全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (5): 581–590　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0574 581
收稿 2015-10-20　　修定 2016-03-31
资助 国家自然科学基金(U1130304)和浙江省自然科学基金
(LY15C020006)。
* 通讯作者(E-mail: liqundu@hznu.edu.cn)。
水杨酸介导植物抗病的研究进展
汪尚, 徐鹭芹, 张亚仙, 曾后清, 杜立群*
杭州师范大学生命与环境科学学院, 杭州310036
摘要: 水杨酸(salicylic acid, SA)是一种在植物免疫反应中起着重要作用的信号分子, 植物受到活体营养型病原侵染后, 体内
SA合成急剧增加, 这是激活植物对病原产生抗性反应所必不可少的细胞信号响应, 因此SA又被称为植物抗病激素。研究
表明植物体内具有多种与SA作用或结合的蛋白, 其中NPR1 (nonexpressor of pathogenesis-related genes 1)、NPR3和NPR4在
SA介导的信号感受和传导过程中起着关键的调控作用。本文围绕SA在植物抗病反应中的作用; SA的生物合成及其调控;
以及植物细胞利用SA结合蛋白(SA-binding-proteins, SABPs), 如NPR1、NPR3和NPR4等, 感受SA并调节抗病信号传导途径
等进行简单的介绍, 并对其研究前景进行展望。
关键词: 水杨酸(SA); 信号传导; 水杨酸结合蛋白; NPR1; NPR3; NPR4
综　述 Reviews
水杨酸(salicylic acid, SA)是一种简单的酚类
化合物 , 最先在柳树皮的提取物中发现(Vlot等
2009)。早在1979年, White (1979)发现, 经过SA或
其衍生物阿司匹林处理后的烟草对烟草花叶病毒
(tobacco mosaic virus, TMV)的抗性提高。后来的
研究发现, 在烟草和拟南芥中表达一种水杨酸羟
化酶(salicylate hydroxylas, NahG)能阻止SA在体内
的积累, 进而使植物无法启动效应因子激发的免
疫反应(effector-triggered immunity, ETI)和系统获
得性抗性(systemic acquired resistance, SAR)等抗病
免疫反应(Gaffney等1993; Delaney等1994)。这些
研究结果最先证明, SA是一种重要的植物防卫激
素, 在植物防御反应尤其是SAR中起着显著的作用
(Vlot等2009)。此外, SA还参与调节植物的生长发
育和各种应激反应(stress response), 如植物的耐
热性、耐旱性、种子萌发、气孔关闭、光合作
用、开花及植物衰老等过程(Vicente和Plasencia
2011)。
1 植物的抗病免疫反应
植物在生长和发育过程中会受到多种病原的
侵害, 为了应对外界的环境压力和病原菌的感染,
植物在漫长的进化过程中逐渐形成了一系列迅速
而有效的防御机制。植物免疫活动通常被归纳为
病原相关分子(pathogen-associated molecular pat-
terns, PAMPs)激发的免疫反应(PAMPs-triggered
immunity, PTI)和ETI。其中, PTI主要是指病原微
生物表面的病原特征性分子(如细菌鞭毛蛋白、真
菌细胞壁成分几丁质等)刺激诱导后, 宿主植物细
胞产生的非特异性防卫反应(即基础防卫反应)
(Boller和Felix 2009; Macho和Zipfel 2014)。植物细
胞表面的模式识别受体(pattern recognition recep-
tors, PRRs)识别微生物保守的PAMPs后, 其功能激
活而诱发一序列的细胞响应, 例如活性氧(reactive
oxygen species, ROS)的产生、外部Ca2+涌入宿主
细胞、促分裂素原活化蛋白激酶(mitogen-activated
protein kinases, MAPKs)的瞬时激活和SA的产生,
最终导致PTI的建立(Tsuda等2008a, 2008b; Tsuda
和Katagiri 2010); 在进化过程中, 病原菌也会躲避
或者干扰植物的防御反应, 以确保它们能从宿主
植物获取其生长所需要的营养(Bozkurt等2012)。
一些病原菌通过产生一些毒性因子(virulent effec-
tors)抑制或干扰植物的PTI, 使它们在与宿主植物
交锋的过程中占有优势, 从而可以再度感染植物,
这种现象被称为效应因子触发的感病性(effector-
triggered susceptibility, ETS) (Jones和Dangl 2006;
Bozkurt等2012; Win等2012)。近年来, 研究者已经
发现多种效应因子可以干扰SA信号传导途径(Up-
palapati等2007; Djamei等2011; Caillaud等2013;
Jiang等2013; Rabe等2013; Liu等2014)。例如, 丁香
假单胞杆菌(Pseudomonas syringae)分泌毒性因子
冠菌素(coronatine, COR), COR能抑制番茄中SA信
植物生理学报582
号传导途径(Uppalapati等2007); 玉米黑粉菌(Ustilago
maydis)菌株分泌的一种毒性因子Cmu1具有分支
酸变位酶(chorismate mutase)活性, 通过催化分支
酸(chorismate)变成预苯酸(prephenate)进而影响SA
的合成 , 从而干扰SA信号传导途径(Djamei等
2011); 活体营养型卵菌(Hyaloperonospora arabi-
dopsidis, Hpa)分泌的效应因子HaRxL44能抑制SA
途径中抗性基因的表达(Caillaud等2013); 大豆疫
霉菌(Phytophthora sojae)和黄萎病菌(Verticillium
dahliae)分泌的异分支酸酶PsIsc1和VdIsc1, 作为效
应蛋白通过抑制SA的前体破坏植物的SA代谢(Liu
等2014)。
在与带有毒性因子的病原菌进行抗争的过程
中, 宿主植物进化出抗性基因(Resistance genes), 也
叫R基因(R-gene), 其编码的蛋白往往含有保守的
亮氨酸富集重复结构域(leucine-rich-repeat, LRR),
其功能主要是检测病原菌编码的抑制宿主抗性反
应的效应因子, 或效应因子对宿主细胞中靶蛋白功
能的干扰活动, 然后启动植物抗病免疫反应, 即宿
主植物的ETI (Jones和Dangl 2006; Lewis等2009)。
ETI的激活也会导致SA更多的积累和MAPK的激
活, 而SA的积累和MAPK的激活又对ETI中植物的
抗病性具有重要促进作用(Tsuda等2013)。通常R蛋
白激活ETI后, 植物所产生抗性具有典型的表现形
式, 被侵染部位以局部组织迅速坏死的方式来阻
止病菌的扩散, 即发生超敏反应(hypersensitive re-
sponse, HR) (Mur等2008)。随后产生并释放系统
性信号分子, 并引起植物对同一病原或其它病原
产生抗性, 即产生SAR (Fu和Dong 2013)。系统信
号分子的本质, 目前还不清楚, 但在这个过程中,
SA起到非常关键的作用(Durrant和Dong 2004)。
SA能诱导包括病原相关蛋白(pathogenesis-related
protein, PR蛋白)在内的许多抗病相关蛋白的产生,
从而使植物产生SAR。人为施加SA足以诱导SAR
的建立, 阻断SA合成或积累会导致植物无法产生
SAR, 并且对病原菌更敏感(Delaney等1994; Wil-
dermuth等2001)。
除SA外, 其他植物激素在植物抗病信号传导
中也起着直接或间接作用, 如茉莉酸(jasmonic acid,
JA)、乙烯(ethylene, ET)、脱落酸(abscisic acid,
ABA)、细胞分裂素(cytokinin, CK)、生长素(auxin,
