全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (2): 209–220, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3724/SP.J.1259.2014.00209
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收稿日期: 2013-05-07; 接受日期: 2013-09-03
基金项目: 国家高技术研究发展计划(No.2011AA100209)、国家自然科学基金(No.31201842)、高等学校博士学科点专项科研基金
(No.20120097120015)和中央高校基本科研业务费(No.KYZ201206)
* 通讯作者。E-mail: liangmx@njau.edu.cn
植物果聚糖的代谢途径及其在植物抗逆中的功能研究进展
许欢欢1, 2, 康健1, 2, 梁明祥1, 2*
1南京农业大学资源与环境科学学院, 南京 210095; 2江苏省海洋生物学重点实验室, 南京 210095
摘要 植物果聚糖是一类重要的碳水化合物和渗透调节物质, 可以提高植物的抗逆性。目前对植物果聚糖代谢酶基因的研
究较多, 主要包括相关基因的克隆、表达和利用基因工程技术将果聚糖相关代谢基因转入植物中。该文主要介绍了果聚糖
的分布、种类、代谢途径及相关基因的克隆和表达, 重点阐述了果聚糖在植物抗逆中的作用及其分子生物学研究进展。
关键词 果聚糖, 代谢, 抗逆
许欢欢, 康健, 梁明祥 (2014). 植物果聚糖的代谢途径及其在植物抗逆中的功能研究进展. 植物学报 49, 209–220.
近年来, 随着环境的变化, 有关植物抗逆性的研
究越来越受到人们的重视。果聚糖(fructan)作为一类
重要的贮藏性碳水化合物, 其代谢与植物碳素分配、
源库关系调节、抗逆性及人类健康等有密切关系, 因
此也一直备受关注。果聚糖是由蔗糖与1个或多个果
糖基连接而成的聚合物, 主要分布在菊科、禾本科和
百合科植物中。约有15%的被子植物以果聚糖作为其
主要碳水化合物(Hendry, 1993)。对果聚糖的研究至
今已有200多年的历史。早期的研究主要集中在果聚
糖的生理学和生物化学特性方面, 随着果聚糖代谢酶
类的发现, 研究的重点开始转向对果聚糖代谢过程和
功能的认识(Pollock and Cairns, 1991)。对果聚糖与
抗逆的相关研究则主要集中在耐冷与耐旱方面(Park
et al., 1999; Kawakami et al., 2008; 张小芸等 ,
2011)。此外, 果聚糖作为一种功能性食品, 是糖尿病
和高血压患者的良好食品和甜味剂, 具有广阔的应用
前景(Ritsema and Smeekens, 2003a)。为了认清果
聚糖的代谢及功能, 更好地利用基因工程技术改良植
物品质, 本文综述了果聚糖的分布、种类、功能、代
谢途径及分子生物学研究进展, 并对果聚糖在基因工
程上的应用进行了概述。
1 果聚糖在植物中的分布及种类
植物果聚糖主要是由多个果糖基通过糖苷键连接而
成的碳水化合物。虽然有15%的被子植物含有果聚糖,
但含量一般较低, 而在菊芋(Helianthus tuberosus)
(又称洋姜和鬼子姜)的块茎; 菊苣(Cichorium inty-
bus)、牛蒡(Arctium lappa)和鸡脚草(Dactylis glom-
eratus)的根; 百合(Lilium brownii)和洋葱(Allium ce-
pa)的球茎; 多年生黑麦草(Lolium perenne)、大麦
(Hordeum vulgare)和小麦(Triticum aestivum)的茎叶
中含量相对较高(Van Laere and Van Den Ende,
2002; Ritsema and Smeekens, 2003a)。
自然界中的果聚糖分为5类: 线性菊糖型果聚糖
(inulin)、梯牧草糖型果聚糖(levan)、混合型果聚糖
(branched)、菊糖型果聚糖新生系列(inulin neoser-
ies)和梯牧草糖型果聚糖新生系列(levan neoseries)。
这5种不同类型的果聚糖可以概括为线性、分支类型
及上述2种类型的新生系列3大类, 其糖苷键类型、
起始三糖类型及代表植物如表1所示。线性果聚糖是
由果糖基通过β(2-1)键或者β(2-6)糖苷键连接而成。
从菊芋块茎中提取的菊粉(inulin)就是线性果聚糖的
一种, 基本由果糖基通过β(2-1)键连接, 末端存在1
个葡萄糖基, 菊粉占菊芋块茎鲜重的20%或者干重的
90%(Van den Ende et al., 2004)(图1A)。菊芋中菊粉
的聚合度(即果糖基的数目)在3–50之间(Van Der
Meer et al., 1998)。菊苣类似于菊芋, 也是线性果聚
糖的一种 , 其聚合度介于3–70之间 (Eskandar i
Nasab et al., 2009)。而鸡脚草中以β(2-6)糖苷键连接
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210 植物学报 49(2) 2014
表1 5种不同类型果聚糖的代表植物(Livingston et al., 2009)
