全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (12): 1319~1325 1319
收稿 2013-08-06　　修定 2013-09-22
资助 国家基础学科人才培养基金项目(J1103503)。
* 通讯作者(E-mail: wangyong@nankai.edu.cn; Tel: 022-
23504388)。
植物淀粉生物合成调节机制的研究进展
朱晔荣, 刘苗苗, 李亚辉, 宋姗姗, 白艳玲, 王勇*
南开大学生命科学学院, 天津300071
摘要: 淀粉是植物光合作用固定碳形成的主要碳水化合物, 不仅在植物的整个生长发育过程中具有重要的生理作用, 而且
对于新型清洁生物能源的开发利用具有非常巨大的经济价值。本文概述了植物淀粉的合成途径及其合成调控机制的相关
研究进展。
关键词: 淀粉; 合成途径; 调控机制
Research Advance in Regulation Mechanism of Starch Synthesis in Plants
ZHU Ye-Rong, LIU Miao-Miao, LI Ya-Hui, SONG Shan-Shan, BAI Yan-Ling, WANG Yong*
College of Life Sciences, Nankai University, Tianjin 300071, China
Abstract: Starch is the major storage carbohydrate produced by photosynthesis in higher plants, with many
important physiology functions during the development of plant. Starch is also of great economical importance
in exploiture of new and clean bioenergy. Here we review current understanding of the pathway of starch
synthesis and its regulation mechanism simply.
Key words: starch; synthesis pathway; regulation mechanism
淀粉是高等植物合成的具有重要功能的主要
碳水化合物之一, 不仅在植物的生长、发育和生
殖等中起作用, 而且是地球上继纤维素之后的第
二大含量最多的生物大分子, 是最重要的提供食
物和饲料来源的碳水化合物, 包括生物乙醇等的
生产(Geigenberger 2011), 更是具有巨大的经济价
值(Zeeman等2010)。因此, 淀粉的合成和积累调控
机制的研究一直是植物生理学领域研究的热点。
在过去的20多年已对多种植物淀粉的合成途径进
行了深入的研究, 基本建立了淀粉的合成途径。
近年来对淀粉生物合成途径的调控研究也已取得
了进展, 本文将对其进行简要概述。
1 淀粉的合成途径和亚细胞定位
淀粉的生物合成有两种形式, 包括在光合组
织叶绿体中进行的瞬时淀粉合成和在非光合组织
造粉体中完成的储藏淀粉合成。
1.1 淀粉的合成途径
瞬时淀粉合成是利用卡尔文循环固定CO2后
形成的3-磷酸甘油酸(3-phosphoglyceric acid, 3-PGA),
转化为磷酸丙糖(triose phosphate, TP), 通过丙糖-
磷酸易位体, 转运至胞液中, 或在叶绿体中转变成
6-磷酸果糖(fructose 6-phosphate, F6P), 再先后转
变成6-磷酸葡萄糖(glucose 6-phosphate, G6P)和1-
磷酸葡萄糖(glucose 1-phosphate, G1P)。G1P在
ADP-葡萄糖焦磷酸化酶(ADP-glucose pyropho-
