全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2010, 45 (5): 632–639, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2010.05.013

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收稿日期: 2010-01-05; 接受日期: 2010-03-04
基金项目: 国家自然科学基金(No.30570152, No.30871297)
* 通讯作者。E-mail: shangzhonglin@hebtu.edu.cn
细胞内离子在气孔运动中的作用
高巍, 尚忠林*
河北师范大学生命科学学院, 石家庄 050016
摘要 气孔运动与植物水分代谢密切相关。保卫细胞中的无机离子作为第二信使(Ca2+)或者渗透调节物质(K+、Cl–)在响应
外界理化因子的刺激、调节保卫细胞膨压过程中发挥重要作用。保卫细胞质膜和液泡膜上的离子通道作为各种刺激因素作
用的靶位点, 是保卫细胞离子转运的关键组分, 在气孔运动调控过程中扮演关键角色。该文对近年来保卫细胞离子的作用
和离子通道研究的进展进行了综述。
关键词 保卫细胞, 离子通道, 气孔运动
高巍, 尚忠林 (2010). 细胞内离子在气孔运动中的作用. 植物学报 45, 632–639.
气孔是植物表皮上由保卫细胞包围而成的微小
孔隙, 是植物吸收CO2、散失水分的主要门户。保卫
细胞在外界因素刺激下, 细胞水势迅速发生变化, 保
卫细胞形状因为水分含量和膨压的变化而改变, 气孔
开度随即发生变化。在保卫细胞响应外界刺激而调节
气孔大小的过程中, 细胞内离子发挥了重要作用。目
前已发现3种离子与气孔运动过程密切相关, 即钙离
子、钾离子和氯离子。钙离子作为第二信使参与保卫
细胞信号转导过程, 而钾离子以及各种阴离子则作为
渗透物质直接参与调控细胞渗透势。
1 外界因素对气孔运动及保卫细胞离子
的影响
环境因素(光、温度、CO2、水分)、植物激素(脱落酸、
生长素、细胞分裂素等)、活性氧、毒素和乙酰胆碱
等都可以影响气孔运动。这些刺激因素可以刺激保卫
细胞质膜上的受体, 进而影响质膜或者细胞内膜上的
离子通道(Ca2+、K+、Cl–通道等), 并影响细胞内离子
浓度, 最终通过调节保卫细胞渗透势促进气孔开放或
关闭(Nilson and Assmann, 2007)。
1.1 光照诱导的气孔开放
光照是影响气孔运动的主要因素。不同波长的光对于
气孔运动的影响不同, 蓝光能够启动气孔开放, 红光
可使气孔开放程度增加(Zeiger, 1983)。研究发现, 蓝
光通过活化质膜H+-ATP酶 (Kinoshita and Shima-
zaki, 1999)使质膜超极化, 驱动钾离子内流(K+in)通
道开放, 促使K+进入保卫细胞; 红光则促进叶肉细胞
和保卫细胞中的叶绿体进行光合作用, 积累可溶性
糖, 同时可以合成苹果酸根离子, 与带正电的钾离子
相平衡(Sharkey and Ogawa, 1987; Roelfsema and
Hedrich, 2005; Vavasseur and Raghavendra,
2005)。保卫细胞还利用Cl–和NO3–作为钾离子的补偿
离子(Guo et al., 2003), 蓝光促使质子泵活化形成跨
膜氢离子电势梯度, 驱动阴离子通过质膜上的H+/Cl–
和H+/NO3–同向运输蛋白或阴离子/OH–反向运输蛋白
进入保卫细胞。无机离子、苹果酸以及可溶性糖的积
累使保卫细胞水势下降, 吸水膨胀, 气孔随即开放。
1.2 CO2诱导的气孔关闭
当大气中CO2浓度较低时气孔开放, 增加CO2浓度可
减少气孔孔径 , 影响气体交换(Assmann, 1999)。
Webb等(1996)认为CO2浓度升高促进胞质中钙离子
含量增加, 可抑制内向整流钾离子通道以及质子泵的
活性, 使钾离子的含量降低。钙离子浓度的增加同时
激活质膜阴离子通道, 氯离子和苹果酸根离子外流导
致质膜去极化, 激活了外向整流钾离子通道, 促使钾
