全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (6): 561~567 561
收稿 2013-01-28　　修定 2013-04-27
资助 国家自然科学基金(31270654和31170570)、北京市自然
科学基金(6112017)、高等学校学科创新引智计划(111
项目 , B13007)、中央高校基本科研业务费专项资金
(JC2011-2)和北京市优秀博士学位论文指导教师专项基金
(YB20081002201)。
* 通讯作者(E-mail: lschen@bjfu.edu.cn; Tel: 010-62338129)。
盐胁迫下硫化氢调控杨树根系的离子流
朱会朋, 孙健, 赵楠, 马旭君, 张玉红, 沈昕, 陈少良*
北京林业大学生物科学与技术学院, 北京100083
摘要: 本文应用非损伤微测技术(non-invasive micro-test technique, NMT)研究了H2S对盐胁迫下耐盐的胡杨和不耐盐的群众
杨根部K+、Na+和H+流速的影响。结果表明, 两种杨树根系在瞬时(100 mmol·L-1 NaCl)和短期(24 h, 50 mmol·L-1 NaCl)盐胁
迫下呈现出K+外流, 这种盐诱导的根部K+外流能被50 µmol·L-1 NaHS抑制。此外, H2S能增加短期盐胁迫下Na+的外排, 而
Na+的外流被Na+/H+逆向转运体抑制剂amiloride或者质膜H+泵抑制剂sodium orthovanadate有效抑制。盐胁迫下, H2S对不耐
盐的群众杨根系K+外流的抑制作用和对Na+/H+逆向转运的促进作用高于耐盐的胡杨。据此推测, H2S是通过上调杨树根系
胞质膜Na+/H+逆向转运体系(H+泵和Na+/H+逆向转运体), 促进Na+和H+逆向跨膜转运, 并且, H+泵通过抑制去极化激活的离
子通道来限制盐诱导的K+外流。
关键词: 胡杨; 群众杨; K+/Na+平衡; NaHS; 非损伤微测技术
Hydrogen Sulfide Mediates Ion Fluxes in Root of Poplars under NaCl Stress
ZHU Hui-Peng, SUN Jian, ZHAO Nan, MA Xu-Jun, ZHANG Yu-Hong, SHEN Xin, CHEN Shao-Liang*
College of Biological Sciences and Technology, Beijing Forestry University, Beijing 100083, China
Abstract: Using the non-invasive micro-test technique (NMT), the effects of exogenous NaHS (a H2S donor)
on ion fluxes in roots were investigated in a salt-tolerant species Populus euphratica and a salt-sensitive poplar
spcies Populus popularis under the instantaneous salt stress (100 mmol·L-1 NaCl) and short-term salt stress (24
h, 50 mmol·L-1 NaCl). Both NaCl stress caused a K+ flux in roots of the poplar, and the salt-induced K+ flux was
markedly inhibited by 50 µmol·L-1 NaHS. Moreover, the Na+ flux increment could be induced by NaHS under
short-term salt stress, and also could be effectively inhibited by amiloride (a Na+/H+ antiporter inhibitor) or so-
dium orthovanadate (a plasma membrane H+-ATPase inhibitor). The results showed that the effects of H2S on
the inbition of K+ flux and the enhancement of Na+/H+ antiport were more remarkably in the salt-sensitive P. po-
pularis, compared to the salt-resistant P. euphratica. These concluded that the beneficial effects of H2S were
presumably due to the upward regulation of Na+/H+ antiport system (H+ pump and Na+/H+ antiporter), which
drived the Na+/H+ exchange across the PM, and simultaneously restricted the K+ flux through depolarization-ac-
tivated channels.