sphorylase, AGPase)作用下形成腺苷二磷酸葡萄糖
(adenosine diphosphate glucose, ADPG)之后, 在淀
粉合成酶(starch synthase, SS)、分支酶(branching
enzyme, BE)和脱支酶(debranching enzyme, DBE)
的作用下合成直链淀粉和支链淀粉。储藏淀粉的
合成是将叶片光合作用固定的有机物以蔗糖的形
式运输到淀粉合成器官, 转化为G1P后进入造粉体
内, 同样先后经过AGPase、SS、SBE和DBE酶的
作用形成直链淀粉和支链淀粉。
1.2 淀粉合成的亚细胞定位
在大多数组织中, AGPase专一性地定位于质
体, 而在禾谷类胚乳组织, AGPase主要定位于细胞
质 , 占AGPase酶总活力的85%~95% (James等
2003)。而且研究表明, 禾谷类种子胚乳是采用一
种独特的淀粉合成途径, 需要额外的两步过程, 分
别由细胞质AGPase和ADP-葡萄糖(ADP-glucose,
ADP-Glc)传递体参与完成, 这在禾谷类其他组织
植物生理学报1320
和非禾谷类植物是不存在的(Kirchberger等2007;
Bowsher等2007)。近年来, 又有研究认为叶片中的
ADPG是在细胞质以ADP和蔗糖为底物由蔗糖合
成酶催化形成后 , 运往叶绿体参与淀粉的合成
(Baroja-Fernández等2004; Muñoz等2005)。
2 淀粉合成途径的调控机制
淀粉合成途径的调控方式表现在多个方面,
除受淀粉合成途径关键酶的基因转录水平、翻译
水平、酶的别构变化、环境条件和体内代谢物水
平等的调控外, 而且参与淀粉合成的酶以蛋白复
合物方式进行催化。环境因子包括光质、光照强
度和白昼变化等, 代谢物包括糖、ATP和苹果酸
等。众多研究显示, 参与淀粉合成的不同调控方
式往往交织在一起, 可以说淀粉的合成是一个协
同响应环境和发育信号的复杂过程。
2.1 转录水平调控
研究显示, 合成植物淀粉的几大不同组织中
负责淀粉合成的几种酶都受转录水平的调控, 如
拟南芥(Arabidopsis thaliana)叶片(Simth等2004)、
马铃薯(Solanum tuberosum)块茎(Geigenberger
2003)、禾谷类胚乳(Mangelsen等2010)和水稻种子
(Oryza sativa) (李凌等2012)。其中, 研究最多的是
AGPase蛋白, 编码该蛋白大亚基的不同基因不仅
受转录水平的调节, 而且AGPase的表达受内源碳
和环境营养状态等变化的影响, 糖能促进其基因
的表达(Müller-Röber等1990; Sokolov等1998;
Tiessen等2002, 2003), 而磷和硝酸盐降低其表达
(Nielsen等1998)。另外, 淀粉合成途径的关键酶
AGPase、SS、BE和DBE基因的表达都有不同的
组织和发育阶段的特异性, 包括不同的同工酶基
因。小麦(Triticum aestivum)中SSSI基因只在发育
的早中期胚乳中特异性表达(Li等1999a), SSSII基
因在小麦的叶片、小花、胚乳中均能表达, 其中
在叶片和中后期的胚乳中表达最多(Li等1999b),
而SSSIII基因在小麦的叶片、小花、发育早中期
的胚乳中均能表达, 后期其表达量显著降低(Li等
2000)。再如水稻中GBSSI基因只在胚乳、胚囊和
花药中表达, 其中胚乳中的表达量比花粉中的高
50倍; 而GBSSII基因主要在叶片中表达, 在瞬时淀
粉的积累过程中起作用(Delrue等1992)。
近年也发现一些调控淀粉合成的转录因子,
如具有亮氨酸拉链结构的转录因子OsbZIP58对水
稻胚乳淀粉合成过程中多种酶基因的表达都具有
调节作用, 是水稻胚乳淀粉合成途径的关键调节
因子(Wang等2013)。另外, 对拟南芥(Bläsing等