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高巍等: 细胞内离子在气孔运动中的作用 633
离子外流。电生理学实验表明, CO2可以活化慢型阴
离子通道, 抑制内向钾离子通道, 激活外向钾离子通
道, 促使保卫细胞胞质中阴离子和钾离子含量降低,
气孔关闭(Assmann, 1999; Raschke et al., 2003)。高
浓度CO2并不改变胞质pH值, 其激活外向整流钾离
子通道的信号机制尚不清楚。
1.3 活性氧调节气孔运动
保卫细胞中活性氧(reactive oxygen species, ROS)
信号转导机制是近年来研究的热点。McAinsh等
(1996)首先报道了外源H2O2能引起蚕豆(Vicia faba)
保卫细胞的气孔关闭。近年来的研究证明, ROS作为
第二信使广泛参与气孔运动、超敏反应、细胞凋亡和
基因表达等多种生理过程, 并参与各种刺激因素诱导
的气孔运动, 表明活性氧的产生是气孔运动信号转导
过程中重要的环节之一(Cheng and Song, 2006)。
Zhang等(2001)研究发现, 向蚕豆保卫细胞中显
微注射脱落酸(ABA)能够显著提高H2O2含量, 诱导气
孔关闭; 通过显微注射过氧化氢酶和NADPH氧化酶
抑制剂DPI可消除该现象。据此可推测, ABA诱导气孔
关闭的信号转导过程, 可能包含一个H2O2生成途径,
H2O2在此信号途径中可能起正调控作用。目前, 已证
实ROS作为第二信使在保卫细胞的ABA信号转导过
程中起作用, 但ROS的产生是否是ABA信号转导的
必要条件及其作用机制尚不清楚。Yan等(2007)的研
究结果表明, ABA可以诱导NO和ROS的合成, 而NO
抑制剂则对ABA抑制的气孔开放具有抑制作用, 说明
ROS和NO均参与了ABA抑制气孔开放的过程。
1.4 脱落酸调节气孔运动
近年来有关保卫细胞的研究表明, 脱落酸、生长素和
细胞分裂素等植物激素有利于气孔开度改变, 多种激
素共同调节可在具体条件下决定气孔孔径, 其中脱落
酸的调控起关键作用 (Acharya and Assmann,
2009)。人们对ABA调节气孔运动的信号系统研究得
较为深入, ABA可以通过改变细胞内离子以及有机物
质的含量, 调节保卫细胞膨压, 促进气孔关闭, 抑制
气孔开放, 其作用是在干旱环境中减少水分的流失
(Israelsson et al., 2006)。
ABA可以直接激活质膜上内向钙离子通道, 活化
的钙离子通道促进胞外钙离子的内流, 提高胞质中钙
离子的含量(Pei et al., 2000)。ABA也可与保卫细胞
受体结合, 诱导产生肌醇三磷酸(IP3)与环腺苷酸二磷
酸核糖(cADPR), IP3和cADPR促进胞内钙库中Ca2+
释放, 从而导致胞内游离Ca2+浓度升高。Schroeder
和Haggiwara(1989)的研究发现, 蚕豆保卫细胞内向
钾离子通道(K+in)对细胞内游离钙离子浓度([Ca2+]cyt)
敏感, 胞质Ca2+浓度升高可抑制内向钾离子通道, 而
外向钾离子通道 (K+out)对 [Ca2+]cyt不敏感。Blatt和
Armstrong(1993)也发现ABA促使保卫细胞K+out活性
增强 , K+in活性减弱。同时 , ABA可抑制质膜H+-
ATPase, 引起胞质pH值降低, 胞质酸化可激活保卫
细胞K+out通道, 抑制K+in通道, 导致内向钾离子外流
以及气孔关闭。
保卫细胞质膜上主要存在2种类型的阴离子通
道: R型(快型)阴离子通道和S型(慢型)阴离子通道。慢
型阴离子通道可被ABA激活, 其激活所需膜电位范围
较宽 (–200–+60 mV), 在 0 mV出现最大电流。
Schroeder等(1993)发现, 同时抑制快型和慢型阴离
子通道的抑制剂NPPB可以完全抑制ABA诱导的气孔
关闭, 而不能抑制慢型阴离子通道的快型阴离子通道
抑制剂DIDS对ABA诱导的气孔关闭没有明显的影响,
说明慢型阴离子通道在ABA诱导的气孔关闭过程中
起主要调节作用。ABA可以诱导胞质pH值降低, ABA
激活的蛋白激酶或蛋白磷酸酶也参与调节质膜上的
