全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 6期，2007年 12月1002
植物热激蛋白 90的结构和功能
宋红苗 1,2，陈显扬 1,2，李银心 1,*
1中国科学院植物研究所光合作用与环境分子生理学重点实验室，北京 100093；2中国科学院研究生院，北京 100049
Structure and Function of Heat Shock Protein 90 in Plants
SONG Hong-Miao1, 2, CHEN Xian-Yang1, 2, LI Yin-Xin1,*
1Key Laboratory of Photosynthesis and Environmental Molecular Physiology, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100093, China; 2Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
提要：文章从结构和功能两个方面介绍植物热激蛋白 90的研究进展。
关键词：Hsp90；辅助因子；生物功能
收稿 2007-08-06 修定 2007-11-06
资助 国家“8 6 3”计划课题(2 0 0 7AA0 9 1 70 5 )和国家自然
科学基金(3 04 7 03 5 2)。
* 通讯作者(E-ma i l：yxl i@ibca s.a c .cn；T el：0 10 -
6 2 8 3 6 2 5 8 )。
热激蛋白(heat shock proteins，Hsp)又称为热
休克蛋白，是一类广泛存在于各种生物体中高度
保守的胁迫蛋白，它受很多生物逆境和非生物逆
境的诱导。热激蛋白不仅仅在应激条件下才大量
表达，在正常的生长条件下，在细胞中也大量存
在，它们参与一些细胞的生理活动。现在已知的
大多数热激蛋白属于分子伴侣，在正常生理条件
下它们的功能是帮助蛋白正确折叠、装配、运转
及降解；在胁迫条件下它们能够稳定蛋白和膜的
结构，防止变性蛋白聚合，以及帮助蛋白再折
叠。热激蛋白根据其分子量可分为 5个家族：小
热激蛋白、热激蛋白 60家族、热激蛋白 70家族、
热激蛋白 90家族和热激蛋白 100家族(Young等
2001；Caplan等 2003； Pratt和 Toft 2003)。不
同类型的分子伴侣作用于不同的底物蛋白，热激
蛋白90 (Hsp90)的大多数底物蛋白参与细胞信号传
递途径，真核生物中的Hsp90对细胞的存活是必
不可少的。由于Hsp90在真核生物细胞中的重要
性，因此它受到越来越多的关注。本文结合我们
实验室开展的植物Hsp90的分子作用机制和抗逆基
因工程的研究，对有关Hsp90的结构和功能研究
进展作介绍。
1 Hsp90的分布及其结构特征
Hsp90存在于植物的细胞质和各种细胞器中。
如拟南芥中有 7 个 H s p9 0，其中 AtH s p9 0 -1、
AtHsp90-2、AtHsp90-3和AtHsp90-4定位在细胞
质中，AtHsp90-5、AtHsp90-6和AtHsp90-7分别
定位在叶绿体、线粒体和内质网中。另外，
Hsp90具有高度保守性，Hsp90的氨基酸序列比对
表明，酵母和动物中的 H s p 9 0 同源性达到
63%~71%；而在不同植物中，Hsp90的同源性甚
至高达 88%~93% (Krishna和Gloor 2001)。
Hsp90是一个受 ATP调节的二聚体分子伴
侣，它包含 3个高度保守的结构域，即一个约 25
kDa大小的N端结构域、35 kDa的中间结构域(M)
和一个 12 kDa的C端结构域。在真核细胞的细胞
质中，Hsp90的N端结构域和中间结构域之间还
有一段荷电区，这个区域的长度和组分因物种不
同而异(Pearl和 Prodromou 2000)。N端结构域有
一个ATP结合位点，此位点也是Hsp90抑制剂的
结合位点，并具内源 ATP a s e 活性，虽然它的
ATPase活性较弱，但突变研究的结果显示ATPase
活性是Hsp90执行生物功能所必须的。这个ATP
结合位点的晶体结构与二型拓扑异构酶DNA促旋
酶B (GyrB)相同，它们与组氨酸激酶和MutL同属
于GHKL家族(Terasawa等2005；Wegele等2006)。
荷电区是一个大约 50个氨基酸残基的片段，其中
有 20~30 个氨基酸是荷电氨基酸。它对于体内
Hsp90功能、体外ATPase活性都是可有可无的，
它的功能主要是共价连接N端结构域和中间结构
域，使两个结构域很好地协作，以维持Hsp90的
ATP结合状态的构象(Weikl等 2000；Meyer等
2003)。有研究表明，单独的 N端结构域是没有