Table 1 Five types of fructan in plants (Livingston et al., 2009)
果聚糖类型 代表植物 糖苷键 起始三糖
菊糖型 菊苣(Cichorium intybus)
菊芋(Helianthus tuberosus)
2-1
2-1
1-蔗果三糖
1-蔗果三糖
梯牧草糖型 鸭茅(Dactylis glomerata) 2-6 6-蔗果三糖
混合型 小麦(Triticum aestivum)
大麦(Hordeum vulgare)
2-1和2-6
2-1和2-6
1-和6-蔗果三糖
1-和6-蔗果三糖
菊糖型新生系列 洋葱(Allium cepa)
芦笋(Asparagus officinalis)
黑麦草(Lolium perenne)
2-1
2-1
2-1
新蔗果三糖
新蔗果三糖
新蔗果三糖
梯牧草糖型新生系列 黑麦草(L. perenne)
燕麦(Avena sativa)
2-6
2-6
新蔗果三糖
新蔗果三糖




图1 5种不同类型果聚糖示意图(成善汉等, 2002)
(A) 线状菊糖型果聚糖; (B) 菊糖型果聚糖新生系列; (C) 混合
型梯牧草糖型果聚糖; (D) 梯牧草糖型果聚糖; (E) 梯牧草糖
型果聚糖新生系列

Figure 1 A schematic diagram of five different fructan
(Cheng et al., 2002, in Chinese)
(A) Linear inulin; (B) Inulin neoseries; (C) Mixed levans; (D)
Levans; (E) Levan neoseries


而成的梯牧草糖型果聚糖是线性果聚糖的另一种(成
善汉等, 2002)(图1D)。分支类型的果聚糖是指果糖基
同时以β(2-1)键和β(2-6)糖苷键连接, 小麦和大麦等
植物中主要含有这种类型的果聚糖(图1C)。新生系列
果聚糖是在葡萄糖残基的两侧均连接果糖基的一种
果聚糖类型, 此类果聚糖存在于洋葱和黑麦草等植物
中(Chalmers et al., 2005)(图1B, E)。刘颖华等(2004)
从传统中药川牛膝(Cyathula officinalis)中提取出一
种具有生物活性的多糖RCP, 通过核磁共振和甲基
化分析揭示了RCP是高度分支的果聚糖, 属于新生
系列的新蔗果三糖系列(图2)。
2 植物果聚糖代谢及其关键酶类
2.1 果聚糖的合成代谢
蔗糖是果聚糖合成的前体(Van Laere and Van Den
Ende, 2002), 不同组合的果糖基转移酶催化合成不
同类型的果聚糖, 不需要磷酸化或核苷酸辅助因子的
参与(Cairns, 2003)。1968年 , Edelman和Jeeeord
(1968)在对菊芋块茎果聚糖代谢的定性研究中, 提出
了一个最早也是最经典的果聚糖合成代谢模型。该模
型认为菊糖型果聚糖的整个代谢过程涉及2个酶: 即
蔗糖: 蔗糖1-果糖基转移酶(sucrose: sucrose 1-fruc-
tosyltransferase,1-SST)(Van Der Meer et al., 1998;
Van den Ende et al., 2006)和果聚糖: 果聚糖1-果糖
基转移酶(fructan: fructan 1-fructosyltransferase, 1-
FFT)(王志敏, 2000; Kawakami and Yoshida, 2005)。
2个蔗糖分子通过1-SST作用产生1个三糖 (1-kes-
tose)和1个单糖, 此反应不可逆。随后, 1-FFT聚合三
糖或者寡聚糖产生更长聚合度的多糖, 在一些植物中
聚合度能达到70以上, 此反应过程可逆。在1-SST和
1-FFT的协同作用下形成不同链长的果聚糖 (Van
Laere and Van Den Ende, 2002)。其它一些酶, 如果
聚糖:果聚糖6G-果糖基转移酶(fructan: fructan 6G-
fructosyltransferase, 6G-FFT)(Lasseur et al., 2006)
和蔗糖 :果聚糖6-果糖基转移酶 (sucrose: fructan
6-fructosyltransferase, 6-SFT)也可参与果聚糖的合
成(Tamura et al., 2009; Gao et al., 2010)。
不同类型果聚糖的合成与果糖基转移酶(fructosyl-
许欢欢等: 植物果聚糖的代谢途径及其在植物抗逆中的功能研究进展 211


图2 植物果聚糖生物合成模型(Vijn and Smeekens, 1999)
以蔗糖为前体, 在不同的果糖基转移酶的协同作用下合成结构不同的果聚糖。

Figure 2 Model of fructan biosynthesis in plants (Vijn and Smeekens, 1999)
Starting from sucrose, structurally different fructan molecules can be produced by the concerted action of different fructosyl-
transferases.