离子通道, 促进阴离子的外流, 降低保卫细胞膨压,
导致气孔关闭或抑制气孔开放。
1.5 H+与H+-ATPase调节气孔运动
Shimazaki和Kondo(1987)在蚕豆保卫细胞原生质体
质膜碎片中直接测得了H+-ATPase活性, H+-ATPase
属于P型ATPase家族 , 与动物中的Na+/K+-ATPase
功能相似。在气孔开放过程中, 质膜H+-ATPase能够
将细胞内H+泵至膜外, 质膜超极化所产生的电化学
梯度作为一种动力驱动K+、苹果酸和Cl–进入原生质,
调节保卫细胞的膨压(Shimazaki and Kondo, 1987)。
对蚕豆和拟南芥(Arabidopsis thaliana)的研究表明,
蓝光可以通过磷酸化 /去磷酸化激活质膜上的H+-
ATPase(Sze et al., 1999; Morsomme and Boutry,
2000), 生长素也可以通过提高保卫细胞质膜上ATP
依赖的质子流, 促进气孔开放(Lohse and Hedrich,
1992; Dietrich et al., 2001)。ABA通过抑制H+-
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ATPase的磷酸化等方式抑制蓝光增强的氢泵以及
ATP的水解(Zhang et al., 2004)。ABA激活保卫细胞
产生ROS以及[Ca2+]cyt浓度增加, 可以抑制保卫细胞
内的氢泵以及ATP的水解(Kinoshita et al., 1995)。
2 气孔运动与离子通道
自从在蚕豆保卫细胞膜上发现存在离子通道以来
(Schroeder et al., 1984), 人们对植物保卫细胞离子
通道的认识逐渐深入, 已发现在保卫细胞质膜和内膜
系统上存在K+通道、Ca2+通道、Cl–通道及苹果酸通
道等多种离子通道, 并对其特征、生理功能、分子调
节机制等进行了研究。图1显示已知的参与气孔运动
的离子及离子通道。
2.1 钙离子通道
Ca2+已成为公认的植物细胞第二信使, 也是目前研究
得最为深入的一个信号系统。无论是外部环境还是内
源的刺激信号在保卫细胞中的转导过程几乎都是以
Ca2+作为第二信使。保卫细胞质膜上已发现电压依赖
性和牵张激活性2类钙离子通道。
在细胞质膜上的去极化激活的电压依赖性钙通
道最早被发现。细胞质膜去极化通常由阳离子内流引
起, 该通道不稳定, 活化后其活性迅速下降。一些刺
激因素可通过激活细胞质膜上的质子泵, 驱动氢离子
外流导致细胞质膜的超极化, 可以被超极化激活的细
胞质膜电压依赖性Ca2+通道也相继被发现(Marten et
al., 1991; Ehrhardt et al., 1992)。Hamilton等(2001)
发现, 胞外Ba2+能使Ca2+通道更容易被激活, 并增加
Ca2+通道对超极化电压的敏感性。Pei等(2000)在拟
南芥保卫细胞质膜上检测到Ca2+通透的通道电流, 该
电流能被ABA和H2O2所激活。ABA可诱发H2O2的产
生, 如果用抑制剂抑制H2O2的产生, ABA激活的Ca2+
通道电流也会受抑制, 表明H2O2是ABA和[Ca2+]cyt升
高的中间信使。H2O2激发的Ca2+通道介导Ca2+跨膜内
流, 并且使[Ca2+]cyt升高, 这可能是气孔关闭的重要
原因。Kohler等(2003)认为Pei等(2000)记录的全细胞
Ca2+电流和Hamilton等(2001)记录的单通道Ca2+电
流具有相似的特征。这2种Ca2+通道都有较强的电压
依赖性, 在电位低于–100 mV时被激活, 并且都通透
Ba2+和Ca2+。Kohler等(2003)还研究了H2O2和ABA
对保卫细胞离子通道作用时的不同之处, 结果表明,



图1 参与气孔运动的离子通道和离子转运蛋白(Pandey et al., 2007)

Figure 1 Ion channels and transporters functioning in stomatal movements (Pandey et al., 2007)
高巍等: 细胞内离子在气孔运动中的作用 635
H2O2和ABA都激活相同的Ca2+通道, 作用方式也相
