全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月 411
收稿 2010-03-19 修定 　2010-04-09
资助 中国科学院知识创新工程重要方向项目(KSCX2-YW-N-
0 7 0 , K SCX 2 -Y W-G -0 3 3 )和国家杰出青年科学基金
(3 0 7 25 0 2 5 )。
* 通讯作者(E-mail: lgli@sippe.ac.cn; Tel: 021-54924151)。
植物维管系统形成的调节机制
宋东亮, 沈君辉, 李来庚﹡
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 上海 200032
提要: 植物维管系统形成与分化包含着贯穿植物生长发育全过程的一系列细胞分裂与分化事件。这些事件的发生和发展过
程受到很多遗传和其他内源因子的调控。对维管系统形成及其调控的认识近年来获得了较大的进展。研究表明植物激素、
转录因子、短肽信号分子和microRNA等在植物维管系统建成中发挥重要调控作用。
关键词: 木质部; 韧皮部; 形成层; 植物激素; 转录因子; 短肽信号分子; microRNA
Regulation of Plant Vascular System Formation
SONG Dong-Liang, SHEN Jun-Hui, LI Lai-Geng*
Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai
200032, China
Abstract: The formation of plant vascular system involves a set of cell-programed events including cells division,
cell fate determination and differentiation, which occurs through the entire life of plant development. In recent
years significant progresses have been achieved in discovery of endogenous genetic and epigenetic signal mole-
cules and circuits which play key roles in regulation of these events. Plant hormones, transcription factors,
short signal peptides and microRNAs are involved in the formation of plant vascular system and its regulation.
Key words: xylem; phloem; cambium; plant hormones; transcription factors; short signal peptides; microRNA
维管系统(vascular system)是高等植物中运输
水分、矿物质和光合产物的输导系统, 同时又是维
持植物直立生长的机械支撑系统, 并且贮存了植物
光合作用所积累的大部分生物质。维管系统包括
木质部和韧皮部组织, 木质部细胞包括导管(管
胞)、木质薄壁细胞、木质纤维细胞, 韧皮部细胞
包括筛管(筛胞)、伴胞、韧皮部薄壁细胞和韧皮
纤维细胞。
植物维管系统形成的过程首先是连续性初生
维管系统的形成, 在此基础上具有次生生长(se-
condary growth)的双子叶植物和裸子植物中还会进
一步形成次生维管系统。初生维管系统的形成起
始于前原形成层细胞(preprocambial cell), 它分裂产
生木质部前体细胞和韧皮部前体细胞, 木质部前体
细胞分化形成初生木质部(primary xylem), 韧皮部
前体细胞分化为初生韧皮部(primary phloem)。维
管系统在植物的营养和生殖器官中形成连续一体的
输导系统。随着植物生长发育的进行, 维管系统细
胞不断分裂和分化, 进一步扩展和更新初生维管系
统, 保证了各种物质的运输畅通和维持植物向上生
长所需的机械支撑力。植物的次生生长起始于维
管形成层(vascular cambium), 它通过径向分裂向内
形成次生木质部(secondary xylem), 向外形成次生
韧皮部组织(secondary phloem)。其次在维管组织
的形成过程中由于木质部和韧皮部在维管组织中排
布不同, 进而形成了不同类型的维管束, 主要包括
外韧维管束, 双韧维管束, 周木维管束和周韧维管
束等。这样, 维管系统的形成主要包括: 维管系统
连续性形成、形成层多能干细胞分裂和分化以及
维管组织类型决定等过程。
除苔藓植物外, 其他高等植物都具有发达的维
管系统。近几年的研究发现一系列基因和信号分
子在多层面上参与了维管系统的形成、分化与调
特约综述 Invited Review
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月412
控过程。以下是这方面研究的概况。
1 维管系统连续性形成
植物维管系统将植物体连成一个整体, 从根、
茎一直延伸到叶片的叶脉系统。随着植物的生长
不断扩展, 由于维管系统发育调控过程复杂, 对这
一过程的认识还在不断深化之中。
1.1 生长素与维管系统形成 生长素影响维管系统
形成是很早就已注意到的一个现象。 近年研究表
明生长素对形成连续的维管系统是必需的。用特
定的抑制剂来阻止生长素的极性运输可以促使维管
细胞发生局部聚集, 并且导致叶发育受阻, 形成不
连续的叶纹(Mattsson等 1999; Sieburth 1999)。由
于这类抑制剂对维管细胞分化的影响不大, 因此推
断这些抑制剂是通过阻碍生长素的运输进而影响了
原形成层的发育模式。由此提出了“生长素流诱导
的定向发育假说(auxin-flow canalization hypothesis)”,
认为生长素通过扩散起始, 然后沿着一系列细胞运
输, 导致生长素极性运输系统的形成。生长素在定
向运输过程中诱导了原形成层细胞的形成与分化,
最终使植物定向发育出功能性的维管束(Berleth等
2000; Sachs 2000)。
通过研究拟南芥生长素极性运输的突变体, 可
以观察到生长素沿植物主干极性运输对维管束发生
的影响。AtPIN1是生长素外流载体, 它定位于原
形成层细胞和木质部薄壁细胞质膜的基部, 这种极
性定位是通过激活GNOM来实现的。GNOM是
ADP-核糖基化因子G蛋白的一个特异性鸟苷酸置
换因子(ADP-ribosylation factor G protein guanine-
nucleotide exchange factor, ARF GEF), 它的活化促
使运输AtPIN1的特定小泡(AtPIN1-specific vesicles,
AtPINSVs)将AtPIN1从内质网运到质膜。AtPIN1
的极性定位决定了生长素由上到下的运输模式
(Okada等 1991; Galweiler等 1998)。这种不对称分
布所形成的极性生长素流诱导形成一系列连续的原
形成层细胞。van7是GNOM基因的突变体, 表型
观察发现 van7的叶片和子叶产生了过量的片断化
的维管束结构(Steinmann等1999; Koizumi等2000;
Geldner等 2003; Kleine-Vehn等 2008)。研究还发
现PIN1的表达和细胞定位受到生长素的反馈调节
(Sieberer等 2000; Paciorek等 2005; Vieten等 2005;
Sauer等 2006; Tsugeki等 2009)、受到细胞命运决
定的影响(Sauer等 2006; Xu等 2006)、磷酸化的
调节(Benjamins等 2001; Michniewicz等 2007)和不
依赖于生长素的调节(Willemsen等2003; Bennett等
2006)等。
在生长素内流载体的帮助下生长素可以被快
速地转运到细胞内, AUX1是内流载体, 它受AXR4
蛋白的调节, 不对称地分布在 PIN1位置的另一侧,
同时AUX1和PIN1在细胞内的运输还受到CHP1MA
和 CHP1MB的调节。AUX1蛋白的组织定位观察
发现它定位于根部的原生韧皮部, 这虽然和PIN1的
组织定位有所不同, 但是极有可能AUX1基因家族