AUX)、赤霉素(gibberellin, GA)、油菜素类酯
(brassinosteroids, BRs)等(Pieterse等2012)。这些激
素介导的信号传导途径存在交叉, 有的相互抑制,
有的相互促进(Mur等2006)。而SA介导的信号途
径与Ca2+介导的信号途径也存在交叉(Du等2009)。
与SA相关的核心问题是, 抗病反应中SA的合成如
何受到调控, SA介导的信号途径如何被激活, 以及
SA信号如何激活植物的抗病性。
2 抗病反应中SA的生物合成与调控
2.1 SA的生物合成途径
已有研究显示, 植物中SA合成途径一般分为
两种: 一种是异分支酸合酶 (isochorismate synthase,
ICS)途径, 即分支酸经由ICS催化形成异分支酸
(isochorismate, IC), 然后再由异分支酸丙酮酸裂解
酶(isochorismate pyruvate lyase, IPL)催化转变为SA
(Wildermuth等2001); 另一种是苯丙氨酸氨解酶
(phenylalanine ammonia-lyase, PAL)途径, 即苯丙氨
酸被PAL催化裂解为肉桂酸, 肉桂酸经由几个未知
酶的催化转化成苯甲酸, 再由苯甲酸-2-羟化酶催
化转化成SA (Lee等1995)。研究表明, 抗病反应中
诱导产生的SA 90%以上是经由ICS途径合成的
(Wildermuth等2001)。拟南芥、烟草、番茄、杨
树、向日葵和辣椒等植物中都含有ICS和PAL同源
基因(Wildermuth等2001; Cochrane等2004; Uppa-
lapati等2007; Catinot等2008; Yuan等2009; Sadeghi
等2013; Kim和Hwang 2014), 这表明在进化过程中,
这些SA合成途径对植物的生存有重要作用(Seyf-
ferth和Tsuda 2014)。拟南芥中有2个ICS基因ICS1
(也称作SID2)和ICS2。拟南芥ics1突变体在受到病
原菌感染后 , S A的积累量只有野生型植株的
5%~10%。拟南芥包含4个PAL基因(PAL1~PAL4),
拟南芥pal1 pal2 pal3 pal4四突变体(PAL活性只有
10%)在受到病原菌感染后, SA的积累量是野生型
植株的50% (Huang等2010), 这些研究结果表明在
植物产生免疫反应的过程中, SA主要是通过ICS途
径来合成, PAL途径也参与SA的合成, 但其作用不
明显。
在叶绿体中, ICS催化分支酸转变成IC (Wil-
dermuth等2001; Strawn等2007; Garcion等2008), 进
而转变成SA (Dempsey等2011)。在某些细菌中, IC
变成SA是由IPL催化的。然而, 植物基因组中并没
汪尚等: 水杨酸介导植物抗病的研究进展 583
有编码细菌IPL的同源基因。叶绿体中, ICS和细
菌酶IPL的表达会导致SA的积累(Verberne等2000;
Mauch等2001)。因此可以想象, 植物叶绿体中有
某些尚未被发现的基因或基因家族的产物含有
IPL活性(Seyfferth和Tsuda 2014)。然而, 一些代谢
酶如酰基酰胺合成酶(acyl acid amido synthetase)
(如GH3.12) (Nobuta等2007; Okrent等2009; Westfall
等2010, 2012)以及酰基转移酶(如enhanced pseudo-
monas susceptibility 1, EPS1) (Zheng等2009)都与
SA的积累有关, 这些酶可能为SA的生物合成提供
前体来影响SA的积累。因此, SA在植物中的生物
合成可能比在细菌中更复杂。SA在叶绿体中合成
后通过MATE (multidrug and toxin extrusion)转运
蛋白EDS5 (enhanced disease susceptibility 5) 转运
至细胞质(Serrano等2013), 在eds5突变体中, SA的
积累被抑制(Nawrath等2002; Ishihara等2008), 因此
EDS5的转运对SA的积累及其在细胞中的分布至
关重要。
2.2 抗病反应中SA的调控
对抗病过程中SA抗病信号途径的激活的认
识, 最先是通过研究R基因介导的抗病反应获得
的。大多数R蛋白结构中都含有核苷酸结合位点
(nucleotide binding site, NBS)及LRR结构域。NBS-
LRR类型的抗性基因主要分两类CC-NBS-LRR和
TIR-NBS-LRR (Qian和Liu 2014)。CC-NBS-LRR
类抗性基因介导的抗病性主要受依赖N D R 1
(non-specific disease resistance 1)的信号通路调
控。植物免疫反应建立过程中, NDR1在SA上游发
挥功能(Century等1997), 功能缺失突变体ndr1不能
正常诱导SA的合成, 功能互补实验表明, NDR1能
恢复ndr1突变体SAR等方面的缺陷(Vlot等2009)。
另一类抗性基因TIR-NBS-LRR介导的抗性主要受
依赖EDS1功能的信号通路调控(Aarts等1998)。
EDS1在抵抗活体病原菌的过程中, 通过与PAD4相
互作用来激活TIR-NBS-LRR感知的ET1和植物基
础免疫反应(Feys等2001)。
遗传学分析表明, 在SA相关信号传导途径中,
PAD4、EDS1以及NDR1都位于SA合成基因ICS1
的上游。拟南芥在没有受到胁迫或激素诱导情况
下, 与SA合成相关的基因的表达维持在较低水平;
在植物受到生物或非生物胁迫时, ICS1基因的表达
很可能通过去抑制作用来激活(Dempsey等2011)。
因此, 在烟草和拟南芥等植物中, ICS1的转录调控
对防御反应的激活具有重要作用。目前已知的多
种转录因子能直接与ICS1的启动子结合并调控其
基因表达。拟南芥钙调素结合蛋白(calmodulin-
binding proteins, CBPs)中的CBP60基因家族中两
个成员CBP60g和SARD1 (SAR defective1), 共同正
向调节ICS1的表达(Zhang等2010b; Wang等2011),
影响PAMP诱导的SA积累(Wang等2009)。TCP 家
族转录因子TCP8和TCP9也能正向调控病原菌侵
染过程中ICS1的诱导表达和SA的积累(Zheng等
2015)。通过酵母单杂交技术, Zheng等(2015)发现
了激活ICS1表达的两个转录因子: NTL9 (NTM1-
like 9)和CHE (CCA1 hiking expedition)。NTL9在
形成气孔的保卫细胞中激活ICS1, 帮助气孔快速
关闭, 阻止病原体进入。CHE是主要的生物钟响应
因子, 介导SA水平的节律性变化。此外, SAR过程
也需要通过CHE提高系统性的水杨酸合成(Zheng等
2015)。此外研究表明, 外源SA能诱导SA信号途径
中正调控基因的表达(包括ICS1、EDS5、PBS3、
SGT1和UGT74F1), 而这些基因的表达又会导致
SA的迅速积累, 从而形成一个SA信号的反馈放大
回路。SA信号放大系统的存在, 暗示植物体内必
然有SA信号的负调控机制来平衡SA信号。受钙/
钙调素信号控制的AtSR1/CAMTA3转录因子可以
抑制TIR-NB-LRR和CC-NB-LRR两类R基因激发
的抗病信号正调控因子(EDS1和NDR1)的表达(Du
等2009; Nie等2012), 进而防止SA的过度产生。
EIN3 (Ethylene-insensitive 3)和ANAC019 (Arabi-
dopsis NAC domain-containing protein 19)也可以对
ICS1基因的表达和SA水平起负调控作用, 并影响
SA与其他植物激素的相互作用(Chen等2009; Zheng
等2012)。
另一方面, 其他激素, 如吲哚乙酸(indoleacetic
acid, IAA)、JA和ET等也会影响SA信号途径。
IAA、JA和ET通过影响SA代谢过程的调节因子
(如BSMT1、GH3.5)来调控细胞内SA水平(Goda等
