全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (6): 698~706　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0082698
收稿 2014-03-03　　修定 2014-05-01
资助 国家自然科学基金青年基金(31101093)、江苏省高校自然
科学研究面上项目基金(11KJB210005)、中国博士后科学
基金(2013M541737)、江苏省博士后科研计划(1301049B)
和江苏省自然科学基金(BK2011426)。
* 通讯作者(E-mail: gaoyong@yzu.edu.cn; Tel: 0514-
87997217)。
植物光敏色素作用因子PIFs的生物学功能
江薇1, 肖宁2, 陆怡1, 戴毅1, 吴美琴1, 陈建民1, 高勇1,*
1扬州大学生物科学与技术学院, 江苏扬州225009; 2江苏省里下河地区农业科学研究所, 江苏扬州225009
摘要: 光敏色素作用因子(phytochrome-interacting factors, PIFs)属于碱性-螺旋-环-螺旋(basic helix-loop-helix, bHLH)转录因
子家族中的一个亚家族成员, 其通过调控基因的表达, 在抑制种子发芽, 提高幼苗暗形态发生, 促进避荫反应等方面起作
用。本综述通过对PIFs转录因子的生物学功能研究进展的总结, 为PIFs的进一步研究提供帮助。
关键词: PIFs; 转录因子; 光; 赤霉素
Biological Function of Phytochrome-Interacting Factors in Plant
JIANG Wei1, XIAO Ning2, LU Yi1, DAI Yi1, WU Mei-Qin1, CHEN Jian-Min1, GAO Yong1,*
1College of Bioscience and Biotechnology, Yangzhou University, Yangzhou, Jiangsu 225009, China; 2Jiangsu Institute of Agricul-
tural Science in the Lixiahe District, Yangzhou, Jiangsu 225009, China
Abstract: PIFs (phytochrome-interacting factors) are members of a small subset of basic helix-loop-helix tran-
scription factors. By regulating the expression of downstream genes, PIFs play a vital role in many biological
processes, such as repressing seed germination, promoting seedling skotomorphogenesis and promoting
shade-avoidance. This review summarizes the research progress of biological function of PIFs, and provides
help for the further study of PIFs.
Key words: PIFs; transcription factors; light; gibberellin
植物在长期进化过程中, 为适应和抵御各种
生物和非生物胁迫, 形成了一整套复杂而有效的
适应性机制。其中, 基因表达的转录调节在植物
应答过程中起着十分重要的作用。转录因子(tran-
scription factor, TF)是植物中最重要的一类调节因