Key words: Populus euphratica; Populus popularis; K+/Na+ homeostasis; NaHS; non-invasive micro-test technigue
盐渍化会对植物造成各种各样不利的影响,
例如离子毒害、渗透胁迫、营养元素失衡等, 最
终抑制植物的生长(Zhu 2001)。大量的研究表明,
保持K+/Na+平衡对于植物适应高盐环境至关重要
(Shabala和Cuin 2008; Chen等2003; Sun等2009a;
Wang等2008)。NaCl诱导的K+流失主要是通过去
极化活化的外向型K+通道(depolarization-activated
outward rectifying K+ channels, DA-KORCs)和去极
化诱导的非选择性阳离子通道(depolarization-acti-
vated nonselectivecation channels, DA-NSCCs, Sha-
bala和Cuin 2008; Sun等2009b)。植物细胞利用质
膜和液泡膜上Na+/H+逆向转运体系将Na+外排或将
Na+区隔在液泡中(戴松香等2006; Blumwald等
2000)。Na+的跨膜转运主要是依赖于H+-ATPase,
H+泵一方面为Na+/H+逆向转运提供了质子浓度梯
度(Blumwald等2000; Zhu 2003; Sun等2009a,
2009b), 另一方面, H+-ATPase可以抑制钠离子通过
非电压依赖型的非选择性阳离子通道(voltage-in-
dependent nonselectivecation channels, VI-NSCCs)
植物生理学报562
进入胞内(Maathuis等2006)。研究表明, 诸多的胁
迫信使, 如胞外ATP、H2O2、[Ca
2+]cyt和NO等, 都能
通过调节盐胁迫下Na+/H+逆向转运体系来维持离
子平衡(Sun等2010a, 2010b, 2012; Lu等2012)。
越来越多的研究表明, 硫化氢(H2S)也作为信号
分子能够调节复杂的生理过程。已经发现H2S能够
调节光合作用(Chen等2011)、气孔运动(Lisjak等
2010; García-Mata和Lamattina 2010)、花的衰老
(Zhang等2011)、生根(李东波等2010; Zhang等
2009a)等。最近, H2S在胁迫下的作用受到了广泛的
关注。研究证明, H2S能够缓解植物的重金属毒害,
如铝(Zhang等2010b)、镉(于立旭等2011; Li等2012))、
铜(Zhang等2008)等。此外H2S还能缓解植物的渗透
和干旱胁迫(Zhang等2009b, 2010a)。最近发现, H2S
能增强苜蓿种子在萌发阶段对NaCl的耐受能力, 同
时苜蓿根系的K+/Na+比值有所提高(Wang等2012)。
然而, H2S调控K
+/Na+平衡的机制并不清楚。
本文研究了在瞬时和短期盐胁迫条件下, H2S
对胡杨(耐盐杨树)和群众杨(盐敏感杨树)根部K+、
Na+和H+离子流的影响, 揭示了H2S对于盐胁迫杨
树K+/Na+的调控作用, 并结合抑制剂实验, 探讨了
H2S的调控原理。
材料与方法
1 植物材料
4月份选取来自新疆维吾尔自治区的一年生
胡杨(Populus euphratica Olivi.)实生苗和北京林业
大学苗圃的群众杨(Populus popularis 35-44)一年
生插条苗, 温室盆栽培养1个月, 基质为壤土:河沙
(1:1)。实验开始前, 将培养得到的树苗转移至含有
1/4 Hoagland营养液的水培瓶中水培, 备用。
2 实验方法
2.1 瞬时盐胁迫与NaHS处理
2种杨树根系用不同浓度(0、25、50、200
μmol·L-1) NaHS预处理30 min, 测定分生区稳态K+
流10 min所得数据的平均值即为盐胁迫前的K+流
情况, 加入NaCl母液(200 mmol·L-1)至终浓度为100
mmol·L-1, 连续测试30 min所得数据的平均值即为
盐胁迫后的K+流情况。
2.2 短期盐胁迫与NaHS处理
两种杨树的水培苗根系进行4种不同处理: 对
照、50 µmol·L-1 NaHS、50 mmol·L-1 NaCl、50
mmol·L-1 NaCl+50 µmol·L-1 NaHS。处理24 h后, 从
根尖顶端距离200~1 200 µm处, 沿根轴每隔200 µm
测定1个点(分生区: 200~400 µm; 伸长区: 600~800
µm; 成熟区: 1 000~1 200 µm), 每个点测试2 min,
