全 文 ：核 农 学 报 2015，29 ( 2 ) : 0359 ～ 0364
Journal of Nuclear Agricultural Sciences
收稿日期: 2014-04-01 接受日期: 2014-07-22
基金项目:国家自然科学基金( 31060063，31260094 ) ，甘肃省自然科学基金项目( 0803ＲJZA0510 ) ，甘肃省高校基本科研业务费项目
作者简介:王小青，女，主要从事 植物蛋白质组学研究。E-mail: 940861293@ qq． com
通讯作者:王玉萍，女，副教授，主要从事植物逆境生理研究。E-mail: wangyp@ gsau． edu． cn
文章编号: 1000-8551 ( 2015 ) 02-0359-06
拟南芥 nos1 突变体对盐胁迫阳离子
和阴离子的响应
王小青1，2 周晓洁1，2 隋景航1，2 李 成1 刘悦善1 徐 刚1 王玉萍1，2
( 1 甘肃省作物遗传改良与创新重点实验室 /甘肃省干旱生境作物学国家重点实验室培育基地，
甘肃 兰州 730070 ; 2 甘肃农业大学园艺学院，甘肃 兰州 730070 )
摘 要:植物对阴离子和阴离子的吸引是植物括盐性调控的重要内容。为了阐明拟南芥对中性盐中阳离
子和阴离子抗性机制，本试验以拟南芥 nos1 ( nitric oxide synthase1 ) 突变体为材料，用 Na2 SO4、NaCl、
K2SO4、KCl 作为盐胁迫因子，研究了突变体的根弯曲百分率、根长、株高、鲜重、存活率以及渗透调节物
质脯氨酸和丙二醛含量的变化。拟南芥 nos1 突变体在 4 种不同盐胁迫下，呈现出不同的抗性，Na2 SO4
和 NaCl 中突变体的根长显著高于 K2SO4 和 KCl 处理的材料，KCl 中突变体的株高和鲜重显著高于
Na2 SO4 和 NaCl 中。随着盐浓度升高，突变体存活率显著低于对照，KCl 中突变体的存活率显著高于
Na2 SO4 和 NaCl 中。另外突变体在 Na2 SO4 和 NaCl 中脯氨酸含量和丙二醛含量显著高于 K2SO4 和 KCl
处理的样品。这些结果表明突变体对盐胁迫下的阳离子和阴离子抗性机制存在显著差异，阳离子相同
时，突变体对 SO4
2 －盐胁迫更敏感，阴离子相同时，突变体对 Na +盐胁迫更敏感。本试验为提高作物抗
盐性和生物技术改良提供理论依据。
关键词:一氧化氮( NO) ; Na 盐 ; K 盐 ;离子通道
DOI: 10. 11869 / j． issn． 100-8551. 2015. 02． 0359
一氧化氮( nitric oxide，NO ) 是无机的自由基小分
子，参与调解植物的多种生理过程，如 NO 具有诱导种
子萌发、影响植物组织的生长发育和增强植物抗脱落
能力等功能。除参与植物正常生长发育的调控外，在
植物受到干旱、盐、温度、UV-B 辐射胁迫以及重金属
毒性等环境胁迫条件下，NO 还作为信号分子参与到
植物的应答反应［1 － 4］。哺乳动物中 No 一氧化氮的合
成主要由一氧化氮合成酶 ( nitric oxide synthase，NOS )
催化 L-Arg 为 L-citrulline 合成 NO［5］。植物中也存在
类似动物体内的 NOS，拟南芥 ( Arabidopsis thaliana ) 氮
氧合酶突变体 Atnos11 基因编码了 1 个 NOS 序列类似
的蛋白，缺失此蛋白后 NOS 酶活性是野生型的 25%，
其相应的 NO 产生量也相对减少［6］; nos1 突变体中 NO
积累量下降，盐胁迫下存活率比野生型拟南芥低［6］。
土壤盐渍化不仅限制了作物的分布，而且也影响
农产品的产量和质量，植物的抗盐研究机理一直是植
物生理学研究的重要问题［7］。盐胁迫对植物而言，包
括渗透胁迫和离子毒害两方面［8］。盐溶液化学势引
起的质外体和共质体之间水势不平衡导致细胞膨压下
降，膨压下降到阈值膨压以下引起生长降低［9］。当膨
压降低到细胞壁生长膨压以下时出现生长停止。当水
势差大到超过可补偿范围细胞开始脱水，植株生长速
率显著下降，甚至导致植物死亡［10］。高浓度盐分还会
造成离子不平衡，对植物产生不良影响或出现病理反
应［10］。高浓度盐离子首先影响原生质膜，改变其透
性。由于膜的透性变化致使植物吸收某种盐类过多而
排斥了对另一些营养元素的吸收，从而使植物细胞内
部的离子种类和浓度也就发生变化。这种不平衡吸
收，不仅造成营养失调，抑制植物生长，同时还产生离
子毒害作用，如 Na +浓度过高时，植物会受到 Na +的毒
害，减少对 K + 的吸收，同时也易发生 PO3 － 和 Ca2 + 的
缺乏症［11］。初步研究证明 NO 能提高植物抗盐性，但
953
核 农 学 报 29 卷
这类研究多以外源施加 NO 的方法完成［12］，植物对外
源 NO 的吸收效率和转运等方面的因素导致无法知晓
