全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (10): 976~982976
收稿 2011-08-01　　修定 2011-08-22
资助 国家自然科学基金(30870138, 31070158)和国家支撑计划
项目(2009BADA7B05)。
* 通讯作者(E-mail: bswang@sdnu.edu.cn; Tel: 0531-86180197)。
真盐生植物盐地碱蓬根系边缘细胞在耐盐中的作用初探
冯中涛, 王殿, 袁芳, 陈敏, 王宝山*
山东师范大学生命科学学院逆境植物重点实验室, 济南250014
摘要: 以黄河三角洲潮间带盐地碱蓬种子生成的幼苗为材料, 研究了NaCl胁迫对盐地碱蓬生长与根系边缘细胞的影响。盐
地碱蓬的第一个边缘细胞几乎与根尖同步产生, 当根长达到13 mm时, 边缘细胞数目达到最大值。NaCl胁迫抑制边缘细胞
的活性, 但低浓度的NaCl处理增加边缘细胞的数目。低浓度NaCl处理时果胶甲基酯酶(PME)的活性比对照有明显增加, 超
氧化物歧化酶(SOD)活性随着NaCl浓度的增加呈现先上升后下降的趋势, 低浓度NaCl可以增加盐地碱蓬根内过氧化氢酶
(CAT)的活性, NaCl处理时间和处理浓度都对过氧化物酶(POD)活性的影响不明显。这些结果表明, 盐地碱蓬至少部分通
过增加调控活性氧(ROS)水平增加PME活性及根系边缘细胞数目来抵抗NaCl胁迫。
关键词: NaCl胁迫; 盐地碱蓬; 根边缘细胞; 抗氧化酶活性; 耐盐性
Preliminary Study on the Role of Root Border Cells in Salt Tolerance of Eu-
halophytte Suaeda salsa L.
FENG Zhong-Tao, WANG Dian, YUAN Fang, CHEN Min, WANG Bao-Shan*
Key Laboratory of Plant Stress Research, College of Life Sciences, Shandong Normal University, Jinan 250014, China
Abstract: The seedlings generated from the seeds of Suaeda salsa L. from intertidal zones of Yellow River
Delta were used to examine the effect of NaCl stress on the growth, number and activity of the root border cells
(BC). The primal border cells occurred nearly synchronously with primary root tip of S. salsa. The number of
root border cells reached maximum value when root length reached 13 mm. Activity of BC was inhibited by
NaCl stress. However, low concentration of NaCl treatment (200-400 mmol·L-1) significantly increased the
number of BC, high concentration of NaCl decreased the BC number. Similar to the number of BC, activity of
pectin methylesterase (PME) under low concentration of NaCl increased but declined under high concentration
of NaCl. Interestingly, activities of superoxide dismutase (SOD) and catalase (CAT) were also increased by low
concentration of NaCl treatment, but inhibited by high concentration of NaCl. NaCl stress did not affect peroxi-
dase activity. These results suggest that S. salsa adapts to high salinity partly via regulating ROS level to in-
crease of the number of BC and activity of PME.