分别测定K+、Na+和H+离子流, 记录数据作图。
2.3 离子转运抑制剂处理
在短期盐胁迫后, 将50 mmol·L-1 NaCl和50
mmol·L-1 NaCl+50 µmol·L-1 NaHS处理的杨树根系
分别用500 μmol·L-1原钒酸钠(sodium orthovanada-
te)和50 μmol·L-1阿米洛利(amiloride)预处理30 min,
测试记录Na+流(Sun等2009a, b)。
3 离子流测试
利用非损伤微测技术(non-invasive micro-test
technique, NMT; NMT-YG-100, Younger USALLC,
Amherst, MA01002, USA))测试根系的K+、Na+和
H+流(Sun等2009a, b)。
3.1 测试样品准备
取30 mm的根段, 用蒸馏水冲洗干净后, 立即
在下列溶液中平衡10 min左右。K+和H+基本测试
液: 0.1 mmol·L-1 NaCl、0.1 mmol·L-1 MgCl2、0.1
mmol·L-1 CaCl2和0.5 mmol·L
-1 KCl, 用HCl和NaOH
调节pH至5.7。Na+基本测试液 : 0.1 mmol·L-1
NaCl、0.1 mmol·L-1 MgCl2、0.1 mmol·L
-1 CaCl2和
0.5 mmol·L-1 KCl, 用KOH和HCl调节pH至5.7。最
后将根段置于含10 mL新鲜测量液的测量池中, 并
固定于底部。
3.2 离子选择性电极的制备
离子选择性电极的制备与校准参照Sun等
(2009a, b)的方法。
3.3 NMT测试离子流
利用微操将离子选择性电极靠近根的表面
(电极尖端距离根表面的距离约为10 µm), 电极以
此为起点, 沿x轴方向(垂直根轴的方向)离开起点
进行往返测试, 电极每运动1次的距离为30 µm (从
靠近根表面的一端到远离根表面的一端, dx), 电极
的运动频率为0.3~0.5 Hz。NMT测量的每个样点,
数据持续采集1~2 min。在本文中, 离子选择性电
极从距根尖200 µm开始沿根轴直到1 200 µm进行
测试(在根部的分生区、伸长区和成熟区分别选择
2个部位进行测试)。
用ASET软件(ASET 2.0 Sciencewares, Fal-
mouth, MA 02540, USA)和iFluxes软件(Younger
朱会朋等: 盐胁迫下硫化氢调控杨树根系的离子流 563
USA, LLC, Amherst, MA 01002, USA)进行数据和
图像的获取、数据预处理、电极三维位置的控
制、显微镜精细聚焦的步进控制。
4 数据分析
离子的流速可以通过Fick’s扩散法则计算公
式如下:
J=–D (dc/dx)
式中, J代表x方向的离子流, D是在特定的介
质中离子的扩散常数, dc/dx表示离子浓度梯度。
利用旭月公司提供的MageFlux软件(http://xuyue.
net/mageflux)计算离子流数据。在本文中, 阳离子
外流表示为正值, 内流为负值, 并且本实验测得的
数据是净的离子流速(即内流与外流相互抵消之后
的离子流速)。
结果与讨论
1 NaHS对瞬时盐胁迫下杨树根系K+流的影响
盐胁迫能引起植物细胞K+的流失, 因此, 维持
细胞内K+的浓度对于植物适应高盐环境非常重要
(Chen等2005)。从瞬时盐胁迫前后的K+流变化可
以看出, 胡杨和群众杨根系K+外流均升高, 胡杨根
部分生区的K+外流从40 pmol·cm-2·s-1增大到170
pmol·cm-2·s-1, 群众杨从90 pmol·cm-2·s-1增大到150
pmol·cm-2·s-1 (图1)。
在盐胁迫前, 分别用25、50和200 µmol·L-1的
NaHS预处理胡杨和群众杨的根系30 min, 能不同
程度地降低K+外流甚至促进其内流(图1)。但两种
杨树的反应略有不同, 胡杨用25和200 µmol·L-1浓度
NaHS预处理的效果最明显; 而群众杨用50和200
µmol·L-1浓度NaHS预处理的效果显著。与对照相
比, 3种浓度的NaHS均能有效抑制杨树在瞬时盐胁
迫下的K+外流。25 µmol·L-1 NaHS处理的胡杨K+
流降低为2~3 µmol·L-1, 与盐胁迫前的相差约50
µmol·L-1; 群众杨K+流降低为40 µmol·L-1, 与处理前
相比变化不大。50 µmol·L-1 NaHS处理两种杨树
时, 胡杨K+流降低到大约70 µmol·L-1, 群众杨为60
µmol·L-1左右。200 µmol·L-1 NaHS处理时, 两种树
