全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (4): 321~330 321
收稿 2010-10-12　　修定 2011-01-12
资助 国家自然科学基金(30560070和30960181)。
* 通讯作者(E-mail: lfhe@gxu.edu.cn; Tel: 0771-3235212-806)。
铝诱导植物程序性细胞死亡信号转导的研究进展
何虎翼1,2, 何龙飞1,*, 顾明华1
1广西大学农学院, 南宁530004; 2广西农业科学院经济作物研究所, 南宁530007
摘要: 铝是制约酸性土壤上作物生产的主要因素。铝诱导氧化胁迫产生大量活性氧/一氧化氮, 引起胞质钙超载, 通过线粒
体信号转导途径激发相关凋亡基因, 从而引起细胞主动死亡, 以减轻铝对植物的进一步毒害。本文综述了铝诱导程序性细
胞死亡的信号分子、相关基因以及信号转导途径, 对未来的研究方向提出了展望, 为深入研究植物铝毒害机理和耐铝机制
提供参考。
关键词: 铝; 程序性细胞死亡; 信号因子; 基因; 信号转导途径
The Progress of Signal Transduction of Aluminum-Induced Programmed Cell
Death in Plants
HE Hu-Yi1,2, HE Long-Fei1,*, GU Ming-Hua1
1College of Agronomy, Guangxi University, Nanning 530004, China; 2Cash Crops Research Institute, Guangxi Academy of Agri-
cultural Sciences, Nanning 530007, China
Abstract: Aluminum (Al) is a major limiting factor for crop production in acid soil. Al induces oxidative stress
which generates a lot of reactive oxygen species (ROS) or nitric oxide (NO), resulting in calcium overloading.
Cell death is initiated by exploding some associated-apoptosis genes through mitochondrial signal transduction
pathway to decrease Al toxicity. In this paper, it is summarized signal molecular, related genes and signal trans-
duction pathway of Al-induced programmed cell death (PCD) in plants, and the research prospects are pro-
posed. It provides references for further research on the mechanisms of Al toxicity and Al tolerance in plants.
Key words: aluminum; programmed cell death; signal factor; gene; signal transduction pathway
程序性细胞死亡(programmed cell death, PCD)
是一种受基因控制的、主动的、有序的细胞死亡
过程, 从胚胎发育到器官的形成、衰亡均有发生,
对植物正常生长发育和适应环境起着重要作用。
细胞凋亡(apoptosis)通常用于描述动物细胞形态特
异变化, 是程序性细胞死亡的一种特殊方式。早
在1923年Allen和1961年Leopold对植物细胞死亡
已进行了研究, 并引入程序性细胞死亡的概念, 但
未引起植物学家的关注。近年来随着动物学和医
学中细胞死亡的研究取得长足进展, 植物细胞程
序性死亡开始受到广泛关注。