transferases, FBEs)的酶学性质密切相关。随着酶分
离纯化技术的不断进步, 许多FBEs被分离和纯化。
Vijn和Smeekens(1999)基于已分离纯化的果糖基转
移酶, 如1-SST、1-FFT、6-SFT和6G-FFT, 提出了
植物体中不同类型果聚糖生物合成的模型(图2)。该模
型表明 , 蔗糖在 1-SST的作用下生成蔗果三糖 ,
1-FFT在蔗果三糖的基础上延伸碳链形成菊糖型果聚
糖。6-SFT是一类具有多种催化特性的酶, 参与多种
反应。菊糖型果聚糖新生系列的合成主要涉及1-SST
和6G-FFT。6G-FFT能将1-蔗果三糖上的果糖基转移
到蔗糖分子中葡萄糖基的C6位上, 以β(2-6)键相连,
形成新蔗果三糖, 这是6G-FFT的特异性反应。酶学研
究表明, 6G-FFT还具有延长碳链的活性, 即以低聚
合度的菊糖型果聚糖为果糖基的供体, 以蔗糖或低聚
合度的果聚糖为果糖基的受体, 延伸果聚糖碳链合成
菊糖型果聚糖新生系列(李慧娟等, 2007)。
2.2 果聚糖的降解代谢
果聚糖合成途径中的1-FFT也可在果聚糖的降解中发
挥作用, 因为该酶可以把高聚合度的果聚糖中的果糖
基转移到低聚合度的果聚糖上。植物中最终负责果聚
糖降解的酶是果聚糖外切水解酶(fructan exohydro-
lase, FEH), 主要包括果聚糖1-外切水解酶(fructan
1-exohydrolase, 1-FEH)和果聚糖 6-外切水解酶
(fructan 6-exohydrolase, 6-FEH)。此外, 果聚糖6&1-
外切水解酶(fructan 6&1-exohydrolase, 6&1-FEH)和
6-蔗果三糖外切酶(6-kestose exohydrolase, 6-KEH)
也能水解果聚糖(Kawakami et al., 2005; Van den
Ende et al., 2005b)。1-FEH酶能够水解果聚糖的
β(2-1)糖苷键, 6-FEH水解β(2-6)糖苷键, 6&1-FEH则
可水解上述2种糖苷键, 6-KEH仅能水解最简单的蔗
果三糖(6-kestose)。所有这些酶在同一种植物中并非
同时存在。
目前, FEH已在菊苣、谷类(小麦和大麦等)、甜菜
(Beta vulgaris)、牛蒡和大蒜(Allium sativum)等植物
中被发现(De Roover et al., 1999; Van den Ende et
al., 2000a; Van Laere and Van Den Ende, 2002;
Van den Ende et al., 2003; Kawakami et al., 2005;
212 植物学报 49(2) 2014
Leong et al., 2010; Ueno et al., 2011), 并且这些
FEH均是外切水解酶, 都是通过水解末端的果糖基生
成1个果糖来实现果聚糖的降解。果聚糖的完全降解
还需要转化酶(invertase, INV)的参与。因为FEH水解
的最终产物部分是蔗糖 , 所以其活力受蔗糖抑制
(Verhaest et al., 2007; Lothier et al., 2010)。蔗糖通
过转化酶的作用水解生成果糖和葡萄糖 (Sturm,
1999)。
除了植物体内的FEH外, 微生物产生的菊粉酶
(inulinase)也能水解菊芋等植物的果聚糖。微生物来
源的菊粉酶一般同时具有水解酶和转化酶的活力, 而
植物的FEH一般没有转化酶的功能; 微生物来源的菊
粉酶同时具有果聚糖外切酶和内切酶的活力, 但不同
的菊粉酶其外切或内切酶的活力不同, 植物来源的
FEH一般则只有外切酶活力(王静和金征宇, 2002;
董英等, 2006)。目前, 对于微生物菊粉酶的研究较多,
对植物源的FEH则相对研究较少。
3 植物果聚糖分子生物学研究进展
3.1 果聚糖代谢酶基因的克隆与功能研究
自1995年首次从大麦中克隆到6-SFT编码基因以来,
已经从许多植物中分离克隆了编码果聚糖代谢酶的
基因, 如单子叶植物中的小麦、大麦和黑麦草等; 双
子叶植物中的菊科植物(菊芋、菊苣和牛蒡等)及模式
植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)等。其中, 许多基
因的功能已得到验证, 如表2所示。基因的功能主要
通过植物本身代谢酶的纯化分析、毕赤酵母异源表达
以及植物转基因等研究方式进行验证。值得一提的是,
许多果聚糖代谢酶都能在毕赤酵母中分泌表达, 而且
异源表达的重组酶具有与植物天然酶相同的生物活
性和功能特性。因此, 毕赤酵母表达系统成为研究果
聚糖代谢酶基因功能的重要工具。
经氨基酸序列比对分析, 发现果聚糖代谢酶类都
具有一些序列保守的功能结构域, 这些结构域均属于
糖基水解酶32家族(glycosyl hydrolysase 32, GH-
32)。该家族还包括液泡转化酶(vacuolar invertases,
INV)和细胞壁转化酶(cell wall invertases, cwINV)。
为了更好地了解不同果聚糖代谢酶基因之间的进化
关系, 根据已报道的果聚糖合成酶、水解酶、液泡转
化酶和细胞壁转化酶等编码基因推测的氨基酸序列
