全 文 ：第 25卷第 6期
2005年 6月
生 态 学 报
ACTAECOLOGICASINICA
Vol.25,No.6
Jun.,2005
对叶榕传粉小蜂性比率的调节和稳定
彭艳琼1,2,杨大荣1*,王秋艳1
(1.中国科学院西双版纳热带植物园,昆明 650223;2.中国科学院研究生院,北京 100039)
基金项目:国家自然科学基金资助项目(30200220,30170171);云南省应用基础基金资助项目(2002C0010Q,2001C0065M);中国科学院知识创
新工程重要方向基金资助项目(KSCX2-SW-105)
收稿日期:2004-02-14;修订日期:2004-10-26
作者简介:彭艳琼(1974～),女,云南宜良人,博士生,主要从事进化生态学研究。E-mail:pengyq@xtbg.ac.cn
* 通讯作者 Authorforcorrespondence.E-mail:yangdr@xtbg.ac.cn
Foundationitem:TheNationalNaturalScienceFoundationofChina(No.30200220,No.30170171);theNaturalScienceFoundationofYunnan
Province(No.2002C0019Q,No.2001C0065M)andKnowledgeInnovationProjectofCAS(No.KSCX2-SW-105)
Receiveddate:2004-02-14;Accepteddate:2004-10-26
Biography:PENGYan-Qiong,Ph.D.candidate,mainlyengagedinevolutionaryecology.E-mail:pengyq@xtbg.ac.cn
摘要:传粉榕小蜂呈现偏雌的性比率,单双倍体性别决定系统、局域配偶竞争和近交效应被认为是调节偏雌性比率的 3个主要
机制。通过研究影响对叶榕传粉小蜂性比率的因素,结果表明:传粉榕小蜂的偏雌性比率随局域配偶竞争强度的降低而增加;受
母代雌蜂交配次数的影响,随着母代雌蜂交配次数的增加,子代的偏雌性比率逐渐降低,这一结果首次揭示了传粉榕小蜂的交
配制次数对性比率的影响,并在个体水平上定量了性比率变异与雌蜂交配频次的关系。传粉小蜂的性比率与共生的非传粉小蜂
的关系,非传粉小蜂的介入直接减少了传粉小蜂的数量,甚至对传粉小蜂的种群有显著影响,结果发现非传粉小蜂对传粉小蜂
雌雄性的分配比率没有显著影响,传粉榕小蜂仍能正常地进行繁殖。传粉与非传粉者小蜂之间作用关系的确定,可为进一步理
解两者的稳定共生的机制提供科学证据。
关键词:对叶榕;传粉小蜂;非传粉小蜂;性比率
文章编号:1000-0933(2005)06-1347-05 中图分类号:Q145,Q965.8 文献标识码:A
AdjustmentandstabilizationofsexratioinCeratosolensolmsimarchali
PENG Yan-Qiong1,2,YANG Da-Rong1*,WANG Qiu-Yan1 (XishuangbannaTropicalBotanicalGarden,Chinese
AcademyofSciences,Kunming650223,China;GraduateSchoolofChineseAcademyofSciences,Beijing100039,China).ActaEcologicaSinica,
2005,25(6):1347～1351.
Abstract:Alfig-polinatingwaspsshareasimilarlifecycle.Generalysomenumberofmatedfoundresswaspsenterareceptive
malefig,layeggsinovariesofflowers,thenanddie.Theoffspringfinishdevelopmentwithintheovary.Thewinglessadult
malesfirstemergefromnatalgals,andcrawlaroundtheinteriorofsyconium,andmatewithfemalesstilcontainedingals.
Thematedfemalewaspsthenemergefrom theirgals,gatherpolen,leavethesyconium,anddispersetobeginthecycle
anew.Thenaturalhistoryoffig-polinatingwaspsmakesthemwelsuitedforthestudyofsexratioevolution,especialylocal
matecompetition(LMC),andgoodfitshavebeenobtainedbetweenempiricaldataandmodelpreditionsincorporatingLMC
andinbreedingeffectsatthepopulationlevel.Atpresent,LMC,inbreedingandhaplodiploidyaregeneralyregardedasthree
mechanismsofadjustingprogenysexratioinfigwasps.Undoubtedly,thehaplodiploidgeneticsystemfavorsafemale-biased
sexratio,anditseffectisindependentofanyinfluenceofLMCorinbreeding,amothermayadjustthesexratioofherbrood
byfertilizingornotfertilizingeggswithspermshestoresinthespermatheca.However,LMCandinbreedingcannotexplainal
variationobservedinsexratios.Inthisstudy,weanalyzedtheimpactonpolinatorsexratioofpolinatoradjustmentandnon-
polinators.Theresultsshowed:(i)SexratioincreaseswithreducedLMCintensities;(i)Theproportionofmalesdropswith
increasingfoundressmatingtimes,thisbeingthefirstreportednegativerelationshipbetweensexratioandmatingtimes;(ii)
non-polinatingfigwaspsdidnotaffectthesexratiooffig-polinatingwasps.Philotrypesisdrainedfoodresourcesfrom
polinatorsandstarvedthem todeath.ApocryptabakeriparasitizedpolinatorsorPhilotrypesisanddirectlykiledthem
===================================================================
.