铝是酸性土壤中限制作物生长的主要因子,
当土壤pH小于5时, 铝主要以Al3+形式存在, 对植物
产生毒害作用, 导致农作物严重减产。根尖是铝
毒害的主要作用部位, 铝处理可以快速抑制植物
根系伸长生长。植物耐铝机制可以分为外部排斥
和内部耐受两个方面, 前者包括细胞壁对铝的固
定、根际pH屏障和铝诱导有机酸的释放等; 后者
包括胞内有机酸螯合、液泡的区隔化和铝结合蛋
白等。在环境污染日益严重、酸性土壤面积不断
增加的今天, 铝毒害已成为世界性难题, 加强研究
有着重要的现实意义。铝能诱导植物细胞产生活
性氧, 并激活一些抗氧化酶活性, 高浓度的ROS攻
击生物膜中的不饱和脂肪酸, 导致膜脂过氧化, 膜
透性增大, 从而引起细胞死亡(Hall 2002)。铝胁迫
诱导植物程序性细胞死亡已成为铝毒害研究的一
个热点(Kochian 1995)。本文综述了植物在铝胁迫
过程中存在的PCD现象和铝诱导PCD的信号转导,
并对未来研究方向提出展望。
1 铝诱导的植物PCD
铝诱导植物PCD已有不少报告 , 主要在烟
综　述 Reviews
植物生理学报322
草、大麦、大豆、番茄等作物, 材料来源主要为
悬浮细胞、根尖边缘细胞, 详见表1。主要事例有:
铝促进Fe2+诱导的膜脂过氧化, 引起烟草悬浮细胞
死亡(Yamamoto等1997)。烟草悬浮细胞经Al3+和
Fe2+/Fe3+共同处理, 质膜完整性遭到破坏, 造成细
胞生长受抑死亡(Ikegawa等1998)。0.1~1 mmol·L-1
铝处理大麦8 h后, 根尖细胞产生DNA片段, 但没有
凋亡小体产生, 铝诱导大麦根尖细胞死亡可能是
PCD的过程(Pan等2001)。在烟草培养细胞中, 铝
通过促进Fe2+介导膜脂过氧化从而引起细胞死亡,
这种细胞死亡要求高的胞内Ca2+浓度和蛋白酶活
性, 并产生DNA片段化, 可能属于PCD (Yamamoto
等2002)。36 μmol·L-1铝离子处理玉米根尖48 h,
TUNEL检测呈阳性(Boscolo等2003)。80 μmol·L-1
铝胁迫水稻8~56 h, 根尖细胞产生DNA断裂(Meri-
ga等2004)。2 mmol·L-1铝处理大麦根边缘细胞
20~24 h, 出现细胞凋亡现象(Tamas等2005)。王变
珍等(2006)研究表明, pH 4.5时, 300 μmol·L-1浓度
铝处理诱发蚕豆根尖细胞染色体畸变, 那些具有
非整倍体、染色体断裂的细胞将由于缺乏必需基
因而失去正常功能, 走向死亡。100 μmol·L-1铝处
理番茄悬浮细胞24 h, 经FDA染色观察只有67.5%
细胞发出荧光, 说明32.5%细胞已经死亡(Yakimo-
va等2007)。6 mmol·L-1铝处理酵母细胞6 h, 通过降
低胞内Ca2+浓度使酵母细胞产生PCD (Zheng等
2007)。50~200 μmol·L-1铝处理洋葱根细胞, 慧星
电泳检测出现明显拖尾(Achary等2008)。詹洁等
(2008)研究发现, 铝诱导花生根尖细胞核凝缩, 呈
新月状或椭圆状, 出现类似凋亡小体, 表现出明显
的PCD形态特征, 铝诱导花生根尖PCD与耐铝能力
呈负相关。李荣峰等(2008)报告在400 μmol·L-1
Al3+诱导大豆根边缘细胞24 h后, 细胞DNA发生特
异性降解并形成阶梯状电泳条带, 用TUNEL检测
发现200 μmol·L-1和400 μmol·L-1 Al3+处理12 h后的
大豆根边缘细胞核为阳性或强阳性, 说明在Al3+胁
迫下边缘细胞的死亡可能是一种程序性死亡形
式。50 μmol·L-1 AlCl3处理烟草细胞18 h, 线粒体产
生大量超氧阴离子和过氧化氢, 造成膜电势和ATP
含量下降, 细胞色素C从线粒体释放出来, 引起
PCD (Panda等2008)。100 μmol·L-1铝处理烟草6 h,
野生型和非转基因植株的基因组DNA发生降解,
过量表达Ced-9植株可以抑制铝诱导的PCD (Wang
等2009)。
综上所述, 铝胁迫诱导植物细胞形态结构发
表1 铝诱导植物程序性细胞死亡的报道
Table 1 Reports on Al-induced programmed cell death in plants
植物种类和 铝处理浓度 处理