Key words: NaCl stress; Suaeda salsa L.; root border cells; activity of antioxidant enzymes; salt tolerance
根边缘细胞(root border cells, 简称BC)是一群
分布在根尖周围的具有特殊功能的细胞, 它们来
源于根冠分生组织(Pan等2002b), 根冠分生组织通
过有丝分裂产生边缘细胞的过程受到外界环境和
内源因素的严格调控(Hawes等2000, 1998)。许多
环境因子如CO2、温度、铝毒和病菌、真菌等都
直接或间接地影响边缘细胞的产生(Pan等2002a;
Zhao 2000a, b; Hawes和Pueppke 1987)。
边缘细胞在土壤和根冠表面之间形成一个生
物的、化学的、物理的内表面, 是土壤和根冠表面
的“界限”(Hawes等1998; Hawes 1990; Hawes和Lin
1990)。长期以来, 人们认为边缘细胞及其黏液仅
在根冠穿越土壤时起润滑作用, 研究表明边缘细
胞并不具有润滑作用(Guinel和McCully 1986)。但
它们在减少生长中根尖与土壤的摩擦力(Bengough
等2006; Iijima等2003a, b; Bengough和McKenzie
1997)、提高土壤团聚体的稳定(Morel等1991, 1987)、
从根冠向根尖传递重力信号(Moore等1990)、特异
性识别土壤微生物(Knee等2001) 等方面起重要的
作用。
在逆境条件(如病害、铝毒、高温等)下, 边缘
细胞能够通过调控相关基因的表达, 快速向细胞
研究报告 Original Papers
冯中涛等: 真盐生植物盐地碱蓬根系边缘细胞在耐盐中的作用初探 977
外释放特异性酶类、抗生素、糖类、花色素苷等
具有生物活性的化学物质来抑制根际周围的线
虫、螨、昆虫、细菌、真菌、病毒等的生长(Pan
等2002a; Hawes等2000, 1998), 或者减轻Al3+ (Miya-
saka和Hawes 2001; Li等2000)和Pb2+、Cd2+ (Mench等
1987)等离子对植物的毒害效应, 在抵抗环境胁迫
造成的伤害中起着重要的保护和防御功能。
关于盐胁迫对植物根系边缘细胞的影响及边
缘细胞在耐盐中的作用的研究尚处于起步阶段。
NaCl胁迫导致非盐生植物黄瓜根系边缘细胞数目
及活性下降, 但根系边缘细胞黏胶层厚度增加, 这
些变化能够减轻盐害的原因可能与盐胁迫下活性
氧代谢平衡失调有关(乔永旭2011)。相对于黄瓜
等非盐生植物, 盐生植物是能够在200 mmol·L-1
NaCl及以上的环境中完成生活史的植物类群, 50~
250 mmol·L-1 NaCl促进其生长(Flowers和Colmer
2008)。 但盐胁迫下盐生植物根系边缘细胞如何
变化？这些变化与活性氧代谢有何关系及边缘细
胞在耐盐中的作用还未见报道。本文以真盐生植
物盐地碱蓬为材料, 通过测定NaCl处理下根生长、
边缘细胞数目及活性和CAT、POD、SOD活性的
变化 , 验证盐地碱蓬是否部分通过调控活性氧
(ROS)水平增加边缘细胞数目来适应盐渍生境。
材料与方法
1 材料
盐地碱蓬(Suaeda salsa L.)种子采自东营市黄
河三角洲滨海潮间带地区。挑取籽粒饱满、大小
一致和无病虫害的潮间带盐地碱蓬种子, 以0.1%
HgCl2消毒10 min, 晾干, 然后播种于铺有一层滤纸
和两层无菌湿纱布的培养皿中, 在种子上方再铺
一层滤纸, 最后滴加相应浓度(0、200、400、600