植物体内发挥抗性效果的 NO 浓度并且不能确定植物
自身的 NO 是否可以增强抗性。本研究以拟南芥 nos1
突变体为材料，对比研究其在不同盐胁迫条件下的生
长变化，旨在获得拟南芥中 NO 对不同盐中阳离子和
阴离子的敏感性和抗性的调控机制。
1 材料与方法
1. 1 材料
以拟南芥 nos1 突变体为供试材料，由甘肃农业大
学甘肃省作物遗传改良与种质创新重点实验室提供。
1. 2 材料处理
拟南芥种子经无菌水冲洗 3 次后，用 75%酒精浸
泡 30 s，5%次氯酸钠消毒 10 min，再用无菌水漂洗 5 ～
6 次之后，培养在 MS 培养基的培养皿中，培养条件为
温度 22 ± 2 ℃，湿度 50% ～ 70%，12 h 光照 /12 h 黑
暗，光照强度为 150 μmol·m － 2·s － 1。培养 3 d 后，开始
进行各种处理。
1. 3 盐胁迫处理
将根长 1 ～ 1. 3cm 左右的突变体幼苗培养于四种
不同中性盐( Na2 SO4、NaCl、K2SO4、KCl) MS 培养基上，
盐的浓度设置为 0、50、100 和 150 mol·L － 1。培养皿垂
直置于光照培养箱 ( spx-250-GB，上海跃进医疗器械有
限公司) ，培养 3 d 后，将培养皿倒置 180 度继续培养，
进行根弯曲实验。培养 6 d 后，测量根长、株高、鲜重，
统计存活率( 15 d 后) 。
1. 4 根弯曲百分率测定
每种盐浓度处理的 100 株拟南芥 nos1 突变体为
总株数，统计不同盐浓度处理 6 d 后获得根完全弯曲
株数，根弯曲株数在总株数中所占的比例。
1. 5 拟南芥 nos1 突变体渗透调节物质的检测
取盐胁迫处理的拟南芥 nos1 突变体幼苗，测定幼
苗中丙二醛和脯氨酸含量。丙二醛含量测定采用硫代
巴比妥酸法［9］。脯氨酸含量测定采用酸性茚三酮法［9］。
1. 6 统计分析
试验重复 3 次，数据以平均值 ( ± SD) 表示。采用
SPSS 16. 0 分析差异显著性。
2 结果
2. 1 盐胁迫下根弯曲特性分析
盐胁迫下 nos1 突变体根弯曲百分率( 表 1 ) 。在 4
种浓度盐 Na2 SO4、NaCl、K2SO4、KCl 胁迫条件下，3 个
浓度盐胁迫下 nos1 突变体根弯曲百分率均显著低于
对照组。随着盐浓度的升高，Na 盐处理下突变体的根
弯曲百分率显著高于 K 盐，盐浓度为 50 和 100 mol·
L － 1时，Na2 SO4 和 NaCl 中根弯曲百分率分别是 K2SO4
和 KCl 中的 1. 3、1. 4、1. 4 和 1. 7 倍。其中盐浓度为
150 mol·L － 1时，Na2 SO4 和 NaCl 中根弯曲百分率分别
是 K2SO4 和 KCl 中的 2. 0 倍和 2. 3 倍，突变体根弯曲
百分率降到最低。
拟南芥 nos1 突变体培养 6 d 后，测量不同盐胁迫
下根长( 图 1 ) 。3 个浓度盐胁迫下根长均显著低于对
照组。随着盐浓度的升高，Na 盐处理下突变体的根长
显著高于 K 盐，盐浓度为 50 mol·L － 1和 100 mol·L － 1
时，Na2 SO4 和 NaCl 中根长分别是 K2SO4 和 KCl 中的
1. 4 倍、1. 5 倍、1. 3 倍和 1. 4 倍。盐浓度为 50、100、
150 mol·L － 1时，Na 盐和 K 盐处理下突变体株高无显
著差异。
表 1 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体根弯曲特性
Table 1 The root bending of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
处理
Treatments
根弯曲百分率
The percentage of root bending /%
0mol·L － 1 50mol·L － 1 100mol·L － 1 150mol·L － 1
Na2 SO4 100a 63. 3 ± 1. 2b 46. 6 ± 1. 2e 30. 0 ± 3. 0g
NaCl 100a 70. 0 ± 2. 0c 56. 7 ± 2. 6d 36. 7 ± 1. 4f
K2 SO4 100a 48. 7 ± 2. 6e 33. 2 ± 0. 6fg 15. 0 ± 1. 0h
KCl 100a 50. 0 ± 4. 0e 33. 3． ± 1. 4fg 15. 9 ± 1. 8h
注 : 同一列的不同字母代表在 P ＜ 0. 05 水平下差异显著 ; 不同盐浓
度处理下拟南芥 nos1 突变体根弯曲数目。
Note: Means within a row with the different lowercase letter are
significantly differentat 0. 05 level． The root bending number of Arabidopsis