子, 对基因转录具有激活或抑制作用(Guilfoyle
1997)。光敏色素作用因子PIFs属于转录因子
bHLH中的一个亚家族成员, 通过调控下游多个基
因的表达, 在抑制种子萌发, 促进种子暗形态的发
生和促进避荫反应等方面发挥了重要作用。PIFs
作为细胞内的一个信号中心, 汇集了多个信号转
导路径, 调控了多个转录网络, 从而驱动了下游形
态发生的多个方面。
1 植物转录因子PIFs的结构特点
转录因子可以被分成许多个家族, 每一个家
族都存在序列或结构上的共性 (Pabo和Saue r
1992)。根据Plant Transcription Factor Database
v2.0 (Plant TFDB v2.0), 植物转录因子根据其结合
域不同, 可以分为58个家族(Zhang等2011)。其中
具有螺旋-环-螺旋结构的家族, 被称为碱性-螺旋-
环-螺旋(basic helix-loop-helix, bHLH)转录因子。
bHLH基序约含60个氨基酸, 由一个能与DNA结合
的碱性区域(basic region)和α螺旋1-环-α螺旋2 (he-
lix 1-loop-helix 2)组成。bHLH转录因子作为植物
转录因子中最大的家族之一, 在高等植物不同组
织中广泛存在, 并参与众多代谢过程的调控, 在植
物生长发育、胁迫应答和植物次生代谢中起重要
作用。
光敏色素作用因子(phytochrome-interacting
factors, PIFs)也称PILs (phytochrome interacting fac-
tor-like), 是一类bHLH转录因子, 它们能直接与光
敏化的光敏色素(phytochrome, Phy)的活化形式Pfr
(远红光吸收型光敏色素)相互作用(Toledo-Ortiz等
2003)。在拟南芥中, PIFs家族由至少8个成员组成:
PIL1、PIF1/PIL5、PIF3、PIF4、PIF5/PIL6、
江薇等: 植物光敏色素作用因子PIFs的生物学功能 699
PIF6/PIL2、PIF7和PIL8/PIF8。PIFs与多种光敏色
素相互作用, 以不同效率转换光信号来控制基因
的表达(Castillon等2007)。最初Ni等(1998)用酵母
双杂交的方法, 以光敏色素B (phyB)的C-末端作为
诱饵, 从拟南芥中筛选到了第一个可与光敏色素
蛋白直接相互作用的PIFs蛋白PIF3, 同时还表明
PIF3是具有E-box结合功能的bHLH蛋白, 定位于核
内, 是螺旋-环-螺旋家族的一员。其后, 通过类似
酵母双杂交的方法鉴定出了其他的PIFs, 它们的氨
基酸序列与PIF3类似(Leivar和Quail 2011)。PIFs转
录因子除了具有bHLH结构域, 还具有与PHY相互
作用的APB结构域和APA结构域。APB结构域(ac-
tive phytochrome B-binding domain)是PIFs中的一
个相对保守的N-末端序列, 称为光敏色素B (phyB)
结合位点, APB结构域在PIFs与phyB的结合中具有
重要的作用。在PIFs家族中PIF1和PIF3还存在一
个光敏色素A (phyA)结合区APA结构域 (active
phytochrome A-binding domain), PIF1和PIF3通过
APA结构域与phyA结合。
2 植物PIFs参与光信号响应
光是影响高等植物生长发育的一种重要的环
境因子(Batschauer 1998), 为植物进行光合作用提
供能源, 同时作为一种重要的发育信号调控植物
形态建成, 影响着从种子萌发到开花结果等几乎
全部的植物生命周期。长期进化使高等植物拥有
复杂而精细的光信号感受和应答系统(Chory和Wu
2001), 它们主要通过对光调节基因的表达调控来
实现对光信号应答的整体控制。
