥中过表达DRIP1时
明显延迟了DREB2A调控的干旱响应基因的表达, 而
drip1drip2双突变则显著增强了DREB2A调控的干旱
响应基因的表达, 提高了植物对干旱的耐受性, 说明
DRIP1 和 DRIP2 通过降解干旱响应正调节因子
DREB2A而负调控植物的干旱胁迫响应过程(Qin et
al., 2008)。
辣椒E3蛋白Rma1H1编码RING-finger类型泛素
连接酶, 在拟南芥中异源过表达Rma1H1明显增强了
植物对干旱的耐受性, 说明Rma1H1正调控植物的干
旱胁迫响应过程; 另一方面, 过表达Rma1H1抑制了
水通道蛋白PIP2;1从内质网到细胞膜的运输, 从而导
致原生质体和转基因植物中PIP2;1的积累水平下降
(Lee et al., 2009)。酵母双杂交分析表明Rma1H1可
以和PIP2;1相互作用, 且Rma1H1可以介导PIP2;1的
体外泛素化修饰, 说明Rma1H1通过降解水通道蛋白
PIP2;1正调控植物的干旱胁迫响应过程(Lee et al.,
2009)。Bae等(2011)报道, 辣椒Rma1H1在水稻中的
同源蛋白OsRDCP1参与对水稻干旱胁迫响应过程的
正调控, 但是其具体作用机制仍不清楚。
AtAIRP1是在筛选ABA不敏感突变体过程中鉴
定出来的。与野生型相比, atairp1突变体对ABA不敏
感, 对干旱更敏感; 相反, AtAIRP1过表达植物表现
出对ABA更敏感和对干旱的明显耐受性; ABA处理后,
一系列干旱胁迫相关基因和ABA相关的bZIP转录因
子的表达在AtAIRP1过表达植物中明显被诱导, 说明
AtAIRP1是依赖于ABA信号通路的干旱响应正调节
因子(Ryu et al., 2010)。
rha2b-1突变体与sdir1和atairp1突变体对ABA和
干旱有着类似的响应模式, 即对ABA不敏感, 对干旱
更敏感, 说明RHA2b正调控植物的干旱胁迫响应过
程。对rha2a rha2b-1双突变体的研究表明, RHA2b和
RHA2a可以协同参与对ABA和干旱的响应调控。遗传
学分析显示, 与RHA2a类似, RHA2b在ABA信号途径
中位于ABI2的下游, 与ABI转录因子ABI3/4/5平行,
说明RHA2b和RHA2a协同调控ABA信号转导, 进而
正调控植物的干旱胁迫响应过程(Li et al., 2011)。
OsDSG1是从种子延迟萌发的水稻T-DNA突变
体中鉴定出来的。除了延迟种子萌发, osdsg1突变体
与野生型相比, 对干旱和高盐的耐受性增强。一系列
ABA信号通路基因和ABA响应基因在突变体中被诱
导表达。酵母双杂交实验显示OsDSG1与OsABI3存
在相互作用, 但二者之间的调节机制仍不清楚, 说明
OsDSG1是依赖于ABA信号转导的干旱胁迫响应负
调节子(Park et al., 2010b)。
此外, 在烟草中异源过表达OsBIRF1时, 植物对
干旱的耐受性明显增强, 但是其作用机制仍不清楚
(Liu et al., 2008a)。辣椒CaRFP1也可能通过ABA信
号途径正调控植物的干旱胁迫响应过程(Hong et al.,
2007)。而AtSAP5则可能通过一种ABA依赖性和ABA
不依赖性交叉的作用机制正调控植物的干旱胁迫响
应过程(Kang et al., 2011)。
4 植物泛素连接酶E3调控干旱胁迫响
应过程的可能机制
泛素连接酶E3蛋白的生化功能是特异性地给靶蛋白
加上Ub标签, 从而形成Ub-靶蛋白复合体。因此, 对
E3靶蛋白的筛选和研究对于揭示E3的作用机制显得
至关重要。表1中列出了18组参与植物干旱胁迫响应
过程的泛素连接酶, 其中有4组的靶蛋白目前已得到
612 植物学报 46(6) 2011


