全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (1): 19~28 19
收稿 2011-10-31　　修定 2011-11-21
资助 国家自然科学基金(31000905)和中国博士后科学基金
(20100481441)。
* 通讯作者(E-mail: xiaojianxia@zju.edu.cn; Tel: 0571-
88982383)。
植物气孔对全球环境变化的响应及其调控防御机制
高春娟, 夏晓剑*, 师恺, 周艳虹, 喻景权
浙江大学园艺系, 杭州310058
摘要: 气孔是植物与环境发生联系的重要门户, 控制着植物与外界的气体和水分交换。本文针对全球大气CO2浓度升高、
气候变暖、干旱加剧等环境问题, 分析了气孔对全球水循环、碳循环的重要贡献。系统总结了气孔的形态发育和生理功
能对大气高CO2浓度、干旱、土壤盐渍化、病虫害等的响应及其调控防御机制。综述了脱落酸(ABA)、Ca
2+、H2O2、一氧
化氮(NO)和光信号调控气孔运动的分子机制。从理论和实践两方面, 提出了通过调控气孔运动协调CO2同化和水分散失
的矛盾, 在不影响光合效率的前提下提高水分利用率等未来的研究方向。
关键词: 气孔; CO2; 水分胁迫; 信号; 水分利用率
Response of Stomata to Global Climate Changes and the Underlying Regula-
tion Mechanism of Stress Responses
GAO Chun-Juan, XIA Xiao-Jian*, SHI Kai, ZHOU Yan-Hong, YU Jing-Quan
Department of Horticulture, Zhejiang University, Hangzhou 310058, China
Abstract: Stomata are the primary conduits of water loss and gas exchange of plants and play important roles
in the interaction between plants and environment. In the context of dramatic environmental changes such as
increase of air CO2 concentration, global warming and frequently drought stress, the paper analyzes the great
contribution of stomata function to global water and carbon cycles. Based on this, we summarized changes of
morphological development and physiological functions in response to high air CO2, drought, soil salinity, and
pathogen infection. We also analyzed the involvement of abscisic acid (ABA), Ca2+, H2O2, nitric oxide (NO)
and light signaling in the regulation of stomatal functioning. Finally, we proposed strategy to control the water
use efficiency without inhibition of photosynthesis and biomass accumulation by manipulating environmental
conditions in practice.
Key words: stomata; CO2; water stress; signaling; water-use efficiency
气孔是存在于植物叶片表皮和茎上的微小孔
隙, 由一对保卫细胞包围而成。最早于400万年前
出现在陆地植物上, 之后随着环境的不断变化, 气
孔在形态、分布、功能等方面都发生了显著变化
(Beerling和Woodward 1997)。气孔通过控制植物
与外界的气体和水分交换来适应复杂多变的环
境。气孔虽小, 但是对于植物水分利用、营养吸
收、物质代谢等方面以及整个生态环境的调节作
用不容小视。气孔总面积仅占叶片总面积的5%,
但是通过气孔蒸发的水分却占植物总失水量的
70%之多(Heherington和Woodward 2003)。全球年
蒸发失水总量为7.0×1016 kg, 每年热带雨林通过气
孔蒸发的水分大约为3.2×1016 kg, 是大气饱和蒸发
量的2倍; 全球陆地植物每年光合作用固定的C总
量为1.2×1014 kg, 占大气层C总量的七分之一(Ciais
等1997)。由此可见, 气孔是全球水循环、碳循环
的重要参与者, 并对由地球环境不断变化所导致
的物种形成与进化具有巨大的推动作用(Hehering-
ton和Woodward 2003)。
受人类活动的影响, 全球正经历着人类历史
上前所未有的气候变化。自工业革命以来, 全球
大气CO2的浓度日趋增高, 由19世纪的265~290
μmol·mol-1到近年的340~360 μmol·mol-1, 并以每年
1~1.5 μmol·mol-1的速度持续增长(Lammertsma等
2011)。2007年联合国政府间气候变化专门委员会
(IPCC)所做的第4次评估报告指出全球气候变暖已
经是毫无争议的事实, 由气候变暖所引起的全球
植物生理学报20
环境的恶化已经严重破坏了生态平衡 ( I P C C
2007)。预计2100年CO2的排放量将上升400%, 大
气中CO2的浓度提高100%, 全球气温估计上升
1.4~5.8 ℃ (Ceccarelli等2001)。CO2增加不仅导致
全球变暖还将造成气候趋向干旱化, 并引起和加
剧土壤盐碱化、病虫害传播等(Scheffran和Batta-
glini 2011)。植物作为地球生态圈的重要部分正经
受着严峻的考验, 尤其是作为植物与环境发生联
系的重要通道, 气孔的形态发育、生理功能和调
控机制等方面做出的响应和调整不仅将对植物如
何适应环境变化也会对未来环境的变化趋势起相
当重要的作用。
本文通过总结归纳国内外学者对气孔的最新
研究成果, 分别阐述了各种环境因素对气孔的影
响; 尤其是针对近年出现的全球环境问题, 分析了
气孔对大气高CO2浓度、干旱、土地盐渍化、病
虫害等的响应及其具体的调控防御机制; 重点论
述了调节气孔运动的各种信号转导途径并对今后
的研究方向进行了展望。
1 环境对气孔的影响
CO2浓度、空气湿度、光照、干旱、病虫害
以及各种植物激素都会影响气孔的生长发育以及
气孔导度。气孔可以通过保卫细胞对环境和内源
信号的感知而对胁迫环境做出响应, 以此减轻胁
迫程度和提高植物的抗性。植物既可以短期调节
气孔开度又可以长期控制气孔发育和形态来适应
环境的变化。
1.1 大气CO2浓度对气孔的影响
1.1.1 CO2对气孔发育的调控 植物体内水分蒸
发、光合作用吸收CO2都主要通过叶片表皮, 而叶
片表皮有一层不透水的蜡质层, 气孔就成了协调
两条途径的主要通道。气孔密度和气孔开度直接
影响着植物的光合速率和蒸腾速率(Dong和Berg-
mann 2010; Nilson和Assmann 2007)。调节气孔的
