全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (5): 437~442 437
收稿 2010-12-06　　修定 2011-04-23
* 通讯作者(E-mail: zhengcx@bjfu.edu.cn; Tel: 010- 62337717) 。
DREB转录因子在植物非生物胁迫中的作用及应用研究
冯军, 郑彩霞*
北京林业大学生物科学与技术学院, 北京100083
摘要: 转录因子也称反式作用因子, 是能够与真核生物基因启动子区域中顺式作用元件发生特异性相互作用的DNA结合
蛋白。DREB转录因子作为植物特有的转录因子, 通过与DRE调控元件特异结合,能促进许多与低温、高盐和干旱相关基
因的表达。本文综述了近年DREB转录因子的研究进展, 并对其结构和生物学功能、表达调控和信号传递途径以及DREB
基因在改良植物抗逆胁迫中的应用进行了讨论, 同时对该领域的发展前景进行了展望。
关键词: 转录因子; DREB; 非生物胁迫
Research and Application Prospect of DREB Transcription Factor in Plant Abiotic
Stress Resistance
FEN Jun, ZHENG Cai-Xia*
College of Biological Science and Technology, Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract: Transcription factors are DNA-binding proteins that interact with cis-elements in the promoter of eu-
karyotic genes. As a newly discovered type transcription factor of plant, DREB, specifically recognize DRE,
could induce the expression of some high-salinity low-temperature and drought-related genes. In this paper, the
research progress on DREB in recent years was reviewed, the structure and biological function of DREB, ex-
pression regulation and signal transduction pathways, as well as the application of DREB genes in the stress
tolerant improvement of plant were discussed, meanwhile, the future prospective in this field is also discussed here.
Key words: transcription factors; DREB; abiotic stress
转录因子又称为反式作用因子, 是指能够与
特定DNA序列专一性结合的, 并对其他基因的转
录具有激活或抑制作用的蛋白质。细胞的分化、
多细胞生物的形态发育、器官建成以及对外界刺
激的反应都与转录因子的作用密切相关。
DREB (dehydration responsive element
binding)是植物中特有的与低温、高盐和干旱胁迫
相关的转录因子, 它特异性地与DRE (dehydration
responsive element)顺式元件结合, 可以调控启动
子中含有DRE元件的一类逆境响应基因的表达,
并能在整体上提高植物的抗逆性, 因此DREB转录
因子在植物抗逆过程中的作用受到广泛的重视。
干旱、高盐和低温等逆境胁迫会影响植物的
生长发育, 甚至会导致植物死亡, 从而严重影响农
林业生产。因此探索DREB在调控植物应对不良
环境的作用机制, 对于提高植物的抗逆能力增加
农林作物的产量具有重要意义。
1 DREB转录因子
Thomashow研究小组在拟南芥中分离得到了
这3个基因, 由于它们能结合到CRT/DRE这种DNA