的其他成员参与了原形成层和木质部细胞的生长素
内流调控(Swarup等 2001; Dharmasiri等 2006;
Kleine-Vehn等 2006; Spitzer等 2009)。
1.2 生长素信号响应对维管束发生的影响 当遇到
生长素后并不是所有的细胞都可以分化为维管细
胞, 对拟南芥突变体的研究表明能够响应生长素信
号是形成连续维管束所必需的。
mp突变体具有不连续的维管束并且数量上也
大大减少。研究发现: MP基因编码 1个转录因子,
属于生长素反应因子ARFs家族, 该家族有23个成
员, MP 蛋白可以结合响应生长素的顺式元件。
MP基因在胚胎发育早期广泛表达, 发育后期则逐
步局限于原形成层部位。这表明MP蛋白能够响
应生长素的信号并对形成连续性维管束起到关键作
用(Berleth和 Jurgens 1993; Przemeck等 1996;
Hardtke和 Berleth 1998; Ulmasov等 1999)。另外
拟南芥 auxin resistant-6和 bodenlos突变体的表型
与mp突变体类似, 对施加外源生长素不敏感, 维管
系统发育严重不完全(Hamann等 1999)。
MP的转录活性受到AUX/IAA蛋白的调节, 它
特异地结合生长素响应因子(auxin response factors,
ARFs)并且抑制它们的转录活性。高浓度的生长
素可以促进其受体TIR1和AUX/IAA蛋白相结合并
经由 SCFTIR1介导的泛素途径来降解。从而解除
了对转录因子ARF家族蛋白的抑制, 进而激活或者
抑制下游基因的表达(Hellmann和 Estelle 2002;
Weijers等 2005; Woodward和 Bartel 2005)。目前
在百日草(Zinnia elegans)的原形成层中发现了1个
编码AUX/IAA蛋白的基因 IAA8, 但是还没有证据
表明 IAA8能够与MP相互作用(Groover等 2003)。
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研究表明M P 下游的 1 个植物特异性 H D -
ZIPIII转录因子AtHB8参与对维管组织发生的调
节, 在叶脉发育的研究中发现: AtHB8维持并限制了
生长素诱导细胞的前原形成层细胞(preprocambial
cell)状态, 并参与协调原形成层细胞(procambial cell)
的形成(Donner等 2009)。MP蛋白的另一个直接
的下游蛋白DRN编码一种AP2型转录因子, 也同
样参与了生长素的运输与响应(Chandler等 2007;
Cole等 2009)。
这些发现表明当高浓度的生长素流经过植物
细胞时诱导了原形成层细胞的生成与维持, 原形成
层细胞进一步分裂与分化最终促使了连续性的植物
维管系统的形成。但我们仍需要更详细了解这一
过程中所发生的调控与信号传导, 从而完全阐明这
一过程的机理。
1.3 不依赖于生长素流调节的维管束发育 在筛选
维管束突变体的过程中, 发现了一些基因突变之后
维管束发生了片段化, 但是突变体对生长素的响
应、合成与运输都没有影响(Carland等 1999)。
SFC基因突变之后主脉结构没有受到影响, 但是子
叶侧脉发生了片段化(Deyholos等 2000)。以上证
据暗示了生长素流与维管束发育的关系并不是很紧
密(Nelson和 Dengler 1997; Aloni 2001; Feugier和
Iwasa 2006)。目前这方面研究结果有限, 详细机
理需要进一步研究。
2 维管组织类型决定
在植物叶片的维管束中, 木质部、韧皮部和
原形成层形成独特的背腹结构, 木质部位于背部(近
轴面), 韧皮部位于腹部(远轴面), 原形成层位于二
者之间, 维管组织的背腹结构决定了维管组织的类
型。拟南芥和金鱼草(Antirrhinum majus)中的一些
突变体表现出背腹极性丧失, 表明了这些突变的基
因参与了叶片维管组织维管束类型的形成。
2.1 调控近轴面特性的PHAN基因和HD-ZIPIII基
因 PHANTASTICA (PHAN)编码 1个MYB类似的
转录因子, 在金鱼草发育中的叶片器官起始和近轴
部细胞中表达(Waites等 1998)。PHAN基因功能
丧失的表型为: 叶片中的近轴面组织被具有远轴面
属性的组织所代替, 维管束中韧皮部包围着木质部,
即周韧维管束(Waites和Hudson 1995)。这些表明,
PHAN可能参与了叶片近轴特性的确立。拟南芥
中PHAN基因的同源基因为AS1和AS2。as1和as2
突变体表型为极性丧失, 异位表达AS2基因可以诱
导形成周木维管束(Lin等 2003; Xu等 2003)。这
表明了PHAN基因参与了植物近轴面特性的确立。
拟南芥中有 5个 HD-ZIPIII同源基因: PHB
(PHABULOSA/AtHB14)、PHV (PHAVOLUTA/
AtHB9)、REV (REVOLUTA)/INTERFASCICULAR
FIBERLESS 1 (IFL1)、AtHB8和 CAN/AtHB15。
其中 PHB、PHV和 REV主要在维管组织和侧生
器官的近轴区表达。PHB、PHV和 REV三基因
突变后的幼苗失去了两侧对称性, 子叶完全远轴化,
维管束中韧皮部围绕着木质部, 维管组织的类型变
为了周韧维管束(Emery等 2003)。反之, PHB或
REV功能性获得突变体表现为: 远轴面组织被具有
近轴面属性的组织所替代, 木质部将韧皮部包围起
来, 导致维管束类型变为了周木维管束(McConnell
和 Barton 1998; McConnell等 2001; Emery等
2003)。这表明, PHB、PHV和 REV三个基因参
与了叶片近轴面特性的确立。
2.2 调控远轴面特性的KANADI基因家族和YABBY
基因家族 KANADI基因家族和 YABBY基因家族
调控远轴面细胞的命运。KANADI基因编码一种
GARP类型的转录因子。KANADI1、KANADI2和
KANADI3三个基因突变后, 突变体茎的维管束变为
了辐射状的周木维管束(Emery等 2003)。YABBY
基因家族也控制着叶片远轴面细胞的命运, 其成员
FIL和 YABBY3基因丧失功能后, 远轴面位置细胞
属性发生近轴面化, 但是维管组织的类型并没有发
生改变(Sawa等 1999; Siegfried等 1999), 推测
YABBY基因家族可能有其他成员参与了维管组织
类型的调控。
总之, 近轴面和远轴面的发育可能有独立的调
控过程, 也可能是由近轴面决定基因和远轴面决定
基因之间的相互作用和平衡决定的(Engstrom等
2004; Hawker和Bowman 2004), 在发育中占到优势
的基因将主导相应组织的发育, 从而决定维管束发
育的类型。
3 维管系统细胞分化
原形成层细胞具有多能干细胞的特征, 细胞分
裂时一分为二, 一个细胞保持形成层细胞的特性以
维持形成层的功能, 另一个细胞则向木质部前体细
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月414
胞或韧皮部前体细胞分化。然后木质部和韧皮部
前体细胞进一步分化为各种类型的细胞。
3.1 原形成层细胞的形成和维持 细胞分裂素对原
形成层细胞的形成和维持具有关键作用。研究发
现细胞分裂素在特定的维管细胞中合成。拟南芥
中有 7个细胞分裂素合成的关键酶——异戊烯基
转移酶(ATP/ADP isopentenyltransferase, IP)的基因,
它们分别命名为 AtIP1和 AtIP3~AtIP8 (Kakimoto
2001; Takei等2001)。其中许多基因都在根部维管
束中表达(Miyawaki等2004), 这暗示了细胞分裂素
可能在维管组织的分化过程中起到信号分子的作
用。
细胞分裂素受体基因WOL/AtHK4/CRE1发生
突变后, 突变体wol胚胎原形成层的细胞数目减少
(Scheres等 1995; Mahonen等 2000; Inoue等 2001),
而且WOL基因主要在原形成层中表达。这暗示了
WOL基因对维持原形成层细胞的数目与活性是必
需的。细胞分裂素受体AHK2和AHK3也参与信号
的传导(Higuchi等 2004; Nishimura等 2004; Kim等
2006; Riefler等 2006)。用雌激素诱导, 并由 CRE1
启动子驱动细胞分裂素氧化酶(pCRE1-CKX-1::
