全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (4): 301~308 301
收稿 2013-01-14　　修定 2013-03-08
* 通讯作者(E-mail: gaohy@sdan.edu.cn, Tel: 0538-8245985)。
植物光系统I的低温光抑制及恢复
张子山, 杨程, 高辉远*
山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 山东泰安271018
摘要: 在大多数逆境下, 植物只有PSII发生光抑制, 而PSI比较稳定。植物PSI光抑制主要发生在低温-光胁迫下。PSI发生光
抑制后恢复非常缓慢, 光抑制后PSI活性的恢复是低温胁迫后光合作用恢复的限制因素。本文探讨了PSI光抑制及光抑制
后PSI活性的恢复过程, 包括: PSI光抑制发生的决定因素、PSI低温光抑制的机理、PSI的光破坏防御机制和发生光抑制后
PSI活性的恢复。
关键词: 低温; PSI光抑制; 活性氧; PSI恢复
Chilling Photoinhibition of Photosystem I and Its Recovery after Photoinhibition
ZHANG Zi-Shan, YANG Cheng, GAO Hui-Yuan*
College of Life Sciences, State Key Laboratory of Crop Biology, Shandong Agricultural University, Tai’an, Shandong 271018, China
Abstract: Photosystem II (PSII) in plants is the primary target for photoinhibition, but PSI is more stable under
most abiotic stress. However, chilling-light treatment causes PSI photoinhibition. After chilling-light stress, PSI
activity recovers very slowly, so the recovery of PSI is the limiting factor for the recovery of a whole
photosynthetic apparatus after chilling-light stress. This review focused the PSI photoinhibition and its recovery
after photoinhibition, including: the requirements for the PSI photoinhibition; mechanism of the PSI
photoinhibition; photoprotection of PSI; PSI recovery after photoinhibition.
Key words: chilling; PSI photoinhibition; reactive oxygen species; PSI recovery
光是植物进行光合作用所必须的驱动力, 但
是当光照强度超过植物光合作用所能利用的限度
时, 光合效率会发生下降, 称为光抑制。光合机构
由光系统1 (PSI)和光系统2 (PSII)组成。由于在大
多数逆境条件下只有PSII发生光抑制, 而PSI比较
稳定(Powles 1984), 因此人们对PSII光抑制以及
PSII光破坏防御关注较多。此外, 由于PSI研究技
术特别是活体测定技术的欠缺, 限制了人们对PSI
光抑制的研究。近十几年来, 随着PSI活性活体测
定技术的出现(Schansker等2003; Strasser等2010),
人们对PSI光抑制和光破坏防御机制的兴趣大幅增
加(孙山等2008a, b; 张子山等2009, 2012a, 2012b;
Huang等2010; Zhang等2011)。
1994年, Terashima等(1994)首次报道了高等植