发育和运动使这相互矛盾的两个需求达到最优化
是植物适应环境的关键(Fan等2004)。气孔发育首
先通过拟分化母细胞(meristemoid mother cell,
MMC)经一次非对称分裂形成拟分化细胞(meriste-
moid mother cell, MC), 拟分化细胞通过分化形成
保卫母细胞(guard mother cell, GMC), 继而通过对
称分裂形成气孔保卫细胞(Bergmann 2006)。目前,
拟南芥的气孔发育的分子机理研究较为深入, 上
述细胞分化和分裂等过程主要受到bHLH型转录
因子SPCH、MUTE和FAMA等的控制(Ohashi-Ito
和Bergmann 2006; MacAlister等2007; Pillitteri等
2007)。
在CO2浓度升高时, 植物关闭气孔乃至进行气
孔振荡来减少对CO2的吸收, 但在长期高浓度CO2
环境中, 植物减少对CO2吸收的最有效的方式莫过
于直接减少气孔数量。长期处于高浓度CO2下气
孔密度(stomatal density, SD)和气孔指数(stomatal
index, SI)都会降低(Woodward 1987; Beerling等
2002)。Woodward (1987)的开创性工作通过研究
植物标本首次证明200多年来植物气孔可以对由
于人类活动引起的CO2浓度升高做出反应, 人工控
制CO2浓度条件下某些植物气孔的变化也印证了
这种观点, 并且CO2对气孔发育的影响随着相对湿
度的提高而增加(Lake和Woodward 2008)。最近针
对化石数据的分析以及实验室研究均表明CO2不
仅影响SD还能调控气孔的形态(Frank和Beerling
2009)。与SD不同, 气孔大小(保卫细胞长度×气孔
关闭状态下的宽度)与CO2浓度呈正相关。有学者
认为, 植物气孔大小和密度的负相关性主要与叶
片的CO2导度有关, 具有较多小气孔的植物叶片更
能适应C O 2受到限制的环境 ( L a m m e r t s m a等
2011)。有趣的是, 气孔的大小和密度似乎与植物
基因组的大小有关, 例如, 具有较大基因组的被子植
物就具有较大的气孔和较低的气孔密度(Hodgson
等2010)。
尽管CO2对气孔发育和形态的调控已经广为
人们接受, 但内在的机理仍不清楚。目前, 唯一已
知在响应CO 2中调控气孔发育的基因就是HIC
(Gray等2000)。拟南芥HIC缺失突变体在高CO2浓
度下生长时表现出SI的提高。HIC基因编码3-酮酰
基辅酶A合成酶, 并且主要在保卫细胞中表达。该
酶参与植物细胞外基质和蜡质表皮层的主要成分
长链脂肪酸的合成。另两个蜡质合成相关基因
cer1和cer6的缺失突变体在正常CO2下也表现出较
高的SI, 这表明表皮蜡质层与气孔的发育密切相
关。突变体中蜡质组分的改变可能阻断了某种调
控气孔发育的可移动信号的运输以及下游的信号
转导。某一信号(可能是多肽信号)为细胞质膜上
高春娟等: 植物气孔对全球环境变化的响应及其调控防御机制 21
的受体所识别, 继而通过促分裂原蛋白活化激酶
级联(mitogen-activated protein kinase, MAPK)信号
通路负调控气孔发育的关键因子以防止在气孔临
近位置再次分化形成保卫细胞。该MAPK信号级
联途径包括MAPKKK——YODA、MAPKK——
MKK4和MKK5以及MAPK——MPK3和MPK6
(Wang等2007)。SPCH具有包含10个MAPK磷酸化
位点的目标结构域, 因此切除这个结构域或置换
其中的关键丝氨酸残基, 导致SPCH活性的调控受
到影响。值得注意的是, MUTE虽然不具有MAPK
磷酸化位点, 但是仍能为MPK4所磷酸化。这些结
果说明MAPK信号途径对SPCH、MUTE和FAMA
等气孔发育关键因子的磷酸化可能在CO2调控气
孔发育中发挥重要作用。
1.1.2 CO2对气孔运动的调控 上世纪末就有学者
注意到植物气孔可以对CO2浓度的变化产生响应
(Norby等1999)。大气CO2浓度升高, 导致细胞间
CO2浓度增加, 为保持细胞间CO2分压始终低于大
气CO2, 植物通常通过调节气孔开度降低CO2浓
度。气孔开度与CO2浓度呈负相关, CO2浓度下降,
气孔开度增加。长期增加大气中CO2浓度可明显
增加气孔阻力, 导致保卫细胞细胞质酸化, 抑制光
合磷酸化作用, 使气孔关闭。电生理学研究表明
升高CO2浓度能够激活K
+外流通道和S型阴离子通
道, 刺激保卫细胞中Cl-的释放并且提高保卫细胞
中Ca2+的浓度。这些变化总体导致膜电位去极化
从而使气孔关闭(Ainsworth和Rogers 2007)。此外,
高CO2浓度下, 磷酸烯醇式丙酮酸羧化速率增加,
ATP消耗增加, 质子泵能量下降, 也可能使气孔开
度减小(Vavasseur和Raghavendra 2005)。
近年来, 拟南芥突变体的筛选和功能分析为
阐明CO2调控气孔运动的分子机制提供了线索。
HT1蛋白激酶是首个鉴定到的参与CO2诱导气孔
关闭的负调控因子(Hashimoto等2006)。离体表皮
和叶片的CO2浓度响应试验表明, ht1基因的缺失导
致高CO2浓度下气孔的组成型关闭。然而ht1突变
体对于ABA和蓝光仍保持正常的响应, 这表明HT1
激酶作用于ABA和蓝光信号途径的上游。保卫细
胞质膜ABC苹果酸吸收运输载体ABCB14的缺
失促进气孔在高CO2浓度下的关闭, 而过量表达
ABCB14基因则减弱气孔对CO 2的响应 (Lee等
2008)。这说明ABCB14是另一气孔响应高CO2浓
度过程中的负调控因子。细胞外苹果酸能调控阴
离子通道而改变气孔开度。因此, ABCB14可能通
过改变细胞外的苹果酸含量进而介导CO2对气孔
的调控。
众多证据显示, 气孔的ABA信号途径可能与
CO 2响应途径存在交叉应答。高CO 2浓度 (800
µL·L-1)无法诱导拟南芥ABA不敏感突变体gca2的
气孔关闭, 并且CO2的变化不能诱导gca2突变体中
[Ca2+]cyt的瞬时变化(Young等2006)。此外, 作为参
与气孔运动的重要元件S型阴离子通道也在CO2诱
导的气孔关闭中发挥重要作用。最近鉴定到的高
CO2浓度响应突变体slac1即是一S型阴离子通道突
变体, 该突变体气孔在高CO2浓度和ABA处理下均
不作响应, 并且由于气孔开度不受活性氧(reactive
oxygen species, ROS)信号调控导致臭氧处理下气
孔无法关闭, 吸收过量臭氧而引起组织凋亡(Va-
hisalu等2008)。这些研究证明了CO2与ABA可能
经由共同的下游信号转导途径诱导气孔关闭, 但
是CO2浓度的变化如何被保卫细胞所识别, 通过何
种机制启动信号转导并与ABA信号途径发生交叉
应答还不得而知。
1.2 水分胁迫对气孔运动的调控
目前, 世界范围内气候干旱、水源匮乏、土
壤盐渍化日益严重, 包括干旱、盐胁迫在内的水
分胁迫成为多数植物生长的限制因素。当土壤持
续缺水、水分高度蒸发时, 气孔控制是植物限制
水分丢失, 防止植物受害的一种重要生理机制。
水分胁迫条件下植物叶片的气孔密度明显增
大, 气孔的长、宽明显减小并且气孔密度与气孔
长、宽呈显著的负相关(Franks和Farquhar 2001)。
水分胁迫下气孔的反应有两种方式: 第一线防御
(first lines of defense), 它是对空气湿度的直接反应,
又叫“预警”系统, 当空气湿度下降时, 保卫细胞及
其附近表皮细胞直接向大气蒸发失水, 引起气孔
关闭, 此时叶片其他部位并未发生水分亏缺, 从而
防止水分亏缺在整片叶中发生, 降低了对植物产