种均表现出K+流的降低, 流速大约都在50 µmol·L-1。
从图1中可以看出, 盐胁迫前后, 50 µmol·L-1 NaHS
对于两种杨树的K+流抑制效果最显著。
由于盐胁迫后测试液中含有的高浓度Na+离
子 , 降低了Na +离子选择电极的灵敏度 (Sun等
2009a), 因此, 本文未对Na+流进行瞬时测试。
2 NaHS对短期盐胁迫下杨树根系离子流的影响
如图2所示, 通过测定两种杨树分生区、伸长
区和成熟区的离子流, 发现对照均表现为微弱的
净K+外流。24 h盐胁迫下, 两种杨树根部K+的净外
流提高, 在分生区, 群众杨K+外流(350 pmol·cm-2·s-1)
明显高于胡杨(50 pmol·cm-2·s-1), 在伸长区和成熟
区也是如此, 只是流速持续降低(图2)。NaHS处理
对两种杨树根系的离子流都有影响。在非盐胁迫
下, NaHS处理可有效抑制两种杨树K+的外流并且
导致胡杨K+内流(图2)。在盐胁迫下, NaHS处理能
够明显降低K+的外流, 胡杨的分生区、伸长区和
成熟区表现出微弱的内流(图2-A); 群众杨的K+外
流降低约75% (分生区)和50% (伸长区), 而成熟区
图1 不同浓度NaHS对盐胁迫前后杨树根系K+流变化的影响
Fig.1 Effect of different concentrations of NaHS on K+ flux of
the poplar roots before and after salt stress
柱状图表示5~6株植物的均值(根系分生区测试2~3个点, 每个
点2 min), 不同字母表示差异显著。
植物生理学报564
K+流变化不明显(图2-B)。图2中可以看出, H2S能
够降低盐胁迫诱导的两种杨树的K+外流, 尤其在
盐敏感的群众杨中表现显著, 特别是在分生区。
H2S在盐胁迫下抑制K
+外流有益于植物对高盐环
境的适应(Chen等2005)。
Na+外排是避免Na+在细胞质中积累的一种直
接途径。高盐环境下植物将Na+排出细胞外时需逆
着电化学势梯度, 这是一个主动运输的过程。在高
等植物中, Na+的外排是通过质膜上的Na+/H+逆向
转运蛋白实现的。质膜H+-ATPase水解ATP产生能
量将H+从细胞质中泵出, 从而产生跨质膜的H+电化
学势梯度, 驱动质膜Na+/H+逆向转运蛋白进行离子
转运: H+顺着电化学势梯度进入细胞的同时, Na+逆
着电化学势梯度被排出细胞(Zhu 2001, 2003)。
图3所示, 对照的Na+流均为外流, 胡杨的平均
流速约为120 pmol·cm-2·s-1, 群众杨的平均流速约为
80 pmol·cm-2·s-1。胡杨根系的Na+流高于群众杨, 应
是其内源高水平的Na+所致。由于胡杨取自新疆,
生长于该地区盐碱土壤中的胡杨苗木会积累Na+
离子(Chen等2003; Wang等2008)。非盐胁迫下,
NaHS处理能增加两种杨树Na+的外流, 这种现象在
胡杨中尤其显著, 胡杨根系分生区和伸长区的Na+
流增加约1.5倍, 而成熟区则不明显(图3-A), 而群
众杨Na+外流没有增加并有些降低(图3-B)。在短
期盐胁迫下, NaHS能提高了两种杨树根系整体的
Na+的外流, 而在不同区域反应有所不同, 群众杨
的分生区、伸长区和成熟区Na+外流的增加值分
别为170、90和50 pmol·cm-2·s-1, 依次降低; 胡杨与
图2 NaHS对24 h盐胁迫下杨树根系K+流的影响
Fig.2 Effect of NaHS on K+ fluxs of the poplar roots
under the 24 h salt stress
图3 NaHS对24 h盐胁迫下杨树根系Na+流的影响
Fig.3 Effect of NaHS on Na+ fluxs of the poplar roots
under the 24 h salt stress
朱会朋等: 盐胁迫下硫化氢调控杨树根系的离子流 565
群众杨的趋势一致, 但只有分生区和伸长区Na+的
外流增加。因此, 说明H2S在盐胁迫下能促进杨树
Na+的外排, 减少Na+离子在细胞内的积累, 避免盐
毒害作用。
图4显示, 胡杨的对照苗木表现出H+外流, 而
群众杨根为内流。盐胁迫24 h后, 胡杨H+外流增
加, 而群众杨中H+内流与对照持平。非盐胁迫下,
NaHS处理能增强两种杨树根系H+内流, 从而使胡
杨H+的外流降低, 群众杨H+的外流增强(图4); 在盐
胁迫下, NaHS对两种杨树根系H+内流的增强作用
更加明显, 胡杨根部分生区的H+转变为内流, 群众