构建了一个系统进化树(图3)。该进化树显示, 植物中
的果糖基转移酶(fructosyltransferases, FBEs)与液泡
转化酶为一个分支; 果聚糖外切酶与细胞壁转化酶聚
为一类, 表明植物中的FBEs可能由液泡转化酶演化
而来(Ritsema and Smeekens, 2003a)。在同类基因
中, 单子叶植物与双子叶植物各为一个分支, 同科植
物的同一类基因聚为一簇, 菊科植物(菊芋、菊苣、菜
蓟(Cynara scolymus)和莴苣(Lactuca sativa)等)的
1-SST和1-FFT基因各为一簇。可见, 物种的亲缘关
系越近, 同类基因的进化距离也越近。
3.2 果聚糖代谢酶基因在基因工程中的应用
果聚糖代谢酶基因可以通过转基因手段使其实现异
源表达, 并在目标微生物或植物体中发挥作用。目前
所知, 果聚糖代谢酶基因在基因工程中的应用主要是
转果聚糖合成酶基因(1-SST和1-FFT等), 而将果聚
糖水解酶基因转化植物的研究尚未见报道。
果聚糖合成酶基因的编码序列经分离克隆后 ,
研究人员将来源于微生物或植物的果聚糖合成关键
酶基因转入一些缺乏果聚糖的植物中, 以期获得能产
生果聚糖的转基因株系(Cairns, 2003; Livingston et
al., 2009)。由于这类原本不产生果聚糖的植物中不存
在FEH, 故有利于果聚糖的贮藏(Ritsema and Smee-
kens, 2003b)。菊芋的1-SST和1-FFT已成功转入矮牵
牛(Petunia hybrida)(Van Der Meer et al., 1998)、甜
菜(Sévenier et al., 1998)、马铃薯(Solanum tube-
rosum)和玉米(Zea mays)(Stoop et al., 2007)几种不
含果聚糖的植物中, 且在这些转基因植物中都能检测
到线性菊糖型果聚糖, 同时转基因植物的生长并未受
到不良影响。值得一提的是, 菊芋1-SST基因转入甜
菜后, 其90%以上的蔗糖可转化成果聚糖(Sévenier
et al., 1998)。转果聚糖合成酶基因的植物除了获得合
成果聚糖的功能外, 其抗逆性(冷和干旱等)也有所增
强(杨晓红和陈晓阳, 2006; Livingston et al., 2009)。
4 果聚糖在植物抗逆中的作用
4.1 果聚糖在抗旱和抗寒中的作用
果聚糖作为一种重要的渗透调节物质, 与植物的抗逆
性密切相关。果聚糖的积累有利于增强植物的抗旱及
抗寒能力(Suzuki and Nass, 1988; Tognetti et al.,
许欢欢等: 植物果聚糖的代谢途径及其在植物抗逆中的功能研究进展 213
表2 植物果聚糖代谢酶编码基因的克隆与功能
Table 2 A list of cloning and function research of plant fructan metabolism enzyme genes
基因名称 登录号 物种 功能研究情况 参考文献
At 6&1-FEH
(原CWINV6)
AY060553 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 毕赤酵母表达 De Coninck et al., 2005
At 6-FEH
(原CWINV3)
AB029310 拟南芥(A. thaliana) 毕赤酵母表达 De Coninck et al., 2005
Bp 1-FEHa GQ247882 雀麦(Bromus pictus) 毕赤酵母表达 del Viso et al., 2009
Ci 1-FEH I AJ242538 菊苣(Cichorium intybus) 转化马铃薯 Van den Ende et al., 2000a
Ci 1-FEH IIa AJ295033 菊苣(C. intybus) Van den Ende et al., 2001
Ci 1-FEH IIb AJ295034 菊苣(C. intybus)
从植物中纯化酶、肽
指纹、Northern Van den Ende et al., 2001
Lp 1-FEHa DQ016297 多年生黑麦草(Lolium perenne) 毕赤酵母表达 Lothier et al., 2007
Pp 6-FEH1 AB583555 猫尾草(Phleum pratense) 毕赤酵母表达 Tamura et al., 2011
Ta 1-FEHw1 AJ516025 小麦(Triticum aestivum) 从植物中纯化酶 Van den Ende et al., 2003
Ta 1-FEHw2 AJ508387 小麦(T. aestivum) 从植物中纯化酶 Van den Ende et al., 2003
Ta 1-FEHw3 AJ564996 小麦(T. aestivum) 毕赤酵母表达 Van Riet et al., 2008
Ta 6&1-FEHw1 AB089269 小麦(T. aestivum) 毕赤酵母表达 Kawakami and Yoshida, 2005
Ta 6-KEHw1 AB089271 小麦(T. aestivum) Van den Ende et al., 2005b