2008), IAA、JA和ET通过这种方式能调控游离SA
的积累 , 反过来又抑制SA介导的防御反应的激
活。此外, JA和ET能间接抑制ICS1介导的SA的合
成(Chen等2009; Zheng等2012)。
植物生理学报584
3 SA结合蛋白
3.1 SABP
SA作为一种信号分子, 必须要与细胞中靶蛋
白或受体蛋白结合才能激活下游信号元件。因此,
鉴定和分析与SA作用或结合的蛋白是一个很有意
义的科学问题 , 科学家们也为此做出了很多努
力。SABP最先从烟草中分离纯化出来, 是植物中
的具有过氧化氢酶(catalase, CAT)活性的蛋白, 其
与SA亲和力较低(Kd=14 μmol·L
-1)。研究人员设想
SA与SABP结合并抑制其CAT活性, 导致ROS水平
提高(如H2O2的积累), 进而诱导植物产生防御反
应。然而Ruffer等(1995)发现, SA并不只与植物中
的CAT结合, 也与真菌和动物中的CAT结合。进一
步研究表明, SA也可以和其他含Fe2+的氧化还原酶,
如顺乌头酸酶、脂肪氧化酶及过氧化物酶等结合
(Ruffer等1995)。因此, 这些酶只是SA的普通的靶
蛋白, 并不是特异的SA受体(Yan和Dong 2014)。
3.2 SABP2
与SABP相比, 烟草中SABP2与SA亲和力更强
(Kd=90 nmol·L
-1) (Du和Klessig 1997)。通过结构和
生化分析表明, SABP2具有水杨酸甲酯(methyl sa-
licylate, MeSA)酯酶活性, 而SA是SABP2酶活性的
强抑制剂(Kumar和Klessig 2003; Forouhar等2005)。
拟南芥中至少有18个与SABP2同源的蛋白, 这些
同源蛋白中, AtMES9 (Arabidopsis thaliana MeSA
esterase 9)与SA亲和力最高, 约为烟草SABP2的2
倍(Kd=45 nmol·L
-1) (Vlot等2008)。虽然SABP2可
能参与诱导产生SAR, 但SABP2并不是作为SA受
体起作用, 而是通过将没有生物活性的MeSA 转化
成具有活性的 SA而发挥作用(Forouhar等2005)。
3.3 SABP3
SABP3是叶绿体中的一种碳酸酐酶, 其与SA
结合能力在SABP和SABP2之间(Kd=3.7 μmol·L
-1)
(Slaymaker等2002)。由于SA在叶绿体中合成后需
要通过EDS5转运到细胞质中发挥作用, 而SA的受
体并不存在于叶绿体, 因此SABP3不可能是真正
的SA受体蛋白(Serrano等2013)。
3.4 其他与SA作用的蛋白(SABPs)
近年来, Tian等(2012)将光亲和标记技术和表
面等离子共振技术相结合, 从拟南芥中分离出其
他SABPs, 这些SABPs是戊二酸脱氢酶(α-ketoglu-
tarate dehydrogenase, KGDH)的E2亚基和4种谷胱
甘肽硫基转移酶(glutathione S-transferases, GSTs),
即GSTF2、GSTF8、GSTF10、GSTF11 (Tian等
2012)。传统放射性标记SA的配体结合实验表
明, 这些SABPs与SA结合能力很弱, 甚至根本不
与SA结合。可见, 这些SABPs对SA的亲和力很
弱, 或者只是瞬时与SA相互作用(Tian等2012)。
这些SABPs在SA应答反应中的重要性有待进一
步研究。
Moreau等(2013)利用蛋白质微阵列技术寻找
拟南芥基因组所编码的SABPs, 发现了65个与
AzSA (4-azido SA: SA类似物)作用的蛋白质。他
们选择了其中的甲拌磷金属内肽酶(thimet metallo-
endopeptidase, TOP)进一步分析, 结果证实SA可以
与TOP结合并抑制该酶的活性。然而, 通过传统
S A结合实验 , 研究者发现在竞争实验中 , 1 0
mmol·L-1非放射性SA仅仅使300 nmol·L-1放射性
SA与TOP的结合信号下降了一半, 因此TOP是否
与SA特异结合有待进一步核实(Moreau等2013)。
4 NPR1、NPR3及NPR4
4.1 NPR1是SA信号传导中的关键调节因子
NPR1作为植物SA信号传导过程中的关键调
节因子, 位于SA的下游, PR蛋白基因表达的上游。
在npr1突变体中, 编码PR蛋白的基因无法表达, 并
且无法激活SAR, 不能产生抗病性, 这说明NPR1的
缺乏会导致植株丧失SAR (Cao等1994, 1997)。在
未受刺激的条件下, NPR1单体蛋白在合成后会通
过半胱氨酸残基的分子间二硫键结合成低聚体复
合物并在胞质中积累, 而细胞核中的NPR1维持在
很低的水平(Mou等2003; 赵淑清和郭剑波2003; 彭
金英和黄勇平2005)。
NPR1包含一个BTB/POZ结构域和一个锚蛋
白重复序列结构域。酵母双杂交研究结果表明,
这些锚蛋白重复序列可以与TGA转录因子家族互
作, 并可能调控TGA转录因子的活性; 虽然NPR1
本身并非转录因子, 但在诱导SAR基因表达过程
中, 它可以通过锚蛋白重复序列结构域与转录因
子互作, 从而作为转录辅助因子调控很多抗病相
关基因(PR genes, PR基因)的表达(Zhang等1999;
Kinkema等2000; Zhou等2000)。PR基因编码的多
肽大多是直接参与抵御微生物的效应蛋白。在受
汪尚等: 水杨酸介导植物抗病的研究进展 585
到病原菌侵染或经SA处理后, 植物体内SA的积累
会诱发植物细胞内氧化还原状态的改变, 从而使
NPR1低聚体分子间的二硫键断开形成NPR1单体
并转移到细胞核中。NPR1进入细胞核后被磷酸
化, 随后被泛素化, 这些过程对植物SAR的激活具
有重要意义(Spoel等2009)。任何NPR1单体进入细
胞核后都会被逐渐降解, 但是只有磷酸化的NPR1
在降解后才能激活SAR (Fu等2012)。在细胞核中
NPR1与TGA等转录因子相互作用激活PR及其他
调控植物免疫反应基因的表达(Kinkema等2000)。
除了与TGA转录因子一起调控PR基因的表达
外, NPR1也参与PR蛋白翻译后加工并向质外体转
运的过程。PR蛋白的加工成熟和向胞外的运输由
包括BiP2在内的定位在内质网的分子伴侣(chaper-
one)参与完成。拟南芥bip2突变体受苯并噻二唑
(benzothiadiazole, BTH)诱导后PR1在胞外的积累下
降 , 并且BTH不能诱导bip2产生SAR (Wang等
2005)。研究表明, 很多参与PR蛋白成熟与分泌的
分子伴侣基因的启动子区富含TL1顺式元件(Trans-
locon 1 cis element, GAAGAAGAA)。通过鉴定识
别TL1的转录因子时, 研究人员在拟南芥中发现热
激转录因子TBF1 (TL1-binding factor 1, 也叫HSF4/
HsfB1)可以识别并调控包括BIP2在内的内质网膜
定位的分子伴侣蛋白(Wang等2005)。在npr1功能
缺失突变体中, TBF1的表达水平明显下降, 并不再
被外源SA诱导。从这些结果可以推测, NPR1至少
间接调控PR蛋白的翻译后成熟加工并向细胞外运
输这一过程(Pajerowska-Mukhtar等2012)。此外,
NPR1也直接参与内源SA含量水平的调控。研究
表明SA合成途径中ICS1的激活会促进SA的积累,
进而促使NPR1低聚体转变成NPR1单体并转运到
细胞核中, 而细胞核中NPR1正常发挥功能反过来
又抑制了ICS1基因的表达。当NPR1不能转运到细
胞核时, ICS1基因的持续表达会导致SA过度积累
从而产生毒害(Zhang等2010a)。
在拟南芥、胡萝卜、水稻、烟草、番茄、小
麦和苹果等很多植物中都发现, NPR1基因的过表
达会导致植物抗病性提高(Fitzgerald等2004; Lin等
2004; Chern等2005; Makandar等2006; Malnoy等
2007), 说明在高等植物中NPR1调控植物免疫反应
是一种普遍现象。
4.2 NPR1及NPR3、NPR4近年来研究进展
npr1突变体中, SA诱导的抗病性出现缺陷, 这
