全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (8): 715~721 715
收稿 2013-05-08　　修定 2013-07-01
资助 浙江省自然科学基金(Y3110362)。
* 通讯作者(E-mail: pzhch@cjlu.edu.cn; Tel: 0571-86914510)。
植物中的蛋白质二硫键异构酶及其类蛋白
陈珍1, 江琼2, 朱诚2,*
1台州学院生命科学学院, 浙江台州318000; 2中国计量学院生命科学学院, 杭州310018
摘要: 蛋白质二硫键异构酶(protein disulfide isomerase, PDI)及其类蛋白, 是硫氧还蛋白超家族的一员, 具有催化蛋白质二硫
键氧化、还原和异构的功能, 并具有分子伴侣和抗分子伴侣活性及钙离子结合位点, 在生物体内起着极其重要的作用。本
文综述了近年来对植物PDILs的相关了解, 总结了PDI类蛋白的结构、表达、定位、生化与生物学功能, 也结合本实验室的
工作, 对水稻等PDI的相关信息与作用做了简要阐述, 为加快这一重要酶及分子伴侣的研究提供启示。
关键词: 蛋白质二硫键异构酶; 分子伴侣; 二硫键氧化与还原; 二硫键异构
Protein Disulfide Isomerise and PDI-Like Proteins in Plant
CHEN Zhen1, JIANG Qiong2, ZHU Cheng2,*
1College of Life Sciences, Taizhou University, Taizhou, Zhejiang 318000, China; 2College of Life Sciences, China Jiliang
University, Hangzhou 310018, China
Abstract: Protein disulfide isomerase (PDI) and PDI-like proteins (PDILs), belonging to thioredoxin (Trx) su-
perfamily, have diverse functions in organisms. They can catalyze thiol-disulfide interchange, resulting in the
formation, reduction, or isomerization of protein disulfide bonds in protein substrates. They also display chaper-
one activity and anti-chaperone activity. Furthermore, they have Ca2+-binding domain. Researches about PDI
and PDILs from plant were summarized in this paper, including structure, expression, location, chemical func-
tion and biological role. Related work by our research group about PDILs in rice was also presented. It may
bring us a good insight for further research about this enzyme or chaperone with important roles.
Key words: protein disulfide isomerase; chaperone; oxidation or reduction of disulfide bonds; isomerization of
disulfide bonds
蛋白质二硫键异构酶(protein disulfide isom-
erase, PDI; EC 5.3.4.1)及其类蛋白(PDILs), 是硫氧
还蛋白(Trx)超家族的一员。PDI是一类多功能蛋
白, 在生物体内可能以多种形式存在。Goldberger
等(1963)首先从人肝组织中分离和纯化了PDI, 之
后人们从脊椎动物和酵母中克隆到一些PDI基因,
并发现其具有各种细胞内功能, 如有助于细胞稳
定、离子吸收、基因活化和细胞分化等(Liu等
2009)。后来各种实验证实, PDILs具有催化蛋白质
二硫键氧化、还原及异构的功能, 并具有分子伴
侣活性和抗分子伴侣活性, 及钙离子和铜离子结
