全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (12): 1833~1839　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0460 1833
收稿 2014-10-28　　修定 2014-12-05
资助 上海市基础研究重点项目(09JC1405100)和上海市科技支
撑项目(13391912502)。
* 通讯作者(E-mail: xfli@bio.ecnu.edu.cn; Tel: 021-54341016)。
** 现工作单位为云南省曲靖市第一中学。
中国水仙中SVP类似基因NSVP2可促进拟南芥的花序分枝
李小方*, 李瑞, 张雪平, 杨雪, 邱艳**, 张伟, 孙越, 王洋
华东师范大学生命科学学院, 上海200241
摘要: SHORT VEGETATIVE PHASE (SVP)相关基因在很多植物中参与调控开花时间、花序形态建成。高温促进中国水仙
的花芽分化, 但内在的分子机制还知之甚少。本研究从中国水仙中克隆了一个SVP类似基因NSVP2, RT-PCR结果表明, 该
基因在叶片、鳞片、茎端和花芽中都有表达。拟南芥异源表达分析显示, 在拟南芥svp突变体及野生型Col中过量表达
NSVP2基因对莲座叶数目影响都不大, 但svp突变体背景下过量表达NSVP2增加了花序分枝, 也导致异常花的出现。这些结
果说明NSVP2虽然不影响拟南芥的开花时间, 但与SVP功能类似的是, 对花和花序形态有明显的影响, 它可能参与花发育的
调控。
关键词: 中国水仙; 开花; 花序; SVP类似基因; NSVP2
Narcissus tazetta SVP-Like Gene NSVP2 Enhances Inflorescence Branching in
Arabidopsis
LI Xiao-Fang*, LI Rui, ZHANG Xue-Ping, YANG Xue, QIU Yan**, ZHANG Wei, SUN Yue, WANG Yang
School of Life Sciences, East China Normal University, Shanghai 200241, China
Abstract: SHORT VEGETATIVE PHASE (SVP) related genes have important functions in regulating floral
transition and inflorescence structure in many plant species. Narcissus tazetta var. chinensis exhibits floral tran-
sition promoted by extended high temperature exposure. However, the molecular mechanism underlying such
development remains unknown. In this study, we isolated and characterized one SVP-related gene, NSVP2 from
N. tazetta var. chinensis. The results of RT-PCR assay showed that NSVP2 was expressed in both vegetative and
floral tissues. Ectopic expression of NSVP2 neither complemented the early flowering phenotype of svp mutant
nor altered the rosette leaf number in Col background. However, NSVP2 in svp mutant plants increased the
number of lateral inflorescence and caused abnormal floral morphologies. These results suggest that NSVP2
might play a role in the regulation of flower development.
Key words: Narcissus tazetta var. chinensis; flowering; inflorescence; SVP-like gene; NSVP2
MADS-box转录调控因子在植物的发育中起
重要作用, 在拟南芥中SHORT VEGETATIVE PHASE
(SVP)、AGL24和SUPPRESSOR OF OVEREX-
PRESSION OF CO1 (SOC1)调控开花时间、花发