nos1 mutant under difference salt concentration．
2. 2 盐胁迫下 nos1 突变体株高和鲜重
拟南芥 nos1 突变体培养 6 d 后，测量突变体株高
和鲜重。在不同盐胁迫条件下，根弯曲 nos1 突变体株
高和鲜重存在显著差异( 图 2、图 3 ) 。3 个浓度盐胁迫
下株高均显著低于对照组。随着盐浓度的升高，K 盐
处理下突变体株高显著高于 Na 盐，盐浓度为 50、100
mol·L － 1 时，K2SO4 和 KCl 中突变体株高分别是
Na2 SO4 和 NaCl 中的 2. 1、2. 3、1. 6 和 1. 7 倍，鲜重分别
是 Na2 SO4 和 NaCl 中的 2. 0、2. 2、1. 8 和 1. 9 倍，但 Na
盐和 K 盐处理下突变体株高无显著差异。盐浓度为
063
2 期 拟南芥 nos1 突变体对盐胁迫阳离子和阴离子的响应
注 : 图中标不同字母者表示
差异显著 ( P ＜ 0. 05 ) 。下同。
Note: Different letters in the legends mean significant
different at P ＜ 0. 05． The same following．
图 1 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体主根长度
Fig． 1 The root length of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
图 2 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体株高
Fig． 2 The plant height of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
150 mol·L － 1时，KCl 胁迫下株高和鲜重显著高于其它
盐，其它盐处理之间无显著差异。
2. 3 盐胁迫下 nos1 突变体存活率
盐胁迫 15 d 后，测定不同盐胁迫条件下突变体的
存活率 ( 图 4 ) 。随着盐浓度的升高，nos1 突变体的存
活率显著下降，盐浓度为 50 mol·L － 1，K 盐和 Na 盐存
活率无显著差异。但随着盐浓度继续升高，K 盐处理
下 nos1 突变体存活率显著高于 Na 盐，盐浓度为 150
mol·L － 1时，K2SO4 和 KCl 中存活率分别是 Na2 SO4 和
NaCl 中的 1. 9 和 2. 1 倍，KCl 胁迫下突变体的中存活
图 3 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体鲜重
Fig． 3 The fresh weight of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
率显著高于其它盐处理。
图 4 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体存活率
Fig． 4 The survival rate of Arabidopsis nos1
mutant seedlings under salts stresses
2. 4 盐胁迫下 nos1 突变体脯氨酸含量
盐胁迫 6 d 后，测定不同盐胁迫条件下脯氨酸含
量( 图 5 ) 。随着盐浓度的升高，Na 盐处理下突变体脯
氨酸含量显著升高，盐浓度为 50，100、150 mol·L － 1时，
Na2 SO4 和 NaCl 中脯氨酸含量分别是 K2SO4 和 KCl 中
的 2. 1、2. 4、3. 7、4. 4、5. 0、6. 4 倍。盐浓度为 150 mol·
L － 1时，Na 盐处理下突变体脯氨酸含量达到最大值。
但随着盐浓度的升高，K 盐处理下突变体脯氨酸含量
无显著变化。
2. 5 盐胁迫下 nos1 突变体丙二醛含量
盐胁迫 6 d 后，测定不同盐胁迫条件下丙二醛含
量( 图 6 ) 。随着盐浓度的升高，Na 盐处理下突变体丙
163
核 农 学 报 29 卷
二醛含量显著升高，在盐浓度为 100 和 150 mol·L － 1
时，Na2 SO4 和 NaCl 中丙二醛含量分别是 K2SO4 和 KCl
中的 1. 5 倍、1. 8 倍、2. 1 倍和 2. 5 倍，盐浓度为 150
mol·L － 1时，Na 盐处理下突变体丙二醛含量达到最大
值。除 150 mol·L － 1的 K 盐处理下突变体丙二醛含量
显著升高外，其它浓度处理下丙二醛含量均无显著变
化。
图 5 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体脯氨酸含量
