全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (12): 2101~2108　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0560 2101
收稿 2015-10-08　　修定 2015-12-08
资助 国家自然科学基金(31200914)、中国博士后科学基金 (2012
M520600)和山西省高等学校科技创新基金(2015145)。
* 通讯作者(E-mail: pyguo@sxau.edu.cn; Tel: 0354-6286938)。
植物激素调控侧根发育的生理机制
邢国芳, 冯万军, 牛旭龙, 张春来, 马金虎, 郭平毅*
山西农业大学农学院, 山西太谷030801
摘要: 植物激素是调控植物生长发育的重要物质。侧根是植物根系的重要组成部分, 侧根的发生对于植物吸收水分和养分
以及适应土壤环境发挥着重要作用。多种激素协同作用通过影响植物的遗传程序调控侧根的起始及发育。本文对生长
素、细胞分裂素、独角金内酯等植物激素在侧根发生及发育过程中的调控作用及其分子机制做了综述, 为研究操纵侧根
发育提供参考。
关键词: 植物激素; 侧根发生; 基因调控; 激素互作
Physiological Mechanisms in Phytohormone Regulation of Plant Lateral Root
Development
XING Guo-Fang, FENG Wan-Jun, NIU Xu-Long, ZHANG Chun-Lai, MA Jin-Hu, GUO Ping-Yi*
College of Agronomy, Shanxi Agricultural University, Taigu, Shanxi 030801, China
Abstract: Phytohormones are endogenous substances playing vital roles in plant growth and development. Lat-
eral root, as an important component of root system, is very important for absorbing water and nutrients and for
adapting to soil environments. The initiation and development of lateral roots are affected by the combined ac-
tions of endogenous phytohormones. In order to provide references for manipulation of lateral root develop-
ment, we summarized the regulation and molecular mechanisms of phytohormones such as auxin, cytokinin and
strigolactone in the process of lateral root occurrence and development in recent years.
Key words: phytohormone; lateral root initiation; gene regulation; hormone interaction
植物激素是植物体内天然存在的一系列有机
化合物, 植物体内基因的表达、个体的生长发育、
器官的分化乃至植物体对环境胁迫的应答均受到
植物激素的调控。目前, 公认的植物激素包括生
长素(auxin)、细胞分裂素(cytokinin, CTK)、赤霉
素(gibberellin)、乙烯(ethylene)、脱落酸(abscisic
acid, ABA)、油菜素内酯(brassinosteroids, BR)、独
脚金内酯(strigolactone)等。所有这些植物激素都
是小分子物质, 在细胞内含量极低, 为10-9~10-7 g·g-1
(FW), 极易穿透细胞壁, 通过调控细胞的生长和分
化的方向和进度, 对植物发育产生重要影响。