生伤害的可能性。第二线防御(second lines of de-
fense), 它是对叶片水势已经发生了明显变化时的
生理响应。当叶片水势降至某一阈值时, 引起气
孔关闭(Whitehead 1998)。保卫细胞具有非常灵敏
植物生理学报22
的感知外界环境变化的能力, 在水分亏缺条件下,
植物地上部分还未检测到任何水分变化时, 植物
气孔已迅速关闭(Iwai等2003)。由植物气孔响应水
分亏缺的速度推测, 气孔可能通过水压和化学信
号做出响应(Leach等2011)。
1.3 病菌入侵对气孔运动的调控
长期以来, 气孔一直被认为是病菌入侵植物
内部的被动通道。细菌可以通过鞭毛运动向张开
的气孔周围靠拢, 并侵入植物体内部(Beattie和Lin-
dow 1995; Lindow和Brandl 2003)。但是最近的研
究表明, 气孔作为植物本身固有的免疫系统能够
主动防御病菌入侵。高温、高湿多雨、霜冻害等
恶劣环境往往引起细菌疾病爆发, 但这些环境条
件又都能促进气孔张开(Melotto等2006)。因此, 气
孔怎样协调微生物和环境因素的影响使植物免受
伤害是值得深入研究的问题。
关于气孔对微生物的响应早有报道, 真菌壳
梭孢菌素通过激活H+-ATPase的活性促进气孔张
开, 抑制由ABA诱导的气孔关闭(Marre 1979)。低
半乳糖醛(OGA)、壳聚糖(真菌细胞壁成分)都诱
导产生H2O2从而抑制光诱导的气孔张开而促进气
孔关闭(Klusener等2002)。非致病性大肠杆菌和致
病性丁香假单孢杆菌都诱发了拟南芥的气孔关闭,
这种关闭现象大大降低了病菌入侵宿主植物的概
率。PAMP (pathogen-associated molecular pattern)
诱导的气孔关闭广泛存在于维管植物中(Melotto
等2006)。另外气孔也参与了抗性基因(R)调节的
防御反应。真菌黄枝孢霉Avr9蛋白被转基因烟草
中表达的Cf-9R蛋白识别从而激活K+外流通道, 钝
化K+内流通道, 从而诱导气孔关闭(Blatt等1999)。
植物对病菌的防御在不断的加强完善, 但是
病菌也在不断进化, 有一些致病性的叶际微生物
能够攻破气孔免疫的大门, 使关闭的气孔重新打
开。丁香假单孢杆菌PstDC3000编码的冠毒素可
以在气孔免疫发生一段时间后重新打开气孔(Un-
derwood等2007)。在蚕豆叶片表面, 核盘菌能分泌
草酸等物质, 促使气孔在黑暗和干旱条件下张开
(Guimara和Stota 2004)。阐明病原菌调控植物气
孔运动的具体分子机制, 不仅对于植物抗病并且
对于利用相似的机制调控干旱环境下植物的气孔
开放具有积极意义。
1.4 光对气孔运动的调控
气孔的开放与关闭在受到CO2、水分和病菌
等环境因子调控的同时, 也受到光照的诱导。光
合电子传递链的抑制剂二氧苯基二甲基脲(DCMU)
能部分抑制光照所引起的气孔开放, 因而说明光
合作用所涉及的CO2同化物和氧化还原状态参与
光照对气孔运动的调控。光合同化物作为渗透调
节物质的同时, 其代谢所产生的苹果酸也可能作
为信号调控Ca2+通道和阴离子通道(Vavasseur和
Raghavendra 2005)。一个光周期中, 保卫细胞氧化
还原状态和气孔开度均呈现有规律的变化(Chen和
Gallie 2004)。当光合作用处于低谷时, 叶绿体光
合电子传递链过度还原而使H2O2含量处于峰值,
抗坏血酸和脱氢抗坏血酸的比值(AsA/DHA)和气
孔开度则处于低谷。烟草中过量表达脱氢抗坏血
酸还原酶(DHAR)则可以提高AsA/DHA比值而缓
解气孔关闭。DCMU对光照下气孔开放的部分抑
制也同时说明还有不依赖于光合作用的途径也发
生作用。其中部分原因是由于卡尔文循环的活化
改变胞间CO2浓度而间接调节气孔的开度, 而光受
体介导的光信号途径通过激活K+内流通道, 促进
质膜的超级化直接促进气孔开放, 因而光质是决
定气孔开度的另一重要因素(Roelfsema和Hedrich
2005)。
蓝光作为一种信号在短时间(30~60 s)脉冲下
就能诱导气孔开放, 而且能够维持10 min。叠加强
烈的红光可以增强蓝光对气孔的这种效果(Iino等
1985)。保卫细胞中感受蓝光的受体是两种植物向
光素PHOT1和PHOT2 (Briggs和Christie 2002), 蓝
光的最终作用是激活质膜上的H+-ATPase使细胞膜
超极化。向光素如何调控H+-ATPase的信号转导机
制目前还不清晰, 但是已经发现了很多中间信号
转导元件(Marten等2007)。14-3-3蛋白在蓝光的信
号转导途径中调节向光素受体和H+-ATPase的活化
状态(Shimazaki等2007)。受到蓝光刺激后两种向
光素受体磷酸化并与14-3-3蛋白结合从而使受体
处于活化状态。在受体的下游, 蓝光导致质膜上
H+-ATPase C末端磷酸化, 磷酸化的C末端作为一
个自抑制区结合14-3-3蛋白后会从H+-ATPase接触
反应的一端脱离下来。RPT2作为一个信号传递元
件将信号从PHOT1传到下游(Inada等2004)。RPT2
高春娟等: 植物气孔对全球环境变化的响应及其调控防御机制 23
只对PHOT1有响应, 蓝光对拟南芥phot2rpt2双突
变体的气孔没有诱导作用。VfPIP也是从蚕豆保
卫细胞中分离出的与PHOT1发生联系的蛋白, 蚕
豆的PHOT1与VfPIP的N端相结合。VfPIP与动力
蛋白的轻链有关联, 定位在微管的皮层上, 可能通
过微管直接对保卫细胞产生作用(Lahav等2004)。
此外, Ca2+也参与了蓝光介导的信号转导。PHOT1
和PHOT2都可以调节细胞质内Ca2+的浓度(Harada
等2003; Stoelzle等2004)。钙调素抑制依赖蓝光的
H+-ATPase, 咖啡因通过抑制内质网上的Ca2+-ATP
酶将Ca 2+从细胞内释放 , 从而抑制H +-ATPase
(Roelfsema等1998)。
2 气孔运动的调控机制
引起气孔运动的直接原因是保卫细胞的吸水
膨胀和失水收缩, 而引起这些生理变化的信号转
导过程则包括离子流动、糖类变化、细胞骨架的
组织、跨膜转运和基因表达等。当外界信号作用
于保卫细胞时, 首先被保卫细胞质膜上的受体所
识别, 通过跨膜转换, 由胞内第二信使, 诸如Ca2+、
H2O2、1,4,5-三磷酸肌醇(IP3)等转导, 调节H
+-AT-
Pase的活性使质膜超级化或去极化从而调节质膜
上相关的离子通道, 如K+外流通道(GORK)、K+内
流通道(KAT1、KAT2)、Cl-通道、NO3
-通道等, 最
终通过调节保卫细胞的渗透势促进气孔开放或关
闭(Pandey等2009; Lebaudy等2008)。
2.1 脱落酸信号途径
调控气孔运动的众多机制中, 激素调控尤其
是ABA在调节气孔关闭中的作用是最早为人所关
注也是目前研究最为深入的一种信号途径。近年
来, 有关ABA和气孔保卫细胞运动的生理生化和
分子遗传的研究使人们对ABA信号识别、信号转
导中间蛋白和转录表达等关键调控过程有了深入
的认识。
目前关于何为ABA受体的问题具有很大争
议, 许多研究纷纷报道ABA受体的发现(Shen等
2006; Liu等2007; Pandey等2009; Ma等2009), 例如
镁螯合酶H亚基、GCR2 (G-protein coupled recep-
tor 2)、GTG1/2 (G-protein coupled receptor type G
proteins)和PYR/PYL/RCAR (pyrabactin resistance/
pyr1 like/regulatory component of ABA receptor)。