和800 mmol·L-1)的NaCl溶液, 溶液量以上层滤纸湿
润, 倾斜时培养皿底部无溶液聚集为宜, 每个培养
皿25粒, 于培养箱中培养, 保持相对湿度60%/80%
(白天/晚上), 温度: 25 ℃/15 ℃ (白天/晚上), 光照强
度为200 μmol·m-2·s-1。
2 方法
2.1 种子萌发率测定
种子萌发率的测定按照杨青等(2008)文中的
方法稍作改动。将已消毒并冲洗干净的种子置于
铺有滤纸的直径为9 cm的培养皿中进行培养。按
照胚根突破种皮0.5 cm记录萌发种子数, 统计NaCl
处理6、12、24、36、48和60 h后的种子萌发率。
2.2 胚根长的测定
采用李荣峰等(2007)的方法测定胚根的长度。
2.3 生物量的测定
盐地碱蓬幼苗经不同浓度的NaCl溶液处理
后, 小心取出冲洗表面的盐分, 迅速吸干称重, 放
入105 ℃烘箱中烘烤10 min杀青, 然后在70 ℃下烘
干至恒重, 温度降至室温后再称重(袁芳等2010)。
2.4 根边缘细胞数目的统计
按照李荣峰等(2008)的方法统计边缘细胞的
数目。
2.5 根边缘细胞活性的测定
根边缘细胞活性采用Pan等(2001)的方法测
定。
2.6 根冠果胶甲基酯酶(PME)的提取及其活性检测
参考Richard等(1994)的方法提取根冠果胶甲
基酯酶(PME)及分析其活性。
2.7 根抗氧化酶活性分析
CAT活性的测定采用Na2S2O3滴定法(张志良
等1990); 过氧化物酶(POD)活性测定采用愈创木
酚法(Amako等1994); 采用王爱国等(1983)的方法
测定超氧化物歧化酶(SOD)的活性。
各实验重复不少于3次, 数据为平均数±SE, 数
据分析采用SPSS软件对实验数据进行统计分析并
进行t-test。
实验结果
1 NaCl胁迫对盐地碱蓬种子萌发率的影响
采用1/5Hoagland溶液(对照)和200、400、
600、800 mmol·L-1 NaCl溶液处理盐地碱蓬种子,
在6、12、18、24、36、48和60 h测定萌发率, 结
果如图1所示。随着处理时间的增加, 对照和盐处
理的萌发率都增加, 36 h后对照及低浓度的NaCl溶
液(200及400 mmol·L-1)处理的种子绝大部分已经
萌发, 但是, 更高浓度(600及800 mmol·L-1)盐处理
显著抑制种子萌发, 如 800 mmol·L-1 NaCl处理36 h
的盐地碱蓬种子萌发率仅为17.4%。
2 NaCl胁迫对盐地碱蓬胚根长的影响
如图2, 盐地碱蓬胚根的伸长生长随着NaCl溶
植物生理学报978
液浓度的增加呈现先上升后下降的趋势, 而且胚
根长度的差异性随着NaCl胁迫时间的延长变大。
当NaCl溶液的浓度低于200 mmol·L-1时, 不同处
理时间都显著促进盐地碱蓬胚根的生长 , 但是 ,
800 mmol·L-1 NaCl溶液处理48 h后, 胚根的伸长
已基本停止, 表明高浓度NaCl溶液明显抑制根的
生长。
3 NaCl胁迫对盐地碱蓬根生物量的影响
与根长相似, 盐地碱蓬根的生物量随着NaCl
浓度的增加呈先增加后降低的趋势(图3)。当NaCl
浓度低于200 mmol·L-1时, 根系鲜重和干重均显著
增加, 高浓度NaCl则对根鲜重和干重都有显著的
抑制作用, 800 mmol·L-1 NaCl处理48 h后, 鲜重和
干重分别为对照的25%和48%。
图1 NaCl胁迫对盐地碱蓬种子萌发率的影响
Fig.1 Effects of NaCl stress on the seed germination rate of S.