特征描述
相关信号
相关基因

参考文献
材料来源 /μmol·L-1 时间/h 分子
烟草 100 6 DNA降解 Ca2+、ROS VPE Wang等2009
烟草细胞 50 18 胞质皱缩、核碎裂 Ca2+、ROS Serine protease Panda等2008
洋葱根细胞 50~200 4 DNA损伤 ROS － Achary等2008
花生根尖细胞 400 96 核凝缩呈新月形、有凋亡小体 － － 詹洁等2008
大豆根边缘细胞 400 24 DNA降解、细胞核TUNEL阳性 ROS － 李荣峰等2008
番茄悬浮细胞 100 24 胞质收缩、核浓缩 Ca2+、ROS、 Caspase-like Yakimova等2007
乙烯 proteases
酵母 6 000 6 细胞皱缩、空泡化、染色质边集、 Ca2+ BI-1 Zheng等2007
核碎裂、DNA降解
大麦根边缘细胞 2 000 20~24 － H2O2 － Tamas等2005
水稻 80 8~56 DNA降解 － － Megria等2004
玉米根尖细胞 36 48 DNA降解 ROS － Boscolo等2003
烟草悬浮细胞 100 24 DNA降解 ROS － Yamamoto等2002
大麦根尖细胞 100~1 000 8 DNA降解、无凋亡小体 ROS － Pan等2001
大豆悬浮细胞 — － ROS － Rath和Barz 2000
烟草悬浮细胞 － － 胞质浓缩、DNA碎裂 Ca2+ Serine protease Yamaguchi等1999
烟草悬浮细胞 － 8~12 － ROS － Ikegawa等1998
烟草悬浮细胞 120 18 － H2O2 － Yamamoto等1997
　　－: 无相关数据或描述。
何虎翼等: 铝诱导植物程序性细胞死亡信号转导的研究进展 323
生明显变化, 表现出与程序性死亡相符的一些特
征 , 如细胞核浓缩呈新月状、染色质凝集边缘
化、DNA断裂电泳出现梯状条带等, 有些还形成
凋亡小体。
2 铝诱导植物PCD的信号分子和相关基因
2.1 铝诱导植物PCD的信号分子
越来越多的证据表明, ROS (活性氧)、NO、
Ca2+、乙烯等是环境胁迫诱导植物PCD的重要信
号分子(Lamb和Dixon 1997; Mittler 2002)。
ROS参与铝诱导的PCD已有不少报告。铝在
数分钟内诱导玉米根表皮产生ROS (Jones等2006),
通过在死细胞内鳌合铝来保护根尖 (Tamas等
2005)。抗坏血酸和过氧化氢酶能显著降低铝诱导
的细胞死亡数量, 氧化胁迫与铝诱导产生的细胞
死亡密切相关(Yakimova等2007)。200、400
µmol·L-1铝处理大豆根边缘细胞12 h和24 h, CAT、
POD和SOD活性下降, ROS在细胞中持续累积从而
引起细胞死亡(李荣峰等2008)。铝胁迫可能通过
ROS激活PCD来诱导植物细胞死亡(Giannakoula等
2010)。Pan等(2001)研究表明, 低浓度铝处理8 h诱
导的细胞死亡可能是经过一个ROS活化的信号转
导途径。36 µmol·L-1铝处理铝敏感玉米诱导形成
ROS, 导致根尖细胞死亡(Boscolo等2003)。2
mmol·L-1铝抑制大麦根生长可能是由过氧化物酶
介导产生H2O2引起细胞死亡所致(Simonovicova等
2004)。50~200 µmol·L-1铝处理洋葱4 h激发胞外产
生ROS, 诱导根细胞DNA损伤(Achary等2008)。
ROS诱导PCD发生的作用方式还不明确。可能通
过破坏线粒体膜电势, 打开MPTP (mitochondrial
permeability transition pore) (Yamamoto等2002)或
者促进线粒体释放细胞色素C (Panda等2008), 也
可能诱导VPE (vacuolar processing enzyme)活性
(Wang等2009)等。
NO在植物生长发育和逆境调节方面发挥着
重要作用 , 是一个植物PCD早期重要信号分子
(Hoeberichts和Woltering 2002)。NO对植物氧化胁
迫有保护作用, 能减少或抑制DNA降解和PCD发