2.1 植物PIFs参与光信号路径
光诱导的信号传递过程是由光敏色素家族的
光感受器获取光信号, 启动细胞内的转导过程, 然
后经过一系列的过程调节了2 500多个基因的表达,
最终引起细胞核内直接响应生长发育(如向性、强
度、颜色、昼夜和季节的持续时间等)基因表达的
改变, 称为光形态发生(photomorphogenesis), 这个
过程贯穿植物的整个生命周期。
光信号传递到转录网络的过程涉及光活化的
光敏色素分子由细胞质向细胞核快速迁移, 并通
过与细胞核中的光敏色素作用因子PIFs相互作用
而诱导靶基因的转录应答。P I F s家族的成员
PIF1、PIF3、PIF4、PIF5和PIF7能够特异性地结
合到一个核心的DNA G-box基序(CACGTG)上, 这
表明从光敏化的光敏色素分子到它们各自的靶基
因有一直接的信号通路(Leivar等2008; Moon等
2008; Oh等2009)。Bauer等(2004)的研究表明, 光
敏色素B (phyB)在几分钟内就与PIF3在亚细胞结
构共定位。带有GFP标记的PIF3在黑暗生长的幼
苗中高水平表达, 暴露在光中其含量会快速且大
量减少, 推测在植物体内phy负调控PIF3的活动。
后来Quail实验室的研究表明, 这种PIF3含量的减
少是由于phyA或phyB直接结合到细胞核中PIF3的
APA或APB位点, 诱导PIF3快速磷酸化, 接着通过
泛素-蛋白酶体系统(UPS)导致PIF3的快速的泛素
化和降解(Park等2004; Al-Sady等2006, 2008)。关
于PIF1、PIF4和PIF5也得到了类似的结果(Oh等
2006; Shen等2007, 2008; Lorrain等2008)。因此, 信
号从光敏化的phy分子到细胞中相关互作因子的
转导过程中, 主要的生化机制是这些PIFs转录因子
的转磷酸作用, 这种翻译后修饰可以通过UPS系统
标记需要泛素化和降解的蛋白。最近的报告表明,
一种类似于酵母多泛素结合蛋白RAD23的拟南芥
蛋白HEMERA(HMR)参与了光诱导的PIF1和PIF3
的降解(Chen等2010)。RAD23的作用是使多泛素
化蛋白运输到蛋白酶体而被降解。
光诱导的PIFs的快速降解不会导致蛋白全消
失, 而是保持一个较低稳态的蛋白质水平。当将
植物重放回黑暗中时, 伴随活化的光敏色素Pfr的
消失, PIFs不再降解, PIFs蛋白在黑暗中会快速重
新积累至较高水平; 随后当重新暴露在光下, 再次
诱导PIFs快速的降解。这种被phy诱导的快速而可
逆的PIFs水平的动态调控显示, PIFs不仅参与幼苗
初期去黄化, 在植株生长发育中也有重要的潜在
作用。然而PIFs中的PIF7是一个明显的例外, 尽管
其也与光敏化的phyB相互作用, 并在核内共定位,
但并没有检测到光诱导的磷酸化或降解(Kidokoro
等2009)。
2.2 PIFs促进植物的暗形态发生及去黄化
当植物幼苗处于暗处生长时, 其下胚轴极度
伸长, 幼苗顶端弯曲, 子叶小而不展开、不发达,
而且含有黄化质体, 这个过程就是暗形态发生(sko-
tomorphogenesis), 又称光形态抑制或黄化生长。
暗形态发生保证萌发后的种子使用种子自生储存
植物生理学报700
的能量, 快速从地下的黑暗环境生长到地面上。
PIFs能够促进在黑暗中生长的野生型植株的
暗形态发生。早期的研究表明PIFs蛋白能作用于
幼苗去黄化过程, 而光敏色素phy会引起PIFs的降
解。遗传分析表明pif3、pif4、pif5和pif7单突变体
的幼苗表现出光过敏的表型, 即在黑暗中具有比
野生型较短的下胚轴和较大的子叶, 暴露在光下
几天后便可完成光形态建成的过程(Monte等2004;
Khanna等2007; Leivar等2008; Lorrain等2008,
2009)。这也表明PIFs负调控光下phy的信号转导,