根系是负责植物对土壤信号感知以及有机养
分、水分和矿质元素吸收的主要器官。其中, 由
胚根细胞的分裂和伸长所形成的向下垂直生长的
根是植物体上最早出现的根, 称为主根, 有时也称
直根或初生根。主根生长达到一定长度, 在一定
部位上侧向地从内部生出许多支根, 称为侧根, 侧
根的多少与根系的整体活力及水分和养分的利用
率等有关。在拟南芥和多数双子叶植物中, 侧根
发生于木质部的极性中柱鞘细胞(Parizot等2008),
而在多数单子叶植物如水稻、小麦和玉米中, 侧
根则特异地发生于韧皮部的极性中柱鞘细胞
(Hochholdinger和Zimmermann 2008; De Smet等
2006)。侧根的形态建成包含几个关键性过程。首
先, 必须在母根的适当位置启动侧根原基(lateral
root primordia, LRP)的发生, 侧根原基发生启动后,
细胞分裂分化形成侧根原基; 然后, 侧根原基继续
发育并最终突破外层覆盖的表皮形成侧根(Vilch-
es-Barro和Maizel 2015)。
刘大同等(2013)综合前人的研究成果，将侧
根的发生概括为3个关键阶段: (1)选择建成细胞
(founder cells), 即侧根发生的起始阶段。建成细胞
位于中柱鞘细胞中, 比一般的中柱鞘细胞长度要
植物生理学报2102
短, 能够启动侧根形成(Casimiro等2001), 在细胞分
裂周期中处于G2期(Beeckman等2001)。最新的研
究发现这类细胞起源于分生区(Yadav等2010), 并
可通过与根顶端过渡区细胞的不断转化进入根伸
长区, 随着分裂使侧根原基进入根尖成熟区(Perilli
等2012)。一般情况下, 受一些调控机制的影响, 只
有少部分中柱鞘细胞能够形成侧根原基。目前认
为机械损伤和生长素梯度信号是诱发侧根原基起
始的主要因素(Vermeer和Geldner 2015; Vilches-
Barro和Maizel 2015; Nibau等2008), 而在此过程中
DR5启动子的活性和AUX1基因的表达常被作为建
成细胞形成的2个早期的标志(Marchant等2002)。
(2)中柱鞘细胞的极性不对称分裂形成侧根原基,
即侧根原基的建成阶段。接收到起始信号后, 建
成细胞就开始分裂分化。据报道拟南芥的侧根原
基起始于1个或1对建成细胞进行垂周分裂形成10
个细胞以内的单层细胞原基后, 进入平周分裂形
成圆顶状的侧根原基。(3)侧根原基细胞膨大, 定
向突破表皮生长形成侧根。在拟南芥中侧根原基
突破表皮要由内到外穿越内皮层、皮层和表皮细
胞组织 , 而在水稻中则要通过内皮层、厚壁组
织、外皮层和表皮组成的多达15层的细胞结构
(Peret等2009)。
在侧根形成及发育过程中, 植物激素起着重
要的调控作用, 例如: 生长素促进侧根原基细胞分
化, 调控侧根形态建成; CTK和ABA抑制侧根形成;
乙烯、BR以及独脚金内酯与生长素互作影响拟南
芥侧根形成(Koltai 2015; Stepanova等2007; Bao等
2004)。本文将概述植物激素调控侧根生长方面的
研究进展。
1 生长素与植物侧根的发育
生长素可以调控上述侧根形成过程的每个阶
段(Casimiro等2003)。外源施加生长素可以激活整
个中柱鞘形成侧根原基。首先, 拟南芥侧根发生
的位置决定于基础分生组织区域(根分生区和伸长
区之间的过渡区域)中生长素的周期性变化, 该过
程依靠生长素流入载体AUX1的参与。并且特定
中柱鞘细胞中生长素浓度需要达到一定的阈值才
能促使侧根形成, 而且在这一过程中还需要有重
力刺激(Lucas等2007) (图1)。
在侧根发育过程中, 首先由AUX1将生长素运
送到中柱鞘细胞, 然后由PIN家族不同成员输出生
长素使得在中柱鞘细胞中形成不同浓度的生长素
梯度。此时, 生长素直接结合并活化受体TIR1, 导
致Aux/IAA蛋白IAA14等被泛素-蛋白酶体降解途
径所降解(Gray等2001)。Aux/IAA蛋白的降解使得
与之结合的生长素响应因子(auxin responsive factor,
ARF) ARF7和ARF19等活化, 从而促进了受它调控
的下游基因LBD16 (LATERAL ORGAN BOUNDAR-
IES DOMAIN)和LBD29等基因的表达(刘瑞娥等