Thoughthreespeciesofnon-polinatingfigwaspsdecreasedpolinatornumbers,nosignificantimpactonpolinatorsexratio
wasfound.Ensuringnormalreproductionoffig-polinatingwaspsmightbeakeyfactorthatenablesnon-polinatingfigwasps
tosuccessfulyinvadethefig-polinatormutualismsystemandcoexistinthelongterm.
Keywords:Ficushispida;fig-polinatingwasp;non-polinatingfigwasps;sexratio
在随机交配的二倍体种群中,Fisher指出亲代在子代雌性和雄性之间的基因投资是相等的,只有 1:1的性比率才是进化
上稳定的性比率[1]。对于性别决定系统不对称的单双倍性物种,Hamilton研究了包括传粉榕小蜂在内的 26个物种,发现这些物
种通常存在亚种群,在整个种群内交配不是随机进行的,而是在局限的亚种群内完成,其性比率呈现出极端偏雌的现象。于是,
Hamilton驳斥了 Fisher平衡性比率理论中的随机交配假说,提出了著名的局域配偶竞争理论(Localmatecompetition简称
LMC),并且认为 LMC支持一个偏雌的性比率[2]。之后,传粉榕小蜂作为理想的材料被应用于性比率进化的研究[3～6]。
传粉榕小蜂呈现出偏雌的性比率,被认为是单双倍性别决定系统、局域配偶竞争和近交效应共同调节的结果,并表现为:随
着局域配偶竞争强度的增加,性比率逐渐下降;而且越是近交的种群,性比率越偏雌;当一只雌蜂繁殖时,性比率是最低的[7～9]。
正如其它膜翅目昆虫,榕小蜂单双倍性系统导致了遗传投资在两性之间分配的不对称,决定了榕小蜂姐妹之间的关系更近,亲
缘系数为 0.75;而兄妹之间的亲缘系数仅为 0.25,从性比率的 ESS(Evolutionarilystablestrategy)问题考虑,性比率保持 3:1
才稳定,也就是当生殖雌虫的数量刚好是雄虫数量的 3倍时,雄虫的生殖成功率也刚好是雌虫的 3倍,因为在这样的情况下,平
均每个雄虫可以同 3个雌虫交配,刚好能够弥补姐妹与兄妹的亲缘系数(0.75)与(0.25)的倍差。只有这样,才能保证经由兄弟
和姐妹的单位投资获得相等的遗传效应[10,11]。因此,单双倍性系统本身就支持一个偏雌的性比率,而且这种调节榕小蜂偏雌性
比率的机制是独立于任何因素在发生作用的。至于调节榕小蜂偏雌性比率的局域配偶竞争和近交两个机制,在种群水平上已经
获得很好验证[6,8],而且影响偏雌性比率的其它因素也都落脚到局域配偶竞争和近交两方面来解释[12,13],但是对于个体水平上
出现的性比率变异,仅被认为是稳定性选择的结果 (Stabilizingselection),还没有得到定量的验证[14,15]。本研究以对叶榕传粉
小蜂(Ceratosolensolmsimarchali)为例,在种群和个体水平上,研究传粉小蜂自身差异和非传粉小蜂的引入对其性比率的调节
和稳定作用。
1 研究材料和方法
1.1 研究材料 对叶榕传粉小蜂 CeratosolensolmsimarchaliMayri和非传粉小蜂 PhilotrypesispilosaMayr、Philotrypesis
sp.、ApocryptabakeriJoseph(表 1)。
表 1 4种榕小蜂的生物学特征
Table1 Biologicalcharacterofeveryfigwasps
物种
Species
群落中的角色
Rolesincommunity
产卵方式
Ovipositionpattern
产卵果 Ovipositingfigs
直径 Diameter(cm)
果壁厚 Thethickness
offigwal(cm)
C.solmsimarchali 传粉者和造瘿者 进入果腔产卵 1.850±0.161 0.407±0.038
P.pilosa 寄居于有传粉者卵的子房中 从果外产卵 1.850±0.161 0.407±0.038
Philotrypesissp. 寄居于有前面两者或两者之一幼虫的子房中 从果外产卵 2.317±0.286 0.482±0.057