在黑暗中独立自主地促进暗形态发生, 抑制光形
态建成(Duek和Fankhauser 2005; Castillon等2007;
Bae和Choi 2008)。最近研究使用了各种pif单突变
体或pifs双突变体, 在长期的连续红光(R)中, PIFs
蛋白种类不再增加, phyB水平显著提高, 这与幼苗
光过敏度增加有关(Khanna等2007; Leivar等2008;
Al-Sady等2008)。此外, PIF3特异性位点的突变表
明, 在光下PIF3是否能结合到它的DNA的靶位点
取决于phyB能否和细胞内的PIF3相互作用(Al-
Sady等2008)。总的来说, PIFs在持续红光中主要
通过直接调节光敏色素的数量, 调节对光的敏感
度, 来调控幼苗去黄化, 这个过程是一个负反馈通
路。现在有证据表明PIFs通过刺激构成光形态发
生基因(COP1)催化泛素化和phyB的降解来促进反
馈过程(Jang等2010)。
对pif突变体表型的研究显示, 在黑暗中PIFs
基因家族间具有各种叠加或协同的作用, 在黑暗
中生长的pifq四突变体植株具有最类似光敏形态
发生(COP)的表型。这种COP表型幼苗与在黑暗
中生长的pifq四突变体在细胞和亚细胞水平也较
一致, 其细胞参数, 如叶绿体发育等表型与在光下
生长的野生型幼苗非常类似。在黑暗中PIF1、
PIF3、PIF4和PIF5四基因的缺失突变体将不能促
进暗形态发生, 表明这4个PIF基因共同参与维持暗
形态发生, 光敏化的光敏色素通过诱导PIFs的快速
降解启动光形态建成发育(Zhang等2013)。这些研
究结果表明PIFs对在黑暗中的黄化幼苗具有抑制
光形态发生和促进暗形态发生的作用, 在光下phy
能诱导PIFs的快速降解, 从而解除PIFs对光形态发
生的抑制作用。
PIFs突变体的表达谱分析表明, 黑暗中生长
的pifq植株中大多数基因表达变化是因为缺少了
PIF基因(Lorrain等2009; Shin等2009)。在去黄化
过程中观察到的各种形态变化大部分由这些基因
参与, 如参与叶绿体生物合成相关的光合作用基
因, 以及各种与生长素、赤霉素、细胞分裂素和
乙烯等激素通路相关的基因的合成, 它们参与生
长发育应答, 以及由异养过渡为自养的新陈代谢
过程。因此, 在正常植株发育中, PIFs具有控制phy
调控的多个基因表达的功能。
2.3 PIFs参与植物避荫反应
植物可以通过光质信号感觉到邻近的竞争者,
并且对其做出响应, 如茎伸长等, 这可以增强植物
对光的捕获力以及在群体中的竞争力。避荫响应
被光信号和激素之间的相互作用所紧密协调, 其
中必不可少的是phyB受体(感受红光和远红光的
比例, 即R:FR)和赤霉素GA。Franklin提供了一个
极好的关于避荫综合症(SAS)的研究(Franklin等
2008)。避荫综合症就是植株由于生长在较密集的
环境中而被其他植物的阴影遮住, 其在阴影下(低
的红光与远红光比)表现出典型的避荫生长响应:
较少的叶(叶生物量少), 长而细但硬度系数高的叶
柄, 以获取最大光能(足够高而避免被遮光), 即保
证在存活下去的前提下获取最大的生长效率。
研究指出, PIF4和PIF5在光形态建成的植株
SAS反应中发挥功能(Lorrain等2008)。将在白光
中生长的野生型幼苗转移到模拟的荫蔽处, PIF4和
PIF5蛋白含量将快速增加。pif4和pif5单突变体和
pif4 pif5双突变体从白光条件下转移到模拟荫蔽
处, 子叶下胚轴伸长率降低, 参与避荫反应的标记
基因的表达量也减少; 相反, PIF4和PIF5过表达的
植株则具有相反的表型, 即具有长的下胚轴和叶
柄, 以及高表达的响应避荫反应的标记基因, 并伴
随剩余能量的减少以响应避荫反应。因此, PIF4和
PIF5对促进SAS反应具有积极作用(Lorrain等