似。由此提出, Ca2+通道是H2O2和ABA作用的焦点
(focal point), 而H2O2和ABA的信号途径不同, 但最
终都调节气孔运动。Cosgrove和Hedrich(1991)在蚕
豆细胞质膜上发现了对牵张刺激敏感的Ca2+通道, 这
种机械敏感性通道具有平均开放时间较短、对离子的
选择性较为严格和电流幅度较低等特点, 这些特性有
利于对保卫细胞的体积或膨压进行精细调节。
MacRobbie(2006)指出, 气孔运动过程中液泡膜
上离子流动对于气孔开关的调控非常重要。液泡是植
物细胞内最大的钙离子库, 液泡膜上钙离子运载体和
钙通道参与胞质钙离子的信号转导过程(Allen et al.,
2001)。通过高亲和性的P-型Ca2+-ATP酶的促进以及
Ca2+/H+反向转载体(CAX)的调节, 使液泡中的钙离
子可以积累到毫摩尔水平(Geisler et al., 2000)。采用
放射性同位素和膜片钳技术在液泡膜上发现了电压
依赖性的钙离子通道(Allen and Sanders, 1994)。在
液泡膜电压接近0 mV时, 该通道保持关闭状态, 液
泡膜超极化时, 该通道被激活。液泡膜上另外一类电
压依赖性钙离子通道称为慢液泡通道(slow-vacuole
calcium channel)(Ward and Schroeder, 1994)。这是
一种激活慢、失活也慢且开放时间较长的离子通道,
其活性受钙离子、钙调素以及液泡膜电压的调节, 在
去极化条件下激活, 在正常膜电压和超极化条件下失
活。采用放射性同位素分析法在液泡膜上发现了IP3
激活的钙通道, 利用膜片钳技术测定的结果对此给予
了有力的支持(Alexandre et al., 1990)。液泡膜上发
现的另一种配体激活的钙离子通道是由环腺苷二磷
酸核糖(cADPR)控制的, 这一结果同样得到了放射性
同位素和膜片钳技术的印证 (Allen et al., 1995;
Pennisi, 1997)。
2.2 钾离子通道
K+通道是种类最多、家族最为多样化的离子通道, 在
保卫细胞中亦如此。Schroeder等(1984)首先利用膜
片钳技术在蚕豆保卫细胞中检测出K+通道。到目前
为止, 已成功分离到多种K+通道基因, 其中大多数
属于内向整流K+通道(Fox and Guerinot, 1998)。钾
离子通道由同源四聚体组成, 4个亚基对称地围成一
个中央孔道, 恰好传导单个钾离子通过。对于不同
的家族, 每个亚基由不同数目的跨膜链组成, 2个跨
膜链与它们之间的P-回环(pore helix loop)是K+通
道结构的标志(2TM/P), 不同家族的K+通道都有这
样一个结构。电压门控K+通道在2TM/P之前有4条跨
膜链(S1–S4), 使得通道具有感受并响应膜电位的
能力。S4跨膜链每隔2个残基就有1个带正电荷的精
氨酸或赖氨酸, 其它位置都是疏水性残基, 正是这
些特殊结构使得S4片段在门控过程中起着重要的
作用。
保卫细胞中气孔运动与其质膜上的K+通道有密
切联系。植物钾离子通道可分为外向整流型、内向整
流型和弱整流型(图1)。内向钾离子通道是一类对K+
浓度敏感, 依赖电压并对K+亲和力低的通道, 是植物
体吸收K+的主要途径。它在细胞膜超极化条件下被激
活, 其在保卫细胞中主要包括KAT1、KAT2和AKT1
等基因。外向钾离子通道存在于植物各类细胞中, 它
在细胞膜去极化的条件下被激活打开, 此时的跨膜电
势比较高, 导致K+由胞内排到胞外(Schroeder et al.,
1984), 在保卫细胞中其基因主要包括GORK等。
AKT2/3型钾离子通道的性质依赖于它的磷酸化状态
(Michard et al., 2005), 其亚单位AtKC1与KAT1或
AKT1形成异聚体通道在保卫细胞中表达(Dreyer et
al., 1997; Reintanz et al., 2002)。
保卫细胞中气孔运动与其液泡中的K+浓度有密
切联系。液泡膜上存在的钾离子通道包括高选择性K+
通道 (VK channel)、快速激活的阳离子通道 (FV
channel)和慢液泡离子通道(SV channel) (Allen and