与NPR1作为转录辅助因子发挥作用的观点高度一
致, 遗传学研究表明NPR1很可能是一种SA受体
(Wang等2006)。但是Fu等(2012)通过传统受体-配
体结合实验发现拟南芥NPR1并不能与SA结合, 而
NPR1同源蛋白(NPR3、NPR4)与SA结合活性很
高。而Wu等(2012)在平衡透析实验中发现, NPR1
能与SA结合, 但是这种结合需要NPR1中两个半胱
氨酸残基(Cys521及Cys529)和铜离子的协同作
用。Fu等(2012)的结合实验中不能检测到NPR1和
SA的结合活性, 其可能的原因是结合缓冲液中没
有铜。但在缓冲液中添加铜后 , 并没有检测到
NPR1与SA的结合活性(Yan和Dong 2014)。如果那
两个半胱氨酸残基对NPR1与SA结合至关重要, 那
么在其他植物NPR1同源蛋白中, 这两个残基应该
具有保守性, 但情况并非如此。因此, 如果说拟南
芥NPR1是SA受体, 那么其他植物中NPR1可能通
过不同的机制感受SA。另一项研究表明, 瞬时表
达实验中报告基因的诱导需要Cys521及Cys529两
个残基发生氧化(Rochon等2006), 而这两个Cys残
基如何与铜结合还需要进一步的研究。大多数情
况下, Cys残基只有在还原状态下才具有与金属结
合的活性(Giles等2003)。Wu等(2012)的研究中,
NPR1与SA结合能力很强(Kd=140 nmol·L
-1), 这比
SABP及SABP3与SA的亲和力都要高。既然NPR1
与SA亲和力很强, 那么Fu等(2012)传统配体实验
应该能灵敏的检测出其结合能力 , 有可能SA-
NPR1复合体很不稳定而很难检测出来。因此, 拟
南芥NPR1是否是SA受体仍有待进一步明确。
Spoel等(2009)的研究发现, NPR1的降解需要
Cul3类型的泛素连接酶, 该连接酶往往利用含有
BTB结构域的蛋白作为底物接头蛋白(Pintard等
2004)。npr1突变体抗病性降低, 而npr3 npr4双突
变体抗病性增强 ; 同时NPR1同源蛋白NPR3和
NPR4都含有BTB结构域, 这说明NPR3和NPR4也
可以作为Cul3类泛素连接酶底物接头蛋白(Zhang
等2006)。Fu等(2012)也发现, NPR3和NPR4可以
与NPR1相互作用, 它们可以作为Cullin3类型泛素
连接酶底物接头蛋白介导NPR1的泛素化和降解。
非常有意思的是, NPR3和NPR4与NPR1相互作用
植物生理学报586
受SA调控, SA抑制NPR4与NPR1相互作用, 但是促
进NPR3与NPR1相互作用。NPR3和NPR4以不同
的亲和度与SA结合(NPR3, Kd=980 nmol·L
-1; NPR4,
Kd=46 nmol·L
-1)。当SA量很低时, NPR4与NPR1结
合, 降解NPR1, 使细胞中的NPR1维持在很低的水
平; 当SA量很高时, NPR3与NPR1结合, 降解细胞
核中的NPR1; 只有当SA含量适中时, SA抑制NPR4
与NPR1相互作用 , 但是又不足以促进NPR3与
NPR1相互作用, 此时细胞核中的NPR1维持在较高
的水平上, 从而调控下游基因的表达。植物受到病
原菌等感染后, NPR3和NPR4作为感应SA的受体,
通过调节NPR1的含量, 决定细胞死亡或存活。在
感染部位, SA含量升高促进NPR3与NPR1相互作
用并降解NPR1, 导致细胞死亡并启动ETI; 而在感
染组织周围, 较低水平的SA会抑制NPR4与NPR1
相互作用, 但是不足以促进NPR3与NPR1相互作
用, 此时NPR1蛋白大量积累, 促进SA介导的抗性
反应和细胞存活(Fu等2012)。由此可见, SA的感受
可以调控NPR3和NPR4介导的NPR1降解, 使其维
持在合适的水平从而决定植物免疫反应的进程。
5 展望
SA在植物免疫反应中具有重要作用, 过去20
年科学家对SA在抗病中的作用进行了大量研究。
SA诱导抗性的机制对农作物保护具有重要意义。
虽然现代生化和遗传学方法的结合有利于研究植
物中SA的合成、激活、SA受体以及SA在生物和
非生物胁迫中的作用, 但是现有的对SA的研究还
远远不够, 很多问题有待解决: (1)植物中SA生物合
成途径一般分为两种, 但其途径并不十分清楚, 比
如植物中IC转变成SA到底是通过哪些酶来催化
的？SA合成的ICS1途径是如何调控的？参与PAL
途径合成SA相关的酶又有哪些？PAL合成途径的
时间节点并不清楚; 在拟南芥中, PAL途径在生物
和非生物胁迫下诱导叶片SA合成的重要性并不明
显 , 但这并不能排除PAL途径合成SA的重要性
(Dempsey等2011); (2)至今为止分离出的SABPs虽
然并不是真正意义上的SA受体, 但他们在SA应答
反应中的重要性有待研究; (3) NPR1作为重要的调
节因子对SA信号传导途径具有重要意义, NPR3和
NPR4是SA信号传导途径中的受体, 这一发现是SA
信号传导研究中的一大进步。NPR3和NPR4能与
SA结合, 但是NPR1是否直接与SA结合还有待于进
一步研究; (4) SA与NPR3和NPR4的结合调控NPR1
的含量, 进而调控SA介导的抗性反应和SAR的建
立, 而为什么NPR3和NPR4与SA结合能力不同; (5)
SA参与植物非生物胁迫响应过程, 但是SA介导植
物非生物胁迫应答的生化机制仍有待研究。
参考文献
Aarts N, Metz M, Holub E, Staskawicz BJ, Daniels MJ, Parker JE
(1998). Different requirements for EDS1 and NDR1 by disease
resistance genes define at least two R gene-mediated signaling
pathways in Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 95 (17):
10306–10311
Boller T, Felix G (2009). A renaissance of elicitors: perception of
microbe-associated molecular patterns and danger signals by
pattern-recognition receptors. Annu Rev Plant Biol, 60: 379–406
Bozkurt TO, Schornack S, Banfield MJ, Kamoun S (2012). Oomy-
cetes, effectors, and all that jazz. Curr Opin Plant Biol, 15 (4):
483–492
Caillaud MC, Asai S, Rallapalli G, Piquerez S, Fabro G, Jones JD
(2013). A downy mildew effector attenuates salicylic acid-trig-
gered immunity in Arabidopsis by interacting with the host me-
diator complex. PLoS Biol, 11 (12): e1001732
Cao H, Bowling SA, Gordon AS, Dong X (1994). Characterization of
an Arabidopsis mutant that is nonresponsive to inducers of sys-
temic acquired resistance. Plant Cell, 6 (11): 1583–1592
Cao H, Glazebrook J, Clarke JD, Volko S, Dong X (1997). The Ara-
bidopsis NPR1 gene that controls systemic acquired resistance
encodes a novel protein containing ankyrin repeats. Cell, 88 (1):