2008), 利用芯片分析技术发现, PIF5在体内能够和
响应避荫的标记基因PIL1、XTR7和HFR1启动子
的G-box区域相结合(Hornitschek等2009)。pif突变
体对光敏感是由于phyB水平升高, 是PIFs到phyB
直接负反馈的结果(Leivar等2008; Al-Sady等2008;
Khanna等2007)。与野生型相比, 在突变体内升高
的phyB通过产生较高的光活性Pfr, 响应模拟荫蔽
江薇等: 植物光敏色素作用因子PIFs的生物学功能 701
的处理, 在突变体内减弱荫蔽的效应。
几个能快速响应荫蔽, 而参与SAS的基因已
被发现(Roig-Villanova等2007; Lorrain等2008; Sorin
等2009), 其中有2个bHLH基因HFR1和PIL1的响应
较为有趣。在较长时期暴露在植物生长的荫蔽中,
HFR1积累而抑制SAS反应, 这个负反馈环可以防
止过度反应。Hornitschek等(2009)的研究表明,
HFR1通过与PIF4和PIF5形成不与DNA结合的异源
二聚体, 从而拮抗这2个因子在伸长生长和避荫反
应中的作用。PIL1也被报道是植物响应短暂或长
时间荫蔽所必须的, 但其分子机制尚不清楚。
3 植物PIFs参与赤霉素信号响应
赤霉素(GA)作为一种重要的生长激素, 调控
胚根的生长、茎杆的伸长、叶片的延展、花的发
育、花器官的分化和果实的成熟等各个方面(Sun
2010, 2011)。PIFs是红光下光形态建成的调控因
子, 既能与光敏色素相结合(Ni等1998; Kim等2003;
Bauer等2004), 又能与植物赤霉素信号传导途径中
的关键基因相互作用(Feng等2008)。
3.1 植物PIFs参与赤霉素路径
PIFs是光合通路和赤霉素信号传导通路的节
点, 能够激活其他基因的表达, 对植物的生长和发
育起非常重要的作用。赤霉素信号是由GA受体
GID1 (GA INSENSITIVE DWARF1)感知, GID1是
一类可溶性蛋白, 细胞质和细胞核中均有分布。
DELLA蛋白是细胞核转录调控子, DELLA可能通
过产生转录重排抑制GA信号转导并限制植物生
长。GA与GID1的结合能增强GID1和DELLA之间
的相互作用, 介导DELLA蛋白通过泛素-蛋白酶解
途径的快速降解(Sun 2010, 2011)。PIF3能够与
DELLA蛋白相互作用, 调节拟南芥下胚轴的伸长
(de Lucas等2008)。研究表明, PIFs能够激活拟南
芥的DELLA蛋白基因RGA的表达, 从而调节植物
生长发育(Josse等2011)。
光活化的光敏色素会迅速地抑制GA生物合成
基因(如GA3ox1、GA20ox1、GA20ox2和GA20ox3)
的表达 , 促进GA分解代谢基因 (如GA2ox1和
GA2ox2)的表达, 最后导致从黑暗中转移至光下的
拟南芥幼苗中有生物活性的GA含量下降(Achard
等2007; Alabadi等2008; Alabadi和Blazquez 2009),
这些反应包括PIFs介导的(如GA3ox1)或不依赖
PIFs的(如GA20ox2和GA2ox)基因。DELLA蛋白是
赤霉素信号转导途径中的关键成员, 能够降低光
诱导的PIFs蛋白, 减少PIFs直接引起的反应, 是
PIFs蛋白转录调控活动的负调控子。DELLA蛋白
GAI和RGA分别与PIF3和PIF4相互作用, 抑制它们
与DNA结合活性 , 并抑制其转录调控活性 (de
Lucas等2008; Feng等2008)。DELLA蛋白缺失的
四突变体和五突变体出现部分逆转野生型植株在
光下抑制子叶下胚轴伸长的现象(Feng等2008;
Achard等2007)。然而, 在黑暗生长的植株中, 这些
四突变体和五突变体对黄化状态没有明显的影
响。因此, 在黄化幼苗中正常范围内高水平的GA