物叶片的PSI光抑制, 在低温-光胁迫下, PSI会取代
PSII成为主要的光抑制位点, 现已证明这一现象是
高等植物中普遍存在的(李新国等2002; Jeong等
2002; Zhang和Scheller 2004; Huang等2010)。PSI发
生光抑制后其活性很难恢复(Tjus等1999; Sonoike
2006), 通常要经过数天才能完全恢复, 与之不同,
PSII光抑制发生后PSI活性在一天, 甚至几个小时
之内即可完全恢复(Takahashi和Murata 2005; Duan
等2012)。光抑制后PSI活性的缓慢恢复使得其在
很长时间内成为低温胁迫下光合作用的限制因素。
我们近期的研究表明, 光抑制发生后, PSI活性恢复
受PSII活性和光强的影响很大(Zhang等2011)。
本文简要介绍了PSI光抑制的发生机理、PSI
光破坏的防御机制以及光抑制后PSI活性的恢复规
律, 并结合我们课题组的研究成果介绍和总结了
近十多年来对PSI光抑制的研究进展。
1 PSI光抑制发生的决定因素
1.1 物种
PSI低温光抑制首先在冷敏感植物黄瓜叶片
中发现(Terashima等1994), 之后在冷敏感植物南瓜
(Barth和Krause 1999)、玉米(Kingston-Smith等
特约综述 Invited Review
植物生理学报302
1999)、甜椒(Li等2003)、棉花(Kornyeyev等2003a,
b)、番茄(Li等2010; Shu等2011; Duan等2012)、水
稻(Jeong等2002)、耐冷植物菠菜(Barth和Krause
1999)、黑麦(Ivanov等1998)、大麦(Tjus等1998b,
1999; Teicher等2000)、拟南芥(Zhang和Scheller
2004)、中间型植物马铃薯 (Havaux和Alexis
1994)、烟草(Barth和Krause 1999, 2002; Guo等
2007)以及一些木本植物(Huang等2010; 孙山等
2008b)中被发现。PSI低温光抑制的程度在不同物
种中差异很大, 在4 ℃和100 μmol·m-2·s-1光照条件
下, 耐冷植物大麦的PSI活性在处理34 h后只下降
14% (Tjus等1998b), 而冷敏感植物黄瓜处理5 h就
下降了将近70% (Sonoike和Terashima 1994)。冷敏
感植物叶片经过低温-光处理后, PSI光抑制程度大
于PSII (Terashima等1994; Sonoike和Terashima
1994; 张子山等2009, 2012a, 2012b), 在耐冷植物和
中间型植物中, 经历低温-光处理后, PSI与PSII的
光抑制程度类似, 或者PSII光抑制更严重(Ivanov等
1998; Tjus等1998b, 1999; Zhang和Scheller 2004)。
而PSI选择性光抑制(即PSII光抑制程度远小于PSI
光抑制)只在冷敏感植物叶片(如黄瓜叶片)经历低
温弱光(50~200 μmol·m-2·s-1)处理时发生(Sonoike和
Terashima 1994; Terashima等1994)。因此, 冷敏感
植物叶片更容易发生PSI低温光抑制。
1.2 光温条件
PSI光抑制大都在低温和光同时存在时发生
(也有例外, 见后文1.5节)。单纯黑暗低温并不会导
致PSI活性下降, 而只会伤害PSII供体侧, 造成锰簇
的脱落(Shen等1990; Strauss等2006; Garstka等
2007)。对叶片进行常温强光处理也不会导致PSI
光抑制, 然而当对提纯的类囊体膜进行低温或者
常温光照处理时, PSI和PSII都会发生明显的光抑
制(Sonoike 1995), 而且冷敏感植物和耐冷植物的
PSI光抑制没有明显区别(Sonoike 1995)。这表明
PSI本身对光是很敏感的, 叶片中的PSI对常温强光
不敏感是因为叶片中有相应的保护机制, 这种保
护机制在低温下失活, 从而导致低温下PSI光抑制
的发生。光照是PSI光抑制发生的根本原因, 而低
温是叶片中PSI光抑制发生的必要条件。不同物种
PSI对低温–光处理抗性的差异并不是PSI冷敏感性