Sanders, 1995; MacRobbie, 2006)。Ward和Schr-
oeder(1994)发现液泡膜上存在VK通道, 负责液泡K+
的释放。当[Ca2+]cyt浓度超过静息水平时, VK通道迅
速被激活, 其电流受胞质酸化的促进。液泡膜上还存
在FV通道 , 该通道能够通透内向和外向的离子流 ,
当[Ca2+]cyt上升到生理浓度为100 nmol·L–1时该通道
被抑制。液泡VK通道选择性地释放K+会使液泡膜电
位向正电位的方向移动, 从而激发另一个广泛存在的
SV通道。该通道是非选择性阳离子通道, 它是高度电
压依赖性钙通道, 当[Ca2+]cyt上升到生理浓度为500
nmol·L–1时被激活。钾离子通道通过渗透调节调控气
孔的开闭, K+out通道与膨压变化直接相关, 而K+out通
道在保卫细胞中大量存在。每个保卫细胞膜上约有
103个K+out通道, 从而保证K+能从保卫细胞中迅速大
量外流(Schroeder, 1988)。
636 植物学报 45(5) 2010
2.3 阴离子通道
阴离子通道在许多植物的保卫细胞中均有报道, 但与
阳离子通道相比, 人们对其知之甚少。采用电生理的
方法可将保卫细胞质膜上的阴离子通道分为2种类
型 , 即慢型阴离子通道 (S)和快型阴离子通道 (R)
(Roberts, 2006)。快型阴离子通道在膜去极化时可被
迅速激活, 在膜超极化时又可迅速失活, 此通道具有
活性的电压范围较窄, 膜电位处于–100–+30 mV范
围内具有活性 , 在–50– –30 mV之间有最大电流
(Schroeder and Keller, 1992)。Hedrich等(1990)发现
胞外[Ca2+]的升高能够激活R型阴离子通道。慢型阴离
子通道是膜去极化推动气孔关闭的主要组成部分
(Schroeder et al., 2001)。该通道可被ABA激活, 导致
阴离子跨膜外流使膜去极化, 激活外向钾电流, 引发
气孔关闭。其激活所需膜电位的范围较宽(–200– +60
mV), 在0 mV时出现最大电流。另外, 此种通道激活
和失活均很慢(Schroeder and Keller, 1992)。阴离子
通道在调控气孔运动中的主要作用仍不清楚。目前已
知SLAC1(SLOW ANION CHANNEL- ASSOCIAT-
ED 1)优先在保卫细胞中表达, 可编码与真菌和细菌
中二羧酸/苹果酸转运蛋白同源的蛋白质。位于质膜上
的SLAC1是CO2、ABA、臭氧、光/暗转换、湿度变化、
Ca2+、H2O2和NO导致的气孔关闭必不可少的调控因
子, SLAC1突变体受胞质钙离子和ABA激活可以削弱
慢(S)型离子通道电流, 但不会影响快(R)型离子通道
电流或钙通道的功能(Vahisalu et al., 2008)。
利用电生理技术以及荧光标记染料(Wissing and
Smith, 2001)在液泡膜上发现了2类主要的阴离子通
道, 即Cl–通道(Vcl)和苹果酸通道(Vmal), 二者均为
内向整流型通道(Krol and Trebacz, 2000)。Vcl主要
通透Cl–, 但也允许苹果酸根离子通过 , 它受胞质
Ca2+的激活(Berecki et al., 1999)。其在ATP存在的条
件下被CDPK(calmodulin domain protein kinase)激
活, 但受尼群地平抑制, 而与一般阴离子通道不同,
不受DIDS抑制(White and Broadly, 2001)。Vmal在景
天科植物、盐生植物和拟南芥中均已被发现, 它受苹
果酸的激活 , 但不受胞质Ca2+和ATP浓度的影响
(Krol and Trebacz, 2000)。苹果酸是植物细胞中含量
最丰富的有机酸, 在液泡中同阴离子一样呈现区域化
积累, 也发挥渗透调节功能参与气孔的开闭(Barbier
et al., 2000)。植物体中的阴离子通道往往与阳离子通
道及膜电位变化等过程协同作用, 作为整个信号转导
过程的一部分, 通过渗透调节来调控气孔开闭。
在气孔开放过程中, NO3–的含量也增加。通过对
拟南芥硝酸盐运载体AtNRT1.1(CHL1)的突变材料的