增强PIFs在促进暗形态发生中的作用。光照下生
长的完全去黄化的植株, GA活性不依赖光的调控,
可能通过DELLA介导PIF3和PIF4活性的变化, 影
响植株的生长发育。
GA通路在避荫响应中的作用显示, 荫蔽诱导
DELLA蛋白的减少, 减轻这些蛋白对生长的约束
作用(Djakovic-Petrovic等2007)。然而, 遗传证据
表明, 这种DELLA蛋白的减少对完全荫蔽诱导的
伸长反应是必要而并不充分的。对完全荫蔽的响
应需要phyB-Pfr释放引起的抑制PIF4和/或PIF5蛋
白的积累(Lorrain等2008), 以及伴随的GA诱导
DELLA降解解除了DELLA对PIFs转录活动的抑制
(de Lucas等2008; Feng等2008)。
3.2 PIFs参与调节种子萌发
种子是种子植物所特有的延存器官, 其休眠
和萌发是植物体重要的生命活动之一。种子休眠
通常是指完整的具生活力的种子在适宜萌发的条
件下仍不萌发(发芽)的现象。脱落酸(ABA)是一个
诱导休眠的正调节因子, 可能参与休眠的保持, 因
为种子解除休眠过程中内源ABA含量下降(Kucera
等2005)。ABA生物合成基因的过量表达增加种子
内源ABA含量, 提高种子休眠或延迟萌发。赤霉
素(GA)可以解除休眠 , 促进萌发(Debeaujon和
Koornneef 2000; Finkelstein等2008), 大量的研究表
明在种子解除休眠和萌发过程中, GA大量累积。
休眠的拟南芥种子需要光激活光敏色素系统
以及冷处理才能促进有效的萌发(Penfield等2005;
Oh等2007)。PIF1/PIL5和SPT分别在黑暗与光照
下抑制种子的萌发, Tsiantis (2006)提出了一个解除
植物生理学报702
种子休眠机制的模型: PIF1/PIL5和SPT是bHLH类
的蛋白, 它们都通过抑制GA的生物合成抑制萌
发。光可以减弱PIF1/PIL5的抑制萌发作用, 低温
则可以减弱SPT的抑制萌发作用, 光和低温同时作
用解除种子休眠, 促进萌发。
PIF1/PIL5主要通过抑制GA生物合成关键基
因GA3ox1和GA3ox2的表达, 促进GA分解代谢基
因GA2ox2的表达(Oh等2007), 维持了低水平的
GA。同时 , PIF1/PIL5促进ABA生物合成基因
ABA1、NCED6和NCED9的表达, 抑制ABA分解代
谢基因CYP707A2的表达, 产生高水平的ABA。此
外, PIF1/PIL5促进DELLA基因GAI和RGA的表达,
降低了种子对GA的敏感性。染色质免疫沉淀技术
(ChIP)分析发现, PIF1/PIL5可以结合在GAI和RGA
的启动子区, 表明这两个DELLA基因的表达可能
受PIF1/PIL5的直接调控。种子暴露在光下, 激活
光敏色素, 光敏化的phy诱导PIF1/PIL5的降解, 导
致GA水平的升高, ABA水平下降, 使种子对GA的
敏感性增加, 促进种子萌发(Oh等2007; Bae和Choi
2008; Seo等2009), PIF1突变的pif1种子却不需要光
照处理就可以萌发。表达谱的分析数据显示, 野
生型种子在光下暴露12 h后, 2 000个超过1.5倍响
应的基因中, 70%基因与pif1突变体种子在黑暗中
的反应相似, 表明PIF1在光诱导的种子萌发过程及
调节phy诱导转录的变化中发挥重要作用。全基
因组的染色质免疫沉淀芯片分析确定, 这些受phy-
PIF1调控的基因中有14%的基因的启动子区有
PIF1的结合位点, 可以证明它们是PIF1的直接靶基
因(Oh等2009)。这些基因中有参与激素信号传导
的转录因子, 也有参与细胞壁代谢的各种酶, 多方
面共同作用以驱使种子萌发。
4 植物PIFs在其他方面的功能
4.1 PIFs参与生物钟调节
植物中的许多生理和生化反应都表现出一种
内源的近似于24 h的昼夜节律现象, 这种内源的计