这些蛋白均具有ABA的结合能力, 并且在ABA信
号转导中的功能也得到遗传学证据的支持。早期
的研究报道, 植物G蛋白参与了ABA的信号转导
(Wang等2001)。S1P (lipid metabolite sphingosine 1
phosphate)能够诱导鸭跖草气孔关闭, 并且S1P在
哺乳动物中通过G蛋白传递信号(Ng等2001), 而拟
南芥G蛋白α亚基缺失突变体gpa1的保卫细胞不能
对ABA做出响应, 但是其种子表现出对ABA的超
敏感性。正是基于GTG1和GTG2作为膜蛋白能与
GPA1结合这一发现, 推测GTG蛋白作为ABA受体
的可能。但拟南芥gtg1gtg2双突变体在种子萌
发、根系生长、基因表达和气孔关闭等过程均对
ABA表现出部分不敏感性, 从而提示可能存在其
他GTG基因导致的基因冗余或还存在其他的ABA
受体。
最新的研究从两个方向证实PYR/PYL/RCAR
可能比其他蛋白更接近ABA信号的直接识别。一
方面, 拟南芥ABA激活剂pyrabactin的抗性突变体
筛选获得了pyr1, 经酵母双杂交证实ABA信号途径
的负调控因子HAB1 (PP2C磷酸酶)是PYR1的结合
蛋白(Saez等2004), 并且PYR1的同源蛋白PYL1和
PYL4都只能在ABA存在的条件下与HAB1发生互
作。遗传学证据表明, pyr1单突变体表现为对ABA
敏感性降低, 而pyr1/pyl1/pyl2/pyl4四突变体进一步
加剧了这种表型, 说明PYR/PYL/RCAR家族蛋白
功能的互补性。离体试验表明, RCAR1/PYL9-
ABI2复合体能与ABA相结合, 并且当反应中加入
RCAR1或PYR1蛋白时PP2C的活力受到抑制。另
一方面, 早期研究已经证明ABI1和ABI2 (与HAB1
同源的PP2C磷酸酶)是调控Ca2+振荡、ROS爆发、
OST1激酶、S型阴离子通道等ABA早期信号事件
的重要负调控因子(Kwak等2003)。基于ABA受体
可能与上游信号分子结合的设想, 利用复合体纯
化和蛋白质组学鉴定到的ABI1互作蛋白为PYR/
PYL/RCAR (Nishimura等2010), 而ABA处理在5
min内就能诱导PYR1-ABI1复合体的形成。有关
PYR/PYL/RCAR蛋白作为ABA受体的理论也得到
了相关结构生物学证据的支持(Nishimura等2009;
Melcher等2009), 这进一步证明PYR/PYL/RCAR在
植物体内作为ABA受体的功能。
植物受体识别ABA信号后能诱导OST1激酶
活力, 并进而启动下游信号转导途径。OST1能与
植物生理学报24
多种蛋白互作并活化S型阴离子通道(SLAC1)、质
膜NADPH氧化酶(RBOHD/F)、钙离子通道以及转
录因子等, 而OST1缺失导致ABA敏感性下降。离
体和活体试验均表明ABI1和OST1能发生互作
(Mustilli等2002; Nishimura等2010), 并且ABI1能通
过对OST1激活环的去磷酸化而使其钝化。因此,
OST1是介导ABA信号转导的重要中间分子。利
用拟南芥基因芯片鉴定出具有代表性的8 100个与
逆境相关的基因, 发现其中有1 309个基因在保卫
细胞中表达, 而64个基因在保卫细胞中特异性表
达(Leonhardt等2004)。受ABA诱导表达的基因有
脱水蛋白基因ERD14和COR47以及与信号传递有
关的元件PP2C和P2CA等, 而KAT1基因则为ABA
所抑制的。此外, 胞质Ca2+浓度的变化是ABA调节
气孔运动过程中的重要过程。ABA通过促进Ca2+
内流或者使胞内结合态Ca2+释放为游离态使胞内
Ca2+浓度增加, 激活钙调蛋白和钙依赖蛋白激酶
(CDPKs), 从而调控转录因子和基因表达(Xiong等
2002)。许多其他信号组分也参与了ABA的信号转
导, 如一氧化氮(NO)、环腺苷二磷酸核糖(cAD-
PR)、1,4,5-三磷酸肌醇(IP3)、磷酸酯酶D等, 这些
信号与Ca2+和ROS一起共同组成了复杂的信号网
络调控气孔对外界环境变化的响应。
2.2 Ca2+、H2O2和NO调控途径
Pei等(2000)在拟南芥的保卫细胞质膜上发现
了Ca2+的受体蛋白CAS (calcium sensor)。ABA通过
促进Ca2+内流或者使胞内结合态Ca2+释放为游离态
使胞内Ca2+浓度增加, 激活Ca2+信使系统。根据胞
内Ca2+浓度增加时对电压敏感的现象, 推测保卫细
胞质膜上存在一个Ca2+内流通道受细胞膜超极化和
ABA调控。ABI1和ABI2就是一类Ca2+调节的磷酸
酶, 通过磷酸化反应连接ABA到Ca2+之间的信号传
递。Merlot等(2001)认为ABI1和ABI2抑制ABA对
Ca2+产生的影响且具有反馈负调节的作用。cADPR
也参与了ABA调控的Ca2+迁移(Leckia等1998),
cADPR的浓度为纳摩尔水平即可激活植物液泡
Ca2+渗透通道。显微注射cADPR可诱导鸭跖草保
卫细胞溶质内Ca2+浓度增加, 并诱导气孔关闭。
保卫细胞质膜超级化所导致的Ca2+外流依赖
于H2O2的存在。蚕豆和拟南芥表皮外源处理ABA
可以快速促进保卫细胞中H2O2的生成, 并且ABA
诱导气孔关闭的过程中发现了对H2O2应答基因的
调控(Zhang等2001; 苗雨晨等2000)。拟南芥ABA
不敏感突变体abi1-1和abi2-1的特性分析表明 ,
ABA可通过H2O2调节Ca
2+通道的活性。在突变体
abi1中, ABA不能诱导H2O2的产生; 相反abi2突变
体中仍能产生H2O2, 说明ABI1可能在H2O2信号转
导的上游 , 而ABI2则在其下游 (Wang和Song
2008)。H2O2的来源有很多, 但参与ABA诱导气孔
关闭的最重要来源是质膜NADPH氧化酶, NADPH
氧化酶能催化形成O2¯·, 再经歧化反应形成H2O2并
通过某种通道进入胞质内。拟南芥中编码质膜
NADPH氧化酶亚基的rbohD和rbohF基因的缺失
导致保卫细胞无法产生ROS, 从而失去对ABA的
响应(Kwak等2003)。值得注意的是, 仍然有45%的
rbohD/F双突变体的保卫细胞中添加ABA可以提
高胞质内Ca2+的含量, 这预示着可能还存在其他
ROS的来源途径。ROS作为第二信使在介导其他
激素的信号转导中也发挥重要作用。乙烯和茉莉
酸都通过NADPH氧化酶产生H2O2促进气孔关闭
(Staswick 2008), 但水杨酸主要通过过氧化物酶催
化产生H2O2, 从而说明叶绿体可能也是保卫细胞
产生ROS的重要来源(Zhang等2001)。
ABA诱导气孔关闭还需要NO的参与。NO通
过产生环磷酸鸟苷(cGMP)和cADPR等其他第二信
使可促进细胞内Ca2+的释放提高游离态Ca2+的含量
从而激活K+外流通道(Garcia等2003; Sokolovski等
2005)。NO也可以激活MAPK、OSAK等激酶, 并
通过蛋白S-亚硝基化改变转录因子活性调节气孔
运动(Neill等2008)。目前, 关于保卫细胞产生NO
的具体机制还不明确, 可能的主要来源包括L-精氨
酸为底物的NO合成酶(NOS)和以亚硝酸盐为底物
的硝酸还原酶(NR)。目前唯一与动物NOS具有同
源性的蛋白NOA1在离体条件下无法产生NO, 但
是其拟南芥缺失突变体的NO水平显著降低并且对
ABA的响应出现异常(Guo等2003)。相反, NR在体
外能直接产生NO, 并且其拟南芥缺失突变体ni-
a1nia2的气孔对ABA失去敏感性(Desikan等2004)。
同时处理NR抑制剂钨酸盐和NOS抑制剂L-NAME