生(Beligni等2002)。大豆病原菌诱导的NO释放量
增加与超敏反应发生密切相关, NO/H2O2信号平衡
在HR (hypersensitive response)中起着重要整合和
调节作用(Delledone等1998, 2001)。外源NO诱导
小麦SOD和CAT活性, 提高根部H+-ATPase活性, 减
轻盐胁迫导致的氧化损伤(阮海华等2001)。NO可
以阻止ROS前体造成的马铃薯叶片发生PCD (Gar-
cia-Mata和Lamattina 2001)。NO能延缓大麦糊粉
层PCD发生(Beligni和Lamattina 2002)。NO能诱导
拟南芥、甜橙和大豆悬浮培养细胞发生P C D
(Clarke等2000; Saviani等2002)。
适量的外源NO能够缓解铝毒害作用已有不
少报告。NO通过提高抗坏血酸水平, 阻止POD催
化的细胞壁结构组分交联, 削弱铝对根伸长的抑
制(Horemans等2000); 通过激活脂氧合酶和抗氧化
酶防止决明子根系氧化胁迫从而减轻铝毒害
(Wang和Yang 2005)。Zhang等(2008)研究表明, 外
源NO通过提高SOD、CAT、APX活性和脯氨酸含
量, 降低过氧化氢水平, 减轻膜脂过氧化损伤, 从
而增强小麦耐铝性。内源NO水平的改变与植物铝
耐性紧密相联, 铝通过提高NR活性诱导产生NO,
从而缓解根尖氧化胁迫(Wang等2010)。我们发现
外源NO通过改善线粒体呼吸功能, 提高Ca2+-AT-
Pase活性, 从而缓解铝对植物根伸长生长的抑制,
且NO促进根伸长生长与根尖细胞壁铝积累下降相
关(何虎翼等2006, 2007)。进一步研究表明, 铝处
理可以降低拟南芥和芙蓉NOS活性, 减少根系产
生NO (Illes等2006; Tian等2007), 外源NO通过阻止
芙蓉根系氧化胁迫来减轻铝毒害(Tian等2007)。然
而NO与铝诱导PCD的关系还很少报告。詹洁
(2009)发现适当浓度的SNP能够缓解一定浓度铝
对花生根生长的毒害作用, 影响PCD相关基因Ah-
BI-1和AhSAG的表达。
Ca2+是植物普遍存在的信号分子, 决定着细胞
死亡的途径(Zuppini等2003)。在许多细胞凋亡过
程中都伴随胞内自由Ca2+的大幅增加, 特别是在凋
亡早期, Ca2+往往表现出急剧增加, 提示Ca2+可能是
启动细胞凋亡的早期信号。Kim等(2007)发现凋亡
细胞线粒体内存在结晶状的Ca2+, 含量较正常细胞
显著增高。体外实验表明, 以不同浓度Ca2+作为凋
亡诱导剂处理洋葱鳞茎内表皮细胞, 观察到大量
凋亡小体和较清晰DNA梯(李昊文等2006), 其机制
可能是胞内Ca2+的升高, 激活了Ca2+依赖性核酸内
切酶, 导致DNA的规则降解, 但Ca2+通道阻断剂能
阻断细胞凋亡(Ray等1993)。缺氧胁迫下, Ca2+依赖
植物生理学报324
的细胞色素C从小麦线粒体释放出来(Virolainen等
2002)。100 µmol·L-1铝处理烟草悬浮细胞1 h, 胞内
Ca2+水平显著增加(Sivaguru等2005)。铝处理烟草
细胞时, 线粒体Ca2+吸收增加, 钙离子载体可以降
低Ca2+吸收(Panda等2008)。然而, Ca2+与铝诱导
PCD的关系也鲜有报告, 只有一些间接证据。6
mmol·L-1铝处理酵母6 h后胞内Ca2+显著增加, 抗凋
亡因子Ced-9、Bcl-2和PpBI-1通过降低Ca2+信号缓
解铝诱导的PCD (Zheng等2007)。钙调蛋白抑制剂
W-7阻止铝刺激细胞死亡, 表明铝诱导的细胞死亡
可能是一个钙依赖过程(Yakimova等2007)。抗凋
亡因子Ced-9可能通过调节胞内Ca2+信号来抑制铝
诱导的VPE基因表达(Wang等2009)。由此推测, 铝
处理会产生Ca2+信号, 调节相关基因表达, 从而引
发PCD。
乙烯是一种植物衰老和细胞胁迫响应激素,
它对植物调节PCD是必要的, 与细胞死亡程度有关
(Wang等2002)。乙烯能促进细胞Ca2+重新分布, 通
过蛋白质磷酸化激活核酸内切酶, 从而降解DNA;
对ACC氧化酶进行反义抑制或用乙烯拮抗剂处理,
均可延缓植物细胞的衰老与死亡。此外, 乙烯还
可以通过与其他信号分子协同作用来控制PCD发