YFP)在根部表达的实验发现, 细胞分裂素降低后,
维管束中所有的细胞都变成了原生木质部细胞。
如果将野生型的幼苗培养在含有细胞分裂素的培养
基上, 原生木质部细胞的分化受到强烈的抑制
(Mahonen等 2006)。这些表明了细胞分裂素可以
阻止原形成层细胞向木质部细胞分化, 进而维持原
形成层细胞的特性。
组氨酸磷酸转运因子(histidine-containing
phosphotransfer factors, AHP)是细胞分裂素受体的
下游组分, 拟南芥中有 6个(AHP1~AHP6), 其中
AHP6蛋白缺少功能性的组氨酸残基(Hwang等
2002)。研究发现AHP6在细胞分裂素的信号途径
中可以起到负调节因子的作用, 通过负调节细胞分
裂素的信号来促进原生木质部细胞的分化, 反之细
胞分裂素也可以通过调节AHP6蛋白的表达来维持
原形成层细胞的特性(Mahonen等 2006)。
拟南芥中响应细胞分裂素的转录调节因子有
22个(ARR1~ARR22), 除ARR22外, 它们可以分为
2个亚家族。A型亚家族有 10个成员, 该亚家族基
因可以很快地被细胞分裂素所诱导, 但相应的蛋白
没有DNA结合活性。B型亚家族有 11个成员, 具
有转录激活功能(Hwang和 Sheen 2001; Sakai等
2001)。野生型植株中, A型 ARR15和 ARR16基因
可以分别在根的原形成层细胞和中柱鞘中被细胞分
裂素所诱导表达, 但在突变体 cre1中却不被诱导
(Kiba等 2002), 表明了ARR15和ARR16参与了根
部细胞分裂素的响应。进一步的研究发现ARR15
具有抑制B型ARR的功能(Kiba等 2003)。ARR和
其他因子响应细胞分裂素信号的机制还需要深入的
研究。
应该强调的是, 细胞分裂素功能的发挥需要生
长素。百日草细胞悬浮培养物中, 原形成层类似细
胞的形成需要共同施加外源性的生长素和细胞分裂
素(Fukuda 1997)。
3.2 韧皮部细胞的分化与 APL基因 目前的研究
中, 鉴定参与韧皮部细胞分化基因的工作较少, 以
APL基因为例。APL基因可以促进韧皮部组织的
分化, 抑制木质部组织的分化, 它编码 1个MYB基
因家族的转录因子, 特异地在韧皮部表达, 该基因
突变后根部韧皮部的筛管和伴胞没有形成, 取而代
之的是木质部的细胞。异位表达 APL基因可以抑
制木质部细胞的分化(Bonke等 2003)。APL基因
对韧皮部细胞分化的调控机制目前尚无深入研究。
一些木质部细胞分化的负调节因子也可能参与了韧
皮部细胞的分化, 如 TDIF和 ATHB15等(Kim等
2005; Hirakawa等 2008)。
3.3 木质部细胞的分化 木质部组织不仅在保证植
物水分与矿质营养运输畅通, 提供植物生长所需要
的机械支撑力上具有重要功能, 同时也是植物体的
主要部分。特别在木本植物中, 木质部是木材、
纤维和生物质积累的主要组织。木质部分化的研
究不仅是一个重要的科学问题, 同时对木材、纤维
材料和生物能源的生产具有重要的应用价值, 木质
部细胞的分化及其调控过程在近几年受到高度关
注, 已成为植物生物学研究的一个热点领域。最近
研究表明木质部分化受到很多因子的调控。
3.3.1 甾醇(brassinosteroids, BRs) 早期的研究发
现内源性的甾醇可以促进木质部细胞的分化而抑制
韧皮部细胞的分化。BRs合成相关酶基因的突变
体植株矮小, 维管束中韧皮部增加而木质部减少
(Szekeres等 1996; Choe等 1999)。用特异性 BRs
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合成的抑制剂, 对水芹(Lepidium sativum)幼苗进行
处理可以诱导过量韧皮部地产生和木质部的减少
(Asami和Yoshida 1999; Nagata等 2001)。在百日
草悬浮细胞分化的研究中发现, 内源性的BRs合成
始于原形成层类似细胞分化出来之后, 在原形成层
类似细胞向木质化细胞分化的过程起重要作用
(Yamamoto等 1997; 2001)。
BR信号的传导是通过一种与膜相连的丝氨
酸 /苏氨酸蛋白激酶受体BRI1来发挥作用的。bri1
突变体与 BR不能合成的突变体具有类似的表型。
然而由于 BRI1基因在植物体内广泛的表达, 因此
BRI1可能不是参与维管细胞的分化过程的特异性
受体(Clouse等 1996; Li和Chory 1997; Friedrichsen
等 2000; Wang等 2001; Kinoshita等 2005)。拟南
芥基因组中有 3个与 BRI1同源的基因: BRL1、
BRL2和 BRL3, 这 3个基因都在维管组织中表达。
除了BRL2, BRL1和BRL3都能够结合油菜素内酯
(brassinolide), 用BRI1的启动子驱动BRL1和BRL3
也可以回复bri1突变体的表型(Clay和Nelson 2002;
Yin等 2002a)。进一步研究发现 BRL1和 BRL3突
变体的维管组织中韧皮部细胞大量分化而木质部细
胞大量减少(Cano-Delgado等 2004), 这表明了 BRs
可以通过其受体BRL1和BRL3来促进木质部细胞
的分化, 抑制韧皮部细胞的分化。
BR-BRI1信号途径中, BR与BRI1结合, BAK1
和BSKs被磷酸化而与BRI1分离, 负调节因子BIN2
(糖原合酶激酶-3, glycogen synthase kinase3, GSK3)
和正调节因子 BSU1 (丝氨酸 /苏氨酸磷酸酶)被激
活, 非磷酸化的BRF (BES1和BZR1/2)蛋白转运到
细胞核内从而调节下游基因的表达(Yin等2002b; He
等2005; Li 2005; Belkhadir和Chory 2006; Belkhadir
等 2006a, b; Gampala等 2007; Gendron和Wang
2007; Helariutta 2007; Tang等 2008; Yan等 2009)。
在研究百日草木质细胞分化的过程中发现BR
有可能是通过HD-ZIPIII基因来调节细胞分化的。
HD-ZIPIII基因 ZeHB10、ZeHB11和 ZeHB12在用
油菜素内酯处理 1小时后可以被诱导, 如果 BR耗
尽, 它们的表达则受到极大抑制(Ohashi-Ito等2002;
Ohashi-Ito和 Fukuda 2003)。这 3个基因快速响应
BRs的方式暗示了它们之间的相关性。目前对BR-
BRI1信号途径调节维管组织细胞分化机制还不是
很清楚, 发现响应BR-BRL1/BRL3信号途径的转录
因子将有利于深入了解这一机制。
3.3.2 HD-ZIPIII转录因子家族和MicroRNAs 拟南
芥HD-ZIPIII基因 REV/IFL1突变后, 茎中束间纤
维细胞减少, 木质部变少, 表明了 REV基因可以促
进木质部细胞的分化(Zhong和Ye 1999)。AtHB8
基因的表达与原形成层的形成相关(Scarpella等
2004), 虽然athb8突变体与野生型相比维管束没有
明显差异, 但是过量表达AtHB8可以促进维管细胞
的分裂和木质部细胞的分化(Baima等 2001)。
研究发现HD-ZIPIII基因受到MicroRNAs的
调控。PHB、PHV和 REV的 START结构域位置
(预测的甾酮 /脂类结合结构域)上的显性同义突变
可以引起功能性获得的表型(McConnell等 2001)。
研究发现, 这些突变位点正好是MIR165或MIR166
的结合区(Reinhart等 2002; Rhoades等 2002)。这
表明了HD-ZIPIII基因受到MIR165和MIR166的
调控。
功能性获得的 M I R 1 6 6 突变体导致 C A N /
ATHB15基因转录的显著下降, 茎中木质部细胞和
束间纤维细胞分化增加。这表明 ATHB15基因负
调节木质部细胞的分化(Kim等2005)。拟南芥HD-
ZIPIII基因家族的基因在表达和功能上重叠与拮
抗, 与MIR165和MIR166共同参与了维管细胞分
化的调控(Fukuda 2004; Carlsbecker和 Helariutta
2005; Prigge等 2005; Demura和 Fukuda 2007)。
3.3.3 NAC和MYB转录因子家族 木质部中有许多
种类型的细胞, 研究发现这些细胞的分化和细胞壁
的合成受到 NAC和MYB转录因子家族的调节。
拟南芥花粉囊内皮细胞的增厚受到MYB26和