不同导致的, 而是PSI保护机制的冷敏感性不同导
致的。
PSI和PSII光抑制与温度的关系有很大不同。
在25 ℃到4 ℃的温度范围内, 光下PSII活性随处理
温度下降逐渐降低, PSII光抑制程度与温度成线性
相关(Sonoike 2011); 而PSI光抑制却有明显的起始
温度, 当植物处于临界温度(10~12 ℃)以上时, 即使
在较强光下也不会发生明显的PSI光抑制, 只有当
温度低于临界温度时, PSI光抑制才会发生(Terashi-
ma等1994; Sonoike 1999)。目前还无法解释PSI光
抑制存在这一明显的起始温度的原因。
1.3 氧气
PSI光抑制发生的另一个必要条件是氧气。
在无氧条件下进行低温-光处理, 黄瓜叶片PSI不会
发生光抑制, PSI复合体也不会发生降解(Terashima
等1994)。即使是离体类囊体膜, 氧气也是PSI光抑
制发生所必须的(Sonoike和Terashima 1994; Ha-
vaux和Davaud 1994; Sonoike 1995)。在有氧气存
在的情况下, 活性氧清除剂能减轻PSI低温光抑制
(Sonoike 1996)。这表明PSI光抑制是由活性氧积
累导致的。
但也有研究称叶绿体在无氧环境下进行低
温-光处理所导致的PSI光抑制比在有氧条件下更
严重(Satoh和Fork 1982)。有人认为这种矛盾是因
为试验材料(完整叶绿体和提纯的类囊体膜)不同
所致, PSI受体侧的水-水循环是PSI的重要保护机
制(见后文3.1节), 当叶片处于完全无氧环境下, 由
于没有氧气, 所以水-水循环无法进行, PSI失去了
重要的保护机制所以失活更严重(Satoh和Fork
1982); 对于离体类囊体膜, 由于在提纯过程中失
去了水-水循环相关酶(APX和SOD), 在有氧条件
下产生大量活性氧而无法清除, 从而加重PSI光
抑制。
1.4 来自供体侧的电子
在高等植物中, PSI和PSII串连工作, 二者存在
着密切的相互作用。当叶片或者离体类囊体膜经
过敌草隆(DCMU)或者二溴百里香醌(DBMIB)处
理阻断PSII向PSI的电子传递后, PSI低温光抑制不
再发生(Havaux和Davaud 1994; Sonoike 1995; Her-
rmann等1997)。对黄瓜叶片进行黑暗低温预处理
导致PSII活性下降(Higuchi等2003), 再进行低温-
光处理, PSI光抑制得到缓解(Sonoike 2006)。提纯
的PSI颗粒(不含PSII)对强光的敏感性明显低于离
体类囊体膜(含有PSII)对强光的敏感性(Yu等2000;
张子山等: 植物光系统I的低温光抑制及恢复 303
Rajagopal等2002)。这表明PSI光抑制的发生依赖
于来自供体侧的电子, 换话句话说, 只有在PSII有
活性的条件下, PSI才会发生光抑制。
1.5 其他导致PSI光抑制的因素
当植物衰老(张子山等2012a, 2012b, 2013)、
遭受重金属胁迫(姚广等2008)、以及叶片脱水过
程中(Li和Ma 2012; 孙山等2008b), PSI也会发生光
抑制, 而且比PSII光抑制更严重。但是这种情况下
PSI光抑制的发生机理以及特点与低温-光胁迫下
PSI光抑制不同, 本文不做详细阐述。
从前人的研究结果可以看出, PSI光抑制发生
的必要条件包括: 低于临界的温度、光、氧气和
有活性的PSII。
2 PSI低温光抑制的机理
2.1 活性氧起直接作用
PSI的光抑制与活性氧(ROS)的产生密切相
关。光下光合电子传递链会产生超氧阴离子和单
线态氧(Asada 2006), 他们会通过酶促和非酶促反
应转化为H2O2。在有还原态金属离子存在的情况
下, H2O2会通过“Fenton反应”转化为羟基自由基
(Sonoike 1996; Liu等2004; Asada 2004, 2006)。羟
基自由基是反应活性最强的ROS, 具有很强的破坏
性。有研究发现, 在离体类囊体膜中加入甲基紫
精(MV)并照光并不会加剧PSI光抑制(Sonoike
1996), MV可以在光下介导PSI受体侧铁硫簇与氧
气之间的电子传递, 从而产生超氧阴离子并消除
还原性铁硫簇。还有研究表明黑暗下向离体类囊