A.bakeri 寄生于前三者的幼虫体 从果外产卵 2.563±0.275 0.509±0.045
1.2 研究方法
1.2.1 传粉小蜂梯度放蜂实验 选择对叶榕的雄树作为单果隔离放蜂的实验树。用纱网袋(20cm×20cm,120筛目)隔离刚结
的隐头果,当果进入雌花期时,从果周围捕捉飞翔的雌性传粉小蜂,进行单果隔离放蜂实验,放蜂组合设置为每果放 1头、3头
和 5头 3个组合,单果放蜂完成后,继续套上隔离袋,直到隐头果成熟,让子代榕小蜂自然羽化在隔离袋内。最后获得正常的成
熟果:放一头的 39果、放 3头的 80果、放 5头的 34果。解剖成熟果,收集每个单果内所有的榕小蜂后代,并统计雌雄蜂数量。了
解不同局域配偶竞争强度对传粉小蜂性比率的调节作用
1.2.2 不同交配频次的雌蜂单果放蜂实验 用纱网袋隔离刚结的隐头果,当果进入雌花期时,依据雌蜂瘿花上交配孔的数量,
挑选交配过 1次、2次和 3次的对叶榕传粉小蜂的雌蜂,进行单果隔离放蜂实验,交配 1次、2次和 3次的雌蜂,1蜂放 1果,单果
放蜂完成后,继续套上隔离袋,直到隐头果成熟,让子代榕小蜂自然羽化在隔离袋内。最后获得正常成熟果:交配 1次的雌蜂果
16个、交配 2次的雌蜂果 27个、交配 3次的雌蜂果 35个。解剖成熟果,收集每个单果内所有的榕小蜂后代,并统计雌雄蜂数量。
了解乱交制中雌蜂的交配频次对子代性比率的调节作用。
1.2.3 自然种群单果收蜂以及排除非传粉小蜂的实验 用纱网袋隔离刚结的隐头果,当果进入雌花期时,解开纱网袋,让传粉
8431 生 态 学 报 25卷
小蜂自由进入果内产卵,间隔 1d后再把纱网袋套上,防止其它非传粉小蜂产卵寄生。到隐头果接近成熟时,及时采摘,让子代榕
小蜂自然羽化在隔离袋内。共收集到成熟果 34个,解剖成熟果,收集每个单果内所有的榕小蜂后代,并统计雌雄蜂数量。此外,
在对叶榕雄树上采集自然的接近成熟的隐头果,用纱网袋单果分装,让榕小蜂自然羽化在袋中,并及时收集隐头果内的各类小
蜂雌雄虫,共收集了 358个单果内的榕小蜂,最后统计了每类小蜂的雌雄虫数量。比较有无非传粉小蜂时,传粉小蜂的性比率变
化。通径分析是最近被成功用于分析种间作用的一种方法[16],通径系数消除了回归系数的单位,是标准化后的回归系数,表示
因素对结果的影响程度,数值范围[-1,1],绝对值越大,说明因素对结果的影响程度越大。通径系数是通过 SPSS11.0获得。
2 结果与分析
2.1 局域配偶竞争对性比率的调节
图 1 对叶榕小蜂的种间作用关系和作用强度
Fig.1 Interspecificrelationshipandinteractiveintensitiesamong
figwaspsinFicushispida
实线表示种间作用显著,虚线表示没有显著的作用,箭头表示作用
方向,数值是通径系数,表示作用的强度 Blacklinesrepresent
significant interaction, dashed lines represent nonsignificant
interaction,arrowheadsrepresenteffortdirection;Numbersare
pathcoefficientsthatshowthetensitiesinterspecificinteraction
表 2 局域配偶竞争强度对性比率的调节
Table2 Theadjustmentonsexratiosoftheintensitiesoflocalmate
competition
局域配偶竞争
的强度 LMC
intensities
样本量 n
Sample
number
子代数量
Totalbroodsizes
子代性比率
ProgenySexratios
(Mean±S.d)
1 94 247.628±131.733a 0.159±0.101a
3 92 471.217±240.477b 0.240±0.139bc
5 56 630.625±469.320c 0.262±0.105c
不同的字母表示两平均数之间在 0.01水平上有显著差异,相同
的 字 母 表 示 没 有 差 异 Thediff-erentletterexpresssignificant
differenceat0.01levels,thesamelettermeansnodifference;下同
thesamebelow
表 3 不同交配次数的雌蜂与变异的子代性比率