NST1/NST2的调节。MYB26或 NST1/NST2基因突
变后会导致花粉囊内皮细胞次生壁合成受阻而无法
开裂, 由于MYB26突变以后 NST1/NST2基因的表
达下降, 推测它们位于MYB26基因的下游, 异位表
达 NST1或者 NST2基因可以导致薄壁细胞中次生
壁的合成(Steiner-Lange等 2003; Mitsuda等 2005;
Yang等 2007)。
拟南芥后生木质部与原生木质部的发育分别
受到 NAC基因 VND6和 VND7的调控。研究发现
VND6和VND7的表达与体外条件下培养的拟南芥
悬浮细胞的木质化过程相关。VND6和VND7功能
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的丧失分别导致了后生木质部与原生木质部发育受
阻, 导管不能形成, 而过表达可以使叶肉细胞中产
生环状的次生细胞壁沉积(Kubo等2005; Yamaguchi
等 2008)。XND1也影响木质部导管的发育, 该基
因突变可以导致后生木质部增多, 过表达则抑制导
管的发育, 表明了XND1可能是木质部发育的负调
节因子, 在程序性细胞死亡过程中发挥作用(Zhao等
2008)。
拟南芥纤维细胞(fiber cell)中次生壁的合成受
到 SND1 (NST3)和 NST1的调控。SND1在束间纤
维细胞中特异性表达, SND1功能受到抑制后, 纤维
细胞的细胞壁合成强烈受阻, 过表达 SND1可以诱
导纤维素、半纤维素和木质素合成基因的表达, 最
终使叶片薄壁细胞的细胞壁增厚(Zhong等 2006,
2007b; Ko等 2007; Mitsuda等 2007; Mitsuda和
Ohme-Takagi 2008)。因此Ye认为 SND1 (NST3)是
控制次生壁合成的总开关(Zhong和Ye 2007)。
在 SND1 (NST3)调节的信号通路中, MYB46、
MYB83、SND3、MYB103、KNAT7都是 SND1
或 VND6 /VND7直接的下游调控基因。SND2、
MYB85、MYB52、MYB54虽然不是直接的下游,
也受 SND1或 VND6、VND7的调控, 上述基因功
能的丧失都可以导致纤维细胞次生壁合成受阻, 研
究发现MYB63、MYB52和 AtC3H14也受MYB46
的调控, 激活次生壁合成相关基因的表达(Zhong等
2007a, 2008; Ko等 2009; McCarthy等 2009)。
MYB58和MYB63则特异调控拟南芥中木质素的合
成, 二者在纤维细胞和导管细胞中表达, 能够与木
质素合成途径中的各个合成酶基因的启动子结合,
异位表达该基因可以导致木质素在薄壁细胞中的沉
积(Zhou等 2009)。
木质部分化过程中其他一些基因也参与其中,
如AtbHLH068、AtbZIP47、ANAC012、ANAC073、
ANT和MYR1等等(Ehlting等2005; Zhao等2005; Ko
等2006)。对这些基因功能的详细解析将有助于我
们更深入地了解木质部发育的过程。
3.3.4 Xylogen和TDIF短肽信号分子 近年研究发
现一些短肽信号分子参与了木质部分化过程的调
控。已知有 2种短肽信号分子, 一种是Xylogen, 另
一种是 TDIF。它们都参与了细胞的木质化过程,
但两者的作用却相反。
Xylogen是一类阿拉伯树胶酸蛋白, 正调节百
日草悬浮细胞的木质化分化过程。它是在观察百
日草叶肉细胞分化为管胞状细胞(tracheary-element)
的过程中发现的。在薄层固体培养时, 培育的细胞
倾向于聚集在一起, 而且微珠悬浮培养的细胞中, 管
胞状细胞的比例与微珠的浓度成正比。这些表明
了百日草细胞分化过程中存在局部的细胞间信号交
流。进一步的研究发现这种信号分子是一类分泌
型的阿拉伯树胶酸蛋白。利用β-GlcY除去培养物
中的阿拉伯树胶酸蛋白, 发现百日草细胞向管状厚
壁细胞的分化受到抑制但是分裂没有受到影响。
而且Xylogen的活性在原形成层细胞和木质部前体
细胞中被诱导, 表明了Xylogen对管胞状细胞的分
化起到正调节作用。目前Xylogen的结构还不清
楚, 尚需进一步的鉴定(Motose等 2001a, b)。
TDIF是一种抑制细胞木质化的蛋白因子, 它
是在百日草悬浮细胞培养体系中分离到的, 经质谱
鉴定 TDIF同源于成熟的 CLV3短肽(Ito等 2006)。
CLV3属于 CLE蛋白家族(Cock和McCormick
2001), 通过原位基质辅助激光解吸/电离飞行时间
质谱(in situ MALDI-TOF MS)的方法发现成熟的
CLV3短肽为 12个氨基酸(Kondo等 2006)。在顶
端分生组织中, 它可以通过CLV1/CLV2信号途径抑
制WUS基因的表达来促进细胞的分化(Fletcher等
1999; Brand等 2000; Schoof等 2000; Rojo等 2002;
Lenhard和Laux 2003; Reddy和Meyerowitz 2005)。
进一步的研究发现TDIF可以抑制拟南芥叶脉木质
部中导管的发育, 促进下胚轴原形成层细胞的分
裂。通过筛选 TDIF不敏感的突变体, 鉴定了拟南
芥中TDIF的受体TDR, 发现TDR主要在原形成层
细胞中表达, 拟南芥中 TDIF的同源蛋白 CLE41、
CLE44主要在韧皮部中表达。由此推测 TDIF可
能通过分泌的途径经由TDR传导信号, 促进原形成
层细胞的分裂, 抑制木质部细胞的分化(Simon和
Stahl 2006; Hirakawa等 2008)。TDIF-受体激酶信
号途径向我们展示了维管细胞之间信号交流的有趣
过程, 是否有其他的短肽分子也参与这一过程还尚
不清楚。
4 结语
植物维管系统发育是植物形态建成的重要组
成部分。各种信号对维管系统发育的作用不是单
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月 417
独起作用的, 而是相互交叉、相互补充同时又相互
拮抗。目前的研究表明生长素和细胞分裂素对维
管组织形成层细胞的起始、形成与维持起着重要
的作用, BRs则有可能促进了形成层细胞的进一步
分化。在此过程中, 转录因子基因 HD-ZIPIII和
MicroRNA则对维管组织的极性的建立, 即维管组
织类型的确立发挥了重要的作用。在维管组织的
分化特别是木质部细胞分化的过程中各类转录因子
如HD-ZIPIII、NAC和MYB等以及Xylogen和TDIF
短肽信号分子在时空上的顺序表达, 从而调控了维
管束中各类细胞的分化与细胞壁的合成。
目前的研究发现激素对植物维管组织的整体
构建上发挥了重要的作用, 但是它们之间信号交流
对维管组织发育作用的研究还比较少。有研究表
明除了生长素、细胞分裂素和 BRs之外赤霉素和
乙烯也参与了植物维管系统的发育, 但是具体的作
用机制还不是很清楚。对维管组织分化调节的研
究中发现HD-ZIPIII转录因子在其中具有关键的作
用, 受到生长素和 BRs的调节, 但是对于它下游调
节的目的基因还没有报道。细胞壁合成调控的研
究发现SND1 (NST3)-MYB信号通路控制了次生细
胞壁的合成, 其中特异调控木质素合成的转录因子
已经鉴定。但是对于调控纤维素和半纤维合成的
途径还不是很清楚, 这还有待于发现调控这一过程
的转录因子或其他基因。在导管发育的末期过程
中程序性细胞死亡发挥了重要的作用, 对XND1的
研究暗示它可能参与这一过程的调节, 但目前对这
一过程的研究还不够深入。实际上, 我们目前对植
物维管系统形成与分化过程的了解还很有限, 对上
述几方面的深入研究将为我们认识维管组织分化及
其调节机制提供新的知识。
另一方面, 植物在进化过程中形成了不同类型
的维管系统, 单子叶植物与双子叶植物具有不同的
维管系统, 裸子植物与被子双子叶植物维管系统由
不同的细胞类型构成。什么机理导致植物形成不
同的维管系统？产生不同的细胞类型构成？对这些
问题的认识, 不仅有助于阐明维管系统本身的形成
机理, 同时将为认识植物的进化过程打开新的窗口。
参考文献
Aloni R (2001). Foliar and axial aspects of vascular differentiation:
hypotheses and evidence. J Plant Growth Regul, 20: 22~34
Asami T, Yoshida S (1999). Brassinosteroid biosynthesis inhibitors.