Ta 6-KEHw2 AB089270 小麦(T. aestivum)
从植物中纯化酶、毕
赤酵母表达 Van den Ende et al., 2005b
Ta 6-FEH AM075205 小麦(T. aestivum) 从植物中纯化酶、毕
赤酵母表达
Van Riet et al., 2006
Vh 1-FEH AM231149 斑鸠菊(Vernonia herbacea) 毕赤酵母表达 Asega et al., 2008
Ac 1-SST AJ006066 洋葱(Allium cepa) 转化烟草 Vijn et al., 1998
Ci 1-FFT U84398 菊苣(C. intybus) 离体生化反应 Vergauwen et al., 2003
Ci 1-SST U81520 菊苣(C. intybus) 离体生化反应 Vergauwen et al., 2003
Cs 1-SST Y09662 菜蓟(Cynara scolymus) 转化马铃薯 Hellwege et al., 1997
Er 1-FFT AJ811624 蓝刺头(Echinops ritro) 毕赤酵母表达 Van den Ende et al., 2006
Fa 1-SST AJ297369 高羊茅(Festuca arundinacea) 瞬时烟草表达 Lüscher et al., 2000
Ht 1-SST AJ009757 菊芋(Helianthus tuberosus) 转化矮牵牛 Van Den Ende et al., 1998
Ht 1-FFT AJ009756 菊芋(H. tuberosus) 转化矮牵牛 Van Den Ende et al., 1998
Hv 6-SFT X83233 大麦(Hordeum vulgare) 转化烟草 Sprenger et al., 1995
Lp 1-SST AY245431 多年生黑麦草(L. perenne) 毕赤酵母表达 Chalmers et al., 2005
Ls 1-SST EU293870 莴苣(Lactuca sativa) 转化烟草 Li et al., 2007
Ta 1-SST AB029888 小麦(T. aestivum) 毕赤酵母表达 Kawakami and Yoshida, 2002
To 1-SST AJ250634 蒲公英(Taraxacum officinale) 基因克隆与表达 Van den Ende et al., 2000b
Tt 1-FFT EU981915 圆锥小麦(T. turgidum) 基因克隆与表达 Gao et al., 2010
Tt 1-SST EU981912 圆锥小麦(T. turgidum) 基因克隆与表达 Gao et al., 2010
Ta 1-FFT EU981916 小麦(T. aestivum) 基因克隆与表达 Gao et al., 2010
Tu 1-FFT EU981913 乌拉尔图小麦(T. urartu) 基因克隆与表达 Gao et al., 2010
Vd 1-FFT AJ811625 维氏菊(Viguiera discolor) 毕赤酵母表达 Van den Ende et al., 2005a


1989)。对小麦不同品种进行水分胁迫处理, 用PEG
诱导可使果聚糖在小麦叶中大量积累, 且果聚糖的积
累与其品种的耐旱性呈正相关(Kerepesi et al., 1998)。
Pilon-Smits等(1995, 1999)将微生物中合成果聚糖的
SacB基因分别转入烟草(Nicotiana tabacum)和甜菜,
干旱胁迫后, 转基因植物的抗旱性明显提高。Dias-
Tagliacozzo等(2004)通过对夜香牛(Vernonia her-
bacea)根托进行水分抑制, 证明果聚糖代谢参与了
抗旱。早在1989年, Tognetti等(1989)报道, 抗寒性强
的冬小麦品种果聚糖含量比抗寒性弱的品种高3倍,
且低温可诱导高聚合度的果聚糖合成。后续一些研究
发现, 低温处理能使耐寒型小麦品种比不耐寒型品种
214 植物学报 49(2) 2014


图3 单子叶(m)和双子叶(d)植物中果糖基转移酶、果聚糖外切水解酶和转化酶的系统进化树
该进化树用MEGA5.1软件绘制, 各氨基酸序列登录号如下所示: Ac1-SST, 洋葱(AJ006066); AtvacINV, 拟南芥(X99111); AtINV6_
6&1-FEH, 拟南芥(AY060553); AtINV3_6-FEH, 拟南芥(AB029310); AtcwINV1, 拟南芥(X74514); Bp1-FEHa, 雀麦(GQ247882);
BoINV1, 甘蓝 (AF274298); BoINV2, 甘蓝 (AF274299); Ci1-FFT, 菊苣 (U84398); Ci1-SST, 菊苣 (U81520); CivacINV, 菊苣
(AJ419971); Ci1-FEH_I, 菊苣 (AJ242538); Ci1-FEH_IIa, 菊苣 (AJ295033); Ci1-FEH_IIb, 菊苣 (AJ295034); Cs1-SST, 菜蓟