合活性(Narindrasorasak等2003; Ding等2008; Ond-
zighi等2008)。但迄今为止, 关于植物PDI的研究还
主要集中于生物信息学分析, 对其功能的了解十
分有限。本文综述了近年来对植物PDILs的相关
了解, 也结合本实验室的工作, 对水稻等PDI的相
关信息与作用做了简要阐述, 为加快这一重要酶
及分子伴侣的研究提供启示。
1 PDI的基本结构与生物信息学分析
典型的人PDI由5个结构域(a, b, b’, a’, c)组成
(图1) (Lu和Christopher 2008)。a和a’区与硫氧还蛋
白(Trx)家族同源 , 分别有一个氧化还原活性位
点-CGHC-, 可催化二硫键的氧化与还原; b和b’区
和硫氧还蛋白在序列上没有同源性, 但其二级结
构同a或a’相似, 二硫键的异构作用需要b’加a或b’
加a’的共同参与; c区的C末端携带内质网滞留信号
肽, 富含酸性氨基酸, 是Ca2+结合区域(Narindra-
sorasak等2003; Hatahet和Ruddock 2009)。
2002年, Meiri等首先整理了51种已发现的真
菌、植物、动物及人的PDI类蛋白, 将其分为6簇
(图2)。1簇含有N末端酸性结构域, 衣藻(Chlamy-
domonas reinharditii, RB60)、拟南芥(Arabidopsis
植物生理学报716
thaliana, PAt)、水稻(Oryza sativa, POs)、苔藓
(Physcomitrella patens, PDI-H, M, L)等部分PDI类
蛋白属于此类; 2簇为真菌PDI, 含a、a’或a、b、a’
结构域; 拟南芥、玉米(Zea mays, PZm)、蓖麻
(Ricinus communis, PRc)、紫花苜蓿(Medicago
sativa, PMs)、小麦(Triticum aestivum, PTa)、大麦
(Hordeum vulgare, PHv)及线虫、人、鼠等部分
图1 人PDI结构示意图
Fig.1 The structure of PDI protein from Homo sapiens
参考Lu和Christopher (2008)文献并作修改。SP: 信号肽; Trx:
硫氧还蛋白; KDEL: 赖氨酸-天冬氨酸-谷氨酸-亮氨酸四肽序列, 为
内质网滞留信号。
图2 51个PDI类蛋白的系统进化树
Fig.2 An unrooted phylogenetic tree based on 51 PDI-like protein sequences
参考Meiri等(2002)文献并作修改。
PDI类蛋白属于3簇, 含典型的5个结构域; 仅有a结
构的归为4簇, 拟南芥的PDI中有2种属于此类; 5簇
中的PDI类蛋白含有D结构域(D与后生动物ERp28/
ERp29的C末端部分类似), 包括烟草(Nicotiana ta-
bacum, PNt)、紫花苜蓿、拟南芥等的部分PDI; 大
部分动物的PDI类蛋白属于6簇, 具有(a, b, b’, a’)结
构。
植物中的PDI, 以水稻PDI家族为例, 目前比较
公认的有12种(Han等2012)。OsPDILs氨基酸残基
数从147个到563个不等, 分子量大小在16.28 kDa
到62.25 kDa之间, 均具有信号肽。根据GenBank中
的信息, 绘制功能结构域示意图, 见图3。2005年,
Houston等提出将具“------”结构的归为1类结构
PDIL, “------”归为2类结构PDIL, “---”归为5类
结构PDIL, 则12个水稻PDILs中, 1类蛋白有5个, 2
类蛋白有3个, 5类蛋白有4个。Lu和Christopher
(2008)绘制了12种拟南芥PDI的结构图, 我们根据
Houston等(2005)的归类建议可知拟南芥PDI中1类
蛋白有5个, 2类蛋白有3个, 5类蛋白有3个。
2011年, Selles等提出了新的分类建议, 根据
陈珍等: 植物中的蛋白质二硫键异构酶及其类蛋白 717
Trx基本结构域(-CXXC)的数目及额外结构域(D、
COPII、J和ARMET), 将PDIs分为9类: PDI-A
(-a-)、PDI-B (-a-b-b’-)、PDI-C (-TM-a-COPII-, 介
导蛋白从内质网向高尔基体转运, TM为跨膜结构
域)、PDI-D (-J--a-ARMET-, J结构域与DnaJ分子伴
侣中的结构域类似, ARMET早期肿瘤富精氨酸突
变)、PDI-E (-a-TM-)、PDI-F (-a-C-ter α-helic-, C