Fig． 5 The proline content of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
图 6 盐胁迫下拟南芥 nos1 突变体丙二醛含量
Fig． 6 The MDA content of Arabidopsis nos1
mutant under salts stresses
3 讨论
盐碱土中的盐类通常为 : NaCl、Na2 SO4、Na2CO3 和
NaHCO3 等，其中盐胁迫中 Na
+ 升高造成的离子胁迫
可以影响植物对 K +和 Ca2 +等营养元素的吸收，而 K +
降低进一步减小细胞渗透压，从而降低植物对氮的吸
收和利用［13 － 15］。由于 CO3
2 －、HCO3
－离子在土壤中不
能稳定存在，通常盐离子胁迫体现为 NaCl 和 Na2 SO4。
为了研究土壤盐胁迫对植物造成的伤害和 NO 对盐离
子吸收的特性，本试验选择了 NO 突变体为材料，使用
阳离子 Na +和 K +为主，阴离子 Cl －或 SO4
2 －为主的盐
来研究其特性。
盐胁迫不仅破坏了植物细胞中已形成的 Na + 和
Cl －的平衡状态，而且也影响着 K +的胞内分布［16］。为
了避免细胞伤害和营养缺素，植物需要在胞质中维持
足够的 K +和适当的 K + /Na +比［17 － 18］。Na +对大多数
陆地植物生长是不需要的，在 nos1 突变体中，同样可
以观察到，在 Na 盐中突变体的根弯曲，存活率都要低
于 K 盐。研究认为 Na + 进入根细胞主要是通过各种
阳离子通道，这些通道分为依赖电化学梯度阳离子通
道和不依赖电化学梯度阳离子通道 2 种。由于 Na +和
K +的相似性，电化学梯度依赖 K + 内向整流或外向整
流通道也是 Na +进入细胞的一条途径［19］。而 K +转运
蛋白可能作为 Na + 低亲和力转运蛋白［20］。低亲和力
系统对 K +和 Na + 的选择性较低，所以 Na + 对它的破
坏性更大。Na +一旦进入细胞质内将对许多酶活性产
生抑制。在 Na 盐中脯氨酸含量和丙二醛含量高于 K
盐胁迫也说明突变体需要产生更多的次生代谢产物来
应对 Na 盐毒害。细胞质内的酶由于 Na + 和 K + 的物
理化学特征非常相似，高浓度的 Na + 对 K + 的吸收有
强烈的竞争抑制影响，但是拟南芥 nos1 突变体对 Na +
和离子的吸收存在差异，阴离子相同时，对 K +的吸收
更多，推测在拟南芥 NO 浓度降低时，细胞在盐浓度相
同时更多拒绝对 Na +的吸收。前人的研究认为 NO 能
够提高对 Na +盐的抗性，这种结果即便是在低浓度时
依然成立。同 Na + 类似，阴离子 Cl － 被认为在胁迫时
也通过阴离子通道涌入胞质内，可能通过某种未知运
载蛋白进入液泡，最终液泡 Cl － 浓度可达到胞质中的
10 倍［21］。但是 SO4
2 － 离子是否能够进入到细胞质中
还没有报道，但拟南芥 nos1 突变体在阳离子相同浓度
时，对 SO4
2 －盐的胁迫更敏感。说明在细胞膜上可能
不存在 SO4
2 －离子的通道蛋白和转运蛋白。在阳离子
相同浓度时，吸收 Na +和 K +的同时，拟南芥突变体会
吸收 Cl －来平衡膜内外的电化学梯度。由于拟南芥不
能吸收 SO4
2 －离子，所以需要吸收土壤中更多的 H +来
平衡电化学梯度，当拟南芥吸收过多无用的 Cl －时，造
成细胞质内脯氨酸含量和丙二醛含量的升高来应对阴
离子毒害。前人的研究认为 Atnos1 突变体内低浓度
的 NOS 酶活性降低了 NO 在根部的积累，植株生长迟
缓，叶片小，茎秆细等症状［22 － 23］，说明 NO 在盐胁迫中
263
2 期 拟南芥 nos1 突变体对盐胁迫阳离子和阴离子的响应
的重要作用。拟南芥 nos1 突变体在不同盐浓度胁迫
下的响应机制表明，NO 对盐胁迫的抗性可能主要体
现在对 Na +质膜通道的关闭或液泡膜通道的开启上，
而对 K +通道缺少调控，对 Cl －调控功能弱，而对阴离
子 SO4
2 －无调控作用。由于在细胞膜上还没有发现
SO4
2 －离子通道，所以，本研究推测 NO 对植物抗盐性
的信号调控作用主要是 NO 能够调控质膜通道蛋白和
转运蛋白活性而产生抗性。
4 结论
拟南芥 nos1 突变体对 NaCl 胁迫最敏感，对 KCl
胁迫的适应性最强。突变体对盐胁迫下的阳离子和阴
离子抗性机制存在显著差异，阳离子相同时，突变体对
SO4
2 －盐胁迫更敏感。阴离子相同时，突变体对 Na +盐
胁迫更敏感。
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Ｒesponse of Arabidopsis Mutant nos1 to Cation and
Anion Under Different Salts Stresses