salsa
*代表利用邓肯式分析在P<0.05水平上差异显著, **代表在
P<0.01水平上差异显著, 以下同此。
图2 NaCl胁迫对盐地碱蓬胚根长的影响
Fig.2 Effects of NaCl stress on the root length of S. salsa
图3 NaCl胁迫2 d对盐地碱蓬根生物量的影响
Fig.3 Effects of NaCl stress for 2 days on the root biomass of
S. salsa
4 盐地碱蓬边缘细胞的生物学特性
为了确定边缘细胞产生的时间及达到最大
数目的根长, 分析了不同根长时边缘细胞数目。
当盐地碱蓬种子刚刚萌发时就可发现边缘细胞,
即盐地碱蓬的第一个边缘细胞几乎与根尖同步产
生。当根仅为1 mm时, 已能产生约170个BC (图
4); 当根生长到10~15 mm时, BC数目达到最大
值(约为4 000个)。之后, 随着根的进一步伸长, 边
缘细胞数目有所减少, 根伸长到20 mm时, 边缘细
胞减少到3 138个, 较最高时减少了25.4%。由此可
见, 盐地碱蓬边缘细胞的数目与根的长度在一定
根长范围(3~10 mm)内呈正相关。
图4 盐地碱蓬不同根长边缘细胞数目的变化
Fig.4 Change in numbers of border cells at different root
length of S. salsa
对盐地碱蓬根边缘细胞进行细胞生物学分析,
发现边缘细胞主要分布在根尖1~2 mm处(箭头所指
位置)(图5-A)。经过FDA-PI染色10 min以后, 随着
离体时间的延长, 边缘细胞逐渐死亡, 呈现出红色
的荧光(图5-B),而活细胞显示绿色的荧光(图5-C)。
5 NaCl胁迫对盐地碱蓬根尖边缘细胞数目及活性
的影响
如图6-A所示, 当盐地碱蓬受到低浓度的NaCl
冯中涛等: 真盐生植物盐地碱蓬根系边缘细胞在耐盐中的作用初探 979
(200及400 mmol·L-1)胁迫时边缘细胞数目显著增
加, 而高浓度NaCl (600及800 mmol·L-1)处理时, 边
缘细胞数目明显低于对照。图6-B表明, 边缘细胞
的活性随着NaCl溶液处理时间的延长有明显下降
的趋势。相同时间处理下, 当NaCl溶液浓度为200
和400 mmol·L-1时, 边缘细胞的活性相差不大, 但当
图5 FDA-PI染色的盐地碱蓬根尖边缘细胞
Fig.5 Border cells collected from root tips of S. salsa and stained by fluorescein diacetate-propidium iodide (FDA-PI) for 10
minutes
A: 附着于盐地碱蓬根尖的边缘细胞 (×100); B: 显示红色荧光的死亡的盐地碱蓬边缘细胞(×100); C: 显示绿色荧光的活的的盐地碱蓬
边缘细胞(×100)。
NaCl溶液的浓度为600和800 mmol·L-1时, 随着
NaCl浓度的升高边缘细胞的活性反而下降。这些
结果说明一定浓度盐溶液处理下边缘细胞的数目
有所增加, 而且边缘细胞在离体之后一段时间内
仍有一定的活性, 这对于盐地碱蓬抵御NaCl胁迫
具有重要的意义。
图6 NaCl胁迫对盐地碱蓬根尖边缘细胞数目(A)及活性(B)的影响
Fig.6 Effects of NaCl stress on the numbers (A) and the viability (B) of root border cells of S. salsa
植物生理学报980
6 NaCl胁迫对盐地碱蓬根冠PME活性的影响
根冠PME活性与边缘细胞的游离有关。NaCl
处理对根冠果胶甲基脂酶(PME)的活性有显著的
影响。由图7可知 , 当N a C l浓度为2 0 0和4 0 0
mmol·L-1时, PME的活性和对照相比有显著的增
加; 而NaCl液浓度为600和800 mmol·L-1时, PME的
活性和对照相比有明显的降低。随着处理时间的
延长, PME的活性呈下降的趋势。
7 NaCl胁迫对活性氧清除酶活力的影响
逆境胁迫下, 植物体内的保护酶如CAT、POD
和SOD等通过协同作用, 可以及时清除细胞内过
量的氧自由基, 降低其对细胞膜的伤害, 从而起到
重要的防御作用。由表1可以看出, NaCl胁迫对不
同抗氧化酶活性的影响不同, 盐地碱蓬根SOD活
性随着NaCl浓度的增加呈现先上升后下降的趋势,
在NaCl处理12 h, 在200、400、600 和800 mmol·L-1
NaCl处理12 h, SOD活性分别为对照的125.5%、