体膜中加入H2O2也不会加剧PSI光抑制(Sonoike等
1997)。这表明, 超氧阴离子和H2O2并不是导致PSI
光抑制的直接原因。
而在有光的条件下, H2O2可以严重伤害离体
类囊体膜的PSI活性(Sonoike等1997), 这表明, 光下
保持PSI受体侧铁硫簇的还原状态是PSI光抑制发
生所必须的条件。另外, 羟基自由基的清除剂没
食子酸丙脂(n-propyl gallate)可以缓解离体类囊体
膜PSI对强光的敏感性(Sonoike 1996)。羟基自由
基的产生要求H2O2和还原态金属离子同时存在,
有学者认为低温-光条件下H2O2与还原态铁硫簇反
应生成的羟基自由基直接伤害了PSI。因此, 所有
影响铁硫簇还原(光/暗, MV)和H2O2含量的因素都
会影响PSI光抑制的发生(Sonoike 1996; Tjus等
1998a, b; Choi等2002; Hwang等2004; Duan等
2012)。
2.2 低温加剧了活性氧的积累
即使在最适条件下, 叶绿体中也会产生活性
氧, 但并不会造成植物的伤害和PSI光抑制。这是
因为植物体内的活性氧清除机制将活性氧的含量
控制在较低的水平。而在低温下, 与卡尔文循环
相关的酶活性被大幅抑制, 导致NADPH的积累和
NADP+的不足, PSI无法将电子传递给NADP+, 电
子就会更多的泄露给氧气生成超氧阴离子, 导致
活性氧产生的增加。同时, 活性氧清除相关酶, 特
别是膜结合态APX和SOD被低温抑制, 导致活性
氧清除受阻。APX和SOD是重要的活性氧清除者,
但他们本身对活性氧很敏感, 是活性氧伤害的首
要目标(Tjus等1998a), 因此在低温下很容易受到氧
化伤害, 产生恶性循环。总之, 低温下活性氧产生
的增加和清除的受抑共同引起活性氧的积累。另
外低温下卡尔文循环受抑会引起PSI受体侧还原性
铁硫簇的增加, 这与活性氧的积累共同增加了羟
基自由基产生的几率, 导致了PSI光抑制。
3 PSI的光破坏防御机制
3.1 活性氧清除机制
PSI受体侧的铁硫簇是超氧阴离子的主要产
生位点(Asada 2006), 也是活性氧首先攻击的位点
(Tjus等1998a), 在其附近有大量的活性氧清除酶如
SOD和APX, 其中大部分(至少70%)结合在类囊体
膜上 , 称为类囊体APX ( tAPX)和类囊体SOD
(tSOD)并且彼此靠近, 这些酶的空间定位靠近活性
氧的产生位点, 有利于在活性氧产生的源头尽快
的清除活性氧, 避免活性氧扩散到基质中产生毒
害(Asada 2006)。经过SOD和APX抑制剂预处理的
叶片对低温弱光的抵抗力大幅下降(Tjus等1998a,
b)。Duan等(2012)的研究发现, 抑制叶绿体tAPX的
表达明显加剧了低温下PSI的光抑制。Sonoike
(1998)认为, 在逆境下, 膜结合态的APX在活性氧
清除过程中起主要作用, 同时也是冷敏感位点, 它
的失活是低温弱光下发生PSI光抑制的首要原因。
但是Choi和Hwang课题组都发现, 低温-光处理后,
叶片活性氧清除酶中SOD活性下降最大, 而且与
PSI活性下降呈线性相关, 加入SOD特异性抑制剂
二乙基二硫代氨基甲酸钠(DDC)会明显加重PSI光
抑制(Choi等2002; Hwang等2004), 因此认为膜结
合态的铜锌-SOD是低温-光处理下冷敏感的首要位
植物生理学报304
点, 它活性的下降是导致PSI光抑制的首要原因。
APX催化H2O2分解的过程中需要还原态的抗
坏血酸(ASA)作为还原剂, ASA会被氧化成单脱氢
抗坏血酸(MDA), MDA需要在单脱氢抗坏血酸还
原酶的作用下被还原态谷胱甘肽还原成ASA (Asa-
da 2006)。而氧化态的谷胱甘肽可以被谷胱甘肽
还原酶再生(Asada 2006)。Li等(2010)的研究表明,
叶绿体内的单脱氢抗坏血酸还原酶的表达受抑会
导致PSI低温光敏感性的增加。Ding和Shu课题组
的研究都发现叶绿体中的谷胱甘肽还原酶缺失导
致PSI的低温-光敏感性大幅增加(Shu等2011; Ding
等2012)。
3.2 环式电子传递
环式电子传递是指PSI受体侧末端将电子传
递给质体醌(PQ), 从而使电子再次经过PSI的过
程。已知的PSI环式电子传递有两条, 分别依赖于