末端具特殊的α螺旋)、PDI-L (-a-b-b’-a’-, 最典型
的PDI结构)、PDI-M (a°-a-b-)和PDI-S (a°-a-D-, D
与后生动物ERp28/ERp29的C末端部分类似)。根
据Selles等(2011)的分类建议, 水稻OsPDIL5-1为
PDI-A类, OsPDIL5-2和OsPDIL5-3归为B类, OsP-
DIL5-4归为C类, OsPDIL1-1~5均为L类, OsP-
DIL2-3归到M类, OsPDIL2-1和OsPDIL2-2为S类
(图3)。这两种分类各有依据 , 不同作者均有使
用。
此外玉米(12个PDILs基因)、小麦(9个PDILs
基因)、衣藻(5个PDILs基因)和苔藓(3个PDILs基
因)等的基本信息、结构域与聚类分析也陆续被
Meir i等 (2002)、Cia ff i等 (2006)、王秀堂等
(2008)、d’Aloisio等(2010)和Wu等(2012)报道。
2 PDI在植物体内的表达
Huang等(2005)根据差异显示从红薯块根中
分离了PDIL的cDNA, mRNA表达水平检测和
Western分析结果均表明, SPPDI1蛋白在块根中表
达量最高, 其次是芽和完全展开叶, 而发芽的根和
叶脉中最低。Lu和Christopher (2008)以1周苗龄的
拟南芥为材料, RT-PCR检测PDIs的表达情况, 发现
AtPDI1、AtPDI5、AtPDI9、AtPDI12和AtPDI6表
达丰度较高, 而AtPDI3、AtPDI4、AtPDI2和AtP-
DI7较低, EST数据也与此一致; 再检测这12种蛋白
在植物体内的表达情况, 发现生殖器官(花)表达量
较高(Lu和Christopher 2008)。Houston等(2005)认
为拟南芥PDI类蛋白的多样性正是环境适应的结
果。Ondzighi等(2008)的研究也证实了AtPDI5在
花和未成熟种子中表达量较高。这与水稻、小麦
和玉米PDI在种子中表达量较高一致(Ciaffi等2006;
Liu等2009)。但逆境会诱导营养器官PDI表达的迅
速上升 , 以抵御胁迫(Sweetlove等2002; Liu等
2009)。查阅SIGnAL数据库, 微阵列(microarray)数
据分析结果显示, 各OsPDILs中, GA处理可诱导
OsPDIL1-2、OsPDIL1-4、OsPDIL5-3和OsP-
DIL5-4表达上调, 且OsPDIL1-2变化最为显著; 而
对于ABA的处理, 仅OsPDIL1-1受ABA诱导, 表达
上调, 其余受ABA影响较小。
3 植物PDI蛋白的亚细胞定位
虽然大多数PDI含有内质网(ER)滞留信号肽,
但PDILs也可能定位在细胞的其他部位, 如线粒
体、叶绿体、高尔基体、分泌囊泡和质膜上(Na-
rindrasorasak等2003; Ondzighi等2008; Selles等
2011)。蛋白组学分析及免疫定位证实PDILs能定
位在叶绿体上, 与类囊体结合, 参与叶绿体转录调
图3 水稻PDI类蛋白的结构
Fig.3 The structure of PDILs in rice
植物生理学报718
控(Trebitsh等2001; Levitan等2005; Lu和Christo-
pher 2006)。Liu等(2009)通过亚细胞定位发现玉米
PDI基因在细胞核、细胞质及细胞膜中都有表达,
主要集中在细胞质中表达。这也说明了PDILs的
多功能性与复杂性。
4 PDI的生化功能
4.1 催化二硫键异构酶的氧化、还原与异构
PDI虽称为异构酶, 其能催化3种反应: 氧化
(催化蛋白形成新的二硫键)、还原(除去二硫键)、
异构化(通过巯基-二硫键交换改变已存在的Cys配
对) (Freedman等1994)。二硫键由半胱氨酸侧链的
巯基共价交联而成 , 能够稳定蛋白质的折叠构
象。如超氧化物歧化酶中的Cu/ZnSOD, 其Cys-55
和Cys-144的巯基之间形成的二硫键对其结构的稳
定起着至关重要的作用(Kaminaka等1997)。植物
光合作用中的一些重要的酶, 如甘油醛-3-磷酸脱
氢酶、果糖-1,6-二磷酸酶和磷酸核酮糖激酶等, 均
有一个至多个-S-S-。二硫键的引入, 不仅能够从
构象上固定多肽链的骨架, 还可以改善多肽的热
动力学稳定性, 以更好地抵抗极端环境如高温、
酸性或碱性环境、高浓度有机溶剂等。然而, 非
正确二硫键的形成反而会导致蛋白质错误折叠和
聚合, 易被蛋白酶降解。当出现错误配对的二硫
键时, PDI能打开原来错误配对的二硫键并进行正
确的Cys配对, 使二硫键恢复到天然的配对方式。