调控基序上, 故命名为CBF (CRT/DRE binding
factor), 分别为CBF1/DREB1B (Stockinger等
1997)、CBF2/DREB1C和CBF3/DREB1A (Medina
等1999), 其不受外源ABA的诱导。而Liu等(1998)
根据已确立的DRE元件, 利用酵母单杂交的方法,
从低温处理的拟南芥cDNA文库中分离得到了
DREB转录因子基因 , 分别命名为DREB1A、
DREB1B、DREB1C和DREB2A、DREB2B。
Haake等(2002)在研究拟南芥抗旱时克隆了CBF4/
DREB1D。Sakuma等(2002)经过序列同源性比较
从拟南芥中克隆了2个新的CBF转录因子(分别为
CBF5、CBF6)以及6个与DREB2同源的基因(命名
为DREB2C~DREB2H), 但这几个基因在胁迫条件
下并非高量表达。拟南芥中CBF1、CBF2和CBF3
基因属于一个编码同蛋白的基因小家族。这3个
基因连锁于拟南芥4号染色体的短臂上, 与分子标
记m600、pG11紧密连锁, CBF4定位于5号染色体
综　述 Reviews
植物生理学报438
上。CBF1/2/3蛋白结构中有PKKPAGRKKFR-
ETRHP和FADSAWR的特异氨基酸识别蛋白, 还发
现具有与蛋白激酶C和酪蛋白激酶II合的位点。
拟南芥中的CBF/DREB1类转录因子通过与
DRE元件特异结合, 调控一系列与植株对干旱、低
温、高盐等逆境胁迫响应有关的基因的表达。迄
今为止, 在拟南芥中约有38个基因受DREB1A的调
控, 这些基因的产物包括转录调控因子、磷脂酶
C、RNA结合蛋白、糖转运蛋白、碳水化合物代谢
相关蛋白、LEA蛋白、冷诱导蛋白、渗透保护生物
合成蛋白、蛋白酶抑制因子等。从基因表达的特
性和基因产物的相似性上分析, 这些基因的编码产
物与拟南芥的干旱、高盐及低温胁迫耐性有关。
2 DREB转录因子结构
AP2/ERF多基因家族包括ERF、AP2和RAV
三个家族。AP2/ERF结构域是由60~70个氨基酸组
成的保守区域。AP2家族蛋白含有2个重复AP2/
ERF结构域, ERF家族蛋白含有1个AP2/ERF结构
域, RAV家族蛋白含有1个B3结构域; 除了AP2/
ERF结构域, VP1/ABI3结构域也是植物内特有的
一类转录因子的DNA结合保守区域(Nakano等
2006)。ERF家族可进一步分为ERF亚族和CBF/
DREB亚族, 而DREB则属于CBF/DREB亚族。
AP2/ERF结构域含有VRG和RAYD两个保守
区。AP2/ERF结构域的氨基酸序列和空间构象具
有典型的结构特点, 在其VRG区(N端)存在1个由
20个氨基酸残基组成的碱性亲水区, 该区含有3个
反向平行的β折叠, 其中第2个β折叠中的第14位结
氨酸(V)和第l9位谷氨酸(E), 这2个氨基酸残基是决
定DREB与DRE元件特异性结合的关键位点。
Sakuma等(2002)在对拟南芥的凝胶滞后试验中发
现, V14的突变使DREB1A的DNA结合特异性显著
降低, 而E19的突变则对DNA结合没有明显的影
响, 这表明DREB与顺式元件的结合中, V14决定了
DNA的特异性结合。AP2/ERF结构域的C端为含
约40个氨基酸残基的RAYD区, 存在1个由18个氨
基酸残基组成的高度保守的酸性核心区, 形成1个
双亲性的α螺旋, 该构象可能参与蛋白质间的相互
作用, 作为转录激活区域。RAYD区并不直接参与
同顺式作用元件的特异识别, 而是通过影响YRG
区的构象或通过与其它蛋白发生相互作用来调节
AP2/ERF结构域与DNA的结合。
拟南芥DERB1A/B/C和DERB2A/B蛋白质具
有反式作用因子的典型特征, 在它们的N末端都有
一段核定位信号, C末端都有一段酸性活化区域,
并且它们都含有一段与DNA结合的区域(Stockinger
等1997)。
3 DREB转录因子的表达调控
3.1 CBF/DREB1在低温诱导中的表达
抗寒性生理性状基因分析已经确定了2个主
要基因座Fr-1和Fr-2 (Francia等2004)。如图1所示,
Fr-1和Fr-2两个基因座位于5号染色体上, 不同群
体的两者之间距离在20~50 cM间变动(Stockinger
等2006)。小麦中Fr-1基因表示为Fr-H1 (H表示新
疆布顿大麦)。小麦中Fr-1与VRN-1两个等位基因