生, 50 µmol·L-1铝诱导日本睡莲根尖乙烯爆发, 30
min达到最大释放量, 随后逐渐降低, 6 h后保持在
一个相对平稳的水平(Sun等2007)。Yakimova等
(2007)研究表明, 一定基准水平的乙烯是促进铝诱
导细胞死亡所必需的。
2.2 铝诱导植物PCD的相关基因
Bcl-2基因家族是研究最多的PCD相关基因,
其由两类成员组成 : 一类是促进PCD成员 , 如
Bax、Bak、Bad和Bcl-XS; 另一类是抑制PCD的成
员, 如Bcl-2、Bcl-XL、Bcl-W和Mcl-1 (Reed 2000)。
是否发生PCD取决于诱发基因与抑制基因之间比
值。正常生理条件下, 抑制基因主要位于线粒体
中, 当受环境胁迫时, 原来定位于细胞质中的诱发
基因可移位于线粒体中, 同时使抑制基因表达水
平降低, 从而导致线粒体膜电位下降和膜透性改
变, 释放Cyt C, 激活Caspase, 活化的Caspase又激活
内切核酸酶, 引发DNA断裂(Bartoli等2004)。
在促进植物发生PCD的基因中, Bax降低膜电
位, 促进细胞色素C释放, 烟草表达异源蛋白Bax,
导致类HR反应(Lacomme和Cruz 1999); 衰老相关
基因(SAG)包括核酸降解相关基因(RNS)、蛋白降
解相关基因 (SPA和SPG )以及抗氧化相关基因
(SAG101和PLD)等(张海娜等2009), 在植物细胞衰
老过程中表达增强; 液泡蛋白酶(VPE)介导病毒诱
发的烟草过敏性细胞死亡(Hatrugai等2004); 基因V
(PDCD5)是从TF-1细胞中克隆的一个PCD基因, 在
不同物种间具有高度保守性, 它必须被蛋白磷酸
激酶激活后才能进入核内, 引起DNA降解(Liu等
1999)。超表达OsPDCD5基因水稻通过对新合成
蛋白质进行翻译后修饰, 改变蛋白质位置, 从而诱
发PCD, 特别是在衰老的根系和叶片中(Swidzinski
等2004)。
在抑制植物发生PCD的基因中, Bcl-2过度表
达可抑制线粒体膜通透性改变和Cyt C的释放, 从
而减少ROS发生, 抑制细胞凋亡(Crow等2004); Bax
抑制子(BI-1)是一种与Bax同源的抑制基因, 主要
定位于内质网和核周边区域, 已在拟南芥中被鉴
定, 它的超表达能抑制PCD (Kawei-Yamada等
2001)。动物细胞凋亡抑制基因Bcl-XL和Ced-9在
烟草中超表达可以显著提高抗逆性(Qiao等2002;
Wang等2009)。ACD2 (accelerated cell death)是一
个定位于第4号染色体上, 接近于camalexin的促细
胞死亡基因, 拟南芥的acd2突变株可以在没有病原
体侵染的情况下自发形成病斑(lesion), 并表现出
超敏反应症状, 包括细胞壁的自发荧光、抗菌力
增强、与抗病相关基因的转录、信号分子水杨酸
(salicylic acid, SA)及抗菌化合物的积累等, 因而
acd2参与了超敏反应的负调控。
此外, 至少还有两类Caspase-like蛋白酶参与
植物PCD, 一类是metacaspases (VEIDase)和legu-
mains (YVADase), 如PARP [poly(ADP-ribose) poly-
merase]、IAP、VPE等。热激处理的烟草悬浮细
胞, 内源PARP裂解导致PCD发生(Tian等2000)。
IAP (inhibitor of apoptosis protein)蛋白通过抑制
Caspase来调节PCD, 转IAP烟草增强了真菌病原体
侵染抗性(Dickman等2001)。病毒诱导烟草超敏反
应, 必须有类Caspase-1活性的VPE参与(Hatrugai等
2004)。另一类是subtilisin-like丝氨酸蛋白酶
(VKLDase和VNLDase) (Woltering 2004), 目前了解
何虎翼等: 铝诱导植物程序性细胞死亡信号转导的研究进展 325
还很少。HSPs (heat shock proteins)位于Caspase激
活途径下游, 介导细胞死亡的抑制(Beere和Green
2001)。超表达BAP1基因和BON1基因可以抑制活