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ATPase活性的，维持其完整活性需要中间结构域
的参与，中间结构域有一个接触反应环可以感知
ATP-γ磷酸盐的存在并进攻它，其内侧还有一个
暴露的疏水区域，根据实验推测此位置可能是
Hsp90客户蛋白主要的结合位点。在C端，Hsp90
通过的二聚体结合区形成二聚体，这个二聚体的
特性是Hsp90执行其功能的关键所在，C端的缺
失会造成N端结合的ATP不能被水解，这说明两
个单体Hsp90的N端联合是ATP水解的先决条件，
而 C端的二聚化作用可以加强这一联合。同时，
真核生物细胞质Hsp90的C端还有一个保守的五肽
结构(MEEVD)，含有TPR结构域的辅助因子就是
通过这个五肽结构来识别 Hsp90 并与之结合的
(Jackson等 2004；Terasawa等 2005)。
没有结合 ATP的 Hsp90二聚体处于开放状
态，它可以通过分开的两个单体N端结构域来捕
获客户蛋白；相反，当 N 端结合 ATP后蛋白构
象发生变化时，两个分开的单体N端就会发生短
暂的联合，Hsp90分子夹闭合，因而客户蛋白也
被箝在夹内(图 1)。
2 Hsp90的复合体和辅蛋白
真核生物细胞质中Hsp90功能的实现需要一
系列的辅伴侣和辅助因子来调节它的活性及其与客
户蛋白之间的相互作用，并赋予它各种生理活
性。客户蛋白与 Hsp90的结合是由以 Hsp90和
Hsp70为基础的多聚蛋白分子伴侣复合体形式实现
的，客户蛋白装载到处于开放状态的复合体上，
随着复合体转变到关闭状态，客户蛋白的立体结
构也随之成熟(图 2)。Hsp90的抑制剂格尔德霉素
图 2 人体内Hsp90复合体装配循环示意图(Zhang和Burrows 2004)
　　I P：亲免素；H O P：热激蛋白组成蛋白；H I P：热激蛋白互作蛋白；p 2 3：2 3 k D a 酸性蛋白；4 0：热激蛋白 4 0；7 0：
热激蛋白 7 0；9 0：热激蛋白 9 0；G A：格尔德霉素；R D：赤根壳菌素。
图 1 ATP驱动的Hsp90分子夹(Terasawa等 2005)
　　N：H s p 9 0 N 端结构域；M：H s p 9 0 中间结构域；C：
Hsp90 C 端结构域。
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(geldanamycin，GA)和赤根壳菌素(radicicol，RD)
可以截断Hsp90复合体的循环，使复合体锁定在
开放状态。这个复合体广泛存在于动植物细胞
中，它由 5 个最基本的成员 H s p9 0、H s p7 0、
Hsp40、HOP和 p23组成，其中Hsp90和Hsp70
是必不可少的，缺少二者中的任何一个都不能使
底物蛋白获得活性，二者间的相互结合和相互作
用直接关系到细胞的存亡(Pratt和 Toft 2003)。
热激蛋白组成蛋白(Hsp70/Hsp90 organizing
protein，HOP)是热激蛋白 70和 90的辅蛋白，它
是一个具有TPR(tetratricopeptide repeat)结构域的蛋
白，TPR结构域是由 34个多肽构成的重复序列
(Sangster和Queitsch 2005)。HOP是一个装配蛋
白，它可以同时与Hsp90和Hsp70结合，使Hsp70
和Hsp90在空间距离上拉近，从而也可以促进底
物在两个热激蛋白之间的传递(Zhang等2003)。在
这个过程中，底物蛋白先和Hsp70结合形成复合
体，Hsp90在HOP的帮助下找到这个复合体并与
之结合，然后HOP和Hsp70蛋白就从复合体上分
裂出来，由Hsp90完成底物蛋白的最后成熟。另
外，HOP还能抑制 Hsp90蛋白的 ATPase活性，
Wegele等(2006)研究发现酵母中的HOP同源蛋白
Sti1可以同时调节Hsp70和Hsp90的ATPase活性。
亲免素(immunophilin，IP)是细胞内的一类特
异性受体，它可以和外源的免疫抑制药物特异性
结合。亲免素包括两大类：其一是亲环孢菌素
(cyclophi lin，Cyp)，其二是 FK506 结合蛋白
(FK506-binding protein，FKBP)。亲免素的N端
有一个肽基脯氨酰顺反异构酶(pep t i dy lpro ly l
isomerase，PPIase)结构域，可以作用于受体蛋
白某个特定的脯氨酸残基，PPIase活性可被免疫
抑制剂 FK506和环孢菌素A抑制，但此活性的抑
制并不影响受体运输功能；其 C端有一个 TPR结
构域，可以和 Hsp90 结合。亲免素、热激蛋白
90和激素受体可以形成受体·Hsp90·亲免素这样的
一个复合体，其中受体的种类和功能是由亲免素
决定的(Mok等 2006)。