互做共同调节春化作用。VRN-1编码一类MADS
盒式结合蛋白, 春麦中这种蛋白是组成型表达, 而
冬麦中是春化后表达。Fr-1基因不仅参与植株春
化作用, 而且也在植株抗寒性中起作用。
图1 位于大麦5号染色体长臂上FR-H2基因位点中的CBF
基因和VRN-H1/Fr-H1基因(Stockinger等2007)
Fig.1 Schematic map of VRN-H1/Fr-H1 and the CBF genes
at the Fr-H2 locus on the long arm of barley chromosome 5
影响抗寒性的第2个主要基因座Fr-2是一个
含有一组编码CBFs基因的0.8 cM染色体区域。冬
麦编码VRN-1蛋白的等位基因vrn-1是植物越冬必
须的, 而春麦等位基因Vrn-1越冬期是不表达的。
含等位基因vrn-1冬麦受到春化作用后, CBF转录
水平会受到抑制(Stockinger等2007)。VRN-1的活
性在转录或转录后水平上可能直接抑制CBF表达,
也可能先激活一个可以抑制CBF表达的中间产物
(X), 或者两者同时抑制CBF表达。因此, VRN-1会抑
制在Fr-2位置的CBFs的表达, 从而降低抗寒性。
3.2 非生物境胁迫诱导的DREB表达调控途径
CBF是一类与低温胁迫相关的转录因子, 它
冯军等: DREB转录因子在植物非生物胁迫中的作用及应用研究 439
能够特异地结合到含有CRT/DRE元件的COR基因
启动子区, 从而激活COR基因的表达进而提高植
物的抗寒性。CBF1、CBF2和CBF3这3个基因被
4 ℃低温快速强烈诱导, 因此推测在植物体内存在
一个调控CBF/DREB1基因表达的转录因子ICE
(inducer of CBF expression), 常温下它以非活性形
式存在 , 受逆境激活后的 ICE转录因子可诱导
DREB1基因的转录。
Chinnusamy等(2003)利用图位克隆法在拟南
芥ice1突变体中鉴定了ICE的同源基因ice1, ice1突
变体中CBF3/DREB1A基因的表达量下降, ice1植
株低温耐受性明显降低; ICE1基因定位于拟南芥
第3条染色体中部, 编码一个MYC类的bHLH蛋白,
ICE1特异地结合DREB1A启动子中的MYC识别序
列, 点突变实验证明ICE1只调节CBF3/DREB1A的
转录而对CBF2/DREB1C基因的转录并没影响。
如图2所示, ICE1蛋白受HOS1 (high expression
of osmotically responsive genes)蛋白的负调控。
Ishitani等(2003)试验证明hos1突变体低温下CBF2
和CBF3的转录水平以及下游基因的表达水平显著
增加。HOS1蛋白含有一段类似于RING锌指结构
域的E3泛素连接酶, 随着温度降低, HOS1够将泛
素转移到底物ICE1, 导致ICE1蛋白的降解(Dong等
2006)。由此可见, HOS1的作用为寒冷响应基因的
负调节子。而转录因子MYB15则是CBF/DREB1
的负调节子, 这个转录因子似乎是被一个小泛素
相关化的ICE1形式负调控, 一种影响了ICE1小泛
素相关化位点的调控导致MYA15转录水平增加并
伴随有CBF3/DREB1A表达水平的降低(Agarwal等
2006)。
Miura等(2007)研究发现ICE1的泛素化能够被
依赖SIZ1的小泛素相关调节过程所阻止, SIZ1是一
个SUMO E3泛素连接酶, 能够调节ICE1并将SUMO
连接到目标蛋白。这种调节可以激活或者稳定ICE1,
因此可以通过ICE1的活性来控制CBF3/DREB1A基
因的表达。但是通过SIZ1的小泛素相关调节过程
对ICE1的激活机制依然没有完全搞清楚。
Liu等(2010)发现经过寒冷和ABA处理后的柑
橘PtrHOS1表达量会呈现下降趋势, 而经处理后叶
片茎段和根部中的PtrHOS1表达量的下降时期顺
图2 非生物胁迫应答的转录调控网络(Saibo等2009)
Fig.2 Transcriptional network of abiotic stress responses
椭圆形代指各种转录因子; 圆形代指转录因子调控酶; 小三角指的是转录后的调控。带问号的紫色方框代指可能激活CBF1/DREB1B
和CBF2/DREB1C的MYC类ICE转录因子; 绿框代指存在于胁迫响应基因中的顺势作用元件; 带有问号的绿框代指胁迫应答基因启动子上