时系统称为生物钟(Bujdoso和Davis 2013)。生物
钟几乎参与调控了植物体所有的新陈代谢和生长
发育过程, 使植物体与外界环境条件达到时间和
空间的同步, 极大地增强了植物环境适应性和竞
争能力。光敏色素及其相关的光信号途径组分
(PIF3、PIF4、PIF5、ELF3、ELF4、FHY3、
DET1和HY5等)感受外界光信号, 并调控生物钟核
心循环基因的表达来重新设定生物钟。在转录水
平上, 通过生物钟的控制, 光敏化的phy间接调控
PIF4、PIF5和PIF7的表达(Kidokoro等2009), 转录
水平和转录后水平PIF4和PIF5蛋白的净产量决定
在光-暗昼夜循环周期中子叶下胚轴伸长率(Nozue
等2007)。当PIF4和PIF5水平很高时, 伸长率最大,
这一般发生在夜晚结束时。有研究认为这可以解
释光周期控制子叶下胚轴的伸长(Niwa等2009)。
4.2 PIFs与高温
最近有相关的报道指出, 去黄化的拟南芥幼
苗可以在高温下生长, PIF4选择性地响应高温环
境 , 类似于在荫蔽环境下生长 (Ko in i等2009 ;
Stavang等2009)。pif4突变体无正常的下胚轴、伸
长的上胚轴和叶片偏向性, 这与野生型由22 ℃转
移至28 ℃时所展现的表型相似。此外, 该温度变
化导致PIF4转录水平出现一个快速的升高, 这表明
感温信号通路可能通过选择性控制PIF4的丰度来
调控这个反应, 但这个与温度相关的信号通路具
体的路径仍需进一步研究。
4.3 PIFs在开花中的作用
最新的研究揭示PIF4在调控开花时间中起作
用(Brock等2010)。然而, pifq四突变体或pif1、
pif3、pif4、pif5单突变体均没有检测到开花时间
上的差异(Shin等2009)。对这个明显不同的研究
结果的进一步的调查可能为PIF4信号活动在开花
中作用的分子基础提供帮助。
4.4 PIFs与BR
油菜素内酯(brassinosteroid, BR)是植物生长
发育中需要的一类植物激素, 在植物的生长、发
育和繁殖过程中起着重要调节作用。BR和GA在
整个发育过程中有许多相似的作用。缺失BR或
GA的突变体表现出各种程度的相似表型, 包括植
株矮小、种子萌发率降低、黑暗中去黄化率降低
以及延迟开花(Steber和McCourt 2001; Alabadi等
2004; Jaillais和Chory 2010)。BR由受体油菜素甾
醇不敏感激酶BRI1 (brassinosteroid-insenstivie 1)感
知, 下游信号转导导致BZR1家族转录因子的激活,
BZR1控制响应BR的基因的表达。BZR1 (brassi-
nazole-resistant 1)、BZR2 (brassinazole-resistant 2)
与PIFs以及GA信号通路中的DELLA蛋白互作, 共
江薇等: 植物光敏色素作用因子PIFs的生物学功能 703
同调节许多基因的表达、细胞伸长和光形态发生
(Bai等2012; Gallego-Bartolome等2012; Li等2012;
Oh等2012)。DELLA和BZR1都与PIF4相互作用,
PIF4和BZR1共同结合到许多基因的启动子区。
GA、BR和生长素诱导PRE家族的表达, 通过阻止
一些抑制HLH因子的表达, 促进细胞伸长(Bai等
2012)。
4.5 PIFs与生长素
目前一个新的生长素生物合成途径是 , 吲
哚-3-乙酸(indole-3-acetic acid, IAA)是由左旋色氨
酸通过一个主要的吲哚丙酮酸(IPA)路径合成, 这
个路径涉及色氨酸氨基转移酶TAA (tryptophan
amino transferase of Arabidopsis)和黄素单氧酶加
速的成员YUC (yucca) (Stepanova等2008; Tao等