57–63
Catinot J, Buchala A, Abou-Mansour E, Metraux JP (2008). Salicylic
acid production in response to biotic and abiotic stress depends
on isochorismate in Nicotiana benthamiana. FEBS Lett, 582 (4):
473–478
Century KS, Shapiro AD, Repetti PP, Dahlbeck D, Holub E, Stas-
kawicz BJ (1997). NDR1, a pathogen-induced component re-
quired for Arabidopsis disease resistance. Science, 278 (5345):
1963–1965
Chen H, Xue L, Chintamanani S, Germain H, Lin H, Cui H, Cai R,
Zuo J, Tang X, Li X, et al (2009). Ethylene insensitive3 and eth-
ylene insensitive3-like1 repress salicylic acid induction deficient
2 expression to negatively regulate plant innate immunity in
Arabidopsis. Plant Cell, 21 (8): 2527–2540
Chern M, Fitzgerald HA, Canlas PE, Navarre DA, Ronald PC (2005).
Overexpression of a rice NPR1 homolog leads to constitutive
activation of defense response and hypersensitivity to light. Mol
Plant Microbe Interact, 18 (6): 511–520
Cochrane FC, Davin LB, Lewis NG (2004). The Arabidopsis phenyl-
alanine ammonia lyase gene family: kinetic characterization of
the four PAL isoforms. Phytochemistry, 65 (11): 1557–1564
Delaney TP, Uknes S, Vernooij B, Friedrich L, Weymann K, Negrotto
D, Gaffney T, Gut-Rella M, Kessmann H, Ward E, et al (1994).
汪尚等: 水杨酸介导植物抗病的研究进展 587
A central role of salicylic acid in plant disease resistance. Sci-
ence, 266 (5188): 1247–1250
Dempsey DA, Vlot AC, Wildermuth MC, Klessig DF (2011). Salicyl-
ic acid biosynthesis and metabolism. Arabidopsis Book, 9: e0156
Djamei A, Schipper K, Rabe F, Ghosh A, Vincon V, Kahnt J, Osorio S,
Tohge T, Fernie AR, Feussner I, et al (2011). Metabolic priming
by a secreted fungal effector. Nature, 478 (7369): 395–398
Du H, Klessig DF (1997). Identification of a soluble, high-affinity
salicylic acid-binding protein in tobacco. Plant Physiol, 113 (4):
1319–1327
Du L, Ali GS, Simons KA, Hou J, Yang T, Reddy AS, Poovaiah BW
(2009). Ca2+/calmodulin regulates salicylic-acid-mediated plant
immunity. Nature, 457 (7233): 1154–1158
Durrant WE, Dong X (2004). Systemic acquired resistance. Annu Rev
Phytopathol, 42: 185–209
Feys BJ, Moisan LJ, Newman MA, Parker JE (2001). Direct interac-
tion between the Arabidopsis disease resistance signaling pro-
teins, EDS1 and PAD4. EMBO J, 20 (19): 5400–5411
Fitzgerald HA, Chern MS, Navarre R, Ronald PC (2004). Overexpres-
sion of (At)NPR1 in rice leads to a BTH- and environment-in-
duced lesion-mimic/cell death phenotype. Mol Plant Microbe
Interact, 17 (2): 140–151
Forouhar F, Yang Y, Kumar D, Chen Y, Fridman E, Park SW, Chiang Y,
Acton TB, Montelione GT, Pichersky E, et al (2005). Structural
and biochemical studies identify tobacco SABP2 as a methyl
salicylate esterase and implicate it in plant innate immunity. Proc
Natl Acad Sci USA, 102 (5): 1773–1778
Fu ZQ, Dong X (2013). Systemic acquired resistance: turning local
infection into global defense. Annu Rev Plant Biol, 64: 839-863
Fu ZQ, Yan S, Saleh A, Wang W, Ruble J, Oka N, Mohan R, Spoel
SH, Tada Y, Zheng N, et al (2012). NPR3 and NPR4 are recep-
tors for the immune signal salicylic acid in plants. Nature, 486
(7402): 228–232
Gaffney T, Friedrich L, Vernooij B, Negrotto D, Nye G, Uknes S,
Ward E, Kessmann H, Ryals J (1993). Requirement of salicylic
acid for the induction of systemic acquired resistance. Science,
261 (5122): 754–756
Garcion C, Lohmann A, Lamodiere E, Catinot J, Buchala A, Doer-
mann P, Metraux JP (2008). Characterization and biological
function of the isochorismate synthase2 gene of Arabidopsis.