因而二硫键的正确形成或异构对于生命体内物质
的稳定或者体外蛋白质的有效折叠有着重要的生
物学意义。
PDI催化的反应类型取决于整个反应所处的
平衡位置和PDI活性位点的氧化还原状态。其催
化的氧化反应活性, 比GSSG二硫键活性强500倍
(Wilkinson和Gilbert 2004)。Xu等(2002)克隆到胡
萝卜的一种PDI, 重组表达后表明其可催化胰岛素
中二硫键的氧化还原和变性的RNase A复性。
Gruber等(2007)报道来源于茜草科耳草属植物Old-
enlandia affinis (咖啡家族)的PDI (OaPDI)可能与环
蛋白的合成有关。胰岛素实验证实其异构酶活性
是人PDI (hPDI)的70%。Onda等(2011)克隆到水稻
OsPDIL2-3基因, 在大肠杆菌中表达谷胱甘肽S-转
移酶-PDIL2-3, 形成一个稳定的四聚体, 重组的
PDIL2-3四聚体促进α-球蛋白(C79F)突变蛋白在体
外形成异源分子间的二硫键。
4.2 分子伴侣活性
众所周知, 一个蛋白质从翻译开始一直到降
解都离不开分子伴侣的陪伴。新生肽链的折叠、
运输、蛋白质复合体的装配、受到损伤后的修复
以及最终被蛋白酶体或溶酶体降解都需要分子伴
侣的参与。1993年, 中国科学院王志珍与邹承鲁
先生一起提出“蛋白质二硫键异构酶既是酶又是分
子伴侣”的假说(Wang和Tsou 1993)。他们巧妙地
选用不含二硫键的蛋白质做靶蛋白, 为蛋白质二
硫键异构酶所固有的、与其异构酶活性相独立的
分子伴侣活性提供了最早的确切的实验证据(Cai
等1994)。接着, Puig和Gilbert (1994)、Primm等
(1996)也证实PDI可抑制错误折叠蛋白的聚集, 如
3-磷酸甘油醛脱氢酶、硫氰酸酶、柠檬酸合成酶
等。如今, PDI的分子伴侣功能已被众人所接受。
我们合作小组的前期实验也证实, 来源于嗜热自
养甲烷杆菌(Methanothermobacter thermoauto-
trophicum)的蛋白质二硫键异构酶类蛋白MTH-
1745, 体外表达后可有效抑制柠檬酸合成酶的热
变性, 具有分子伴侣活性。将MTH1745基因转化
到大肠杆菌, 该大肠杆菌经51 ℃热处理后, 生存率
远高于野生型, 我们推测MTH1745可能协同细菌
自身的Hsp蛋白一起帮助蛋白质构象的稳定及防
止变性蛋白的聚集(Ding等2008)。这也给研究植
物PDI的分子伴侣活性提供了启示。Gruber等
(2007)证实, 在抑制硫氰酸生成酶(rhodanase)聚集
的实验中 , O a P D I的分子伴侣活性是h P D I的
140%。Lu和Christopher (2008)研究了内质网胁迫
[二硫苏糖醇(DTT)、衣霉素(Tm)或巯基乙醇(β-Me)
处理]下拟南芥AtPDIs的表达情况, 证实未折叠蛋
白应答(UPR)信号途径可诱导部分PDI的表达上
调, 以缓解ER胁迫。可见植物PDI也具有较强的分
子伴侣活性。
5 PDI的生物学功能
5.1 参与调控种子萌发与发育
植物PDI生物学功能研究主要集中在参与调
控种子萌发与发育(Takemoto等2002; Li等2006;
Wadahama等2007; Kamauchi等2008)。Shimoni等
(1995)、Li和Larkins (1996)首先报道了在种子胚
乳形成过程中PDI参与了贮藏蛋白的折叠。在水
稻突变体esp2中, PDIL1-1是醇溶蛋白和谷蛋白在
内质网中正确组装和配送所必需的(Johnson等
陈珍等: 植物中的蛋白质二硫键异构酶及其类蛋白 719
2006)。中国农科院作物所万建民教授带领团队的
最新研究表明, PDIL1-1的缺失导致水稻粉状淀粉
的形成和对内质网胁迫的响应(Han等2012)。荧光
定量PCR及RT-PCR分析水稻各PDILs时发现, 相对
于野生型, PDIL1-1突变体(T3612)中PDIL2-3表达
显著上调, 为野生型的4倍多。Satoh-Cruz等(2010)
也证实PDIL1-1不对称地分布于池状内质网皮层,
在水稻胚乳中, 它参与内质网上谷蛋白前体的成
熟过程。同时, 在水稻T3612中, 积累了大量的57
kDa蛋白, 是醇溶蛋白(prolamin)的前体proglutelin
(Satoh-Cruz等2010; Onda等2011)。醇溶蛋白以
proglutelin的形式存在, 可防止多肽的交联。蛋白
分析结果表明, PDIL1-1蛋白能与半胱氨酸蛋白酶
OsCP1蛋白互作。PDIL1-1通过调控水稻种子中蛋
白的数量和组分而控制胚乳的发育, 它的功能缺