育及花序形态。AGL24和SVP两个基因同源性很
高, 但在调控开花时间上功能相反, 前者促进开花
(Michaels等2003; Samach等2000; Yu等2002), 而后
者抑制开花(Hartmann等2000; Li等2008)。这些因
子整合环境及内源信号来调控花分生组织(floral
meristem, FM)特性基因的活性。LEAFY (LFY)和
APETALA1 (AP1)在花序分生组织周缘表达决定花
的起始发育(Ferrandiz等2000; Mandel和Yanofsky
1995; Parcy等2002; Ratcliffe等1999; Weigel等1992)。
TERMINAL FLOWER 1 (TFL1)是一个关键的花序
分生组织特性基因(Blazquez等2006; Bradley等
1997; Ohshima等1997; Shannon和Meeks-Wagner
1991, 1993)。花序分生组织特性基因与FM特性基
因的相互抑制调控花序的形态(Bradley等1997;
Ratcliffe等1999)。开花时间基因SVP、AGL24、
SOC1也参与花序形态结构和花器官建成的调控
(Liu等2008, 2013; Smith等2011)。在起始的FM中,
SOC1、AGL24、SVP、SEP4通过抑制TFL1和上调
AP1、LFY来决定FM特性(Grandi等2012; Gregis等
2006, 2008; Liu等2013)。四突变体soc1-2 agl24-3
svp-41 sep4-1由于TFL1的解抑制而表现出大量的
植物生理学报1834
花序分枝。过量表达SVP、AGL24单个基因或两
个基因会导致FM转变为花序分生组织类似结构的
结果说明这两个基因也促进花序特性(Liu等2007;
Yu等2004)。
AGL24和SVP属于StMADS11亚家族(Becker和
Theissen 2003), 目前发现在多个物种中分离鉴定
的其他StMADS11亚家族成员有不同的功能。番茄
中的JOINTLESS基因不仅负调控开花时间, 也参与
花梗离层的形成(Mao等2000)。金鱼草(Antirrhinum
majus)中的INCOMPOSITA调控先出叶的发育和FM
的特性(Masiero等2004)。水稻中有3个StMADS11
类似基因(OsMADS22、OsMADS47、OsMADS55)
(Fornara等2008; Lee等2012), 只有OsMADS55调控
开花时间并能恢复拟南芥svp-32的早花表型, 不过,
水稻中这3个StMADS11亚家族基因都调控花序分
枝(Liu等2013)。SVP也是参与温度感应途径的重
要介导因子(Lee等2013, 2007)。DORMANCY AS-
SOCIATED MADS-BOX基因是SVP、AGL24相关基
因, 参与多年生植物芽的休眠调控(Horvath等2008,
2010)。这些结果说明StMADS11亚家族成员在植
物的发育中有多种功能。
中国水仙具有重要经济与文化价值, 在冬季
生长, 早春开花, 地上部分在初夏枯萎进入休眠,
有近5个月的夏季休眠, 三年生的鳞茎在休眠期间
进行花芽分化, 长时间的高温不仅促进花芽的起
始与分化, 还促进生理性休眠的解除, 在水仙中
NFT1基因介导高温诱导的开花(Li等2013a, 2012;
NoyPorata等2009)。对水仙休眠与开花时间的调
控具有重要的农艺价值, 但目前人们对中国水仙
的开花与休眠调控机制的认识还非常有限, 因此
有必要研究水仙中SVP基因的功能。本文对中国
水仙中克隆到的SVP类似基因——NSVP2进行了
初步的表达模式分析, 并通过拟南芥异源表达系
统分析其功能, 结果表明NSVP2虽然不能恢复拟南
芥svp的早花表型, 但与SVP基因功能类似的是, 对
花和花序形态有明显的影响。
材料与方法
1 植物材料和生长条件
中国水仙(Narcissus tazetta var. chinensis Roem.)
购于上海市崇明县, 选取大小一致(围径15±1 cm)、
健壮、无残缺的三年生鳞茎, 种植于自然环境下。
拟南芥(Arabidopsis thaliana)生态型Col-0及
Col背景下的SVP突变株系svp (cs824840)和svp-32
(salk072930)的生长条件为温度(22±2) ℃, 光照24
h·d-1 (光照强度约80 μmol·m -2·s -1), 相对湿度约
60%。
2 NSVP2 cDNA的克隆
以中国水仙叶片中的cDNA为模板, 以简并引
物NSVPF1 (5-ACRGCDAGACAAGTDACDTT-3)
和NSVPR1 (5-CCTTSAAGWTCYTCHCCTCT-
CA-3), 采用touchdown PCR方法(Don等1991; Li等
2013a), 获得一段308 bp的保守区序列, 用RACE