2011), 启动侧根形成途径下游基因的表达, 使得侧
根发生(Okushima等2007) (图2)。
拟南芥中影响侧根生成的最重要的Aux/IAA
蛋白之一是SLR1/IAA14。由于IAA14的稳定性,
其功能获得性突变体slr1不能形成侧根(Fukaki等
2002)。在野生型中, 生长素引发IAA14降解, 从而
使ARF7和ARF19能激活LBDs基因的转录(Okushi-
ma等2007; Fukaki等2005); 反之, LBD蛋白激活控
制细胞增殖和分布模式的基因的转录(Okushima等
2007)。LBD基因编码一类生长素响应的包含LOB
(lateral organ boundaries)结构域的转录因子, 在拟
南芥中, LBD16、LBD18和LBD29基因受到ARF基
因的调控, 并通过激活下游EXPANSIN基因的表达
来控制侧根的形成(Okushima等2007; Lee等2009,
2013)。另外一个Aux/IAA家族成员IAA28对于侧
根发生的起始也至关重要。其获得功能性突变体
对于生长素不敏感, 植株体内侧根原基建成细胞失
活, 降低侧根形成(De Rybel等2010; Rogg等2001)。
此外, 生长素的极性运输受到抑制或者改变生长
素在侧根发生区域的分布时, 也会引起侧根的起
始受阻(Dubrovsky等2011)。
2 CTK对侧根发育的调控
CTK通常被认为是侧根形成的一个负调节器,
CTK含量降低的植物侧根数目明显增加(Werner等
2003)。外源CTK通过阻断生长素的极性运输, 打
断生长素的分布模式和生长素信号转导途径来阻
止中柱鞘细胞再进入分裂周期, 从而抑制侧根的
生成(Laplaze等2007; Li等2006)。Bielach等(2012)
发现外源施加或内源合成的高水平CTK信号对于
侧根形成的早期阶段非常重要。侧根原基细胞在
分裂前期阶段对于CTK的敏感性更高。在此阶段,
由于生长素水平较低, 异常的CTK水平对于早期
邢国芳等: 植物激素调控侧根发育的生理机制 2103
图1 拟南芥侧根发生的主要过程
Fig.1 Phases and main events of lateral root formation in Arabidopsis
参照Vilches-Barro和Maizel (2015), 略有修改。A~C: 侧根原基的起始过程; D~F: 侧根原基穿过内皮层; G~I: 侧根原基穿过皮层和表
皮。LRFC: 侧根建成细胞; LRP: 侧根原基; IDA/HAE: 与细胞壁活性有关的信号肽和它的受体激酶。
阶段的侧根原基的形成更具有破坏性, 而随着侧
根原基的发达, 生长素水平不断提高, 就会降低
CTK的抑制效应(Bielach等2012)。另外, 外源CTK
处理还能导致生长素流出载体PIN的表达降低和
PIN蛋白质的解离(Laplaze等2007)。
Li等(2006)对CTK与拟南芥根系发育进行了
系统研究, 发现: (1)外源施加CTK抑制拟南芥主根
的伸长和侧根的起始, 促进侧根的延伸和根毛的
发生发育; (2)外源CTK抑制侧根的起始, 是通过阻
断细胞周期循环的G2到M期的过渡, 使其不能进入
正常的细胞分裂周期; (3)CTK对拟南芥侧根起始
的抑制和生长素对侧根起始的促进可能是通过2
植物生理学报2104
条不同的调控途径介导的, 这与Laplaze等(2007)的
报道相印证; (4)CTK对侧根起始的抑制信号是通
过CTK的双元信号系统传导的, 并且仅通过受体
CREI介导。Nibau等(2008)发表了CTK调控侧根发
育的综述, 提出CTK在植物侧根形成的3个关键阶
段, 即中柱鞘形成细胞的刺激和脱分化、侧根原
基产生和侧根原基细胞膨大和生长的过程中都起
着重要作用(图3)。
3 乙烯对侧根发生的影响
与生长素的作用相反, 外源施加乙烯或1-氨
基环丙烷-1-羧酸(ACC)可以降低拟南芥侧根的起
始(Negi等2008)。拟南芥乙烯受体ctr1和eto1突变
体表现出侧根形成降低的表型(Negi等2008; Strader
等2010)。与此相反, 乙烯不敏感突变体ein2和gr的
侧根数目增多(Negi等2008), 且在外源施加生长素
后, 这种效应更明显(Ivanchenko等2010)。乙烯通