Table3 Thevarioussexratiosinbroodswithonefoundressmated
differenttimes
雌蜂的交配次数
Matingtimes
offoundresses
样本量 n
Sample
number
子代数量
Totalbrood
sizes
子代性比率
Progenysexratios
(Mean±S.d)
1 40 145.325±96.746a 0.235±0.140
2 50 219.635±129.047b 0.202±0.149
3 46 207.652±122.122ab 0.191±0.144
传粉榕小蜂的交配在种群内并不是随机进行,而是在单个隐头果构建的亚种群内完成交配,并呈现出典型的局域配偶竞争
现象。局域配偶竞争通过不同的强度作用于传粉榕小蜂的性
比率进化,在自然种群中,传粉榕小蜂通常依据隐头果腔内的
雌性死蜂数量来判断局域配偶竞争的强度,死蜂数量多,表示
局域配偶竞争强度小,随着死蜂数量的减少,局域配偶竞争的
强度逐渐加强。当 1只、3只和 5只对叶榕传粉小蜂分别在单
个隐头果内繁殖时,传粉小蜂的母代数量与其生产的子代数
量之间呈显著的正相关关系(R=0.472,p<0.01,n=242);
而且,由于局域配偶竞争强度的不同,其作用的性比率之间也
出现明显差异,并随着局域配偶竞争强度的减弱,性比率逐渐
增加(表 2)。
2.2 交配制度对性比率的调节
传粉榕小蜂的交配是在孤立的隐头果内进行的,在对叶
榕传粉小蜂种群内,一只雌蜂可成功地与 1～3只雄虫交配,
一只雄虫也可与 1～12只雌虫进行交配,交配制度呈现出乱
交制。由于雌性榕小蜂从交配中得到的遗传好处不一样,在子
代的发育进程中,完成整个发育期的子代数量也不相同。对于
单双倍性别决定机制的物种,其雌性的交配次数对生雌还是
产雄有很大影响,当一只雌蜂能获得多次交配时,卵子受精的
机会将增多,发育成雌性的比率也将增加,子代性比率将随着
母亲交配次数的增多而逐渐下降(见表 2)。
2.3 榕小蜂群落内种间关系及每类非传粉小蜂对传粉小蜂
的影响
在对叶榕隐头果小蜂群落中,共存着 1种传粉小蜂和 3种
非传粉小蜂,它们通过不同的食性和相异的产卵时间,共同分
割隐头果内的雌花资源。传粉小蜂 C.solmsimarchali是最先
在子房中产卵的小蜂,紧接着是 P.pilosa,它不能制造瘿花,
就把卵产在传粉小蜂刚产过卵的子房中,与传粉小蜂并肩发
育,为争夺食物资源往往产生排斥性竞争,是一类寄居性
(Inquiline)小蜂。产卵器较长的 Philotrypesissp.稍晚一些来
到果面上产卵,同样它也是寄居性小蜂,也不能制造瘿花,卵
就产在果腔内已经膨大的瘿花内,在这些瘿花内生活着
C.solmsimarchali和P.pilosa,或是前两者之一的幼虫,三类
小蜂吃同样的食物--被传粉榕小蜂产卵刺激膨大的子房胚
乳,最后导致传粉小蜂由于食物匮乏而被饿死。最后产卵的是
A.bakeri,它是肉食性的,把卵直接产到先它产卵的 3种小蜂
的幼虫体内,靠它们体内营养物质发育生长,最后使被寄生的
虫 体 营 养 耗 完 死 忘,所 以 A.bakeri是 一 类 重 寄 生 性
94316期 彭艳琼 等:对叶榕传粉小蜂性比率的调节和稳定
(Hyperparasitic)小蜂。从图 1可见,3种非传粉小蜂与传粉小蜂的关系呈正相关关系,其中 A.bakeri对其它 3种小蜂都有极显
著的影响,而寄居性的两个 Philotrypesis种对传粉小蜂的影响没有显著性,后来的 Philotrypesissp.也没有显著地扼杀同属的
P.pilosa。由于 3种非传粉小蜂是依赖于传粉小蜂的种群,关键之一就是不能破坏传粉小蜂的正常繁殖,因此,非传粉小蜂的存
在通常没有显著影响传粉小蜂的种群,即使显著降低传粉小蜂的种群,但决不明显影响其性比组成,影响其繁殖平衡(见表 4)。
2.4 排除非传粉小蜂的变异性比率
自然群落中的每类非传粉小蜂都不同程度地减少着传粉小蜂的种群数量,但是都没有影响传粉小蜂的正常繁殖,也就是说
每一种非传粉小蜂都能独立地共生于榕树--传粉小蜂互惠体系之中。累积 3种非传粉小蜂的作用效应,明显可以看出 3种非
传粉小蜂的存在,可减少单果传粉小蜂 31.86%种群数量,但是为了借助传粉小蜂--榕树互惠体系稳定繁衍,它们共同的寄