Plant Physiol, 147 (3): 1279–1287
Giles NM, Watts AB, Giles GI, Fry FH, Littlechild JA, Jacob C (2003).
Metal and redox modulation of cysteine protein function. Chem
Biol, 10 (8): 677–693
Goda H, Sasaki E, Akiyama K, Maruyama-Nakashita A, Nakabayashi
K, Li W, Ogawa M, Yamauchi Y, Preston J, Aoki K, et al (2008).
The AtGenExpress hormone and chemical treatment data set: ex-
perimental design, data evaluation, model data analysis and data
access. Plant J, 55 (3): 526–542
Huang J, Gu M, Lai Z, Fan B, Shi K, Zhou YH, Yu JQ, Chen Z (2010).
Functional analysis of the arabidopsis PAL gene family in plant
growth, development, and response to environmental stress.
Plant Physiol, 153 (4): 1526–1538
Ishihara T, Sekine KT, Hase S, Kanayama Y, Seo S, Ohashi Y, Kusano
T, Shibata D, Shah J, Takahashi H (2008). Overexpression of the
Arabidopsis thaliana EDS5 gene enhances resistance to viruses.
Plant Biol (Stuttg), 10 (4): 451–461
Jiang S, Yao J, Ma KW, Zhou H, Song J, He SY, Ma W (2013). Bac-
terial effector activates jasmonate signaling by directly targeting
JAZ transcriptional repressors. PLoS Pathog, 9 (10): e1003715
Jones JD, Dangl JL (2006). The plant immune system. Nature, 444
(7117): 323–329
Kim DS, Hwang BK (2014). An important role of the pepper phenyl-
alanine ammonia-lyase gene (PAL1) in salicylic acid-dependent
signalling of the defence response to microbial pathogens. J Exp
Bot, 65 (9): 2295–2306
Kinkema M, Fan W, Dong X (2000). Nuclear localization of NPR1 is
required for activation of PR gene expression. Plant Cell, 12 (12):
2339–2350
Kumar D, Klessig DF (2003). High-affinity salicylic acid-binding
protein 2 is required for plant innate immunity and has salicylic
acid-stimulated lipase activity. Proc Natl Acad Sci USA, 100 (26):
16101–16106
Lee HI, Leon J, Raskin I (1995). Biosynthesis and metabolism of sali-
cylic acid. Proc Natl Acad Sci USA, 92 (10): 4076–4079
Lewis JD, Guttman DS, Desveaux D (2009). The targeting of plant
cellular systems by injected type III effector proteins. Semin Cell
Dev Biol, 20 (9): 1055–1063
Lin WC, Lu CF, Wu JW, Cheng ML, Lin YM, Yang NS, Black L,
Green SK, Wang JF, Cheng CP (2004). Transgenic tomato plants
expressing the Arabidopsis NPR1 gene display enhanced resis-
tance to a spectrum of fungal and bacterial diseases. Transgenic
Res, 13 (6): 567–581
Liu T, Song T, Zhang X, Yuan H, Su L, Li W, Xu J, Liu S, Chen L,
Chen T, et al (2014). Unconventionally secreted effectors of two
filamentous pathogens target plant salicylate biosynthesis. Nat
Commun, 5: 4686
Macho AP, Zipfel C (2014). Plant PRRs and the activation of innate
immune signaling. Mol Cell, 54 (2): 263–272
Makandar R, Essig JS, Schapaugh MA, Trick HN, Shah J (2006). Ge-
netically engineered resistance to Fusarium head blight in wheat
by expression of Arabidopsis NPR1. Mol Plant-Microbe Interact,
19 (2): 123–129
Malnoy M, Jin Q, Borejsza-Wysocka EE, He SY, Aldwinckle HS
(2007). Overexpression of the apple MpNPR1 gene confers
increased disease resistance in Malus × domestica. Mol Plant
Microbe Interact, 20 (12): 1568–1580
Mauch F, Mauch-Mani B, Gaille C, Kull B, Haas D, Reimmann C
(2001). Manipulation of salicylate content in Arabidopsis thali-
ana by the expression of an engineered bacterial salicylate syn-
thase. Plant J, 25 (1): 67–77
Moreau M, Westlake T, Zampogna G, Popescu G, Tian M, Noutsos C,
Popescu S (2013). The Arabidopsis oligopeptidases TOP1 and
TOP2 are salicylic acid targets that modulate SA-mediated sig-
naling and the immune response. Plant J, 76 (4): 603–614
Mou Z, Fan W, Dong X (2003). Inducers of plant systemic acquired
resistance regulate NPR1 function through redox changes. Cell,
113 (7): 935–944
植物生理学报588
Mur LA, Kenton P, Atzorn R, Miersch O, Wasternack C (2006). The
outcomes of concentration-specific interactions between salicy-
late and jasmonate signaling include synergy, antagonism, and
oxidative stress leading to cell death. Plant Physiol, 140 (1):
249–262
Mur LA, Kenton P, Lloyd AJ, Ougham H, Prats E (2008). The hyper-
sensitive response; the centenary is upon us but how much do we
know? J Exp Bot, 59 (3): 501–520
Nawrath C, Heck S, Parinthawong N, Metraux JP (2002). EDS5, an
essential component of salicylic acid-dependent signaling for
disease resistance in Arabidopsis, is a member of the MATE
transporter family. Plant Cell, 14 (1): 275–286
Nie H, Zhao C, Wu G, Wu Y, Chen Y, Tang D (2012). SR1, a calm-
odulin-binding transcription factor, modulates plant defense and
ethylene-induced senescence by directly regulating NDR1 and
EIN3. Plant Physiol, 158 (4): 1847–1859
Nobuta K, Okrent RA, Stoutemyer M, Rodibaugh N, Kempema L,
Wildermuth MC, Innes RW (2007). The GH3 acyl adenylase
family member PBS3 regulates salicylic acid-dependent defense
responses in Arabidopsis. Plant Physiol, 144 (2): 1144–1156
Okrent RA, Brooks MD, Wildermuth MC (2009). Arabidopsis
GH3.12 (PBS3) conjugates amino acids to 4-substituted ben-
zoates and is inhibited by salicylate. J Biol Chem, 284 (15):
9742–9754
Pajerowska-Mukhtar KM, Wang W, Tada Y, Oka N, Tucker CL, Fon-
seca JP, Dong X (2012). The HSF-like transcription factor TBF1
is a major molecular switch for plant growth-to-defense transi-
tion. Curr Biol, 22 (2): 103–112
Peng JY, Huang YP (2005). The signaling pathways of plant defense