(rapid amplification of cDNA ends)方法(Roche
Diagnostics, USA)分别获得3和5端片段, 根据3和
5端序列设计引物, 通过PCR方法获得一个包含完
整编码区的cDNA片段, 将该克隆命名为NSVP2
(Narcissus SVP-like2), GenBank编号为KF694985。
3 植物转化与转基因植物的分析
将NSVP2的编码区亚克隆到含有35S强启动
子的表达载体pMon530 (Monsanto, USA)上, 通过
电击将其转入农杆菌GV3101, 再以浸花法分别转
入拟南芥Col、svp和svp-32中(Li等2009), 每个拟
南芥背景至少5个不同的转基因株系用于功能分
析, 采用SPSS Statistics 17.0软件, 通过Student’s
t-test方法进行显著性差异分析。
4 序列比对分析
氨基酸序列比对采用Clustal W方法(http://
www.clustal.org/)。
5 RT-PCR
采用TRIZOL试剂盒(Invitrogen)提取不同组
织中的总RNA, 并以半定量RT-PCR方法分析基因
的表达量(Li等2013b)。拟南芥中的基因表达分析
以生长10~12 d植株的地上部分为材料。
实验结果
1 中国水仙中NSVP2的克隆
以简并引物结合RACE方法获得636 bp长的
cDNA克隆即NSVP2, 它具有完整编码区, 可编码
211个氨基酸的蛋白质, 与之前克隆的NSVP1 (Li等
2015)同源性达93%, 序列比对发现NSVP2与NSVP1
的差异仅在3端, 比NSVP1少了93个碱基, 氨基酸
序列比对结果显示, 二者的差异主要在C端, NSVP2
在C端比NSVP1短30个氨基酸(图1), NSVP2与拟南
李小方等: 中国水仙中SVP类似基因NSVP2可促进拟南芥的花序分枝 1835
芥中的SVP、AGL24的同源性分别达64%、57%
(图1)。
2 中国水仙中NSVP2的表达模式
拟南芥中的SVP和AGL24在叶、茎端和花苞
中表达(Hartmann等2000; Liu等2008; Michaels等
2003), 水仙中NSVP1基因在叶、花、鳞片及茎端
也都有表达(Li等2015), 采用RT-PCR方法分析
NSVP2基因的表达, 发现该基因同样在水仙的叶、
花、鳞片及茎端都表达, 且在鳞片与茎端还能检
测出比预计的NSVP2基因稍大的片段(图2)。
3 拟南芥中过量表达NSVP2
基于NSVP2基因序列与拟南芥中的SVP同源
性更高, 为分析NSVP2是否是SVP的同源物, 把
35S::NSVP2转入拟南芥svp和svp-32突变体中, 分
别获得6个svp背景的转基因株系(svp转35S::NS-
VP2)和10个svp-32背景的转基因株系(svp-32转
35S::NSVP2), RT-PCR检测结果显示, NSVP2在所
有转基因株系中都表达。在长日照条件下, T0代和
T1代的莲座叶数目与其亲本相似(图3-A), 但转基
因植株的花序分枝发生变化, 在我们的培养条件
图1 水仙中的NSVP1、NSVP2与不同植物中代表性的SVP类似基因的氨基酸序列比对
Fig.1 Amino acid sequence alignment of Chinese narcissus SVP ortholog and representatives
of other angiosperm SVP homologs from different plant species
黑色背景显示相同的氨基酸, 灰色背景显示相似氨基酸, 白色背景显示差异氨基酸, MADS-box结构域和K-box结构域以氨基酸上方
的黑色线段标识。
图2 用RT-PCR分析NSVP2基因在水仙
不同器官中的表达水平
Fig.2 NSVP2 expression levels in different organs
shown by RT-PCR
*表示不同大小的基因片段。
植物生理学报1836
图3 在拟南芥svp突变体中异源过量表达NSVP2基因不改变开花时间但可增加花序分枝
Fig.3 Ectopic overexpression of NSVP2 did not affect flowering time but increased inflorescence branches in svp mutants
A和B: 过量表达NSVP2基因对于莲座叶数目(A)和花序分枝数目的影响(B)。*和**分别表示与Col有显著(P<0.05)和极显著(P<0.01)
差异, n=10~17。C和E: 长日照条件下生长40 d的svp-32植株(C)和svp植株(E)表型; D: 长日照条件下生长45 d的svp-32转35S::NSVP2植株; F:
长日照条件下生长90 d的svp转35S::NSVP2植株; G: 在F中高级分枝上形成的异常花。C~F中标尺=2 cm, G中标尺=3 mm。