居和寄生也没有显著影响传粉小蜂的性比组成(F1,390=0.776,p=0.379)。这反映着共生在一起的传粉和非传粉小蜂有一个
长期协同的物种进化过程,非传粉小蜂对互惠体系表现出来的微弱影响,其负作用方面足可以忽略,而正向可能对限制传粉小
蜂和榕树种群的急剧膨胀,调控着系统的平衡和稳定(表 5)。
表 4 非传粉小蜂对传粉小蜂种群和性比的影响
Table4 Theeffectonpolinatorpopulationandsexratioofnon-
polinatingfigwasps
非传粉小蜂种类
Non-polinator
species
对传粉者种群的影响
Effectonpopulation
对传粉者性比率的影响
Effectonsexratio
Fpopulation pvalue Fsexratio pvalue
P.pilosa 1.228 0.205 1.125 0.307
Philotrypesissp. 1.129 0.258 0.656 0.972
A.bakeri 2.544 <0.001 0.740 0.803
表 5 非传粉榕小蜂对传粉榕小蜂性比率的影响
Table5 Theeffectofnon-polinatingwaspaonsexratiosoffig-
polinatingwasps
处理
Control
样本量(n)
Sample
number
子代数量
Totalbrood
sizes
性比率
Sexratios
(Mean±S.d)
排除非传粉小蜂① 34 295.677±214.3580.2101±0.130
有非传粉小蜂② 358 201.344±158.6840.234±0.155
① Expelthenon-polinatingfigwasps;②Notexpelthenon-
Polinatingfigwasps
3 讨论
3.1 通过控制性梯度放蜂实验,获得了不同局域配偶竞争强度下,传粉榕小蜂的性比率变化规律:随着局域配偶竞争强度的降
低,性比率逐渐增加。性比率变化趋势与 Hamilton的模型预测和 Herre的研究结论相吻合,但比模型预测的低[2,4,8]。
3.2 导致榕小蜂偏雌性比率进化的局域配偶竞争理论以及近交效应在种群水平上获得了很好的验证,确无法解释个体水平上
表现出来的性比率差异[6,8]。WestandHerre认为个体水平上的性比率变异是稳定性选择(stabilizingselection)的结果[15];从榕
小蜂产卵模式上也在寻找个体间变异的证据[17];最近,通过微卫星定位标记研究,发现一些传粉榕小蜂种群内存在形态上区分
不了的隐形种(crypticspecies),被认为个体差异源自遗传上的差异[18]。由于传粉榕小蜂极端雌多雄少的分布格局,直观上掩盖
了雌性多次交配的可能,因此,在所有相关的理论假设中,都认为雌蜂只交配一次[2,3,6,8]。然而,在观测对叶榕传粉小蜂的交配
行为中,发现雌蜂可以交配 1～3次,而且通常与不同的雄虫进行交配,并且雌蜂不同交配次数导致的性比率变异在试验中也获
得了验证。否定了榕小蜂雌蜂交配一次的假设,这一研究发现将推动对传粉榕小蜂交配系统的重新认识,以及对相关模型的完
善和发展。
3.3 非传粉小蜂的造瘿、寄居或寄生直接减少了传粉小蜂的数量,长期以来,被认为给榕树--传粉小蜂互惠系统带来了负面
影响[19～23]。非传粉小蜂产卵的原始资源是传粉小蜂,而不是雌花资源,它们都是依赖传粉小蜂的存在而存在,自然群落中的关
系表明 3类非传粉小蜂与传粉小蜂均呈现正相关关系。非传粉小蜂的介入,虽然减少了传粉小蜂的数量,但并没有显著改变两
性的分配比率。由于没有直接竞争产卵位点的造瘿者,非传粉小蜂在对叶榕及其传粉小蜂互惠系统中仅显示出弱的、足可以忽
略的负面影响。Apocrypta属小蜂在非洲的榕小蜂群落中是一种造瘿者,并且与传粉者 Ceratosolen属呈负相关关系[16],而
Godfray则报道 Apocrypta是 Apocryptophagus的寄生者[12]。在叶榕小蜂群落中,Apocrypta属扮演着不同的角色,Apocrypta
bakeri是寄生者,不但可以寄生传粉小蜂 C.solmsimarchali,还寄生于 Philotrypesis属的两个种。这些种间关系的确定,对理解
榕树--榕小蜂共生稳定的机制有重要意义。
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