Trends Plant Sci, 4: 348~353
Baima S, Possenti M, Matteucci A, Wisman E, Altamura MM,
Ruberti I, Morelli G (2001). The Arabidopsis ATHB-8 HD-
zip protein acts as a differentia tion-promoting transcrip-
tion factor of the vascular meristems. Plant Physiol, 126:
643~655
Belkhadir Y, Chory J (2006). Brassinosteroid signaling: a para-
digm for steroid hormone signaling from the cell surface.
Science, 314: 1410~1411
Belkhadir Y, Wang X, Chory J (2006a). Arabidopsis brassinosteroid
signaling pathway. Sci STKE, 2006: cm5
Belkhadir Y, Wang X, Chory J (2006b). Brassinosteroid signaling
pathway. Sci STKE, 2006: cm4
Benjamins R, Quint A, Weijers D, Hooykaas P, Offringa R (2001).
The PINOID protein kinase regulates organ development in
Arabidopsis by enhancing polar auxin transport. Development,
128: 4057~4067
Bennett T, Sieberer T, Willett B, Booker J, Luschnig C, Leyser O
(2006). The Arabidopsis MAX pathway controls shoot
branching by regulating auxin transport. Curr Biol, 16:
553~563
Berleth T, Jurgens G (1993). The role of the monopteros gene in
organizing the basal body region of the Arabidopsis embryo.
Development, 118: 575~587
Berleth T, Mattsson J, Hardtke CS (2000). Vascular continuity and
auxin signals. Trends Plant Sci, 5: 387~393
Bonke M, Thitamadee S, Mahonen AP, Hauser MT, Helariutta Y
(2003). APL regulates vascular tissue identity in Arabidopsis.
Nature, 426: 181~186
Brand U, Fletcher JC, Hobe M, Meyerowitz EM, Simon R (2000).
Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feedback
loop regulated by CLV3 activity. Science, 289: 617~619
Cano-Delgado A, Yin Y, Yu C, Vafeados D, Mora-Garcia S, Cheng
JC, Nam KH, Li J, Chory J (2004). BRL1 and BRL3 are
novel brassinosteroid receptors that function in vascular dif-
ferentiation in Arabidopsis. Development, 131: 5341~5351
Carland FM, Berg BL, FitzGerald JN, Jinamornphongs S, Nelson
T, Keith B (1999). Genetic regulation of vascular tissue
patterning in Arabidopsis. Plant Cell, 11: 2123~2137
Carlsbecker A, Helariutta Y (2005). Phloem and xylem specification:
pieces of the puzzle emerge. Curr Opin Plant Biol, 8: 512~517
Chandler JW, Cole M, Flier A, Grewe B, Werr W (2007). The
A P 2 t r a n s cr i p t i o n f a c to r s D O R N R O S CH E N a n d
DORNROSCHEN-LIKE redundantly control Arabidopsis
embryo patterning via interaction with PHAVOLUTA.
Development, 134: 1653~1662
Choe S, Noguchi T, Fujioka S, Takatsuto S, Tissier CP, Gregory
BD, Ross AS, Tanaka A, Yoshida S, Tax FE, et al (1999). The
Arabidopsis dwf7/ste1 mutant is defective in the delta7 sterol
C-5 desaturation step leading to brassinosteroid biosynthesis.
Plant Cell, 11: 207~221
Clay NK, Nelson T (2002). VH1, a provascular cell-specific
receptor kinase that influences leaf cell patterns in Arabidopsis.
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月418
Plant Cell, 14: 2707~2722
Clouse SD, Langford M, McMorris TC (1996). A brassinosteroid-
insensitive mutant in Arabidopsis thaliana exhibits multiple
defects in growth and development. Plant Physiol, 111:
671~678
Cock JM, McCormick S (2001). A large family of genes that
share homology with CLAVATA3 . Plant Physiol, 126:
939~942
Cole M, Chandler J, Weijers D, Jacobs B, Comelli P, Werr W
(2009). DORNROSCHEN is a direct target of the auxin re-
sponse factor MONOPTEROS in the Arabidopsis embryo.
Development, 136: 1643~1651
Demura T, Fukuda H (2007). Transcriptional regulation in wood
formation. Trends Plant Sci, 12: 64~70
Deyholos MK, Cordner G, Beebe D, Sieburth LE (2000). The
SCARFACE gene is required for cotyledon and leaf vein
patterning. Development, 127: 3205~3213
Dharmasiri S, Swarup R, Mockaitis K, Dharmasiri N, Singh SK,
Kowalchyk M, Marchant A, Mills S, Sandberg G, Bennett
MJ, et al (2006). AXR4 is required for localization of the
auxin influx facilitator AUX1. Science, 312: 1218~1220
D onner T J, Sherr I , Sca rpel la E (2 00 9 ). Regula t ion of
preprocambial cell state acquisition by auxin signaling in
Arabidopsis leaves. Development, 136: 3235~3246
Ehlting J, Mattheus N, Aeschliman DS, Li E, Hamberger B, Cullis
IF, Zhuang J, Kaneda M, Mansfield SD, Samuels L, et al
(2005). Global transcript profiling of primary stems from
Arabidopsis thaliana identifies candidate genes for missing
links in lignin biosynthesis and transcriptional regulators of
fiber differentiation. Plant J, 42: 618~640
Emery JF, Floyd SK, Alvarez J, Eshed Y, Hawker NP, Izhaki A,
Baum SF, Bowman JL (2003). Radial patterning of Arabidopsis
shoots by class III HD-ZIP and KANADI genes. Curr Biol, 13:
1768~1774
Engstrom EM, Izhaki A, Bowman JL (2004). Promoter bashing,
microRNAs, and knox genes. New insights, regulators, and
targets-of-regulation in the establishment of lateral organ
polarity in Arabidopsis. Plant Physiol, 135: 685~694
Feugier FG, Iwasa Y (2006). How canalization can make loops: a
new model of reticulated leaf vascular pattern formation. J
Theor Biol, 243: 235~244
Fletcher JC, Brand U, Running MP, Simon R, Meyerowitz EM
(1999). Signaling of cell fate decisions by CLAVATA3 in
Arabidopsis shoot meristems. Science, 283: 1911~1914
Friedrichsen DM, Joazeiro CA, Li J, Hunter T, Chory J (2000).
Brassinosteroid-insensitive-1 is a ubiquitously expressed leu-
cine-rich repeat receptor serine/threonine k inase. Plant
Physiol, 123: 1247~1256
Fukuda H (1997). Tracheary element differentiation. Plant Cell,
9: 1147~1156
Fukuda H (2004). Signals that control plant vascular cell
differentiation. Nat Rev Mol Cell Bio, 5: 379~391
Galweiler L, Guan CH, Muller A, Wisman E, Mendgen K,
Yephremov A, Palme K (1998). Regulation of polar auxin
transport by AtPIN1 in Arabidopsis vascular tissue. Science,
282: 2226~2230
Gampala SS, Kim TW, He JX, Tang W, Deng Z, Bai MY, Guan S,
Lalonde S, Sun Y, Gendron JM, et al (2007). An essential
role for 14-3-3 proteins in brassinosteroid signal transduc-
tion in Arabidopsis. Dev Cell, 13: 177~189
Geldner N, Anders N, Wolters H, Keicher J, Kornberger W, Muller
P, Delbarre A, Ueda T, Nakano A, Jurgens G (2003). The
Arabidopsis GNOM ARF-GEF mediates endosomal recycling,
auxin transport, and auxin-dependent plant growth. Cell,
112: 219~230
Gendron JM, Wang ZY (2007). Multiple mechanisms modulate
brassinosteroid signaling. Curr Opin Plant Biol, 10: 436~441
Groover AT, Pattishall A, Jones AM (2003). IAA8 expression
during vascular cell differentiation. Plant Mol Biol, 51:
427~435
Hamann T, Mayer U, Jurgens G (1999). The auxin-insensitive
bodenlos mutation affects primary root formation and apical-
basal patterning in the Arabidopsis embryo. Development,
126: 1387~1395
Hardtke CS, Berleth T (1998). The Arabidopsis gene MONOPTEROS
encodes a transcription factor mediating embryo axis for-
mation and vascular development. EMBO J, 17: 1405~1411
Hawker NP, Bowman JL (2004). Roles for class III HD-Zip and
KANADI genes in Arabidopsis root development. Plant
Physiol, 135: 2261~2270
He JX, Gendron JM, Sun Y, Gampala SS, Gendron N, Sun CQ,
Wang ZY (2005). BZR1 is a transcriptional repressor with
dual roles in brassinosteroid homeostasis and growth
responses. Science, 307: 1634~1638
Helariutta Y (2007). Cell signalling during vascular morphogenesis.