response and their interaction. J Plant Physiol Mol Biol, 31 (4):
347–353 (in Chinese with English abstract)[彭金英, 黄勇平
(2005). 植物防御反应的两种信号转导途径及其相互作用. 植
物生理与分子生物学学报, 31 (4): 347–353]
Pieterse CM, Van der Does D, Zamioudis C, Leon-Reyes A, Van Wees
SC (2012). Hormonal modulation of plant immunity. Annu Rev
Cell Dev Biol, 28: 489–521
Pintard L, Willems A, Peter M (2004). Cullin-based ubiquitin ligases:
Cul3-BTB complexes join the family. EMBO J, 23 (8): 1681–
1687
Qian L, Liu Y (2014). Molecular mechanism of plant antiviral de-
fense. Scientia Sinica Vitae, 44 (10): 999
Rabe F, Ajami-Rashidi Z, Doehlemann G, Kahmann R, Djamei A
(2013). Degradation of the plant defence hormone salicylic acid
by the biotrophic fungus Ustilago maydis. Mol Microbiol, 89 (1):
179–188
Rochon A, Boyle P, Wignes T, Fobert PR, Despres C (2006). The
coactivator function of Arabidopsis NPR1 requires the core of
its BTB/POZ domain and the oxidation of C-terminal cysteines.
Plant Cell, 18 (12): 3670–3685
Ruffer M, Steipe B, Zenk MH (1995). Evidence against specific
binding of salicylic acid to plant catalase. FEBS Lett, 377 (2):
175–180
Sadeghi M, Dehghan S, Fischer R, Wenzel U, Vilcinskas A, Kavousi
HR, Rahnamaeian M (2013). Isolation and characterization of
isochorismate synthase and cinnamate 4-hydroxylase during
salinity stress, wounding, and salicylic acid treatment in Cartha-
mus tinctorius. Plant Signal Behav, 8 (11): e27335
Serrano M, Wang B, Aryal B, Garcion C, Abou-Mansour E, Heck S,
Geisler M, Mauch F, Nawrath C, Metraux JP (2013). Export of
salicylic acid from the chloroplast requires the multidrug and
toxin extrusion-like transporter EDS5. Plant Physiol, 162 (4):
1815–1821
Seyfferth C, Tsuda K (2014). Salicylic acid signal transduction: the
initiation of biosynthesis, perception and transcriptional repro-
gramming. Front Plant Sci, 5: 697
Slaymaker DH, Navarre DA, Clark D, del Pozo O, Martin GB, Kles-
sig DF (2002). The tobacco salicylic acid-binding protein 3
(SABP3) is the chloroplast carbonic anhydrase, which exhibits
antioxidant activity and plays a role in the hypersensitive defense
response. Proc Natl Acad Sci U SA, 99 (18): 11640–11645
Spoel SH, Mou ZL, Tada Y, Spivey NW, Genschik P, Dong X (2009).
Proteasome-mediated turnover of the transcription coactivator
NPR1 plays dual roles in regulating plant immunity. Cell, 137 (5):
860–872
Strawn MA, Marr SK, Inoue K, Inada N, Zubieta C, Wildermuth MC
(2007). Arabidopsis isochorismate synthase functional in patho-
gen-induced salicylate biosynthesis exhibits properties consistent
with a role in diverse stress responses. J Biol Chem, 282 (8):
5919–5933
Tian M, von Dahl CC, Liu PP, Friso G, van Wijk KJ, Klessig DF
(2012). The combined use of photoaffinity labeling and surface
plasmon resonance-based technology identifies multiple salicylic
acid-binding proteins. Plant J, 72 (6): 1027–1038
Tsuda K, Glazebrook J, Katagiri F (2008a). The interplay between
MAMP and SA signaling. Plant Signal Behav, 3 (6): 359–361
Tsuda K, Katagiri F (2010). Comparing signaling mechanisms en-
gaged in pattern-triggered and effector-triggered immunity. Curr
Opin Plant Biol, 13 (4): 459–465
Tsuda K, Mine A, Bethke G, Igarashi D, Botanga CJ, Tsuda Y, Gla-
zebrook J, Sato M, Katagiri F (2013). Dual regulation of gene
expression mediated by extended MAPK activation and salicylic
acid contributes to robust innate immunity in Arabidopsis thali-
ana. PLoS Genet, 9 (12): e1004015
Tsuda K, Sato M, Glazebrook J, Cohen JD, Katagiri F (2008b). In-
terplay between MAMP-triggered and SA-mediated defense
responses. Plant J, 53 (5): 763–775
Uppalapati SR, Ishiga Y, Wangdi T, Kunkel BN, Anand A, Mysore
KS, Bender CL (2007). The phytotoxin coronatine contributes
to pathogen fitness and is required for suppression of salicylic
acid accumulation in tomato inoculated with Pseudomonas sy-
ringae pv. tomato DC3000. Mol Plant Microbe Interact, 20 (8):
955–965
Verberne MC, Verpoorte R, Bol JF, Mercado-Blanco J, Linthorst HJ
(2000). Overproduction of salicylic acid in plants by bacterial
transgenes enhances pathogen resistance. Nat Biotechnol, 18 (7):
779–783
Vicente MRS, Plasencia J (2011). Salicylic acid beyond defence: its
role in plant growth and development. J Exp Bot, 62 (10): 3321–
汪尚等: 水杨酸介导植物抗病的研究进展 589
3338
Vlot AC, Dempsey DA, Klessig DF (2009). Salicylic acid, a multi-
faceted hormone to combat disease. Annu Rev Phytopathol, 47:
177–206
Vlot AC, Liu PP, Cameron RK, Park SW, Yang Y, Kumar D, Zhou FS,
Padukkavidana T, Gustafsson C, Pichersky E, et al (2008). Iden-
tification of likely orthologs of tobacco salicylic acid-binding
protein 2 and their role in systemic acquired resistance in Arabi-
dopsis thaliana. Plant J, 56 (3): 445–456
Wang D, Amornsiripanitch N, Dong X (2006). A genomic approach
to identify regulatory nodes in the transcriptional network of
systemic acquired resistance in plants. PLoS Pathog, 2 (11):
1042–1050
Wang D, Weaver ND, Kesarwani M, Dong X (2005). Induction of
protein secretory pathway is required for systemic acquired re-
sistance. Science, 308 (5724): 1036–1040
Wang L, Tsuda K, Sato M, Cohen JD, Katagiri F, Glazebrook J
(2009). Arabidopsis CaM binding protein CBP60g contributes
to MAMP-induced SA accumulation and is involved in disease