性氧诱导的细胞死亡(Yang等2007)。通过FRET
(fluorescence resonance energy transfer)技术实时检
测, 发现在UV-C诱导PCD过程中存在Caspase-3-
like蛋白酶的直接证据(Zhang等2009)。
已有的与铝诱导PCD相关基因及其表达报告
也不多(表2)。早期研究表明 , 铝既可通过结合
TFIIIA的锌指结构域阻止TFIIIA与启动子结合, 也
可通过降低RNA聚合酶II活性抑制转录来改变凋
亡基因表达水平(Hanas和Gunn 1996; Lukiw等
1998)。铝能选择性下调线粒体细胞色素C氧化酶
亚基 I I I活性 , 引发PC12S细胞死亡 (Boset t i等
2001)。过量摄入铝还可以激活单胺氧化酶活性,
上调miRNA影响凋亡基因表达, 从而导致细胞凋
亡(Huh等2005; Lukiw和Pogue 2007)。广谱人类
Caspase特异抑制剂Z-Asp-CH2-DCB几乎完全抑制
铝诱导的番茄悬浮细胞死亡, 丝氨酸/苏氨酸蛋白
酶抑制剂TPCK也能有效降低细胞死亡数量(Yaki-
mova等2007)。铝处理时使用丝氨酸蛋白酶抑制
剂AEBSF可以降低线粒体ATP依赖蛋白酶活性, 而
天冬氨酸蛋白酶抑制剂pepstatin则无此作用(Panda
等2008)。在基因表达和功能分析上发现, 在铝胁
迫条件下, 花生AhSAG基因和AhBI-1基因表达上
调, 铝敏感品种AhSAG基因表达量显著高于耐铝品
种, 铝敏感品种AhBI-1基因表达量显著低于耐铝品
种, 诱导或促进PCD的发生(詹洁2009)。转Ced-9、
Bcl-2和PpBI-1酵母直接提高胞内Ca2+水平, 负调控
细胞死亡进程 , 从而有效增强铝抗性(Zheng等
2007); Ced-9通过抑制VPE-1基因表达负调控细胞
死亡, 提高转基因烟草耐铝能力(Wang等2009), 同
时, Ced-9可以抑制铝诱导的早期响应基因NtG-
DI1、NtPox和parB的表达。因此, 不同凋亡抑制
因子可能通过负调控PCD途径, 来激活植物细胞铝
外排机制, 阻止根系积累过多的铝, 从而恢复根系
正常伸长生长。
部分动植物细胞凋亡相关蛋白具有多个保守
的结构域, 如TNFR (肿瘤坏死因子受体)、Ap-AT-
Pases (凋亡ATP酶)、CDK (依赖细胞周期蛋白的
激酶)、CKI (CDK抑制子)和Caspase (半胱氨酸蛋
白酶), 并朝垂直遗传和水平遗传两个方向进化, 它
们在高等植物进化与起源上有相似之处, 是否也
在铝诱导PCD中发挥作用？研究这些保守结构域
的进化对于彻底弄清动植物细胞凋亡进化具有重
要意义。
表2 铝诱导植物程序性细胞死亡的信号分子和已克隆的相关基因
Table 2 Signal molecules and related genes on Al-induced programmed cell death in plants
信号分子或相关基因 变化情况 植物材料/表达情况 参考文献
Ca2+ 增加 烟草、蕃茄、酵母 Wang等2009; Panda等2008; Yakimova等2007; Zheng等2007
ROS 增加 大豆、葱、烟草、蕃茄、 李荣峰等2008; Achary等2008; Panda等2008; Yakimova等
大麦、玉米 2007; Tamas等2005; Boscolo等2003; Yamamoto等2002
NO NO/H2O2平衡 大豆 Delledone等2001
Ethylene 保持一定基准水平 蕃茄 Yakimova等2007
Caspase-like proteases 蕃茄, + Yakimova等2007
Serine protease 烟草, + Panda等2008
SAG 花生, + 詹洁2009
VPE 拟南芥、烟草, + Wang等2009
PDCD5 拟南芥、水稻, + Swidzinski等2004
BI-1/ABR 拟南芥、水稻、大麦、 Zheng等2007; 詹洁2009
油菜、烟草, +
DAD1 拟南芥, - Hoeberichts和Woltering 2001
ACD2 拟南芥, + Yao和Greenberg 2006