117.6%、108.4%和103.4%, 处理24 h, 分别为对照
的103.2%、95.3%、76.3%和64.1%。短时间的
NaCl处理(12 h)下, 低浓度NaCl可以增加盐地碱蓬
根内CAT的活性, 而800 mmol·L-1的NaCl则显著降
低CAT的活性; 随着NaCl处理时间的延长, 盐地碱
蓬根内的CAT活性明显降低。NaCl处理时间和处
理浓度都对POD活性的影响不明显, 各NaCl处理
组的POD活性和对照组相比没有显著性差异。
图7 NaCl处理对盐地碱蓬根冠PME活性的影响
Fig.7 Influence of NaCl stress on the activity of PME of root
cap in S. salsa
表1 NaCl胁迫对盐地碱蓬根尖SOD、CAT和POD活性的影响
Table 1 Effects of NaCl stress on the activities of SOD, CAT and POD in root tips of S. salsa
处理时间/h NaCl浓度/mmol·L-1 SOD活性/U·g-1 (蛋白) POD活性/∆470·g-1 (蛋白)·min-1 CAT活性/U·g-1 (蛋白)
12 0 533.6±37.2b 3.27±0.16c 1.69±0.32b
200 669.4±44.5a 3.64±0.06a 1.92±0.17a
400 627.8±37.9a 3.41±0.24b 1.74±0.24b
600 578.3±48.3b 3.16±0.12c 1.57±0.15c
800 551.7±21.8b 2.95±0.27d 1.39±0.27d
24 0 506.4±67.3a 1.84±0.18a 1.84±0.07b
200 522.7±53.4a 2.17±0.24a 2.13±0.03a
400 482.5±29.2b 1.93±0.09a 1.96±0.06a
600 386.4±31.5c 1.53±0.14b 1.73±0.09b
800 324.6±18.7d 1.23±0.27b 1.61±0.13c
　　同一列同一处理时间数据后小写字母不同表示在5%水平上差异显著。
讨　　论
世界上有约9.5亿公顷的盐碱地, 我国盐碱地
面积约为1亿公顷, 盐胁迫是影响植物生长发育的
主要因素之一(王宝山2010)。过高的盐分打破植
物细胞的离子稳态, 造成离子胁迫和渗透胁迫, 进
而导致次级胁迫的产生 (如氧化胁迫和营养亏
缺)。因此, 研究植物的抗盐机理尤为重要。近年
来关于拟南芥等非盐生植物耐盐的分子机理取得
了重要进展(Zhu 2001)。但是, 盐生植物耐盐机理
进展缓慢。Flowers和Colmer (2008)认为至少在
200 mmol·L-1 NaCl或以上条件下能完成其生活史
的植物才能称为盐生植物。在本研究中, 200 mmol·L-1
NaCl处理显著促进盐地碱蓬根的伸长及生物量,
说明盐地碱蓬是一种真盐生植物。
关于边缘细胞在植物受到铝害胁迫时起到的
作用研究较为深入, 然而有关盐生植物受到盐害
时边缘细胞受到的影响及边缘细胞在耐盐中可能
冯中涛等: 真盐生植物盐地碱蓬根系边缘细胞在耐盐中的作用初探 981
起到的作用还未见有报道。乔永旭(2011)研究证
明, 大于100 mmol·L-1 NaCl处理对非盐生植物黄瓜
的露白率有明显的抑制作用, 而800 mmol·L-1 NaCl
下盐地碱蓬仍有较低的萌发率: 100和150 mmol·L-1
NaCl处理48 h后, 黄瓜根伸长已基本停止, 60 h后,
200 mmol·L-1 NaCl处理下盐地碱蓬的根长仍大于
对照组; 150 mmol·L-1 NaCl处理时黄瓜地下部分生
物量明显低于对照组, 200 mmol·L-1 NaCl下盐地碱
蓬根系鲜重和干重的增加非常明显; 经100和150
mmol·L-1 NaCl处理的黄瓜幼苗的边缘细胞越来越
少 , 当盐地碱蓬受到低浓度的NaCl溶液(200及
400 mmol·L-1)胁迫时边缘细胞数目显著增加。这
些结果表明, 盐生植物存在某种机制使其生长受
到一定盐处理促进, 而非盐生植物黄瓜则在低盐
处理时就产生明显抑制, 这与盐胁迫下根边缘细
胞数目成正相关。
当盐地碱蓬受到低浓度的NaCl (200及400 mmol·L-1)
胁迫时可以通过增加边缘细胞数目来抵抗NaCl胁
迫, 边缘细胞的活性随着NaCl溶液处理时间的延
长有明显的下降趋势。相同的时间处理下 , 当
NaCl溶液浓度为200和400 mmol·L-1时, 边缘细胞的
活性相差不大, 但NaCl溶液浓度为600和800 mmol·L-1
时, 随着NaCl浓度的升高边缘细胞的活性下降。