NAD(P)H脱氢酶(NDH)复合体和Fd-质体醌还原酶
(FQR), 他们分别从NADPH和Fd将电子传递给PQ
(Johnson 2011)。环式电子传递可以减少还原态铁
硫簇, 减少羟基自由基的产生机会。FQR缺失突变
体(pgr5)的PSI和PSII对常温和低温光处理的敏感
性都比野生型高(Munekage等2002, 2008; Yoshida
等2011; Suorsa等2012)。但是NDH缺失突变体PSI
和PSII的常温和低温光处理敏感性都与野生型没
有明显差异(Barth和Krause 2002; Li等2004; Wang
等2006), 这表明PSI光破坏防御主要依赖于FQR介
导的环式电子传递。
3.3 PSI电荷重组
与P680+不同, P700+不会造成周围膜脂和色素
的伤害, 这主要是因为P700+可以与PSI受体侧的还
原性电子载体如FA
–/FB
–发生电荷重组, 回到基态
(P700), 同时将能量以热能形式散失, 从而起到类
似于PSII天线上的NPQ的保护作用(Barth等2001;
Ort 2001; Kim等2001; Bukhov等2004)。由于P700+
可以通过电荷重组将能量耗散, 所以当PSII活性受
抑时, P700+不会长时间存在, 也就不会伤害周围的
膜脂和色素, 因此PSI不会由于供体侧限制而受到
伤害。
3.4 PSII活性下调
如前文1.4节所述, 来自PSII的电子是PSI光抑
制发生所必须的, 因此PSII活性的下降可以减少电
子由PSII向PSI的传递, 缓解PSI低温光抑制。张子
山等(2009)的研究发现, 低温下, 随着处理光强的
增加黄瓜叶片PSII光抑制程度逐渐增加, 而PSI光
抑制却在光强达到200 µmol·m-2·s-1后不再随光强
的增加而增加, 这是由于强光下PSII发生严重的光
抑制, 减少了电子由PSII向PSI的传递, 进而避免了
PSI光抑制的进一步加剧。Tjus等(1998a, 1999)的
研究发现, 在低温-光处理中, PSI活性在短时间内
发生大幅下降, 之后保持稳定, 而PSII活性则随处
理时间持续下降, 因此认为PSI在低温-光处理时首
先受到伤害, 而随着PSII伤害持续增强, PSII向PSI
传递的电子逐渐减弱, 减少了PSI压力, 起到了保护
PSI的作用。另外, PSII与PSI之间的状态转换能够
将PSII的天线色素蛋白复合体转移到PSI反应中
心, 从而减少PSII吸收的光能和PSII流向PSI的光
合电子, 从而缓解PSI光抑制(Herrmann等1997)。
3.5 其它
Cazzaniga等(2012)研究发现, 在β-类胡萝卜素
含量减少的拟南芥szl1突变体中, PSI和PSII对低
温-光处理的敏感性都明显增加, 而PSI的敏感性增
加更大。拟南芥类囊体膜中双半乳糖二酰基甘油
(DGDG)的缺失会导致PSI稳定性的下降, 还导致
PSI受体侧过还原, 加剧PSI光敏感性, 抑制PSI活性
的恢复(Guo等2005; Ivanov等2006)。Ivanov等
(2012)研究表明, 磷脂酰甘油(PG)脂肪酸不饱和程
度下降导致烟草叶片PSI低温-光敏感性加剧。
Yang等(2010)的研究发现过表达CBF1基因增加了
烟草叶片对低温-光胁迫的抗性。Guo等(2007)的
研究发现, 叶绿体中小分子热激蛋白(sHSP)缺失会
导致PSI低温敏感性的明显增加。以上的研究表
明, 在植物体中有许多生理生化过程都与PSI的低
温敏感性有直接和间接的关系。
4 光抑制后PSI的恢复
4.1 PSI恢复缓慢
很早以前人们就发现, 经历低温伤害的植物
的光合活性很难恢复(Lyons 1973)。虽然PSII、
ATP合成酶以及与卡尔文循环相关的酶等都在低
温-光处理中受到破坏, 但逆境除去后, 他们可以很
快恢复, 这些事实无法解释低温-光抑制后光合速
率缓慢恢复的现象。而在低温光抑制后的恢复过
程中, PSI活性的恢复需要很长时间, 甚至在常温下
PSI光抑制会继续加剧(Tjus等1999; Sonoike 2006;
Huang等2010; Zhang等2011; Jiang等2012; Duan等