发现, 钨酸盐对ABA诱导气孔关闭的抑制效果更
大, 而NOA1缺失对H2O2处理所诱导的NO含量影
响不大(Bright 2006), 从而说明ABA促进气孔关闭
高春娟等: 植物气孔对全球环境变化的响应及其调控防御机制 25
主要通过NR。ABA与保卫细胞中NO和H2O2的含
量变化在空间上和时间上有着紧密的联系。利用
激光共聚焦分析发现H2O2大幅度提高了对NOS抑
制剂敏感的NO产生。有趣的是, H2O2这种作用被
Ca2+通道抑制剂所抑制(Lum等2002), 而当NADPH
氧化酶被抑制后NO就不能被ABA所诱导(Zhang等
2009)。同样的, 用NO清除剂cPTIO处理后, ABA就
不能通过产生H2O2促进气孔关闭。拟南芥和蚕豆
中都已经证明ABA通过产生H2O2诱导NO的生成,
并且MAPK和PP2C等下游信号元件的调控机制也
证明两者可能存在上述关系(Bright 2006)。
3 气孔调节在提高水分利用率上的应用
我国人均水资源短缺, 水资源时空分布不平
衡, 北方大部分地区尤其是西北地区的农业发展
面临着长期持续干旱的困境, 节约水资源, 提高水
分利用效率已成为事关农业可持续发展和粮食安
全的重大问题。气孔是植物与外界环境发生气体
交换的通道, 通过调控气孔运动协调CO2同化和水
分散失的矛盾, 在不影响产量的前提下尽可能减
少水的用量, 已成为涉及植物生理学、生态学、
分子生物学等学科交叉的研究热点。
CO2加富不仅能提高植物的光合作用也能诱
导气孔关闭, 从而增加水分的利用效率。FACE
(free-air CO2 enrichment)是目前较为全面的了解田
间作物光合作用、呼吸作用、氮素利用和水分利
用等各方面对CO2浓度升高做出响应的技术体
系。基于FACE技术的研究发现, CO2浓度提高导
致气孔关闭和气孔导度(g s)下降。Ainsworth和
Rogers (2007)综合分析了乔木、灌木、草坪、C3
和C4作物、豆科植物等多种植物发现高CO2浓度
下植物gs平均下降了16%~23%。CO2浓度为550
µL·L-1条件下, 小麦、大豆、水稻、棉花和马铃薯
的gs分别减少了12%、18%、15%、8%和32%。对
黑麦草和大豆的FACE研究还发现gs对CO2的响应
不存在适应现象, 因此gs在高CO2浓度处理下能长
期保持较低的状态。更为重要的是, gs的下降与蒸
腾速率(Tr)的降低相关联。除了种植在缺水条件下
的棉花和高粱外, 观察到高CO2浓度下不同物种的
Tr平均下降了5%~20% (Lebaudy等2008)。该项研
究利用微电极技术测定冠层的净辐射、感热通量
和土壤热通量, 进而通过计算得到植株整体的Tr
值。基于这种方法所获得的数据与利用液流计和
土壤水分测量仪所获得的数据相吻合。高CO2浓
度引起的Tr降低对冠层水循环所导致的影响是增
加了土壤水分的含量, 这在高粱、棉花、玉米和
小麦的研究中都得到了验证。有趣的是, 高CO2浓
度能缓解干旱条件下大豆气孔的关闭和蒸腾速率
的下降, 因此CO2加富有利于作物在生长期长时间
适应适度干旱的情况。尽管高CO2浓度下C3植物
因遗传背景和环境因素的差异存在不同程度的光
合作用适应现象, 但整体CO2同化能力将提高19%~
46%, 因此CO2加富无疑是未来解决水资源不足的
重要手段。
植物的气孔和光合作用均受到光照的诱导,
然而大多数C3植物存在光饱和现象, 当光照强度达
到一定程度后, CO2同化速率的提高逐渐缓慢, 但
是随着光强的不断上升气孔保卫细胞处于最为开
放的状态, 导致蒸腾速率不断提高, 因此适宜的光
照强度对于维持蒸腾速率和CO2同化的平衡具有
重要意义。尤其是夏季温室栽培, 适当的遮荫有
助于降温的同时还避免气孔的过度开放和水分的
散失。此外, 光质对蒸腾速率也具有调控作用。
提高红光和远红光的比例(R/FR)会提高拟南芥光
受体光敏色素phyB的活化状态, 并增加叶片表皮
的气孔密度。相反, phyB缺失则导致叶片气孔密
度较低(Boccalandro等2009)。PhyB的这种作用与
FAMA和TOO MANY MOUTHS等气孔发育相关基
因的表达有关。过量表达phyB能提高光合作用, 但
这种效应同时伴随着水分利用效率的降低。红光
和蓝光都能促进气孔开放, 但机制不同。红光主要
作为驱动光合作用的能源, 而蓝光更多的作为信号
调节气孔开闭(Shimazaki等2007)。目前, 温室栽培
中使用较多的红蓝光比例为1:9至1:3之间, 也有学
者认为增加蓝光的比例更有利于黄瓜的光合作用
(Hogewoning等2010), 但蓝光促进光合作用与气孔
因子关系较为密切而非直接调控卡尔文循环的羧
化效率, 因而水分利用效率较低。有鉴于此, 在温
室栽培中利用LED等新型照明设备通过调控红光/
远红光的比例以及红蓝光的比例, 并且根据一天
中植物对光照的需求适时进行调整可能是未来提
高植物光合作用和水分利用效率的一个方向。
此外, 目前农业生产实践中所广泛采用的“驯
植物生理学报26
化”或“炼苗”过程对于提高幼苗生长阶段的水分利
用率也有积极意义。其中所包含的主要机理即是
植物经历适度水分胁迫所产生的ABA启动了抗性
机制和基因表达, 使植物对于前期亚适宜环境产
生“记忆性”, 并使其在“驯化”后阶段采取适当关闭
气孔的策略以应对可能的逆境胁迫。根系感受水
分状态的变化时, 根系所产生ABA作为移动信号通
过木质部流传递到地上部而发生作用 ( L i u等
2005)。光合作用对木质部ABA信号不太敏感, 但
与之相比gs对水分胁迫相当敏感, 而使蒸腾速率大
为降低, 从而有助于控制栽培过程中的水分利用。
4 结语
尽管对气孔运动机制的研究已经非常深入,
但是还存在诸多问题, 对气孔开闭机制的研究最
早是在双子叶植物中开始并作深入研究的, 是不
是对其他物种尤其是具有特殊形态特征的保卫细
胞的禾本科植物同样具有说服力？许多离子通
道、输送蛋白都只是在简单的模式植物中发现,
是不是在普通的物种中也是这几种通道？关于研
究激素对气孔运动的影响都是通过外源处理表皮
条, 这并不能十分准确的模拟内源激素对其的作
用, 而且外源与内生相比, 内生激素可能存在物种
上的差异。
气孔如何感知CO2浓度、温度、病害等外界
环境变化, 如何通过信号转导途径将其转化为植
物基因表达、代谢和生理生化的响应以为植物生
长发育提供充足的物质保证, 气孔的上述响应如
何对全球水循环和碳循环施加影响, 如何通过改
良气孔特征繁育抗逆高产的新品种等问题势必有
待于生态学家、生理学家、育种学家等的共同努
力。对气孔的研究不仅可以解决信号传递的基本
科学问题, 对这一领域的研究可以呼吁集中生物
学家、育种学家以及政府决策者的力量来提高全
球农业生产力, 为解决日益加剧的粮食、建筑、
药材需求以及逐渐减小的淡水供应、人口增长、
全球变暖等问题提供理论依据。
参考文献
苗雨晨, 宋纯鹏, 董发才, 王学臣(2000). ABA诱导蚕豆气孔保卫细
胞H2O2的产生. 植物生理学报, 26: 53~58
Ainsworth E, Rogers A (2007). The response of photosynthesis and
stomatal conductance to rising [CO2]: mechanisms and environ-
mental interactions. Plant Cell Environ, 30: 258~270
Beattie GA, Lindow SE (1995). The secret life of foliar bacterial
pathogens on leaves. Annu Rev Phytopathol, 33: 145~172