2005)、马铃薯(Kloostermann等2008)和大麦(Hordeum
vulgare) (Mangelsen等2010)较全面的表达谱分析
表明, 参与淀粉和蔗糖之间互相转变的许多基因
的表达都受多条途径调控。而且源和库组织中基
因表达的协同调节在很大程度上受糖状态的协
调。虽然具体的感应和响应机制还不很清楚, 但
相关研究显示, WRKY的转录因子SUSIBA2可能
参与了源和库之间的交流和蔗糖介导的淀粉合成
的调控(Sun等2003)。此外, 乙烯信号途径也可能
参与了淀粉合成的转录调控, 包括乙烯受体ETRC
(Wuriyanghan等2009)和AP2/EREBP家族的转录因
子(Fu和Xue 2010), 而且在发育的马铃薯块茎中,
应答组织缺氧的AP2/EREBP家族转录因子参与了
蔗糖和淀粉之间转变的调节。暗示淀粉合成的转
录调节和生长相关的组织缺氧有关。
2.2 代谢物的别构调节
参与淀粉合成途径关键酶的酶活性还受代谢
物的别构调控。如AGPase的小亚基是酶的活性中
心, 可能参与催化和抑制作用, 可以被3-PGA激活,
被无机磷酸(Pi)抑制(Sikka等2001); 其大亚基是酶
的调节中心, 可以调节小亚基对3-PGA和Pi的感应
(Smith-White和Preiss1992)。
2.3 翻译水平调控
淀粉合成过程中关键酶的活性发挥与蛋白的
翻译后修饰密不可分, 主要包括翻译后的氧化还
原和可逆的磷酸化修饰。研究较多的是AGPase,
该蛋白翻译后可被硫氧还蛋白(thioredoxin, Trx)的
f和m异构体还原为有活性的AGPB-单体, 还原型
的AGPase增加了对底物的亲和力和激活剂3-PGA
的敏感性(Tiessen等2002)。并且研究表明AGPase
的翻译后氧化还原修饰与NADP-依赖的硫氧还蛋
白还原酶(NADP-dependent thioredoxin reductase C,
NTRC)有关。不仅是拟南芥叶片和马铃薯块茎中
AGPase, 而且在大麦胚乳中参与淀粉合成的ADP-
Glc传递体和SBEIIa也可能受Trx的调控(Balmer等
2006)。不过, 对于AGPase而言, 受调控的只是质
体中的AGPase, 而细胞质中的AGPase并不受Trx的
朱晔荣等: 植物淀粉生物合成调节机制的研究进展 1321
氧化还原调节(Hendriks等2003)。另外, 有研究发
现, 参与淀粉降解过程的多种酶也受氧化还原调
节, 暗示淀粉的合成和降解之间的协调受氧化还
氧信号的调控(Kötting等2010)。
蛋白的可逆磷酸化修饰是淀粉合成的另一种
翻译后调控方式。在淀粉代谢调节过程中发挥重
要作用。在从大麦分离的淀粉体中发现, 参与淀
粉合成的几种酶(包括SS和SBE)的异构体均受磷
酸化调节(Tetlow等2004, 2008)。在拟南芥叶片中,
磷酸葡萄糖异构酶(phosphoglucose isomerase)、磷
酸葡萄糖变位酶(phosphoglucomutase, PGM)、
AGPase的大亚基和小亚基以及SSⅢ可能也受可逆
磷酸化修饰。而且几种定位于质体中的激酶和磷
酸酶可能作用于蛋白的可逆磷酸化修饰(Schlie-
bner等2008; Baginsky和Gruissem 2009)。
2.4 蛋白复合体参与淀粉的合成
参与淀粉合成的蛋白可能以复合物的形式存
在(姚新灵等2005; Geigenberger 2011)。如在小
麦、玉米(Zea mays)中发现SS和SBE的特异性异构
体形成了异源复合物, 而且这些蛋白的生理作用
与他们的磷酸化状态有关(Tetlow等2004, 2008; Liu
等2009)。复合体的形成可能具有协调不同SS和
SBE异构体作用于共同的支链淀粉底物的功能, 从
而有助于提高形成淀粉多聚体结构的效率。又如
对马铃薯DBE的研究显示, DBE是通过形成多聚
体酶来协同作用, 将分支链中的α-1,6-糖苷键水解,