的顺势作用元件; 黑色圆点代指由ICE转录因子SIZ1进行的互补化调控; 从SIZ1到HOS1的灰色虚线代指对ICE1转录因子上结合位点的竞
争。SIZ1阻止HOS1与ICE泛素化位点的结合; CBF4/DREB1D是一个依赖ABA的DRE顺势元件结合因子。
植物生理学报440
序正好相反, 这个有趣的现象可能为解释寒冷驯
化机制提供一些信息。
作为一个CBF3/DREB1A基因下游的转录因
子, STZ/ZAT10通过与一个必要的CBF3/DREB1A C
末端区域中类DLN/EAR的抑制元件结合起抑制作
用(Nakashima和Yamaguchi-Shinozaki 2006)。拟南
芥中过表达STZ会抑制一些参与光合作用和相关代
谢的基因, 这说明经非生物胁迫处理的野生型和过
表达CBF/DREB1株系中STZ因子通过抑制光合作
用和碳水化合物代谢的基因, 最终抑制植株生长。
除此之外, Novillo等(2004)报道在低温诱导
下, CBF2/DREB1C的表达滞后于CBF1/DREB1B和
CBF3/DREB1A的表达, 并且cbf2突变株具有更高
的抗冻、抗旱和抗盐能力 , 研究发现这是由于
CBF1/DREB1B和CBF3/DREB1A表达量增加引起
的, 因此CBF2/DREB1C被认为是CBF1/DREB1B
和CBF3/DREB1A基因表达的负调控子。这些结
果说明CBF/DREB1转录因子家族的成员可能具有
不同的表达调控机制及其调控的复杂性。
4 DREB转录因子在抗逆基因工程中的应用
DREB基因在草本植物抗逆性转化中得到了
普遍应用, 根据近年来的研究(表1)报道, 目前已从
拟南芥、大豆、向日葵、黑麦草、苜蓿、水稻、
狼尾草和小立碗藓等植株中分离并鉴定出调控非
生物胁迫耐受性的DREB基因。
早在1998年Liu等就将AtDREB1A转入到拟南
芥中, 过度表达AtDREB1A基因的拟南芥增强了对
干旱和低温的抵抗能力, 但是在正常生长条件下
转基因植株的生长受到严重阻碍。同时AtDREB1A
过表达的转基因植株也增强了对干旱、高盐和低
温胁迫的耐受性。
洪波等(2006)利用35S或rd29A启动子驱动
AtDREB1A基因转化地被菊花, 与野生型相比, 转
基因植株对干旱和盐渍胁迫都表现出较强的耐受
性。杨凤萍等(2006)利用诱导型启动子rd29B驱动
AtDREB1B的表达, 使转基因植株抗寒能力显著提高。
Sakuma等(2006)利用35S驱动去除了一段
136~165结构域的AtDREB2A基因转化拟南芥, 过
表达植株对干旱表现出明显的耐受性, 基因芯片
和RNA凝胶印迹分析试验说明DREB2A调控水分
胁迫基因的表达, 结果表明136~165结构域为稳定
此蛋白的核心结构域。Agarwal等(2006)从狼尾草
中克隆了PgDREB2A, 发现磷酸化的PgRDEB2A蛋
白不能与DRE结合, 表明它的活性受到翻译后的
调控。之后, Agarwal等(2009)研究表明, 狼尾草和
玉米内DREB2A与拟南芥DREB2A不同, 没有PEST
序列, 负调控区域也不存在, 因此其编码的蛋白不
需要修饰就可以表现出活性。
表1 DREB转基因植物
Table 1 DREB transgenic plant
　 DREB转录因子 受体植物 转基因植株的特性 　 参考文献
AtDREB1A (拟南芥) 地被菊 干旱和高盐耐受 洪波等2006
AtDREB2A (拟南芥) 拟南芥 干旱耐受 Sakuma等2006
AtDREB1B (拟南芥) 黑麦草 干旱耐受 Yang等2006
AtDREB1A/CBF3 (拟南芥) 苇状羊茅 干旱耐受 Zhao等2007
AtDREB1A/CBF3 (拟南芥) 黑麦草 干旱和寒冷耐受 Li等2010
AtDREB2C (拟南芥) 拟南芥 低温耐受 Lee等2010
GmDREB2 (大豆) 拟南芥 干旱和高盐耐受 Chen等2007
GmERF3 (大豆) 烟草 高盐和干旱耐受 Zhang等2009
HaDREB2 (向日葵) 烟草 耐热和抗衰老 Almoguera等2009
LpCBF3 (黑麦草) 黑麦草 低温耐受 Xiong和Fei 2006
MtDREB1C (蒺藜苜蓿) 苜蓿/月季 寒冷耐受 Chen等2010
OsDREB1A (水稻) 水稻 低温和高盐耐受 Ito等2006