Beerling DJ, Lomax BH, Royer DL, Upchurch GR Jr, Kump LR
(2002). An atmospheric pCO2 reconstruction across the Creta-
ceous-Tertiary boundary from leaf megafossils. Proc Natl Acad
Sci USA, 99: 7836~7840
Beerling DJ, Woodward FI (1997). Changes in land plant function
over the Phanerozoic: reconstructions based on the fossil record.
Bot J Linn Soc, 124: 137~153
Bergmann D (2006). Stomatal development: from neighborly to glob-
al communication. Curr Opin Plant Biol, 9: 478~483
Blatt MR, Grabov A, Brearley J, Hammond-Kosack, Jones JDG
(1999). K+ channels of Cf-9 transgenic tobacco guard cells as
targets for Cladosporium fulvum Avr9 elicitor-dependent signal
transduction. Plant J, 19: 453~462
Boccalandro HE, Rugnone ML, Moreno JE, Ploschuk EL, Serna L,
Yanovaky MJ, Casal JJ (2009). Phytochrome B enhances photo-
synthesis at the expense of water-use efficiency in Arabidopsis.
Plant Physiol, 150: 1083~1092
Briggs WR, Christie JM (2002). Phototropins 1 and 2: versatile plant
blue-light receptors. Trends Plant Sci, 7: 204~210
Bright J (2006). Nitric oxide signalling in Arabidopsis thaliana guard
cells. PhD thesis. Bristol, UK: University of the West of England
Ceccarelli S, Granddo S, Maatougui M, Michael M, Slash M, Hagh-
parast R, Rahmanian M, Taheri A, Al-Yassin A, Benbelkacem
A et al (2001). Plant breeding and climate changes. J Agric Sci,
148: 627~637
Chen C, Gallie DR (2004). The ascorbic acid redox state controls
guard cell signaling and stomatal movement. Plant Cell, 16:
1143~1162
Ciais P, Denning AS, Tans PP, Berry JA, Randall DA, Collatz GJ,
Sellers PJ, White JWC, Trolier M, Meijer HAJ et al (1997). A
three-dimensional synthesis study of δ18O in atmospheric CO2. l.
Surface fluxes. J Geophys Res, 102: 5857~5872
Desikan R, Cheung MK, Bright J, Henson D, Hancock JT, Neill SJ
(2004). ABA, hydrogen peroxide and nitric oxide signalling in
stomatal guard cells. J Exp Bot, 55: 205~212
Dong JA, Bergmann DC (2010). Stomatal patterning and develop-
ment. Curr Top Dev Biol, 91: 267~297
Fan LM, Zhao ZX, Assmann SM (2004). Guard cells: a dynamic sig-
naling model. Curr Opin Plant Biol, 7: 537~546
Franks PJ, Beerling DJ (2009). Maximum leaf conductance driven
by CO2 effects on stomatal size and density over geologic time.
Proc Natl Acad Sci USA, 106: 10343~10347
Franks PJ, Farquhar GD (2001). The effect of exogenous abscisic acid
on stomatal development, stomatal mechanics, and leaf gas ex-
change in Tradescantia virginiana. Plant Physiol, 125: 935~942
Garcia MC, Gay R, Slkolovski S, Hills A (2003). Nitric oxide regu-
lates K+ and Cl- channels in guard cells through a subset of ab-
scisic acid-evoked signaling pathways. Proc Natl Acad Sci USA,
100: 11116~11121
Gray JE, Holroyd GH, Lee FM, Bahrami AR, Sijmons PC, Woodward
FI, Schuch W, Hetherington AM (2000). The HIC signaling
pathway links CO2 perception to stomatal development. Nature,
高春娟等: 植物气孔对全球环境变化的响应及其调控防御机制 27
408: 713~716
Guimara RL, Stota HU (2004). Oxalate production by Sclerotinia
sclerotiorum deregulates guards cells during infection. Plant
Physiol, 136: 3703~3711
Guo HB, Lee I, Kamar M, Pierce M (2003). N-acetylglucosaminyl-
transferase V expression levels regulate cadherin-associated ho-
motypic cell-cell adhesion and intracellular signaling pathways.