杨H+内流进一步提高。实验结果表明, H2S在盐胁
迫下能促进杨树根细胞H+内流。结合Na+外流的
提高(图3和4), 我们推断H2S促进了跨质膜的Na
+/
H+逆向转运。
3 离子转运抑制剂对盐胁迫下杨树根系Na+流的
影响
如图5所示, 500 µmol·L-1的原钒酸钠能显著抑
制NaCl+NaHS处理的Na+外流, 这种抑制作用在杨
树的分生区附近(200~400 µm)最为显著, 抑制幅度
达到40%~60%, 而原钒酸钠对于盐胁迫下杨树根
系Na+外流的抑制作用随着距离根尖越远效果越
不明显。
如图6所示, 50 µmol·L-1的阿米洛利能显著抑
制NaCl+NaHS处理的Na+外流, 这种抑制作用在两
种杨树的分生区附近(200~400 µm)最为显著, 抑制
幅度达到50%~90%, 与原钒酸钠作用趋势相同, 阿
米洛利对于盐胁迫下杨树根系Na+外流的抑制作
用在根系的成熟区不明显。
在高盐环境下维持K+/Na+平衡对于杨树适应
盐胁迫环境至关重要(Chen等2003), 对于盐胁迫下
图4 NaHS对24 h盐胁迫下胡杨根系H+流的影响
Fig.4 Effect of NaHS on H+ fluxs of the poplar
roots under the 24 h salt stress
图5 原钒酸钠对盐胁迫下杨树根Na+离子流的影响
Fig.5 Effects of sodium orthovanadate on Na+ fluxs of the
poplar roots under salt stress
植物生理学报566
细胞质内K+/Na+平衡的维持, 植物一方面可以通过
限制Na+在细胞质中的积累来完成, 另一方面可以
通过限制K+的流失来实现。已有研究表明, 耐盐
的胡杨主要通过两种方式来调节盐胁迫组织和细
胞的K+/Na+平衡: 提高Na+的外排和限制K+的外流
(Wang等2012)。本实验发现H2S能能够提高2种杨
树根部的Na+外流(图3), 并能同时减弱K+外流(图1
和2), 据此推测, H2S具有调节杨树根系K
+/Na+平衡
的能力。
盐胁迫24 h后, H2S显著增强了耐盐的胡杨和
盐敏感的群众杨根部分生区的Na+外流(图3), 另外
在NaHS处理时表现出净的H+内流, 尤其在杨树的
分生区表现明显(图4), 即H2S引起的H
+的内流与
Na+的外流相对应。药理学实验也证明, Na+/H+逆
向转运蛋白抑制剂阿米洛利和H+-ATPase专一性抑
制剂原钒酸钠能够降低由H2S引起的Na
+外流(图5
和6)。据此, 我们推断H2S促进了跨质膜的Na
+/H+
逆向转运。已有研究证实, 耐盐植物Na+/H+逆向转
运蛋白活性与质子泵活性是相偶联的, Na+/H+逆向
转运蛋白依靠膜上的质子泵H+-ATPase产生的H+
电化学势梯度来驱动。质膜H+-ATPase泵能够维持
H+电化学梯度 , 从而促进了Na+/H+的逆向转运
(Blumwald等2000; Zhu 2003)。由此推测, 盐胁迫
下H2S促进了杨树根细胞质膜H
+-ATPase和Na+/H+
逆向转运蛋白的活性, 从而促进了Na+的外排。H+
的净流速低于Na+, 主要是由于H+-ATPase活性提高
促进了H+的外流, 从而部分抵消了H+的内流的总
量。
H2S对于盐胁迫下的两种杨树根系K
+的平衡
也起重要的作用, 在瞬时和短期盐胁迫下, H2S能
够降低盐诱导的K+外流(图1和2), 我们以前的研究
表明, K+的外流是通过外向型K+通道和非选择性
阳离子通道(Sun等2009a, b)进行的。抑制剂实验
(图5和6)的结果说明 , H2S能够激活化质膜H
+-
ATPase, 从而使盐诱导质膜电化学势去极化的程
度降低, 由此, H2S就能抑制K
+通过DA-KORCs和
DA-NSCCs的流失(Shabala和Cuin 2008)。
综上, H2S能够抑制盐诱导的K
+的外流和增强
Na+的外排, 从而使杨树在高盐环境下维持K+/Na+
平衡。这很可能是通过上调质膜H+泵而实现的:
质膜H+泵活性提高, 一方面为Na+/H+跨膜逆向转运
提供质子浓度梯度, 另一方面, 通过降低质膜的去
极化而限制K+的外流。
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图6 阿米洛利对盐胁迫下杨树根Na+离子流的影响
Fig.6 Effects of amiloride on Na+ fluxs of the
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