OsDREB1B (水稻) 水稻 干旱和高盐耐受
OsDREB2B (水稻) 拟南芥 干旱和热激胁迫耐受 Matsukura等2010
PgDERB2A (狼尾草) 烟草 干旱和盐分耐受 Agarwal等2009
PpDBF1 (小立碗藓) 烟草 干旱低温高盐耐受 Liu等2007
SbDREB2A (盐角草) 大肠杆菌 短期耐盐 Gupta等2010
TsCBF1 (盐芥) 玉米 干旱耐受 Zhang等2010
ZmDBP4/ZmDBP2 (玉米) 拟南芥 干旱和寒冷耐受/耐干旱 Wang等2010a, b

冯军等: DREB转录因子在植物非生物胁迫中的作用及应用研究 441
Zhao等(2007)将受rd29A驱动的AtDREB1A基因
转入高羊茅, 阳性植株对干旱表现出高耐受性, 且
体内有高水平脯氨酸积累。陈军营等(2007)用基因
枪将受rd29B驱动的AtDREB基因转入烟草悬浮细
胞, 转化细胞系内脯氨酸含量和超氧化物歧化酶
活性普遍高于野生型, 这为研究其抗盐和抗渗透
胁迫相关基因功能的检测提供有效的试验证据。
赵华等(2009)利用35S驱动的TaDREB基因导
入芦荟, 低温胁迫下转基因植株SOD和POD活性
变化趋势为降-升, 进一步电导率试验说明转基因
植株改变的生理基础为解释抗低温的特性提供了
试验支持。陈浩东等(2009)将受Ubi启动子驱动
CbDREB1A基因导入水稻光敏核不育系, 干旱胁迫
后转基因水稻脯氨酸含量明显高于对照组, 显示
出耐寒性增强。崔少彬等(2009)将OdDREB2B导
入马铃薯中, 分别获得转OdDREB2B植株黄麻子16
株、‘中薯3号’ 14株, 为今后进一步综合评定转基
因植株的抗寒性及耐盐性提供了新的材料。Li等
(2010)获得的转AtDREB1A黑麦草植株野SOD和
POD含量明显高于野生型, 且具有更高的干旱和
低温耐受性。Lee等(2010)研究35S驱动AtDREB2C
基因导入烟草, 转化植株对脱水胁迫敏感, 并对低
温表现为明显耐受性, 而转基因植株与野生型表
型并没有显著差异。
DREB基因对木本植物的转化研究尚不多, 近
年来主要对木本植物杨树DREB家族进行了大量
研究, 解析了杨树DREB的功能以及DREB基因的
调控网络。Wang等(2008)从河北杨中分离出2个
类CBF/DREB1A基因PhCBF4a和PhCBF4b, 其功能
尚待进一步研究。Chen等(2009)利用35S启动子驱
动的胡杨PeDREB2基因转入烟草内, 发现转基因
植株的抗寒性明显增加而且并未出现生长延迟现
象。2010年陈金焕等又从胡杨中分离出2个编码
DREB2类蛋白基因(PeDREB4和PeDREB3), 酵母
单杂交试验证明这两个基因具有转录活性。Zhou
和Li (2010)利用RT-PCR手段克隆得到1个毛白杨
CBF基因, 命名为PtCBF5; 研究证明PtCBF5在植物
体适应寒冷和干旱的过程中可能有着重要作用。
5 存在问题与展望
随着分子生物学和生物技术的发展, 植物抗
逆基因工程已取得了巨大的进展, 目前已经从多
种植物中克隆出许多抗胁迫功能基因, 但这些基
因多数功能单一, 并不能从整体上综合改良植物
抗逆性。转录因子DREB的发现及应用为改良植
物抗逆性做了很多贡献, 它通过调控启动子中含
有DRE元件的一类逆境响应基因的表达, 在整体
水平上提高植物的抗逆性。但目前关于DREB类
转录因子的功能及转录调控信号网络的研究主要
来自拟南芥, 仍有很多问题需要解决。一、植物
是如何将胁迫信号专递到ICE1的。二、需要进一
步鉴定DREB调控的下游基因。三、DREB与其它
信号转导途径的交叉有待深入研究。四、过量表
达DREB的植物会表现为矮化、畸形, 目前除了用
rd29A代替35S启动子控制DREB基因外, 其他方面
的改进研究很少。五、实践中应用的转DREB木
本植物依然很少, 因此DREB基因的应用实践仍需
加强。六、目前关于DREB研究主要集中于草本
植物领域, 由于本木植物生命周期长, 并且其抵御
外界不良环境侵害的因素会多于本木植物, 注定
其分子机制较为复杂, 因此对木本植物的DREB研
究较少。利用分子生物学育种手段获得抗逆林木
新品种将成为未来研究的重点。
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