WANG Xiaoqing1，2 ZHOU Xiaojie1，2 SUI Jinghang1，2
LI Cheng1 LIU Yueshan1 XU Gang1 WANG Yuping1，2
( 1 Gansu Key Laboratory of Crop Improvement ＆ Germplasm Enhancement /Gansu Provincial Key
Laboratory of Aridland Crop Science，Lanzhou，Gansu 730070 ; 2 College of Life Science and Technology，
Gansu Agricultural University，Lanzhou，Gansu 730070 )
Abstract: The responses of Arabidopsis nos1 ( nitric oxide synthase1 ) mutant to cation and anion from neutral salt were
investigated，the resistance mechanisms in Arabidopsis nos1 mutant were clarified． The root bending percentage，the
length of root， the height of plant， the fresh weight， the survival rate， the content of proline and MDA
( malondialdehyde) under different concentrations of Na2 SO4、NaCl、K2SO4 and KCl were analyzed． The resistance
characteristics of Arabidopsis nos1 mutant under four salts stresses were examined． The length of roots were significantly
higher under Na2 SO4 and NaCl stress than that of K2 SO4 and KCl stress． The survival rate were declined with the salt
concentration increasing in nos1 mutant compared with control． However，the plant height and the the fresh weight were
higher under KCl stress than under Na2 SO4 and NaCl stress． The content of proline and MDA were significantly higher
under Na2 SO4 and NaCl stress than of K2 SO4 and KCl stress． These results indicated that the resistance mechanisms
were significance different between cation and anion in nos1 mutant under different salts stresses． The nos1 mutant is
more sensitive to sulfate radical when the cation is same． However，the nos1 mutant is more sensitive to sodium salt
when the anion is same． The salinity in the soil is a major factor that constrained growth and yield in crops． Activity of
iro-transport，toxicty and balance of iro were investigated under salinity stress by model plant and then shed light on
adaptive strategies and survival methods coped with salinity stress，providing theoretical basis for elevating tolerance to
salinity and tmproving biotechnology．
Keywords: nitric oxide; sodium salt; potassium salt; arabidopsis nos1 mutant
463