IAPs 烟草, - Dickman等2001
HSPs 蕃茄, - Beere和Green 2001
PIRIN 蕃茄, + Orzaez等2001
　　+: 上调; -: 下调。
植物生理学报326
3 铝诱导植物PCD的信号转导途径
H2O2能通过启动信号转导, 引起PTP开放, 细
胞色素C从线粒体释放出来, 从而引发PCD (Tiwari
等2002)。H2O2既可以通过质膜受体Fas和FasL通
路调控细胞内的PCD发生, 也可以通过调节质膜
Ca2+通道活性, 促进Ca2+内流, 从而引发信号介导的
细胞死亡通路, 还可以直接激活依赖Ca2+的内切核
酸酶或Caspase活化内切核酸酶, 最终导致PCD
(Kuo等1996)。H2O2可以通过质膜上的受体或感应
器活化MAPK级联反应 , ATANP1-AtMPK3/6-
P46MAPK, 最后激活转录因子, 调节特定基因表达
(Kovtun等2000)。MAPKKK蛋白激酶能使丝/苏氨
酸磷酸化, H2O2能激活P38MAPK蛋白激酶, 但不能
对蛋白磷酸酶PP2A起作用; MAPKK具有酪氨酸蛋
白激酶(PTKS)活性, H2O2水平的升高会引起PTKS
活性的增强, 导致蛋白质磷酸化(Gabbita等2000)。
植物逆境胁迫后, 细胞内NO含量迅速增加,
产生氧化迸发, 活化MAPK等蛋白激酶, 诱导基因
表达, 导致DNA断裂和PCD (Lamotte等2005; Caso-
lo等2005; Van Breusegem和Dat 2006)。NO也能激
活Ca2+通道, 直接作用于MAPK (Neill等2003; Ca-
pone等2004)。细胞内、外的一些凋亡因子, 可能
激活内质网、线粒体上的钙通道, 使其中的Ca2+大
量释放, 并打开质膜上的钙通道, 使胞外Ca2+内流,
导致细胞质内Ca2+增加, 进而诱导细胞凋亡。
线粒体是生物体的能量供应站, 是易产生活
性氧和脂质过氧化的细胞器(Li等2007)。植物铝
毒害与线粒体密切相关。铝诱导氧化胁迫, 增加
线粒体膜电子转运(Tiwari等2002)。铝处理时, 进
入线粒体的量占根系匀浆中的铝的10%~20%, 抑
制线粒体膜上Ca2+-ATPase和H+-PPase活性, 提高胞
质Ca2+浓度(何龙飞等2001)。铝毒害时, 根尖细胞
产生活性氧, 引发膜氧化损伤, 导致线粒体不可逆
功能障碍(Yamamoto等2002)。加入霍乱毒素能促
进铝诱导柱花草根尖柠檬酸分泌, 而加入百日咳
能有效抑制柠檬酸分泌, 表明异三聚体G蛋白介导
铝胁迫的信号转导(左方华2007)。铝破坏线粒体
氧化还原和钙稳态, ATP过度损耗, 诱导MPTP开
放, 继而细胞色素C从线粒体中释放出来, 最终导
致细胞死亡。用PTP孔开放抑制剂CsA预处理能
有效降低膜电位和ROS含量 , 推迟PCD的发生
(Panda等2008)。PCD早期凋亡信号刺激引起线粒
体膜透性增加, 释放膜间隙基质中的蛋白质, 如细
胞色素C和黄素蛋白, 细胞色素C能激活Caspase,
活化的Caspase与细胞凋亡激活因子(Apaf-1)相互
作用, 激活内切核酸酶Procaspase-9, 从而激活cas-
pase-3下游信号级联反应, 降解染色质DNA; 黄素
蛋白转移到细胞核, 引发染色质边缘性凝聚, 并使
DNA片段化(Jones 2000; Yao等2004; Swidzinski等
2004; Arpagaus等2002; Crompton 1999)。因此, 线
粒体途径可能是铝诱导植物PCD的主要途径之
一。
此外, 植物体内还存在PCD的其他途径。液
泡作为植物细胞的溶酶体, 内含大量蛋白酶、核
酸酶及酯酶等水解酶, 它既可释放水解酶到细胞
质中, 引起细胞自溶导致细胞死亡, 也可以将胞内
结构成分如线粒体、内质网等吞噬入液泡内水解
消化(Obara等2001; Li等2003)。在导管分化中, 导
管分子合成核酸酶, 并储存在液泡中, 当液泡膜破
裂后, 释放出来的核酸酶引起细胞核DNA降解, 蛋
白酶和酯酶则引起所有膜结构破坏, 造成细胞自
溶(Obara等2001)。铝能够刺激质膜上NADPH氧
化酶产生超氧阴离子自由基, 被胞质的草酸氧化