2008; Yamada等2009; Mashiguchi等2011; Won等
2011)。PIF4、PIF5和PIF7结合到TAA1和YUC8的
启动子区, 激活这2个基因的表达(Franklin等2011;
Sun 2011; Hornitschek等2012; Li等2012)。响应避
荫反应和高温的信号路径可能汇集于生长素调控
的诱导伸长反应的信号通路(Roig-Villanova等
2007)。PIF4在高温响应中占主导地位(Koini等
2009; Stavang等2009), PIF5参与SAS响应(Roig-Vil-
lanova等2007; Lorrain等2008; Sorin等2009), 因此
PIFs很可能参与了生长素的信号路径。
4.6 PIFs和乙烯
乙烯信号路径与PIF1在促进幼苗暗形态发生
中发挥的作用相似, 可以通过抑制原叶绿素酸脂
的超积累并诱导与叶绿素合成密切相关的酶的编
码基因PORA和PORB的表达, 促进黑暗中生长的
植株暗形态发生(Zhong等2009)。黑暗中生长的乙
烯信号通路缺陷体(ein3、eil1双基因突变体)表现
出类似于pif突变体的光诱导的脱色, 在pif1 ein3
eil1三突变体中也出现这种现象, 然而目前还没有
证据显示在这些缺失功能的突变体之间存在交叉
调节。PIF5过表达将会诱导乙烯信号通路相关基
因的过表达, 在黑暗中生长的幼苗将形成一个类
似pif1 ein3 eil1三基因突变体的表型, 而pif5突变体
有一个微小的钩状不弯曲和子叶分离的表型
(Khanna等2007)。目前研究表明EIN3 (ethylene in-
sensitive 3)能够直接激活PIF3, PIF3是光下乙烯诱
导下胚轴伸长反应所必不可少的(Zhong等2012)。
5 展望
PIFs是植物整个生命周期中光形态发育的调
控因子, 通过影响与细胞壁形成及激素相关基因
的表达调控植物的生长和发育(de Lucas和Prat
2014)。在黑暗下PIFs因子能活化靶基因的表达,
而光照诱导的PIFs因子降解可以减少这些靶基因
的表达。PIFs因子能直接结合到靶基因启动子区,
也能够与活化形式的光敏色素相互作用, 因此PIFs
因子是研究光调控基因表达机制的很好突破口。
光敏色素可以通过三个或四个通路调节PIFs响应
光照: 一个直接的诱导蛋白水解的路径, 以及三个
间接的路径——GA信号通路、COP1-SPA通路和
生物钟信号通路。这些通路汇集在PIFs以及与它
们具有协同作用的蛋白上, 调控一系列从种子萌
发到形成植株的发育过程。PIFs作为一个细胞内
信号中心, 集合多个信号来共同调节转录网络, 以
驱动多个形态发生反应。
研究表明, 由于PIFs的内在蛋白性质及基因
表达模式的差异, PIFs在不同发育和生理过程中发
挥相同或特异的生物学功能(Jeong和Choi 2013)。
通过比较pif四突变体pifq和pif三基因突变体在响
应光和荫蔽的情况, 证明了不同PIF在种子形态发
生等转录调控中发挥了重叠冗余的作用, 但每个
PIF的作用都是特异的(Leivar等2012)。然而PIFs
功能在许多方面的研究还不够透彻, 如PIFs能够与
胁迫相关的DELLA蛋白相互作用, 但其在胁迫路
径中的功能, PIFs在开花中是否有作用, 以及其他
的家族成员如PIF6和PIF8在这些反应中所发挥的
作用, 都有待进一步的研究。
虽然人们对光敏色素传导光信号的机制已有
了一定的认识, 然而对于光敏色素作用因子的研
究主要是在拟南芥和水稻中的研究, 这些研究结
果对其他植物是否依然适用, 仍然需要进一步的
研究。随着这些因子的鉴定、活性和表达研究的
开展, 人们对光敏色素传导光信号机制的了解将
更加深入。
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