Biochem Soc Trans, 35: 152~155
Hellmann H, Estelle M (2002). Plant development: regulation by
protein degradation. Science, 297: 793~797
Higuchi M, Pischke MS, Mahonen AP, Miyawaki K, Hashimoto
Y, Seki M, Kobayashi M, Shinozaki K, Kato T, Tabata S, et
al (2004). In planta functions of the Arabidopsis cytokinin
receptor family. Proc Natl Acad Sci USA, 101: 8821~8826
Hirakawa Y, Shinohara H, Kondo Y, Inoue A, Nakanomyo I,
Ogawa M, Sawa S, Ohashi-Ito K, Matsubayashi Y, Fukuda H
(2008). Non-cell-autonomous control of vascular stem cell
fate by a CLE peptide/receptor system. Proc Natl Acad Sci
USA, 105: 15208~15213
Hwang I, Chen HC, Sheen J (2002). Two-component signal trans-
duction pathways in Arabidopsis. Plant Physiol, 129: 500~515
Hwang I, Sheen J (2001). Two-component circuitry in Arabidopsis
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月 419
cytokinin signal transduction. Nature, 413: 383~389
Inoue T, Higuchi M, Hashimoto Y, Seki M, Kobayashi M, Kato
T, Tabata S, Shinozaki K, Kakimoto T (2001). Identifica-
tion of CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis.
Nature, 409: 1060~1063
Ito Y, Nakanomyo I, Motose H, Iwamoto K, Sawa S, Dohmae N,
Fukuda H (2006). Dodeca-CLE peptides as suppressors of
plant stem cell differentiation. Science, 313: 842
Kakimoto T (2001). Identification of plant cytokinin biosyn-
thetic enzymes as dimethylallyl diphosphate: ATP/ADP
isopentenyltransferases. Plant Cell Physiol, 42: 677~685
Kiba T, Yamada H, Mizuno T (2002). Characterization of the
ARR15 and ARR16 response regulators with special refer-
ence to the cytokinin signaling pathway mediated by the
AHK4 histidine kinase in roots of Arabidopsis thaliana.
Plant Cell Physiol, 43: 1059~1066
Kiba T , Yamada H, Sato S, Kato T, Tabata S, Yamashino T,
Mizuno T (2003). The type-A response regulator, ARR15,
acts as a negative regulator in the cytokinin-mediated signal
transduction in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol, 44:
868~874
Kim HJ, Ryu H, Hong SH, Woo HR, Lim PO, Lee IC, Sheen J,
Nam HG, Hwang I (2006). Cytokinin-mediated control of
leaf longevity by AHK3 through phosphorylation of ARR2
in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 103: 814~819
Kim J, Jung JH, Reyes JL, Kim YS, Kim SY, Chung KS, Kim JA,
Lee M, Lee Y, Kim VN, et al (2005). MicroRNA-directed
cleavage of ATHB15 mRNA regulates vascular development
in Arabidopsis inflorescence stems. Plant J, 42: 84~94
Kinoshita T, Cano-Delgado A, Seto H, Hiranuma S, Fujioka S,
Yoshida S, Chory J (2005). Binding of brassinosteroids to
the extracellular domain of plant receptor kinase BRI1.
Nature, 433: 167~171
Kleine-Vehn J, Dhonukshe P, Sauer M, Brewer PB, Wisniewska J,
Paciorek T, Benkova E, Friml J (2008). ARF GEF-depen-
dent transcytosis and polar delivery of PIN auxin carriers in
Arabidopsis. Curr Biol, 18: 526~531
Kleine-Vehn J, Dhonukshe P, Swarup R, Bennett M, Friml J (2006).
Subcellular trafficking of the Arabidopsis auxin influx carrier
AUX1 uses a novel pathway distinct from PIN1. Plant Cell,
18: 3171~3181
Ko J H, Beer s EP, Ha n KH (20 0 6) . G lobal compa ra t ive
transcriptome analysis identifies gene network regulating
secondary xylem development in Arabidopsis thaliana. Mol
Genet Genomics, 276: 517~531
Ko JH, Kim WC, Han KH (2009). Ectopic expression of MYB46
identifies transcriptional regulatory genes involved in sec-
ondary wall biosynthesis in Arabidopsis. Plant J, 60: 649~665
Ko JH, Yang SH, Park AH, Lerouxel O, Han KH (2007). ANAC012,
a member of the plant-specific NAC transcription factor
family, negatively regulates xylary fiber development in
Arabidopsis thaliana. Plant J, 50: 1035~1048
Koizumi K, Sugiyama M, Fukuda H (2000). A series of novel
mutants of Arabidopsis thaliana that are defective in the
formation of continuous vascular network: calling the auxin
signa l f l ow ca na l i za t ion hypothesi s in to qu est ion.