酶、胺氧化酶等快速还原成H2O2 (Achary等2008),
积累的H2O2与Ca
2+、NO互作, 激活MAPK级联反
应, 影响转录因子如WRKY、NAM等表达, 最终引
起细胞死亡(Gechev和Hille 2005)。外界环境压力
下, ER胁迫通过提高rPDCD5基因表达水平, 开启
细胞凋亡通道, 介导诱发细胞凋亡(Rao等2004)。
BI-1主要定位于内质网和核周边地区, 转BI-1拟南
芥可以阻止H2O2诱导的细胞死亡(Kawai-Yamada
等2004), 而铝胁迫可以上调花生BI-1基因的表达
(詹洁2009)。铝毒害显著增强VPE-1在烟叶中表
达, 3 h内根系表达快速上升到最高水平, 铝可能通
过调节胞内Ca2+信号间接诱导VPE活性, 从而引起
PCD (Wang等2009)。
终上所述, 对铝诱导PCD的信号途径还不清
楚, 但与其他PCD相似, 它们都是由核基因和线粒
体基因共同编制的, ROS、NO、Ca2+可能是诱导
PCD的信号因子, 存在多条可能的信号途径, 其中
线粒体途径是共同的信号转导途径。铝诱导植物
PCD可能的信号转导途径如下: 一定浓度铝胁迫,
何虎翼等: 铝诱导植物程序性细胞死亡信号转导的研究进展 327
刺激植物质膜上Ca2+通道、G蛋白和NADPH氧化
酶, 产生一定浓度的活性氧/活性氮, 增加线粒体膜
透性, 抑制内质网BI-1基因表达, 诱导线粒体通透
性转换孔(MPTP)开放, 在降低膜电位的同时, ATP
合成减少, 影响跨线粒体膜Ca2+转运系统, 使Cyt
C、Ca2+等释放到细胞质中, 影响半胱氨酸酶或其
他蛋白酶如VPE、PDCD5等基因表达, 从而诱发
表皮、皮层细胞等产生PCD, 或者通过MAPKKK-
M A P K K - M A P K级联反应调节转录因子 (如
WRKY)表达, 以及半胱氨酸酶或其他蛋白酶如
VPE、PDCD5等基因表达, 从而诱发PCD; 较高浓
度铝胁迫则产生较高浓度活性氧或活性氮, 造成
严重的膜脂过氧化, 引起生理紊乱, 直接导致细胞
大量死亡, 根伸长生长受到严重抑制(图1)。假设
是否正确, 还需做深入研究。
由于植物细胞存在细胞壁和液泡, 而且铝化
学形态多样, 铝离子与细胞壁结合以及在胞内分
布复杂, 因此, 其PCD执行过程以及细胞死亡体与
其他PCD应有所不同, 具有特殊性, 如铝受体是否
存在？MAPK途径存在与否？尚不得而知。
图1 铝诱导植物细胞程序性死亡信号转导途径
Fig.1 Hypothetical model of the signal transduction pathways in the plant programmed cell death induced by aluminum
铝处理后, 线粒体和细胞质产生活性氧/一氧化氮迸发、钙超载, ATP过度损耗, 线粒体膜转换孔打开, 释放细胞色素C到胞质, 同时过
氧化氢和钙离子互作, 通过MAPK级联反应调节转录因子如WRKY表达, 从而促使一些类caspase蛋白酶基因如BI-1、 PDCD5、VPE表达
下调或上调, 最终导致细胞死亡。实线表示已得到证实的途径, 虚线表示还未经证实的途径。
4 展望
PCD作为植物抵抗不良环境的一种生理防御
反应, 可以在受胁迫的根尖细胞通过局部细胞死
亡而主动形成一道死亡细胞屏障, 避免对其他组
织的进一步侵害; 同时死细胞的DNA可主动降解
为核苷酸, 以让植物重新利用或者用来修复逆境
胁迫所带来的伤害。近年来, 关于铝诱导植物PCD
相关信号分子、相关蛋白、相关基因等的研究已
取得一些进展, 但其确切机制还不清楚, 如不同植
物PCD发生差异与植物耐铝关系？线粒体是否在
铝诱导PCD中处于调控中心, 铝诱导PCD相关信号
因子种类, 是否存在通用的调控途径或机制, 铝诱
导PCD机制在分子水平上有何异同, 核酸酶和特异
性蛋白酶在其中的作用等都尚不得而知。深入研
究铝诱导植物PCD机理及分子调控途径, 有助于解
析植物铝毒害机理和阐明植物耐铝机制, 为选育
植物生理学报328
耐铝能力强的农作物新品种提供理论指导。
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