(Y09662); Cr_cwINV, 红叶藜(X81792); Dc_vacINV, 胡萝卜(X67163); Er1-FFT, 硬叶蓝刺头(AJ811624); Fa1-SST, 高羊茅
(AJ297369); Ht1-SST, 菊芋 (AJ009757); Ht1-FFT, 菊芋 (AJ009756); Hv6-SFT, 大麦 (X83233); Lp1-SST, 多年生黑麦草
(AY245431); Lp1-FEHa, 多年生黑麦草(DQ016297); Pp6-FEH1, 猫尾草(AB583555); Ps6-SFT, 豌豆(AF252608); Ps_cwINV, 豌
豆 (AF063246); Ta1-SST, 小麦 (AB029888); To1-SST, 蒲公英 (AJ250634); Tt1-FFT, 小麦 (EU981915); Tt1-SST, 小麦
(EU981912); Ta1-FFT, 小麦(EU981916); Tu1-FFT, 乌拉尔图小麦(EU981913); Ta1-FEHw1, 小麦(AJ516025); Ta1-FEHw2, 小
麦(AJ508387); Ta1-FEHw3, 小麦(AJ564996); Ta6&1-FEHw1, 小麦(AB089269); Ta6-KEHw1, 小麦(AB089271); Ta6-KEHw2,
小麦(AB089270); Ta6-FEH, 小麦(AM075205); Vd1-FFT, 维氏菊(AJ811625); Vf_cwINV_II, 蚕豆(Z35163); Vf_vacINV, 蚕豆
(Z49831); Vf_cwINV_I, 蚕豆(Z35162); Vr_vacINV, 豇豆(D10265); Vh1-FEH, 斑鸠菊(AM231149)。
许欢欢等: 植物果聚糖的代谢途径及其在植物抗逆中的功能研究进展 215
←
Figure 3 Phylogenetic tree of fructosyltransferases, fructan exohydrolases and invertases in monocots (m) and dicots (d)
Visualization of the tree was done using the Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) package, version 5.1. The amino
acid sequence accession numbers in the figure are: Ac1-SST, Allium cepa (AJ006066); AtvacINV, Arabidopsis thaliana
(X99111); AtINV6_6&1-FEH, A. thaliana (AY060553); AtINV3_6-FEH, A. thaliana (AB029310); AtcwINV1, A. thaliana (X74514);
Bp1-FEHa, Bromus pictus (GQ247882); BoINV1, Brassica oleracea (AF274298); BoINV2, B. oleracea (AF274299); Ci1-FFT,
Cichorium intybus (U84398); Ci1-SST, C. intybus (U81520); CivacINV, C. intybus (AJ419971); Ci1-FEH_I, C. intybus (AJ2425-
38); Ci1-FEH_IIa, C. intybus (AJ295033); Ci1-FEH_IIb, C. intybus (AJ295034); Cs1-SST, Cynara scolymus (Y09662); Cr_cwINV,
Chenopodium rubrum (X81792); Dc_vacINV, Daucus carota (X67163); Er1-FFT, Echinops ritro (AJ811624); Fa1-SST, Festuca
arundinacea (AJ297369); Ht1-SST, Helianthus tuberosus (AJ009757); Ht1-FFT, H. tuberosus (AJ009756); Hv6-SFT, Hordeum
vulgare (X83233); Lp1-SST, Lolium perenne (AY245431); Lp1-FEHa, L. perenne (DQ016297); Pp6-FEH1, Phleum pratense
(AB583555); Ps6-SFT, Pisum sativum (AF252608); Ps_cwINV, P. sativum (AF063246); Ta1-SST, Triticum aestivum
(AB029888); To1-SST, Taraxacum officinale (AJ250634); Tt1-FFT, Triticum turgidum (EU981915); Tt1-SST, T. turgidum