Development, 127: 3197~3204
Kondo T, Sawa S, Kinoshita A, Mizuno S, Kakimoto T, Fukuda H,
Sakagami Y (2006). A plant peptide encoded by CLV3 iden-
tified by in situ MALDI-TOF MS analysis. Science, 313:
845~848
Kubo M, Udagawa M, Nishikubo N, Horiguchi G, Yamaguchi M,
Ito J, Mimura T, Fukuda H, Demura T (2005). Transcrip-
t ion swi tches for protoxylem a nd meta xylem vessel
formation. Gene Dev, 19: 1855~1860
Lenhard M, Lau x T (2003). Stem cell homeostasis in the
Arabidopsis shoot meristem is regulated by intercellular
movement of CLAVAT A3 and i t s sequ est r a t ion by
CLAVATA1. Development, 130: 3163~3173
Li J (2005). Brassinosteroid signaling: from receptor kinases to
transcription factors. Curr Opin Plant Biol, 8: 526~531
Li J, Chory J (1997). A putative leucine-rich repeat receptor
kinase involved in brassinosteroid signal transduction. Cell,
90: 929~938
Lin WC, Shuai B, Springer PS (2003). The Arabidopsis LATERAL
O RGAN BOU ND ARIES -doma in gene AS YMMETRIC
LEAVES2 functions in the repression of KNOX gene expres-
sion and in adaxial-abaxial patterning. Plant Cell, 15:
2241~2252
Mahonen AP, Bishopp A, Higuchi M, Nieminen KM, Kinoshita
K, Tormakangas K, Ikeda Y, Oka A, Kakimoto T, Helariutta
Y (2006). Cytokinin signaling and its inhibitor AHP6 regu-
late cell fate during vascular development. Science, 311:
94~98
Mahonen AP, Bonke M, Kauppinen L, Riikonen M, Benfey PN,
Helariutta Y (2000). A novel two-component hybrid mol-
ecule regulates vascular morphogenesis of the Arabidopsis
root. Gene Dev, 14: 2938~2943
Mattsson J, Sung ZR, Berleth T (1999). Responses of plant vas-
cular systems to auxin transport inhibition. Development,
126: 2979~2991
McCarthy RL, Zhong R, Ye ZH (2009). MYB83 is a direct target
of SND1 and acts redundantly with MYB46 in the regulation
of secondary cell wall biosynthesis in Arabidopsis. Plant Cell
Physiol, 50: 1950~1964
McConnell JR, Barton MK (1998). Leaf polarity and meristem
formation in Arabidopsis. Development, 125: 2935~2942
McConnell JR, Emery J, Eshed Y, Bao N, Bowman J, Barton MK
(2001). Role of PHABULOSA and PHAVOLUTA in determin-
ing radial patterning in shoots. Nature, 411: 709~713
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月420
Michniewicz M, Zago MK, Abas L, Weijers D, Schweighofer A,
Meskiene I, Heisler MG, Ohno C, Zhang J, Huang F, et al
(2007). Antagonistic regulation of PIN phosphorylation by
PP2A and PINOID directs auxin flux. Cell, 130: 1044~1056
Mitsuda N, Iwase A, Yamamoto H, Yoshida M, Seki M, Shinozaki
K, Ohme-Takagi M (2007). NAC transcription factors, NST1
and NST3, are key regulators of the formation of secondary
walls in woody tissues of Arabidopsis. Plant Cell, 19: 270~280
Mitsuda N, Ohme-Takagi M (2008). NAC transcription factors
NST1 and NST3 regulate pod shattering in a partially redun-
dant manner by promoting secondary wall formation after
the establishment of tissue identity. Plant J, 56: 768~778
Mitsuda N, Seki M, Shinozaki K, Ohme-Takagi M (2005). The
NAC transcription factors NST1 and NST2 of Arabidopsis
regulate secondary wall thickenings and are required for an-
ther dehiscence. Plant Cell, 17: 2993~3006
Miyawaki K, Matsumoto-Kitano M, Kakimoto T (2004). Ex-
pression of cytokinin biosynthetic isopentenyltransferase
genes in Arabidopsis: tissue specificity and regulation by
auxin, cytokinin, and nitrate. Plant J, 37: 128~138
Motose H, Fukuda H, Sugiyama M (2001a). Involvement of local
intercellular communication in the differentiation of zinnia
mesophyll cell s into tracheary elements. Planta , 213:
121~131
Motose H, Sugiyama M, Fukuda H (2001b). An arabinogalactan
protein(s) is a key component of a fraction that mediates
local intercellular communication involved in tracheary el-
ement differentiation of zinnia mesophyll cells. Plant Cell
Physiol, 42: 129~137
Nagata N, Asami T, Yoshida S (2001). Brassinazole, an inhibitor
of brassinosteroid biosynthesis, inhibits development of se-
condary xylem in cress plants (Lepidium sativum). Plant
Cell Physiol, 42: 1006~1011
Nelson T, Dengler N (1997). Leaf vascular pattern formation.
Plant Cell, 9: 1121~1135
Nishimura C, Ohashi Y, Sato S, Kato T, Tabata S, Ueguchi C
(2004). Histidine kinase homologs that act as cytokinin
receptors possess overlapping functions in the regulation of
shoot and root growth in Arabidopsis . Plant Cell, 16:
1365~1377
Ohashi-Ito K, Demura T, Fukuda H (2002). Promotion of tran-
script accumulation of novel Zinnia immature xylem-spe-
cific HD-Zip III homeobox genes by brassinosteroids. Plant
Cell Physiol, 43: 1146~1153
Ohashi-Ito K, Fukuda H (2003). HD-Zip III homeobox genes
that include a novel member, ZeHB-13 (Zinnia)/ATHB-15
(Arabidopsis), are involved in procambium and xylem cell
differentiation. Plant Cell Physiol, 44: 1350~1358
Okada K, Ueda J, Komaki MK, Bell CJ, Shimura Y (1991). Re-
quirement of the auxin polar transport-system in early stages
of Arabidopsis floral bud formation. Plant Cell, 3: 677~684
Paciorek T, Zazimalova E, Ruthardt N, Petrasek J, Stierhof YD,
Kleine-Vehn J, Morris DA, Emans N, Jurgens G, Geldner N,
et al (2005). Auxin inhibits endocytosis and promotes its
own efflux from cells. Nature, 435: 1251~1256
Prigge MJ, Otsuga D, Alonso JM, Ecker JR, Drews GN, Clark SE
(2005). Class III homeodomain-leucine zipper gene family
members have overlapping, antagonistic, and distinct roles
in Arabidopsis development. Plant Cell, 17: 61~76
Przemeck GKH, Mattsson J, Hardtke CS, Sung ZR, Berleth T
(1 996) . Studies on the role of the Ar abid opsi s gene
MONOPTEROS in vascular development and plant cell
axialization. Planta, 200: 229~237
Reddy GV, Meyerowitz EM (2005). Stem-cell homeostasis and
growth dynamics can be uncoupled in the Arabidopsis shoot
apex. Science, 310: 663~667
Reinhart BJ, Weinstein EG, Rhoades MW, Bartel B, Bartel DP
(2002). MicroRNAs in plants. Gene Dev, 16: 1616~1626
Rhoades MW, Reinhart BJ, Lim LP, Burge CB, Bartel B, Bartel
DP (2002). Prediction of plant microRNA targets. Cell, 110:
513~520
Riefler M, Novak O, Strnad M, Schmulling T (2006). Arabidopsis
cytokinin receptor mutants reveal functions in shoot growth,
leaf senescence, seed size, germination, root development,
and cytokinin metabolism. Plant Cell, 18: 40~54
Rojo E, Sharma VK, Kovaleva V, Raikhel NV, Fletcher JC (2002).
CLV3 is localized to the extracellular space, where it acti-
vates the Arabidopsis CLAVATA stem cell signaling pathway.
Plant Cell, 14: 969~977
Sachs T (2000). Integrating cellular and organismic aspects of
vascular differentiation. Plant Cell Physiol, 41: 649~656
Sakai H, Honma T, Aoyama T, Sato S, Kato T, Tabata S, Oka A
(2001). ARR1, a transcription factor for genes immediately
responsive to cytokinins. Science, 294: 1519~1521
Sauer M, Balla J, Luschnig C, Wisniewska J, Reinohl V, Friml J,
Benkova E (2006). Canalization of auxin flow by Aux/IAA-
ARF-dependent feedback regulation of PIN polarity. Gene
Dev, 20: 2902~2911
Sawa S, Watanabe K, Goto K, Liu YG, Shibata D, Kanaya E,
Morita EH, Okada K (1999). FILAMENTOUS FLOWER, a
meristem and organ identity gene of Arabidopsis, encodes a
protein with a zinc finger and HMG-related domains. Gene
Dev, 13: 1079~1088
Scarpella E, Francis P, Berleth T (2004). Stage-specific markers
define early steps of procambium development in Arabidopsis
leaves and correlate termination of vein formation with
mesophyll differentiation. Development, 131: 3445~3455
Scheres B, Di Laurenzio L, Willemsen V, Hauser M, Janmaat K,
Weisbeek P, Benfey P (1995). Mutations affecting the ra-
dial organisation of the Arabidopsis root display specific
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月 421
defects throughout the embryonic axis. Development, 121:
5 3
Schoof H, Lenhard M, Haecker A, Mayer KF, Jurgens G, Laux T
(2000). The stem cell population of Arabidopsis shoot mer-
istems in maintained by a regulatory loop between the
CLAVATA and WUSCHEL genes. Cell, 100: 635~644
Sieberer T, Seifert GJ, Hauser MT, Grisafi P, Fink GR, Luschnig C
(2000). Post-transcriptional control of the Arabidopsis auxin
efflux carrier EIR1 requires AXR1. Curr Biol, 10: 1595~1598
Sieburth LE (1999). Auxin is required for leaf vein pattern in
Arabidopsis. Plant Physiol, 121: 1179~1190
Siegfried KR, Eshed Y, Baum SF, Otsuga D, Drews GN, Bowman
JL (1999). Members of the YABBY gene family specify
aba xial cel l fa te in Ar abido psi s . Development , 12 6:
4117~4128
Simon R, Stahl Y (2006). Plant cells CLEave their way to
differentiation. Science, 313: 773~774
Spitzer C, Reyes FC, Buono R, Sliwinski MK, Haas TJ, Otegui MS
(2009). The ESCRT-related CHMP1A and B proteins medi-
ate multivesicular body sorting of Auxin carriers in Arabidopsis
and are required for plant development. Plant Cell, 21:
749~766
Steiner-Lange S, Unte US, Eckstein L, Yang C, Wilson ZA,
Schmelzer E, Dekker K, Saedler H (2003). Disruption of
Arabidopsis thaliana MYB26 results in male sterility due to
non-dehiscent anthers. Plant J, 34: 519~528
Steinmann T, Geldner N, Grebe M, Mangold S, Jackson CL, Paris
S, Galweiler L, Palme K, Jurgens G (1999). Coordinated po-
lar localization of auxin efflux carrier PIN1 by GNOM ARF
GEF. Science, 286: 316~318
Swarup R, Friml J, Marchant A, Ljung K, Sandberg G, Palme K,
Bennett M (2001). Localization of the auxin permease AUX1
suggests two functionally distinct hormone transport path-
ways operate in the Arabidopsis root apex. Gene Dev, 15:
2648~2653
Szekeres M, Nemeth K, Koncz-Kalman Z, Mathur J, Kauschmann
A, Altmann T, Redei GP, Nagy F, Schell J, Koncz C (1996).