J Biol Chem, 278: 52412~52424
Harada A, Sakai T, Okada K (2003). Phot1 and phot2 mediate blue
light-induced transient increases in cytosolic Ca2+ differently in
Arabidopsis leaves. Proc Natl Acad Sci USA, 100: 8583~8588
Hashimoto M, Negi J, Young J, Israelsson M, Schroeder JI, Iba K
(2006). Arabidopsis HT1 kinase controls stomatal movements in
response to CO2. Nat Cell Biol, 8: 391~397
Heherington AM, Woodward FI (2003). The role of stomatal in sens-
ing and driving environmental change. Nature, 424: 901~908
Hodgson JG, Sharafi M, Jalili A, Díaz S, Montserrat-Martí G, Palmer
C, Cerabolini B, Pierce S, Hamzehee B, Asri Y et al (2010). Sto-
matal vs. genome size in angiosperms: the somatic tail wagging
the genomic dog? Ann Bot, 105: 573~584
Hogewoning SW, Trouwborst G, Maljaars H, Poorter H, Vanleperen
W, Haibinson J (2010). Blue light dose-responses of leaf photo-
synthesis, morphology, and chemical composition of Cucumis
sativus grown under different combinations of red and blue light.
J Exp Bot, 61: 3107~3117
Iino M, Ogawa T, Zeiger E (1985). Kinetic properties of the blue-light
response of stomata. Proc Natl Acad Sci USA, 82: 8019~8023
Inada S, Ohgishi M, Mayama T, Okada K, Sakai T (2004). RPT2 is a
signal transducer involved in phototropic response and stomatal
opening by association with phototropin1 in Arabidopsis thali-
ana. Plant Cell, 16: 887~896
IPCC (Intergovernmental Panel on Climate Change) (2007). Climate
Change. The Physical Science Basis: Summary for Policymak-
ers. Geneva, Switzerland: IPCC Secretariat
Iwai S, Shimomura N, Nakashima A, Etoh T (2003). New fava bean
guard cell signaling mutant impaired in ABA-induced stomatal
closure. Plant Cell Physiol, 44: 909~913
Klusener B, Young JJ, Murata Y, Allen GJ, Mori IC, Hugouvieux V,
Schroeder JI (2002). Convergence of calcium signaling pathways
of pathogenic elicitors and abscisic acid in Arabidopsis guard
cells. Plant Physiol, 130: 2152~2163
Kwak JM, Mori IC, Pei ZM, Leonhardt N, Torres MA, Dangl JL,
SJones JDG, Schroeder JI (2003). NADPH oxidase AtrbohD and
AtbohF genes function in ROS-dependent ABA signaling in Ara-
bidopsis. EMBO J, 22: 2623~2633
Lahav M, Abu-Abied M, Belausov E, Schwartz A, Sadot E (2004).
Microtubules of guard cells are light sensitive. Plant Cell Physi-
ol, 45: 573~582
Lake JA, Woodward FI (2008). Response of stomatal numbers to CO2
and humidity: control by transpiration rate and abscisic acid.
New Phytol, 179: 397~404
Lammertsma EI, Boer HJ, Dekker SC, Dilcher DL, Lotter AF (2011).
Global CO2 rise leads to reduced maximum stomatal conduc-
tance in Florida vegetation. Proc Natl Acad Sci USA, 108:
4035~4040
Leach KA, Hejlek LG, Hearne LB, Nguyen HT, Sharp RE, Davis GL
(2011). Primary root elongation and abscisic acid levels of maize
in response to water stress. Crop Sci, 51: 157~172
Lebaudy A, Vavasseur A, Hosy E, Dreyer I, Leonhardt N, Thibaud
JB, Very AA, Simonneau T, Sentenac H (2008). Plant adaptation
to fluctuating environment and biomass production are strongly
dependent on guard cell potassium channels. Proc Natl Acad Sci
USA, 105: 5271~5276
Leckia CP, Mcainsh MR, Allen GJ, Sanders D, Hetherington AM
(1998). Abscisic acid-induced stomatal closure mediated by
ADP-ribose. Proc Natl Acad Sci USA, 95: 15837~15842
Lee M, Choi Y, Burla B, Kim YY, Jeon B, Maeshima M, Yoo JY,
Martinoia E, Lee Y (2008). The ABC transporter AtABCB14 is
a malate importer and modulates stomatal response to CO2. Nat
Cell Biol, 10: 1217~23
Leonhardt N, Kwak JM, Robert N, Waner D, Leonhardt G, Schroeder
JI (2004). Microarray expression analyses of Arabidopsis guard
cells and isolation of a recessive abscisic acid hypersensitive
protein phosphatase 2C mutant. Plant Cell, 16: 596~615
Lindow SE, Brandl MT (2003). Microbiology of the phyllosphere.
Appl Environ Microbiol, 69: 1875~1883
Liu FL, Jensen CR, Shahanzari A, Andersen MN, Jacobsen SE (2005).
ABA regulated stomatal control and photosynthetic water use
efficiency of potato (Solanum tuberosum L.) during progressive
soil drying. Plant Sci, 168: 831~836
Liu X, Yue Y, Li B, Nie Y, Li W, Wu WH, Ma LG (2007). A G
protein-coupled receptor is a plasma membrane receptor for the
plant hormone abscisic acid. Science, 315: 1712~1716
Lum HK, Butt YKC, Lo SCL (2002). Hydrogen peroxide induces a
rapid production of nitric oxide in mung bean (Phaseolus au-
reus). Nitric Oxide, 6: 205~213
Ma Y, Szostkiewicz I, Korte A, Moes D, Yang Y, Christmann A, Grill
E (2009). Regulators of PP2C phosphatase activity function as
abscisic acid sensors. Science, 324: 1064~1068
MacAlister CA, Ohashi-Ito K, Bergmann DC (2007). Transcription
factor control of asymmetric cell divisions that establish the sto-
matal lineage. Nature, 445: 537~540
Marre E (1979). Fusicoccin: a tool in plant physiology. Annu Rev
Plant Physiol, 30: 273~288
Marten H, Hedrich R, Roelfsema MRG (2007). Bule light inhibits
guard cell plasma membrane anion channels in a phototropin-
dependent manner. Plant J, 50: 29~39
Melcher K, Ng LM, Zhou XE, Soon FF, Xu Y, Suino-Powell KM,
Park SY, Weiner JJ, Fujii H, Chinnusamy V et al (2009). A gate-
latch-lock mechanism for hormone signalling by abscisic acid
receptors. Nature, 462: 602~608
Melotto M, Underwood W, Koczan J, Nomura K, He SY (2006). Plant
stomata function in innate immunity against bacterial invasion.