(EU981912); Ta1-FFT, T. aestivum (EU981916); Tu1-FFT, T. urartu (EU981913); Ta1-FEHw1, T. aestivum (AJ516025); Ta1-
FEHw2, T. aestivum (AJ508387); Ta1-FEHw3, T. aestivum (AJ564996); Ta6&1-FEHw1, T. aestivum (AB089269); Ta6-KEHw1,
T. aestivum (AB089271); Ta6-KEHw2, T. aestivum (AB089270); Ta6-FEH, T. aestivum (AM075205); Vd1-FFT, Viguiera discolor
(AJ811625); Vf_cwINV II, Vicia faba (Z35163); Vf_vacINV, V. faba (Z49831); Vf_cwINV I, V. faba (Z35162); Vr_ vacINV, Vigna
radiata (D10265); Vh1-FEH, Vernonia herbacea (AM231149).


积累更多的果聚糖(Vágújfalvi et al., 1999; Savitch et
al., 2000), 且使原生长于温暖地区的雀麦(Bromus
auleticus)开始积累果聚糖(Puebla et al., 1997)。
Kawakami和Yoshida(2002)研究发现 , 小麦地上部
编码1-SST的wft2基因转录水平从秋季至初冬均表现
为增加, 抗冻性强的小麦品种叶组织中编码6-SFT的
wft1和编码1-SST的wft2转录水平比其它品种高, 果
聚糖积累量也多, 表明果聚糖的积累有利于提高小麦
的抗寒性。此外, 干旱处理也可使菊苣(De Roover et
al., 2000)、多年生黑麦草(Amiard et al., 2003)和高羊
茅(Festuca arundinacea)(Clark et al., 2004)等植物
合成并积累更多的果聚糖。近年来, 有研究表明低温
胁迫相对干旱胁迫会诱导更多果聚糖合成相关基因
的转录和表达(Vargas et al., 2007)。
4.2 果聚糖在耐盐和缺氧等逆境中的功能
果聚糖积累除与植物抗旱及抗寒能力有关外, 还与植
物耐盐、耐缺氧(或耐涝)和耐营养不良等有关。对不
同品种小麦进行NaCl胁迫处理, 耐盐品种果聚糖含
量增加, 而不耐盐品种果聚糖含量减少(Kerepesi et
al., 1998; Kerepesi and Galiba, 2000)。另外, 盐胁
迫也可提高菊苣根中的果聚糖含量(Van den Ende et
al., 2001)。对小麦进行持续6天的淹水胁迫后, 其
根中果聚糖的积累量可增加17倍 (Albrecht et al.,
2004)。Albrecht等(1993)把小麦幼苗培养在缺氧培养
液中, 发现其地上部和根系中积累了果聚糖; 而当幼
苗再转移到通氧培养液中, 其根系生长速率加快, 且
对果聚糖的消耗增大。缺氧条件下, 千里光属的耐涝
种类Senecio aquaticus积累果聚糖量最大, 约占其
碳水化合物总量的70%, 特别是积累了大量聚合度较
高(DP>35)的果聚糖(Albrecht et al., 1997)。SST合成
作用对能量的需求不高, 缺氧条件下仍能合成果聚
糖, 这增强了植物在根际暂时缺氧下的生存能力。此
外, 有研究显示, 在短期缺乏N和P的环境下, 会诱导
大麦叶片中果聚糖的积累(Wang and Tillberg, 1996,
1997; 王志敏, 2000); 土壤盐分、重金属和致病菌等
也会对植物果聚糖代谢产生一定的影响(Suzuki and
Chatterton, 1993)。缺氮环境下生长1个月的菊苣小
苗, 比富含氮素环境生长1个月的小苗果聚糖含量高
5倍(Van Den Ende et al., 1998)。许多研究表明, 土
壤重金属可对植物产生毒害作用(杨晓红和陈晓阳
2006)。Frossard等(1989)对黑麦草的研究发现, 在毒
害症状出现以前, 其果聚糖含量随土壤中Cd2+、Ni2+、
Cu2+和Zn2+浓度的增加而增加。果聚糖积累有助于植
物耐受不利的环境条件, 从而维持逆境下的作物产
量, 提高植物的抗性(Ruuska et al., 2006; Huynh et
al., 2012)。
4.3 植物的抗逆机理
果聚糖能提高植物的抗逆性。在逆境胁迫下, 植物细
胞内果聚糖的积累量增加, 保护质膜不被冷害和渗透
胁迫损伤。例如, 低温胁迫时, 果聚糖水解释放出大
216 植物学报 49(2) 2014
量可降低组织水分冰点的游离果糖, 从而作为液泡的
渗透缓冲剂和低温防护剂, 插入细胞脂质膜防止其渗
漏(Livingston and Henson, 1998; Livingston et al.,
2009)。还有研究表明, 果聚糖能减轻植物因冷害引
起的氧化胁迫, 从而提高转基因植物的抗氧化能力,
保护并维持细胞膜结构的完整, 从而增强植物的抗寒