resistance against Pseudomonas syringae. PLoS Pathog, 5 (2):
e1000301
Wang L, Tsuda K, Truman W, Sato M, Nguyen le V, Katagiri F, Gla-
zebrook J (2011). CBP60g and SARD1 play partially redundant
critical roles in salicylic acid signaling. Plant J, 67 (6): 1029–
1041
Westfall CS, Herrmann J, Chen Q, Wang S, Jez JM (2010). Modulat-
ing plant hormones by enzyme action: the GH3 family of acyl
acid amido synthetases. Plant Signal Behav, 5 (12): 1607–1612
Westfall CS, Zubieta C, Herrmann J, Kapp U, Nanao MH, Jez JM
(2012). Structural basis for prereceptor modulation of plant hor-
mones by GH3 proteins. Science, 336 (6089): 1708–1711
White RF (1979). Acetylsalicylic acid (aspirin) induces resistance to
tobacco mosaic virus in tobacco. Virology, 99 (2): 410–412
Wildermuth MC, Dewdney J, Wu G, Ausubel FM (2001). Isochoris-
mate synthase is required to synthesize salicylic acid for plant
defence. Nature, 414 (6863): 562–565
Win J, Chaparro-Garcia A, Belhaj K, Saunders DG, Yoshida K, Dong
S, Schornack S, Zipfel C, Robatzek S, Hogenhout SA, et al
(2012). Effector biology of plant-associated organisms: con-
cepts and perspectives. Cold Spring Harb Symp Quant Biol, 77:
235–247
Wu Y, Zhang D, Chu JY, Boyle P, Wang Y, Brindle ID, De Luca V,
Despres C (2012). The Arabidopsis NPR1 protein is a receptor
for the plant defense hormone salicylic acid. Cell Rep, 1 (6):
639–647
Yan S, Dong X (2014). Perception of the plant immune signal salicyl-
ic acid. Curr Opin Plant Biol, 20: 64–68
Yuan Y, Chung JD, Fu X, Johnson VE, Ranjan P, Booth SL, Harding
SA, Tsai CJ (2009). Alternative splicing and gene duplication
differentially shaped the regulation of isochorismate synthase in
Populus and Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 106 (51):
22020–22025
Zhang X, Chen S, Mou Z (2010a). Nuclear localization of NPR1 is
required for regulation of salicylate tolerance, isochorismate syn-
thase 1 expression and salicylate accumulation in Arabidopsis. J
Plant Physiol, 167 (2): 144–148
Zhang Y, Cheng YT, Qu N, Zhao Q, Bi D, Li X (2006). Negative reg-
ulation of defense responses in Arabidopsis by two NPR1 paral-
ogs. Plant J, 48 (5): 647–656
Zhang Y, Fan W, Kinkema M, Li X, Dong X (1999). Interaction of
NPR1 with basic leucine zipper protein transcription factors that
bind sequences required for salicylic acid induction of the PR-1
gene. Proc Natl Acad Sci USA, 96 (11): 6523–6528
Zhang Y, Xu S, Ding P, Wang D, Cheng YT, He J, Gao M, Xu F, Li
Y, Zhu Z, et al (2010b). Control of salicylic acid synthesis and
systemic acquired resistance by two members of a plant-specific
family of transcription factors. Proc Natl Acad Sci USA, 107 (42):
18220–18225
Zhao SH, Guo JB (2003). Systemic acquired resistance and signal
transduction in plant. Sci Agric Sin, 36 (7): 781–787 (in Chinese
with English abstract)[赵淑清, 郭剑波(2003). 植物系统性获得
抗性及其信号转导途径. 中国农业科学, 36 (7): 781–787]
Zheng XY, Spivey NW, Zeng W, Liu PP, Fu ZQ, Klessig DF, He SY,
Dong X (2012). Coronatine promotes Pseudomonas syringae
virulence in plants by activating a signaling cascade that inhibits
salicylic acid accumulation. Cell Host Microbe, 11 (6): 587–596
Zheng XY, Zhou M, Yoo H, Pruneda-Paz JL, Spivey NW, Kay SA,
Dong X (2015). Spatial and temporal regulation of biosynthesis
of the plant immune signal salicylic acid. Proc Natl Acad Sci
USA, 112 (30): 9166–9173
Zheng Z, Qualley A, Fan B, Dudareva N, Chen Z (2009). An import-
ant role of a BAHD acyl transferase-like protein in plant innate
immunity. Plant J, 57 (6): 1040–1053
Zhou JM, Trifa Y, Silva H, Pontier D, Lam E, Shah J, Klessig DF
(2000). NPR1 differentially interacts with members of the TGA/
OBF family of transcription factors that bind an element of the
PR-1 gene required for induction by salicylic acid. Mol Plant
Microbe Interact, 13 (2): 191–202
植物生理学报590
Recent advance of salicylic acid signaling in plant disease resistance
WANG Shang, XU Lu-Qin, ZHANG Ya-Xian, ZENG Hou-Qing, DU Li-Qun*
College of Life and Environmental Sciences, Hangzhou Normal University, Hangzhou 310036, China
Abstract: Salicylic acid (SA) plays a central role in plant innate immunity. Endogenous SA level increases
drastically shortly after plants detect the attack of biotrophic pathogens, and plays an essential role in activating
plant defenses. Hence it has also been accepted as a defense hormone in plants. Studies have revealed multiple
SA-interacting/binding proteins, among which NPR1, together with NPR3 and NPR4 plays a master role in
sense and conducting the SA-mediated signals during the establishment of plant defense responses. This review
focuses on the role of SA in plant disease resistance, and gives an outline of how SA is synthesized and regulat-
ed, how it is perceived by SA interaction/binding proteins involving the actions of the NPR1, 3 and 4 as well as
the subsequent signal transduction. Perspective on future research is also suggested on this topic.
Key words: salicylic acid (SA); signaling; salicylic acid-binding-proteins (SABPs); NPR1; NPR3; NPR4
Received 2015-10-20 Accepted 2016-3-31
This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No. U1130304) and Zhejiang Provincial Natural Science
Foundation of China (Grant No. LY15C020006).
*Corresponding author (E-mail: liqundu@hznu.edu.cn).