过一条生长素依赖途径影响拟南芥的侧根形成
(Bao等2004)。高浓度的生长素可以诱导乙烯的排
放而低浓度的生长素则激活乙烯的合成。Aloni等
(2006)认为乙烯、生长素和CTK互作调控侧根起
图2 生长素调控拟南芥侧根形成过程
Fig.2 Model of auxin signaling cascade during lateral root
formation in Arabidopsis
参照Okushima等(2007), 略有改动。IAA14/SLR: Aux/IAA蛋
白14; ARF: 生长素响应因子; LBD: 拥有侧生器官结合域的一类转
录因子。
图3 植物激素调控拟南芥侧根的形成过程
Fig.3 Interaction of phytohormones on regulation of lateral root development in Arabidopsis
参照Nibau等(2008), 略有改动。P: 中柱鞘; En: 内皮层; Co: 皮层; Epi: 表皮。
始。原生木质部导管中产生的低浓度的乙烯和生
长素互作可以激发木质部中柱鞘细胞中侧根的发
生。低浓度的乙烯促使原生木质部导管中的侧根
起始位点的产生, 之后乙烯由分化的原生木质部
导管中释放出来, 扩散到相邻的组织中, 并向基部
扩散, 这将阻止相邻中柱鞘细胞中生长素的极性
运输, 最后导致阻塞点生长素浓度的迅速升高, 从
而诱导中柱鞘细胞的分化和侧根的起始(Aloni
2013) (图 4)。Lewis等(2011)通过生长素运输蛋白
AUX1、LAX3、PIN3和PIN7的单突变或双突变体
分析, 证明了根系中乙烯含量升高的区域对于生
长素转运蛋白的需求也相应增加, 而侧根的形成
则减少。
4 ABA对侧根发育的影响
与生长素的作用相反 , ABA抑制侧根的起
始。ABA信号途径是由PYR1/PYL/RCAR受体蛋
邢国芳等: 植物激素调控侧根发育的生理机制 2105
图4 乙烯与生长素和CTK互作调控侧根的形成
Fig.4 Lateral root is induced by ethylene and auxin and inhibited by cytokinin
参照Aloni (2013), 略有改动。
白介导的, 通过激活SnRK2蛋白激酶来抑制侧根的
发育。Zhao等(2014)发现一个ABA受体PYL8通过
与转录因子MYB77、MYB44和MYB73互作来恢
复ABA胁迫下侧根的生长。最近, 来自Dinneny实
验室的两篇报道揭示了ABA信号途径与其他植物
激素互作调控盐碱胁迫环境下侧根的发育(Duan
等2013; Geng等2013)。Duan等发现, 主根和侧根
对于盐胁迫有不同的应对机制, 侧根受到的抑制
要超过主根; 通过测量ABA信号途径的各种突变
体对于盐胁迫的响应, 发现ABA合成和信号转导
途径以及ABA调控的下游基因的突变体显著降低
盐胁迫对于侧根生长的抑制, 从而证实了盐胁迫
条件下根系形态建成的变化是由ABA介导的。
Geng等(2013)也证实了内皮层的ABA信号通过激
活相关基因的时空表达而调节盐胁迫下侧根的发
育。ABA对渗透胁迫下侧根形成的抑制可以通过
外源施加生长素来得到缓解, 表明ABA与生长素
的拮抗作用决定了侧根原基细胞的命运(Zhao等
2014)。综上所述, ABA通过2种不同的途径调控侧
根的生长发育, 一方面ABA信号抑制处于生长静
止期的侧根的生长, 另一方面促进非生物胁迫后
恢复萌发的侧根生长(Zhao等2014)。
5 赤霉素代谢调控与侧根发育
越来越多的证据表明赤霉素在侧根的发生和
发育过程中也起到重要的调控作用。赤霉素信号
通路由受体、转录激活子、转录抑制子等作用因
子组成(Sun和Gubler 2004)。DELLA蛋白在赤霉
素应答响应过程中以及赤霉素与其他激素相互作
用过程中起到重要的作用(Nemhauser等2006)。
Gou等(2010)对赤霉素合成缺陷型(35S:PcGA2ox1)
和赤霉素不敏感型(35S:rgl1)转基因株系分析后发
现, 转基因株系与野生型相比主根长度变短, 侧根
密度增加。但是, 外源施加赤霉素则抑制转基因
株系侧根的形成。此外, 使赤霉素信号通路上的