研究表明, 该运载体可以同时介导高、低亲和力的
NO3–。chl1突变体可导致气孔开度减小, 在缺少Cl–
但含有NO3–的环境中 , AtNRT1.1负责保卫细胞中
NO3–的转运。chl1突变体在缺少NO3–含有Cl–的环境
中, 与野生型相比表现为气孔开度减小和失水率降
低, 可以证明AtNRT1.1对于保卫细胞中NO3–的增加
具有重要作用(Guo et al., 2003)。
3 结语
保卫细胞是研究离子通道以及离子转运调节的模式
系统。植物对外界环境变化的响应可以导致保卫细胞
转运蛋白在分子水平(离子电流)、生理水平(气孔孔
径)以及整个植物(蒸腾水平)的变化。近年来, 高等植
物各种离子吸收以及转运的分子机制研究取得了巨
大的进展, 不断发现与离子吸收以及转运相关的新基
因。在分子水平上, 对于植物离子转运体以及通道的
活动已有初步了解, 部分离子通道和运载体的分子结
构已经阐明。然而应当认识到保卫细胞气孔运动过程
中存在着复杂的信号转导网络, 对各种离子的吸收、
转运以及调节是一个极其复杂的过程。目前, 对于液
泡膜上阴离子的释放了解较少, 该问题作为信号中间
体还没有得到更进一步的研究, 仍存在许多尚需解决
的问题。在ABA调节气孔运动的信号途径中, 将ABA
与已知的钾离子、氯离子和钙离子通道相联系, 相关
的信号通路系统已经建立, 但对具体通路中的相互作
用还不甚了解。此外, 在其它类型细胞中已了解的离
子通道、运载体和调节机制是否适用于保卫细胞仍有
待进一步研究。基于与哺乳动物的同源性, 许多离子
通道和运输蛋白已被发现并研究清楚, 然而其在植物
中可能存在特有的蛋白以及功能。随着气孔研究所借
助的工具不断更新, 我们期待保卫细胞信号转导的研
究将会持续、快速发展。
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Role of Cytosolic Ions in Stomatal Movement
Wei Gao, Zhonglin Shang*
College of Life Science, Hebei Normal University, Shijiazhuang 050016, China
Abstract Stomatal movement is an important topic in plant water metabolism. Inorganic ions in guard cells play a key
role in responding to extracellular stimuli and adjusting turgor pressure as a secondary messenger (Ca2+) or an osmotic
solute (K+, Cl–). Ion channels in plasma and vacuole membranes are targets of various stimuli that modulate stomatal
aperture; they are important components in charge of ion transport. Here, we briefly review research progress into ions
and ion channels in guard cells.
Key words guard cell, ion channel, stomatal movement
Gao W, Shang ZL (2010). Role of cytosolic ions in stomatal movement. Chin Bull Bot 45, 632–639.
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* Author for correspondence. E-mail: shangzhonglin@hebtu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)