性(Parvanova et al., 2004a)。Parvanova等(2004b)
研究还发现, 未转基因烟草经冷害处理后, 其膜脂结
构受到严重破坏, 叶绿素荧光参数降低, 光合反应受
到强烈抑制; 而转基因烟草在整个处理过程中无明显
变化。目前, 果聚糖抗逆的分子机制还不十分清楚。
但体外实验结果表明, 在胁迫处理下, 果聚糖能维持
脂质体在低温和干旱条件下相态的改变, 从而提高膜
的通透性, 修复胁迫对膜的损害, 有效地稳定膜结构
(Hincha et al., 2000)。Demel等(1998)研究发现, 在
有水的条件下, 果聚糖和磷脂可发生相互作用, 果聚
糖通过直接与膜互作来保护植物不受脱水的伤害。后
来, Vereyken等(2001)研究发现果聚糖能插入脂质结
构的头部区域, 进而使磷脂酰乙醇胺稳定于液晶相
(Lα相)。与葡聚糖相比, 果聚糖在细胞脱水时能增强
对膜脂质体的保护作用, 但不能保护脂质体对抗膜扩
散。此外, 果聚糖能降低脂质凝胶相(Lβ相)与Lα相的
转化温度 , 增强糖与膜的相互作用(Hincha et al.,
2002)。
果聚糖除了在植物中发挥重要功能外, 对维持人
体健康也很有帮助。由于果聚糖不易被人体消化而分
解成简单的单糖, 故人体在摄入果聚糖后不会增加血
糖水平。果聚糖还有助于延缓并降低机体对葡萄糖的
吸收速度和数量, 及降低血清、胆固醇和甘油三酯的
含量, 是糖尿病、高血压患者和减肥人士的良好食品
和甜味剂(Roberts and Garegg, 1998)。高聚合度的
果聚糖不易被人体消化, 且热量低, 常被用作脂肪的
替代物, 添加在酸奶、冰激凌和果冻布丁等食品中
(Vijn and Smeekens, 1999)。Apanavicius等(2007)
的研究表明, 果聚糖能有效地削弱沙门氏菌的某些消
极作用, 保护婴儿免受其感染。如此看来, 将特定组
合的果糖基转移酶基因转入不同的植物, 并让它们在
特定的器官中表达, 大量合成预期类型的果聚糖, 创
造专用作物品种, 使其作为生物反应器低成本生产功
能性多糖, 以满足人们对功能性食品的需求, 将成为
未来植物基因工程和糖工程领域中的研究热点。
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Research Advances in the Metabolism of Fructan in Plant Stress Resistance
Huanhuan Xu1, 2, Jian Kang1, 2, Mingxiang Liang1, 2*
1College of Resources and Environmental Science, Nanjing Agriculture University, Nanjing 210095, China
2Jiangsu Provincial Key Laboratory of Marine Biology, Nanjing 210095, China
Abstract Fructan is a type of water-soluble carbohydrate and osmoregulatory substance that can improve plant tole-
rance to stress. Metabolic genes of fructan in plants has been a focus, mainly for gene cloning, expression profiles and
transgenetic engineering. These processes have greatly promoted our understanding about the regulatory mechanism of
fructan in plants. In this review, we discuss fructan distribution modes, types, the metabolic pathway, relevant genes
cloning and expression patterns. Especially, we emphasize progress in the molecular biology of fructan pathway and their
roles in plant tolerance to various abiotic stresses.
Key words fructan, metabolism, stress resistance
Xu HH, Kang J, Liang MX (2014). Research advances in the metabolism of fructan in plant stress resistance. Chin Bull
Bot 49, 209–220.
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* Author for correspondence. E-mail: liangmx@njau.edu.cn
(责任编辑: 孙冬花)