当NaCl浓度为200和400 mmol·L-1时, PME的活性和
对照相比有明显的增加。Hawes (1990)认为, 边缘
细胞游离与根冠PME活性有着密切的相关性, 当根
冠PME酶活性相同时, 游离的边缘细胞数目也大致
相同。我们的结果也证明了这一点。
各种逆境条件导致的植物细胞凋亡最终都与
ROS的产生有关(李云霞等2009)。低浓度NaCl处
理12 h盐地碱蓬SOD和CAT活性显著增加, 尔后下
降, 这和根边缘细胞数目及PME活性一致。NaCl
处理时间和处理浓度都对POD活性的影响不明
显。这些研究结果说明, 盐地碱蓬至少部分通过
调控活性氧(ROS)水平增加PME活性及根系边缘
细胞数目来抵抗NaCl胁迫。
参考文献
李荣峰, 蔡妙珍, 刘鹏, 梁和, 徐根娣(2007). 植物根边缘细胞的抗逆
性研究进展. 广西植物, 27 (3): 497~502
李荣峰, 蔡妙珍, 刘鹏, 徐根娣, 梁和, 周主贵(2008). 边缘细胞对大
豆根尖铝毒害的缓解效应. 作物学报, 34 (1): 318~325
李云霞, 程晓霞, 代小梅, 曾会明, 韩烈保(2009). 植物在逆境胁迫中
的细胞程序性死亡. 生物技术通报, 4: 7~11
乔永旭(2011). NaCl胁迫对黄瓜根系边缘细胞发生的影响. 植物生
理学报, 47 (1): 97~101
王爱国, 罗广华, 邵从本, 吴淑君, 郭俊彦(1983). 大豆种子超氧物歧
化酶的研究. 植物生理学报, 9 (1): 77~84
王宝山(2010). 逆境植物生物学. 北京: 高等教育出版社, 21~22
杨青, 宋杰, 史功伟, 王宝山(2008). NaCl胁迫下外源NO供体硝普
钠(SNP)对小麦种子萌发的影响. 植物生理学通讯, 44 (5):
857~859
袁芳, 杨剑超, 陈敏, 宋杰, 隋娜, 王宝山(2010). NaCl胁迫下外源NO
供体硝普钠(SNP)对盐地碱蓬种子萌发的影响. 植物生理学通
讯, 46 (1): 24~28
张志良, 瞿伟菁, 李小方(2009). 植物生理学实验指导. 北京: 高等
教育出版社, 210~212
Amako K, Chen GX, Asada K (1994). Separate assays specific for
ascorbate peroxidase and guaiacol peroxidase and for the chloro-
plastic and cytosolic isozymes of ascorbate peroxidase in plants.
Plant Cell Physiol, 35 (3): 497~504
Bengough AG, Bransby MF, Hans J, McKenna SJ, Roberts TJ, Val-
entine TA (2006). Root responses to soil physical conditions;
growth dynamics from field to cell. J Exp Bot, 57 (2): 437~447
Bengough AG, McKenzie BM (1997). Sloughing of root cap cells
decreases the frictional resistance to maize (Zea mays L.) root
growth. J Exp Bot, 48 (4): 885~893
Flowers TJ, Colmer TD (2008). Salinity tolerance in halophytes. New
Phytol, 179 (4): 945~963
Guinel FC, McCully ME (1986). Some water-related physical prop-
erties of maize root-cap mucilage. Plant Cell Environ, 9 (8):
657~666
Hawes MC (1990). Living plant cells released from the root cap: A
regulator of microbial populations in the rhizosphere? Plant Soil,
129 (1): 19~27
Hawes MC, Brigham LA, Wen F, Woo HH, Zhu Y (1998). Function
of root border cells in plant health: pioneers in the rhizosphere.