推测DBE多聚体酶的结构和功能对淀粉粒的起始
形成具有重要作用(Hussain等2003; Bustos等2004)。
另外, 先前认为不参与质体淀粉合成途径的酶也
是以复合物形式存在, 包括丙酮酸磷酸双激酶和
蔗糖合成酶(Hennen-Bierwagen等2009)。
2.5 光信号调控
叶片在白天合成淀粉, 在晚间将其降解。淀
粉的合成和降解是对光信号的应答反应, 主要是
通过对AGPase的别构调节和氧化还原调节的密切
相互作用, 来共同调控AGPase的活性, 达到光照条
件下启动淀粉合成, 黑暗条件下关闭淀粉的合成
(Scheibe 1991)。一方面, AGPase的别构调节作用
与质体中3-PGA和Pi的浓度密切相关, 而3-PGA作
为光合作用卡尔文循环的首个固定物, 在叶绿体基
质中浓度的增加和降低是随着光照启动的固定循
环而增加, 随着黑暗关闭固定循环而降低(Gerhardt
等1984); 另一方面, 叶片中AGPase的翻译后氧化
还原修饰依赖光的信号, 光照使得AGPase很快成
为有活性的还原型, 而黑暗条件使得AGPase完全
失活(Hendriks等2003)。
另外, AGPase依赖光的还原激活机制与卡尔
文循环以及与光合作用有关酶的光活化机制很相
似, 而且都是依赖光合作用的电子传递引起铁氧
还蛋白(ferredoxin, Fdx)的还原, 产生还原当量, 并
通过铁氧还蛋白:硫氧还蛋白还原酶(ferredoxin:
thioredoxin reductase, FTR)将还原力传递给Trx的f
和m, 接着再由他们通过调节二硫键的形成来激活
目标酶(Schürmann和Buchannan 2008)。Sanz-
Barrio等(2013)的研究结果对Trx在淀粉合成途径
的作用给予了更有力的证据, 他们将超表达Trxf和
Trxm的转基因烟草作比较, 发现只有叶绿体中转
化Trxf基因的烟草, 其叶片淀粉含量增加到700%,
而且糖和鲜重以及生物量均增加, 而超表达Trxm
基因的烟草, 其淀粉等的含量并没有变化, 表明
Trxf在叶片光合作用碳的代谢中发挥着非常重要
的调节作用, 而不是Trxm。可见, 淀粉的合成和卡
尔文循环都是被还原型的Trxf激活, 所以推测光合
作用和末端产物的合成是被协同调节的, 而且是
通过相同的信号途径产生的对光的应答反应
(Geigenberger 2011)。
2.6 糖信号调控
白昼循环的变化引起植物碳平衡的急剧改
变。当光合速率随着光照强度和光质、日照时间
或非生物胁迫变化时, 或当生长和发育碳的使用
速率变化时, 植物经历着可用碳的巨大波动, 会通
过积累和重新调动淀粉作为碳库来缓减碳平衡的
变化(Gibon等2009; Stitt等2010)。当白天糖水平增
加时, 糖能激活叶片中AGPase形成有活性的方式,
进而促进淀粉的合成(Geigenberger等2005)。不仅
AGPase的活化依赖蔗糖调节, 而且淀粉合成途径
的其他酶和转运蛋白在源和库组织中的表达也受
糖水平状态的协调。并且这种依赖糖调节的淀粉
合成也是与光合能力和碳水化合物输往生长组织
的速率相联系的。在非光合组织中, 由于光暗交
替、库和源的改变或发育的变化, 淀粉的合成也
是受叶片提供的蔗糖所调节(Geigenberger和Stitt
植物生理学报1322
2000; Tiessen等2002)。如果有更多可以利用的碳,
淀粉的合成被特别地激活, 使得更多的蔗糖变为
淀粉。
糖水平和光信号的变化往往是交织在一起共
同参与淀粉合成的调控。参与淀粉代谢相关酶的
转录水平调节可能涉及淀粉代谢对碳和光周期信
号变化的长期适应(Bläsing等2005; Gibon等2009;
Graf等2010; Harmer 2010)。当白天糖水平增加时,
叶片中AGPase的氧化还原激活增加, 而且当用于
植物生长的碳被限制时, 这种促进作用会被进一
步增强(Hendriks等2003; Gibon等2004)。而在黑暗