Brassinosteroids rescue the deficiency of CYP90, a cyto-
chrome P450, controlling cell elongation and de-etiolation
in Arabidopsis. Cell, 85: 171~182
Takei K, Sakakibara H, Sugiyama T (2001). Identification of
genes encoding adenylate isopentenyltransferase, a cytoki-
nin biosynthesis enzyme, in Arabidopsis thaliana. J Biol
Chem, 276: 26405~26410
Tang W, Kim TW, Oses-Prieto JA, Sun Y, Deng Z, Zhu S, Wang
R, Burlingame AL, Wang ZY (2008). BSKs mediate signal
transduction from the receptor kinase BRI1 in Arabidopsis.
Science, 321: 557~560
Tsugeki R, Ditengou FA, Sumi Y, Teale W, Palme K, Okada K
(2009). NO VEIN mediates Auxin-dependent specification
and patterning in the Arabidopsis embryo, shoot, and root.
Plant Cell, 21: 3133~3151
Ulmasov T, Hagen G, Guilfoyle TJ (1999). Activation and re-
pression of transcription by auxin-response factors. Proc
Natl Acad Sci USA, 96: 5844~5849
Vieten A, Vanneste S, Wisniewska J, Benkova E, Benjamins R,
Beeckman T, Luschnig C, Friml J (2005). Functional redun-
dancy of PIN proteins is accompanied by auxin-dependent
cross-regulation of PIN expression. Development, 132:
4521~4531
Waites R, Hudson A (1995). Phantastica: a gene required for
dorsoventrality of leaves in Antirrhinum majus. Development,
121: 2143~2154
Waites R, Selvadurai HR, Oliver IR, Hudson A (1998). The
PHANTASTICA gene encodes a MYB transcription factor
involved in growth and dorsoventrality of lateral organs in
Antirrhinum. Cell, 93: 779~789
Wang ZY, Seto H, Fujioka S, Yoshida S, Chory J (2001). BRI1 is
a critical component of a plasma-membrane receptor for
plant steroids. Nature, 410: 380~383
Weijers D, Benkova E, Jager KE, Schlereth A, Hamann T, Kientz
M, Wilmoth JC, Reed JW, Jurgens G (2005). Developmental
specificity of auxin response by pairs of ARF and Aux/IAA
transcriptional regulators. EMBO J, 24: 1874~1885
Willemsen V, Friml J, Grebe M, van den Toorn A, Palme K,
Scheres B (2003). Cell polarity and PIN protein positioning
in Arabidopsis require STEROL METHYLTRANSFERASE1
function. Plant Cell, 15: 612~625
Woodward AW, Bartel B (2005). A receptor for auxin. Plant Cell,
17: 2425~2429
Xu J, Hofhuis H, Heidstra R, Sauer M, Friml J, Scheres B (2006).
A molecular framework for plant regeneration. Science, 311:
385~388
Xu L, Xu Y, Dong A, Sun Y, Pi L, Huang H (2003). Novel as1 and
as2 defects in leaf adaxial-abaxial polarity reveal the require-
ment for ASYMMETRIC LEAVES1 and 2 and ERECTA func-
tions in specifying leaf adaxial identity. Development, 130:
4097~4107
Yamaguchi M, Kubo M, Fukuda H, Demura T (2008). VASCU-
LAR-RELATED NAC-DOMAIN7 is involved in the differ-
entiation of all types of xylem vessels in Arabidopsis roots
and shoots. Plant J, 55: 652~664
Yamamoto R, Demura T, Fukuda H (1997). Brassinosteroids in-
duce entry into the final stage of tracheary element differ-
entiation in cultured Zinnia cells. Plant Cell Physiol, 38:
980~983
Yamamoto R, Fujioka S, Demura T, Takatsuto S, Yoshida S, Fukuda
H (2001). Brassinosteroid levels increase drastically prior to
morphogenesis of tracheary elements. Plant Physiol, 125:
556~563
植物生理学通讯 第 46卷 第 5期, 2010年 5月422
Yan Z, Zhao J, Peng P, Chihara RK, Li J (2009). BIN2 functions
redundantly with other Arabidopsis GSK3-like kinases to
regulate brassinosteroid signaling. Plant Physiol, 150:
710~721
Yang C, Xu Z, Song J, Conner K, Vizcay Barrena G, Wilson ZA
(2007). Arabidopsis MYB26/MALE STERILE35 regulates
secondary thickening in the endothecium and is essential for
anther dehiscence. Plant Cell, 19: 534~548
Yin Y, Wu D, Chory J (2002a). Plant receptor kinases: systemin
receptor identified. Proc Natl Acad Sci USA, 99: 9090~9092
Yin Y, Wang ZY, Mora-Garcia S, Li J, Yoshida S, Asami T, Chory
J (2002b). BES1 accumulates in the nucleus in response to
brassinosteroids to regulate gene expression and promote
stem elongation. Cell, 109: 181~191
Zhao C, Craig JC, Petzold HE, Dickerman AW, Beers EP (2005).
The xylem and phloem transcriptomes from secondary tis-
sues of the Arabidopsis root-hypocotyl. Plant Physiol, 138:
803~818
Zhao CS, Avci U, Grant EH, Haigler CH, Beers EP (2008). XND1,
a member of the NAC domain family in Arabidopsis thaliana,
negatively regulates lignocellulose synthesis and programmed
cell death in xylem. Plant J, 53: 425~436
Zhong R, Richardson EA, Ye ZH (2007a). The MYB46 transcrip-
tion factor is a direct target of SND1 and regulates secondary
wall biosynthesis in Arabidopsis. Plant Cell, 19: 2776~2792
Zhong R, Ye ZH (1999). IFL1, a gene regulating interfascicular
fiber differentiation in Arabidopsis, encodes a homeodomain-
leucine zipper protein. Plant Cell, 11: 2139~2152
Zhong RQ, Demura T, Ye ZH (2006). SND1, a NAC domain
transcription factor, is a key regulator of secondary wall
synthesis in fibers of Arabidopsis. Plant Cell, 18: 3158~3170
Zhong RQ, Lee CH, Zhou JL, McCarthy RL, Ye ZH (2008). A
battery of transcription factors involved in the regulation
of secondary cell wall biosynthesis in Arabidopsis. Plant
Cell, 20: 2763~2782
Zhong RQ, Richardson EA, Ye ZH (2007b). Two NAC domain
transcription factors, SND1 and NST1, function redundantly
in regulation of secondary wall synthesis in fibers of
Arabidopsis. Planta, 225: 1603~1611
Zhong RQ, Ye ZH (2007). Regulation of cell wall biosynthesis.
Curr Opin Plant Biol, 10: 564~572
Zhou JL, Lee CH, Zhong RQ, Ye ZH (2009). MYB58 and MYB63
are transcriptional activators of the lignin biosynthetic path-
way during secondary cell wall formation in Arabidopsis.
Plant Cell, 21: 248~266