DELLA蛋白GAI和RGL1基因功能缺失后可以促
使侧根数目增多。以上结果说明: 赤霉素在侧根
形成和发育过程中起到重要的作用, 在生产上可
以利用赤霉素合成抑制剂(多效唑)来促进番茄(So-
lanum lycopersicum)、胡椒(Capsicum chinense)和
林木等侧根的形成和发育。
6 独脚金内酯对侧根发育的影响
独脚金内酯作为一种新型的植物激素, 因其
能够抑制侧芽的发生而进入人们的视线。它可以
促进次生茎的生长, 负调控不定根的形成, 促进初
生根分生组织细胞数目的增加, 调控侧根的形成,
促进根毛的伸长(Koren等2013; Kapulnik等2011;
Agusti等2011; Rasmussen等2012)。独脚金内酯反
应是通过一个包括α/β水解酶折叠超级家族(D14-
like)/F-box蛋白(MAX2-like)/SCF复合体介导的
(Koltai 2014), 该复合体感知到独脚金内酯信号后,
促使受体降解, 从而调控下游基因的表达(Cheva-
lier等2014)。这一信号通路将导致质膜中肌动蛋
白的束缚, 细胞运输以及PIN蛋白的定位发生改变,
从而使得生长素在茎或根中的流出发生变化(Kol-
tai 2014)。另外, 独脚金内酯也参与了根系对磷胁
迫的响应, 在磷缺乏的情况下, 植物主动响应低磷
环境使根系形态发生改变。据报道, 植株在缺磷
环境下, 根毛密度的增加是依赖于独脚金内酯信
号途径来实现的, 通过消耗质膜上的PIN2来抑制
生长素运输, 并且诱导生长素受体TIR1转录本的
积累来增加对生长素信号的感知(Mayzlish-Gati等
2012)。在这些情况下, 独脚金内酯还可能和别的
植物生理学报2106
激素一起调控生长素信号通路, 影响生长素的运
输、反应或者两者兼有(Koltai 2015)。
7 激素互作影响侧根发育
侧根形成的内因是激素互作的结果。早在
1957年, Skoog和Miller就提出了CTK与生长素比
值高低调节植物器官形成, 即高浓度的CTK和低
浓度的生长素有利于茎的分化和形成, 低浓度的
CTK和高浓度的生长素有利于不定根的分化和形
成(Skoog和Miller 1957)。在侧根起始过程中, CTK
能够拮抗生长素对于侧根起始的正向效应, 改变
CTK的浓度, 或者使其受体突变, 抑制其信号转导
途径, 从而使得侧根发生受阻(Bishopp等2011;
Laplaze等2007; Werner等2003)。乙烯和生长素互
作调控拟南芥侧根的起始和发生(Muday等2012;
Lewis等2011; Negi等2008)。Fukaki和Tasaka (2009)
对侧根形成过程中激素互作进行了综述, 提出生
长素在侧根的形成过程中起关键作用, 而CTK和
ABA负调控侧根的形成; BR通过促进生长素在根
系的向顶(从根基部到根尖)运输促进侧根的发育
(Bao等2004); 与BR作用相反, 乙烯通过促进生长
素的流出, 降低原生木质部中柱鞘中生长素的浓
度, 从而导致侧根原基的起始受阻。在侧根的起
始过程中, ABA除了扮演生长素对立者角色, 还介
导生长素与CTK的平衡, 从而间接调控侧根的形
成(Fukaki和Tasaka 2009; Guo等2009; De Smet等
2003)。其他激素如赤霉素和独脚金内酯等, 通过
影响生长素的运输和敏感性来调控侧根的形成
(Kapulnik等2011; Koltai等2010)。
8 展望
根系特别是侧根的发生和发育对于植物吸收
利用具有重要的作用, 而目前的研究则主要集中
于模式植物拟南芥中 , 对单子叶植物的研究较
少。因此, 未来借鉴双子叶植物的经验, 解析单子
叶植物侧根发育的过程和机理, 对于与国民生活
息息相关的禾本科粮食作物的株型选育来说至关
重要。
作为一种小分子调节物质, 各种植物激素的
调控网络, 激素之间复杂的互作, 激素对于环境信
号的动态响应等在侧根发生和发育过程中起着至
关重要的作用。随着后基因组时代的到来以及代
谢组学技术手段的发展, 植物激素特别是生长素
信号途径相关的转录因子、受体蛋白以及下游基
因和代谢产物的解析, 对深刻理解植物侧根形成
的机理至关重要。
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