条件下, 当额外饲喂蔗糖或葡萄糖给叶片, 依赖糖
的AGPase的氧化还原激活和淀粉合成的发生没有
依赖光(Hendriks等2003; Kolbe等2005)。另外, 叶
片和发育块茎中的AGPase的激活也与糖含量密切
相关, 光引起叶片中AGPase更加地激活, 暗示糖和
光依赖的AGPase的氧化还原激活是另外的(Tiessen
等2002; Hendriks等2003)。
关于参与糖所介导的淀粉合成调控的信号途
径研究也已取得一定进展, 包括信号分子的识别
和可能发挥作用的信号系统。如糖信号分子海藻
糖-6-磷酸(trehalose-6-phosphate, Tre-6-P)介导了蔗
糖依赖的AGPase的氧化还原激活(Kolbe等2005;
Lunn等2006); 并且Tre-6-P在应答蔗糖的响应中,
具有促进AGPase氧化还原激活的作用(Lunn等
2006)。另有研究发现, NTRC的敲除, 几乎完全阻
止了暗培养的拟南芥叶片和根中依赖糖的AGPase
的氧化还原激活和相关淀粉合成的促进 , 可见
NADP-NTRC系统对非光合组织AGPase氧化还原
的重要性(Michalska等2009)。此外, 对马铃薯块茎
(Tiessen等2003; McKibbin等2006)和拟南芥叶片
(Jossier等2009)的研究表明, 高度保守的SNF1-相
关蛋白激酶(SnFK1)参与了AGPase的氧化还原调
节和淀粉合成到糖的信号转导途径。Radchuk等
(2010)在豌豆胚中的研究表明, SnFK1可能通过不
同的信号途径作用于淀粉的合成。
2.7 线粒体代谢物的调控
线粒体的代谢活动也参与调节淀粉的生物合
成。在非光合组织中, 线粒体的呼吸作用为淀粉
的合成提供能量ATP, 可利用的ATP与AGPase和淀
粉的合成之间存在密切的关系(Geigenberger 2003;
Geigenberger等2010), 增加ATP的水平能增加AGPase
的还原型活性状态(Oliver等2008; Riewe等2008)。
另外, 线粒体苹果酸的代谢变化可能也参与质体
淀粉的合成。研究表明, 在通过转化NAD依赖苹
果酸酶的反义cDNA获得的转基因马铃薯块茎中,
苹果酸酶活性降低, 同时引起AGPase的活化和淀
粉的积累(Jenner等2001); 同样, 在烟草中, 通过转
化苹果酸脱氢酶或延胡索酸酶基因的反义cDNA,
均降低了目标酶的活性, 而且研究显示苹果酸含
量的变化与淀粉的合成以及质体中的AGPase氧化
还原状态的变化密切相关(Centeno等2011)。Centeno
等(2011)的研究还显示, 在果实中苹果酸浓度、
NADP的还原型状态和淀粉的合成紧密相关。暗
示很可能是增加的NADP的还原型状态激活了质
体NTRC, NTRC引起AGPase的还原型激活和淀粉
的合成(Geigenberger 2011)。
2.8 其他环境因子的调控
环境变化除光照、昼夜变化等影响淀粉的合
成外, 温度和生长环境中营养物的变化也是影响
淀粉合成的重要因素。降低温度, 而且是夜间温
度有利于淀粉的积累, Cui等(2011)发现, 在夜间
5 ℃的低温结合N、P、K的饥饿条件下 , 紫萍
(Spirodela polyrrhiza)中淀粉含量比25 ℃环境下生
长的增加114%。
3 结语
植物淀粉的生物合成和对其合成途径的调控
是对变化的环境和生理信号的响应, 但是对于具
体的应答机制和信号通路还很不清楚, 尤其是感
应信号的分子和信号通路成员, 以及对于淀粉的
生物合成与光合作用和代谢物信号之间的具体联
系等也缺乏有力的证据, 需要更多的工作来进一
步揭示淀粉合成的调控机制, 以便为提高农作物
的产量, 特别是生物能源和饲料的生产提供研究
思路。
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