失可造成各类种子蛋白如葡萄糖/淀粉代谢相关蛋
白和活性氧清除相关蛋白的积累(Kim等2012)。
Ohdzighi等(2008)证实AtPDI5在种子内皮细胞表
达, 是种子萌发时正常发育所必需的, 可调控程序
化死亡的进程。这些结果均证实了PDI及其类蛋
白在植物生长发育中的重要作用。
5.2 参与逆境响应
王天宇教授研究小组成员在玉米花期水分胁
迫抑制性差减杂交文库中, 发现了PDI基因的诱导
表达。然后利用RT-PCR技术, 从玉米花丝中克隆
了玉米PDI基因, Northern杂交和半定量RT-PCR分
析结果显示, 该基因受干旱、冷、ABA和盐等逆
境胁迫诱导表达(Liu等2009)。将其转入拟南芥中,
转基因拟南芥在盐胁迫和甘露醇胁迫下种子萌发
情况优于野生型。但其机理还有待进一步研究。
双向电泳(2-DE)、基质辅助激光解吸电离飞行时
间质谱(MALDI-TOF-MS)、高效液相色谱-电喷雾
串联质谱(LC-ESI-MS/MS)等分析技术在植物蛋白
组学中的应用证实了Cd或铅(Pb)胁迫下植物体内
分子伴侣HSPs (HSP70、HSP60和DnaK亚家族)、
AtCCH (铜离子伴侣蛋白)与PDI表达上调(Kumar
等2011; Villiers等2011)。Chen等(2012a)报道了Hg
可诱导水稻根部细胞PDI (双向电泳图中的点26和
点405)表达显著上调, 但是这2个上调的PDI是水稻
PDI家族的哪个基因, 作者未做进一步验证。
为阐明PDI在水稻响应汞胁迫中的作用, 我们
以荧光定量PCR研究了Hg2+胁迫下水稻幼苗根中
PDILs表达变化(图4)。结果表明Hg2+胁迫可诱导
OsPDIL1-1、OsPDIL1-3、OsPDIL5-1、OsP-
DIL5-2及OsPDIL5-3表达显著上调, OsPDIL1-2表
达下调, 而其余几种OsPDILs受Hg2+影响并不显
著。说明这些水稻PDILs基因在Hg2+胁迫响应时作
用时序并不相同, 可能有独立的功能, 也可能会有
图4 HgCl2和GSH pre+Hg
2+处理下水稻根中PDILs基因表达变化
Fig.4 Gene expression of PDILs in rice under HgCl2 and GSH pre+Hg
2+ treatment
各柱形上不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。
植物生理学报720
功能的交叉互补。Hg2+胁迫前若用谷胱甘肽预处
理, PDILs的表达发生变化, 进一步证实了PDILs参
与水稻对Hg2+胁迫的响应。另外, 我们将MTH1745
转入水稻, 该转基因水稻具有更强的光合效率及
抗氧化酶活性, 能有效地清除活性氧, 从而缓解了
Hg2+引起的膜脂过氧化损伤; 转基因植株体内NPT
和GSH含量高于野生型(Chen等2012b)。这进一步
说明PDI类蛋白在提高植物抗逆性能中的作用。
5.3 PDI的其他生物学活性
Huang等(2005)报道, 在谷胱甘肽存在时, 甘
薯SPPDI1可还原脱氢抗坏血酸(DHA)生成L-抗坏
血酸(AsA)。然而, 如果没有谷胱甘肽, SPPDI1具
有非常低的DHA还原酶活性。此外, 在NADH存
在时, SPPDI1可具有单脱氢抗坏血酸还原酶相似
的功能而催化单脱氢抗坏血酸生成AsA。这些结
果表明, SPPDI1具有脱氢抗坏血酸还原酶活性和
单脱氢抗坏血酸还原酶活性。
6 展望
PDI是一类多功能的蛋白质, 既有氧化、还原
和异构二硫键的功能, 又可作为分子伴侣参与到
蛋白质的合成与装配中, 并具有钙结合位点, 在生
物的蛋白折叠和代谢调控中起着极其重要的作
用。但其又是一类蛋白质家族, 在生物体内广泛
存在, 随着研究的深入, 不断有新的PDI类蛋白被
发现, 因此对其功能的研究就相对困难。Meiri等
(2002)建立了基因敲除体系, 获得了苔藓PDI缺失
突变体, 为进一步分别研究每个PDI蛋白的功能奠
定了基础。虽然近年来PDI类蛋白的研究取得了
一些进展, 但其结构信息和功能仍十分有限, 其三
维结构、合成过程、酶活机制以及影响因素等仍
未见文献报道。虽有胞内特异性表达的研究, 但
是其定位及转运也还需进一步的研究。因此仍有
必要加快对各种生物的PDI的合成和功能的深入
研究, 以进一步阐明生物体内蛋白质合成和调控
的机制。最重要的是, 研究蛋白质二硫键异构酶
类蛋白在生物及非生物胁迫下的作用及其机理,
可为生物的抗逆研究找到新的突破。
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