Annu Rev Phytopathol, 36: 311~327
Hawes MC, Gunawardena U, Miyasaka S, Zhao XW (2000). The
role of root border cells in plant defense. Trends Plant Sci, 5 (3):
128~133
Hawes MC, Lin HJ (1990). Correlation of pectolytic enzyme activ-
ity with the programmed release of cells from root caps of pea
(Pisum sativum). Plant Physiol, 94: 1855~1859
Hawes MC, Pueppke SG (1987). Correlation between binding of
Agrobacterium tumefaciens by root cap cells and susceptibility
of plants to crown gall. Plant Cell Rep, 6 (4): 287~290
Iijima M, Barlow PW, Bengough AG (2003a). Root cap structure and
cell production rates of maize (Zea mays) roots in compacted
sand. New Phytol, 160 (1): 127~l34
Iijima M, Higuchi T, Barlow PW, Bengough AG (2003b). Root cap
removal increases root penetration resistance in maize (Zea mays
L.). J Exp Bot, 54 (390): 2105~2109
Knee EM, Gong FC, Gao MS, Teplitski M, Jones AR, Foxworthy
A, Mort AJ, Bauer WD (2001). Root mucilage from pea and its
utilization by rhizosphere bacteria as a sole carbon source. Mol
植物生理学报982
Plant Microbe In, 14 (6): 775~784
Li XF, Ma JF, Hiradate S, Matsumoto H (2000). Mucilage strongly
binds aluminum but does not prevent roots from aluminum in-
jury in Zea mays. Physiol Plant, 108 (2): 152~160
Mench M, Morel JL, Guckert A (1987). Metal binding properties of
high molecular weight soluble exudates from maize (Zea mays L.)
roots. Biol Fertil Soils, 3 (3): 165~169
Miyasaka SC, Hawes MC (2001). Possible role of root border cells in
detection and avoidance of aluminum toxicity. Plant Physiol, 125
(4): 1978~1987
Moore R, Evans ML, Fondren WM (1990). Inducing gravitropic
curvature of primary roots of Zea mays cv Ageotropic. Plant
Physiol, 92: 310~315
Morel JL, Andreux F, Habib L, Guckert A (1987). Comparison of the
adsorption of maize root mucilage and polygalacturonic acid on
montmorillonite homoionic to divalent lead and cadmium. Biol
Fertil Soils, 5 (1): 13~17
Morel JL, Habib L, Plantureux S, Guckert A (1991). Influence of
maize root mucilage on soil aggregate stability. Plant Soil, 136
(1): 111~119
Pan JW, Zhu MY, Chen H (2001). Aluminum-induced cell death in
root-tip cells of barley. Environ Exp Bot, 46 (1): 71~79
Pan JW, Zhu MY, Chen H, Han N (2002a). Inhibition of cell growth
caused by aluminum toxicity results from aluminum-induced cell
death in barley suspension cells. Plant Nutr, 25 (5): 1063~1073
Pan JW, Zhu MY, Peng HZ, Wang LL (2002b). Developmental regula-
tion and biological functions of root border cells in higher plants.
Acta Bot Sin, 44 (1): 1~8
Richard L, Qin LX, Gadal P, Goldberg R (1994). Molecular cloning
and characterisation of a putative pectin methylesterase cDNA in
Arabidopsis thaliana (L.). FEBS Lett, 355 (2): 135~139
Zhao XW, Misaghi IJ, Hawes MC (2000a). Stimulation of border cell
production in response to increased carbon dioxide levels. Plant
Physiol, 122 (1): 181~188
Zhao XW, Schmitt M, Hawes MC (2000b). Species-dependent ef-
fects of border cell and root tip exudates on nematode behavior.
Nematology, 90 (11): 1239~1245
Zhu JK (2001). Plant salt tolerance. Trends Plant Sci, 6 (2): 66~71