图4 在拟南芥svp突变体中异源过量表达NSVP2基因导致异常花的形成
Fig.4 Ectopic overexpression of NSVP2 caused transformed flowers in Arabidopsis svp mutants
A: 正常花; B~E: svp转35S::NSVP2基因株系中形成的不同类型的异常花; F: 转基因株系中一朵异常花的花瓣。标尺=1 000 μm。
李小方等: 中国水仙中SVP类似基因NSVP2可促进拟南芥的花序分枝 1837
下, Col除了一个主花序外, 多有2~3个分枝, 而大多
数svp或svp-32突变体只有一个主花序, 几乎很少
有次级分枝 , 当在两个突变体背景中过量表达
NSVP2则显著增加花序分枝(图3-B~F), 其中, svp背
景中一个转基因株系生命周期延长近1个月, 有超
过50个花序分枝(图3-F)。在所有转基因株系的高
级分枝上后期形成的花多是异常花, 花瓣的形态
与大小常常发生变化, 有的花瓣发育不完全, 也有
的花瓣不对称(图3-G和图4)
在拟南芥中过量表达SVP同源基因会推迟开
花, 而过量表达AGL24同源基因则促进开花(Lee等
2012; Li等2008; Liu等2007; Yu等2002), 为进一步
分析NSVP2的功能, 我们又获得了11个在Col背景
下的NSVP2过量表达转化子, 随机选择其中几个株
系进行RT-PCR分析, 结果显示NSVP2基因都有表
达(图5-A)。对转化子的表型分析结果表明, 开花
时间与亲本Col没有明显差异(图5-B), 与开花时间
一致的是, 过量表达NSVP2, 对内源开花基因SVP
和FT基因的表达影响并不明显(图5-A), 并且这些
转化子也没有明显可见的异常表型。
图5 在拟南芥Col中异源过量表达NSVP2不影响开花时间
Fig.5 Ectopic overexpression of NSVP2 did not affect flowering time in Col background
A: RT-PCR分析转化子中NSVP2、内源SVP和FT基因的表达。B: 过量表达NSVP2基因对于莲座叶数目的影响。每个转基因株系至少
分析10~15棵植株, Col为42棵。
讨　　论
拟南芥中SVP是调控营养生长向生殖生长转
变的关键基因, 该基因突变, 植物开花明显提前,
可见该基因是维持营养生长、负调控向生殖生长
转变的转录因子。由于水仙的转基因体系不成熟,
我们将水仙中的NSVP2基因分别转入到svp、svp-
32突变体以及野生型Col中, 在得到所有转化株系
的T0代和T1代中, 莲座叶数目与亲本相比没有明显
差异(图3和5), 说明NSVP2与NSVP1基因类似(Li等
2015), 在开花时间上对拟南芥影响不大。不过, 在
拟南芥中SVP突变不仅导致开花时间提前, 还缩短
了植物的生命周期, 减少了花序分枝数(图3-B),
NSVP2则能明显增加拟南芥svp突变体中的花序分
枝数目, 且导致出现多级花序(图3-C~F), 我们之前
报道的NSVP1基因在拟南芥中也有同样的功能(Li
等2015)。由此可见, 中国水仙NSVP基因与花序枝
形成有紧密关系。事实上, 越来越多的研究表明,
StMADS11亚家族成员都参与影响花序形态建成
(Liu等2013), 拟南芥中, 由于四突变体soc1-2 agl24-3
svp-41 sep4-1对TFL1的解抑制导致多级花序枝出
现(Liu等2013), 而且过量表达StMADS11-类似基因
也常常会引起花序分枝增多, 说明SVP类似基因也
具有促进花序特性的功能(Ciannamea等2006)。在
促进花序分枝上, NSVP2与NSVP1都是在svp突变
体背景中作用明显, 而在Col中不明显, 这可能是由
于Col中内源SVP能满足SVP具有的功能, 过量表
达NSVP2或NSVP1不能表现出额外的作用; 而在
svp突变体背景下, 由于缺少内源SVP的竞争, 就表
现出了过量表达NSVP2或NSVP1的作用效果, 这在
花器官形态建成方面作用也类似, 我们的结果表
明在svp突变体背景下, 出现异常花的概率增加(图
植物生理学报1838
4)。由于拟南芥中的SVP和AGL24序列非常相似,
两者在开花时间调控上功能相反, 但两个基因过
量表达在花序形态与花器官建成方面功能类似,
开花时间上NSVP2更接近于拟南芥的SVP还是
AGL24, 抑或是该基因对开花时间的影响很小, 这
可能需要把NSVP2转入拟南芥agl24突变体中进一
步分析。拟南芥中只有一个SVP基因, 而目前发现
中国水仙中至少有两个SVP类似基因, 异源表达这
两个基因有相似的表型(图3; Li等2015), 但在水仙
中这两个基因的功能是否有所不同, 还需要进一
步研究来阐明。
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