Cell, 126: 969~980
Merlot S, Gosti F, Guerrier D, Vavasseur A, Giraudat J (2001). The
ABI1 and ABI2 protein phosphatases 2C act in a negative feed-
back regulatory loop of the abscisic acid signaling pathway.
Plant Cell, 25: 295~303
植物生理学报28
Mustilli AC, Merlot S, Vavasseur A, Fenzi F, Giraudat J (2002). Ara-
bidopsis OST1 protein kinase mediates the regulation of stomatal
aperture by abscisic acid and acts upstream of reactive oxygen
species production. Plant Cell, 14: 3089~3099
Neill SJ, Barros R, Bright J, Desikan R, Hancock J, Harrison J, Morris
P, Ribeiro D, Wilson I (2008). Nitric oxide, stomatal closure, and
abiotic stress. J Exp Bot, 59: 165~176
Ng CK, Carr K, McAinsh MR, Powell B, Hetherington AM (2001).
Drought-induced guard cell signal transduction involves sphin-
gosine-1-phosphate. Nature, 410: 596~599
Nilson SE, Assmann SM (2007). The control of transpiration. Insights
from Arabidopsis. Plant Physiol, 143: 19~27
Nishimura N, Hitomi K, Arvai AS, Rambo RP, Hitomi C, Cutler SR,
Schroeder JI, Getzoff ED (2009). Structural mechanism of absci-
sic acid binding and signaling by dimeric PYR1. Science, 326:
1373~1379
Nishimura N, Sarkeshik A, Nito K, Park SY, Wang A, Carvalho
PC, Lee S, Caddell DF, Cutler SR, Chory J et al (2010). PYR/
PYL/RCAR family members are major in-vivo ABI1 protein
phosphatase 2C-interacting proteins in Arabidopsis. Plant J, 61:
290~299
Norby RJ, Wullschleger SD, Gunderson CA, Johnson DW, Ceulemans
R (1999). Tree responses to rising CO2 in field experiments: im-
plications for the future forest. Plant Cell Environ, 22: 683~714
Ohashi-Ito K, Bergmann DC (2006). Arabidopsis FAMA controls the
final proliferation/differentiation switch during stomatal develop-
ment. Plant Cell, 18: 2493~2505
Pandey S, Nelson DC, Assmann SM (2009). Two novel GPCR-type
G proteins are abscisic acid receptors in Arabidopsis. Cell, 136:
136~148
Pei ZM, Murata Y, Benning G, Thomine B, Allen GJ, Grill E,
Schoreder JI (2000). Calcium channels activated by hydrogen
peroxide mediate abscisic acid signal in guard cells. Nature, 460:
731~734
Pillitteri LJ, Sloan DB, Bogenschutz NL, Torii KU (2007). Termina-
tion of asymmetric cell division and differentiation of stomata.
Nature, 445: 501~505
Roelfsema MRG, Hedrich R (2005). In the light of stomatal opening:
new insights into ‘the Watergate’. New Phytol, 167: 665~691
Roelfsema MRG, Staal M, Prins ABA (1998). Blue light-induced apo-
plastic acidification of Arabidopsis thaliana guard cells: inhibi-
tion by ABA is mediated through protein phosphatases. Physiol
Plant, 103: 466~474
Saez A, Apostolova N, Gonzalez-Guzman M, Gonzalez-Garcia MP,
Nicolas C, Lorenzo O, Rodriguez PL (2004). Gain-of-function
and loss-of-function phenotypes of the protein phosphatase 2C
HAB1 reveal its role as a negative regulator of abscisic acid sig-
nalling. Plant J, 37: 354~369
Scheffran J, Battaglini A (2011). Climate and conflicts: the security
risks of global warming. Reg Environ Change, 11: S27~S39
Shen YY, Wang XF, Wu FQ, Du SY, Cao Z, Shang Y, Wang XL, Peng
CC, Yu XC, Zhu SY et al (2006). The Mg-chelatase H subunit is
an abscisic acid receptor. Nature, 443: 823~826
Shimazaki K, Doi M, Assmann SM, Kinoshita T (2007). Light regula-
tion of stomatal movement. Annu Rev Plant Biol, 58: 219~247
Sokolovski S, Hill A, Gay R, Garcia-Mata C, Lamattina L, Blatt MR
(2005). Protein phosphorylation is a prerequisite for intracellular
Ca2+ release and ion channel control by nitric oxide and abscisic
acid in guard cells. Plant J, 43: 520~529
Staswick PE (2008). JAZing up jasmonate signaling. Trends Plant Sci,
13: 66~71
Stoelzle S, Kagawa T, Wada M, Hedrich R, Dietrich P (2004). Blue
light activates calcium-permeable channels in Arabidopsis meso-
phyll cells via the phototropin signaling pathway. Proc Natl Acad
Sci USA, 100: 1456~1461
Underwood W, Melotto M, He SY (2007). Role of plant stomata in
bacterial invasion. Cell Microbiol, 9: 1621~1629
Vahisalu T, Kollist H, Wang YF, Nishimura N, Chan WY, Valerio G,
Lamminmaki A, Brosche M, Moldau H, Desikan R et al (2008).
SLAC1 is required for plant guard cell S-type anion channel
function in stomatal signalling. Nature, 452: 487~491
Vavasseur A, Raghavendra AS (2005). Guard cell metabolism and
CO2 sensing. New Phytol, 165: 665~682
Wang H, Ngwenyama N, Liu Y, Walker JC, Zhang S (2007). Stomatal
development and patterning are regulated by environmentally re-
sponsive mitogen-activated protein kinases in Arabidopsis. Plant
Cell, 19: 63~73
Wang PT, Song CP (2008). Guard-cell signalling for hydrogen perox-
ide and abscisic acid. New Phytol, 178: 703~718
Wang XQ, Ullah H, Jones AM, Assmann SM (2001). G protein regu-
lation of ion channels and abscisic acid signaling in Arabidopsis
guard cells. Science, 292: 2070~2072
Whitehead D (1998). Regulation of stomatal conductance and transpi-
ration in forest. Tree Physiol, 18: 633~644
Woodward FI (1987). Stomatal numbers are sensitive to increases in
CO2 from pre-industrial levels. Nature, 327: 617~618
Xiong LM, Schumaker KS, Zhu JK (2002). Cell signaling during
cold, drought, and salt stress. Plant Cell, 14: S165~S183
Young JJ, Mehta S, Israelsson M, Godoski J, Grill E, Schroeder JI
(2006). CO2 signaling in guard cells: calcium sensitivity response
modulation, a Ca2+-independent phase, and CO2 insensitivity of
the gca2 mutant. Proc Natl Acad Sci USA, 103: 7506~7511
Zhang X, Zhang L, Dong FC, Gao JF, Galbraith DW, Song CP (2001).
Hydrogen peroxide is involved in abscisic acid-induced stomatal
closure in Vicia faba. Plant Physiol, 126: 1438~1448
Zhang YZ, Zhu H, Zhang Q, Li M, Wang R, Wang L, Welti R, Zhang
WH, Wang XM (2009). Phospholipase Dα1 and phosphatidic
acid regulate NADPH oxidase activity and production of reac-
tive oxygen species in ABA-mediated stomatal closure in Arabi-
dopsis. Plant Cell, 21: 2357~2377