张子山等: 植物光系统I的低温光抑制及恢复 305
2012; Munekage等2008), PSI组分也会继续发生降
解(Sonoike 1996; Teicher等2000)。在冷敏感植物
黄瓜和耐冷物种大麦中都也有类似发现(Sonoike
1996; Teicher等2000)。低温后PSI活性与光合作用
的恢复一致的这个事实表明, PSI活性的恢复是低
温伤害后光合作用恢复的限制因素。因此, 除了
细胞膜脂的组成外, 决定植物抗冷性的另外一个
关键因素是低温光抑制后PSI的恢复能力(Zhang等
2011)。
PSII核心蛋白D1蛋白在光下可以进行快速周
转, PSII发生光抑制时主要是D1蛋白发生净降解,
而其他PSII组分得以保存, 在恢复中, 具有快速周
转特性的D1蛋白可以很快被修复, 因此PSII活性
恢复较快(Melis 1999; 姜闯道等2002; Huang等
2010; Jiang等2013)。PSI复合体中没有类似D1蛋
白的快速周转组分, 在PSI发生光抑制时, PSI复合
体的众多多肽组分都发生降解, 所以逆境消失后,
PSI的众多组分都需要从头合成, 因此PSI活性恢复
很慢(Zhang和Scheller 2004)。Zhang和Scheller
(2004)的研究还发现, 低温-光胁迫下受伤害的PSI
组分在恢复过程中要完全降解之后, 新的组分才
能开始装配, 而受伤的PSII组分在恢复过程中可以
一边降解一边修复, 这也导致了PSI的修复过程要
显著慢于PSII的修复。
4.2 影响PSI活性恢复的因素
Zhang等(2011)的研究发现, 当低温胁迫后的
黄瓜植株转移到常温下恢复时, 在较强光和较弱光
下PSII活性都能较快恢复, 而与弱光(15 µmol·m-2·s-1)
相比, 较强光(200 µmol·m-2·s-1)明显抑制了PSI活性
的恢复; 而当用DCMU阻断PSII向PSI的电子传递
后, PSI即使在较强光下也能获得与弱光下一样的
恢复速度。这表明, PSI在接受电子较少的情况下
才能较快恢复。在恢复过程中PSII的较快恢复会
导致PSII向PSI的电子传递增加, 从而不利于PSI活
性的恢复。
在恢复过程初期, 叶绿素会发生明显的降解
(Sonoike 2006; Gómez等2004)。Kudoh和Sonoike
(2002)的研究发现剩余叶绿素的含量与PSI活性相
关, 这表明叶绿素的降解是PSI活性下降导致的;
恢复过程中叶绿素的降解可能是为了防止较多的
色素吸收过多的光能引起二次伤害。另外, 由于
叶绿素是光能吸收和转化的根本, 叶绿素的降解
不可避免地导致叶片PSI活性的下降, 即使PSI复
合体完全恢复, 由于叶绿素的降解, 其活性也会低
于光抑制发生前, 因此恢复过程中叶绿素降解这
一现象可以解释叶片光合活性低温伤害的不可
逆性。
5 生理意义
由于PSI发生光抑制后难以恢复, 从而限制叶
片的光合作用, 所以在对植物光合机构在低温下
光破坏防御的研究、生产中采用的防御低温的栽
培措施以及在耐冷品种的选育等过程中, 均应优
先考虑如何维持PSI活性及如何提高光抑制后的
PSI的恢复能力。由于较高的PSII活性会加剧PSI
的光抑制并抑制PSI活性的恢复, 在抗冷栽培和耐
冷品种选育中, 不应以提高PSII活性为主要标准。
此外, 在农业生产中, 当植物发生低温光抑制后,
要尽可能降低植物的光照强度, 以保证PSI活性的
快速恢复。
6 前景展望
阐明PSI低温光抑制的机理、PSI活性的恢复
规律以及PSI光破坏防御机制可以为通过改进栽培
方式减轻低温对植物的伤害, 以及通过分子手段培
育更好的抗冷性的作物品种提供理论基础。目前,
虽然已经初步阐明了PSI低温光抑制和光破坏防御
的机制, 但还有一些问题尚需要进一步的研究来
阐明, 比如: PSI光抑制为何存在明显的临界温度、
冷敏感植物和耐冷植物在低温-光胁迫下PSI光抑
制差异的机制、环式电子传递如何参与PSI的光破
坏防御以及它的调控机制是怎样的？回答这些问
题将加深我们对PSI光抑制的理解, 也有助于我们
通过栽培和育种的方式提高植物的抗低温能力。
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