图3 E3通过泛素化修饰靶蛋白调控干旱胁迫响应过程

Figure 3 The E3s regulate drought response by ubiquitination-target proteins


验证, 所以我们按是否通过泛素化修饰靶蛋白对其作
用机制进行分类概述。
4.1 通过泛素化修饰已知靶蛋白
对U-box蛋白CaPUB1、PUB22/23以及RING-finger
蛋白DRIP1/DRIP2、Rma1H1的研究均表明, 泛素连
接酶E3可以通过泛素化修饰靶蛋白调控植物的干旱
胁迫响应过程(图3)(Cho et al., 2006, 2008; Qin et
al., 2008; Lee et al., 2009)。除了Rma1H1, 其余3组
蛋白都是植物干旱响应的负调节子。根据泛素蛋白酶
体途径的生化功能推测, 作为正调节子的泛素连接酶
可能通过泛素化修饰降解干旱响应的负调控因子, 而
作为负调节子的泛素连接酶可能通过泛素化修饰降
解干旱响应的正调控因子。
4.2 不通过泛素化修饰已知靶蛋白
对尚未验证靶蛋白的其它14组泛素连接酶E3来说,
应该也存在其相应的靶蛋白, 但目前研究大多集中在
与ABA信号途径的相互作用方面, 目前尚未对此予以
确认。
DOR和AtPUB19突变促进气孔关闭 , dor和
atpub19突变体对ABA敏感, 因此DOR和AtPUB19通
过ABA依赖的信号途径负调控植物的干旱胁迫响应
过程 (Zhang et al., 2008b; Liu et al., 2011); 而
SDIR1、AtAIRP1和RHA2b在植物中过表达促进气孔
关闭 , 其过表达转基因植物对ABA敏感 , 所以
SDIR1、AtAIRP1和RHA2b等ABA信号正调节子正调
控植物的干旱胁迫响应过程(Zhang et al., 2007; Ryu
et al., 2010; Li et al., 2011)。即参与ABA信号途径的
泛素连接酶E3都因其正或负向调控ABA信号而影响
气孔开闭, 进而调节植物的干旱胁迫响应过程。
此外, 对XERICO的研究表明, 增强ABA的生物
合成可提高植物对干旱的耐受性(Ko et al., 2006)。而
对OsPUB15的研究则表明, 减弱细胞内氧化胁迫也
可增强植物对干旱的耐受性(Park et al., 2011)。
5 问题和展望
泛素连接酶E3在植物干旱胁迫响应过程中起着重要
的作用, 但是对其研究还远远不够, 其作用机制仍不
清楚。拟南芥和水稻中泛素连接酶E3的数目都超过
1 300个, 但目前在拟南芥和水稻中鉴定出的参与植
物干旱胁迫调控的泛素连接酶E3分别只有11个和5
个, 不到其家族总数的1%。干旱胁迫可以影响植物细
胞生理生化过程的多个方面, 因此, 还有更多的参与
植物干旱胁迫调控的泛素连接酶E3有待鉴定和研究。
宁约瑟等: 泛素连接酶 E3 介导的植物干旱胁迫反应 613
在已发现的18组参与植物干旱胁迫响应过程的
泛素连接酶E3中, 通过不同分析方法已找到了其中8
组E3的相互作用蛋白, 但只有4个靶蛋白受其相应E3
的泛素化修饰调控, 说明泛素连接酶E3相互作用蛋
白的鉴定及其对互作蛋白翻译后修饰水平的调控研
究更显不足, 建立一种高效可行的泛素连接酶E3互
作蛋白的鉴定方法显得尤为迫切。
另一方面, 目前只鉴定到SCF复合体、U-box及
RING-finger等类型的泛素连接酶E3参与对植物的干
旱胁迫调控, 其它类型的泛素连接酶E3是否也参与
了对植物干旱胁迫的调控还不得而知。对更多参与干
旱胁迫调控的泛素连接酶的分析及其相互作用蛋白
的鉴定将为植物干旱胁迫在翻译后修饰水平上的调
控研究提供新线索, 并最终为构建植物干旱胁迫的调
控网络和培育抗旱农作物新品种提供理论依据。
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616 植物学报 46(6) 2011
E3 Ubiquitin Ligase-mediated Drought Responses in Plants
Yuese Ning1, 2, Guoliang Wang1, Qi Xie2*
1Hunan Provincial Key Laboratory of Crop Germplasm Innovation and Utilization, Hunan Agricultural University, Changsha
410128, China; 2State Key Laboratory of Plant Genomics, National Center for Plant Gene Research, Institute of Genetics and
Developmental Biology, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100101, China
Abstract Drought stress seriously affects crop yield and quality and constrains global agricultural production. E3 ubiq-
uitin ligases are a large family with wide variety and are involved in many important biological processes in plants. In this
paper, we summarize the drought stress regulation mechanism, plant ubiquitin ligase E3, and describe the ubiquitin ligase
E3 response to plant drought stress and its mechanisms.
Key words drought, post-translational modification, ubiquitin, ubiquitin ligase E3
Ning YS, Wang GL, Xie Q (2011). E3 ubiquitin ligase-mediated drought responses in plants. Chin Bull Bot 46, 606–616.
———————————————
* Author for correspondence. E-mail: qxie@genetics.ac.cn
(责任编辑: 刘慧君)