Hsc70 C端互作蛋白(c-terminus of Hsc70-in-
teracting protein，CHIP)是一个可以与热激关连蛋
白 70 (heat shock cognate proteins 70，Hsc70) 的 C
端相互作用的蛋白，它同时也是一个泛素蛋白连
接酶。CHIP可以识别Hsp90和Hsc70，它包含一
个和E4泛素因子相似的U-box结构域，从而引起
与分子伴侣Hsp90和Hsc70结合的变性蛋白泛素
化。动物细胞内过量表达CHIP蛋白会引起泛素化
现象增加，导致Hsp90和Hsc70的底物糖皮质激
素受体和囊肿性纤维化跨膜调节因子的降解。采
用蛋白质折叠和降解的动力学模型发现，当底物
在Hsp90蛋白上滞留时间过长，例如，当Hsp90
的N端ATPase活性被格尔德霉素抑制时，底物更
可能被 CHIP泛素化(Murata等 2001；Young等
2001；Rees等 2006)。
另外，还有一个 23 kDa的酸性蛋白，称为
p23。它在 Hsp90复合体中的具体功能还不很清
楚。实验证明，p23具有以下一些功能：(1)可以
抑制Hsp90的内源ATPase活性；(2)它只和ATP结
合状态的Hsp90结合，从而稳定底物蛋白 ·Hsp90
复合体；另有一些研究显示，p23是客户蛋白释
放因子，它耦联ATP的水解和客户蛋白与Hsp90
的分离；(3) p23还可以作为分子伴侣维持未折叠
蛋白的可折叠性，在客户蛋白激活过程中直接起
作用(Richter等 2004；McLaughlin等 2006)。
Hsp70也是真核细胞质中最丰富的热激蛋白之
一，它和Hsp90一起合作帮助关键的调节蛋白完
成折叠达到成熟状态。Hsp70蛋白N端包含一个
保守的ATPase结构域，C端有一个不保守的多肽
结合结构域。Hsp70的功能主要是与部分折叠好
的蛋白疏水区可逆性结合，从而阻止蛋白发生聚
合。Hsp70与蛋白的结合依赖于它和ATP的结合
及ATP的水解，ATP水解使Hsp70的构象转变到
A D P 结合状态，因而它对底物的亲和力变大
(Young等 2001)。
除了以上所述的几个与Hsp90互作的分子伴
侣和辅助因子以外，与Hsp90相互作用的蛋白还
有很多。加拿大多伦多大学Houry实验室的研究
人员用酵母双杂交、蛋白串联亲和层析和合成遗
传分析3种方法筛选酵母基因组中与Hsp90相互作
用的蛋白和基因时发现600多个与Hsp90相互作用
的蛋白和基因(还不包括由于各种原因漏掉的)
(Zhao等 2005)。迄今为止，人们发现的辅助因子
只是Hsp90辅助因子中的一部分，它们的数量还
在不断增长。
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3 Hsp90的生物功能
迄今，对植物Hsp90的功能研究较少，普遍
认为其功能可能与细菌、酵母及动物中的Hsp90
相似，主要参与协助蛋白折叠、蛋白复合体的装
配与拆卸、变性蛋白复性、激活底物或客户蛋白
的生物活性等活动。
3.1 Hsp90与植物生长发育 Hsp90的无效型突变
对于真核生物来说是致命的，细胞内Hsp90功能
的残缺会引起生物组织和器官不同程度的缺陷。
研究拟南芥细胞质AtHsp90-1和AtHsp90-3在胚发
育过程中表达规律的结果显示，AtHsp90-1在种
子胚发育的早期基本上没有表达，但在种子胚发
育接近成熟时会剧烈增加，而AtHsp90-3则是在
角果伸长期呈微弱稳定增长趋势，在胚接近成熟
时略有下降；二者在种子萌发早期和幼苗期表达
量都很低。这说明Hsp90在种子胚的形成和种子
萌发过程中起调节作用，在不同的发育时期，
Hsp90成员的主次地位和作用各不相同(Prasinos等
2005)。Sangster等(2007)采用RNAi技术研究细胞
质中Hsp90影响拟南芥发育的结果表明，Hsp90-
RNAi株系的拟南芥幼苗表现出多样性表型，例
如：子叶中积累较多的紫色素，真叶发育时间延
迟而且叶形变窄；成株则表现为顶端优势丧失，
多个原初花序同时发生，茎分生组织发育异常，
莲座叶数量增多，开花时间延迟。Cao等(2003)
研究拟南芥定位在叶绿体中的 AtHsp90-5点突变体
cr88的结果表明，该突变体对红光的反应发生改
变，叶绿体的发育也受到阻碍。Ishiguro等(2002)
的研究表明，在 AtHsp90-7的 T-DNA插入突变体
Shepherd中，AtHsp90-7不能正常转录，突变体
中几乎没有AtHsp90-7在mRNA水平上的表达。此
种突变体表现为茎尖分生组织和花顶端分生组织膨
大，根尖分生组织呈杂乱无序状，花粉管不能伸
长，这些表型很像拟南芥 clv突变体的表型，所
以可推测，定位于内质网上的 AtHsp90-7参与
CLAVATA蛋白的折叠与组装，从而调控植物CLV
基因的活动，进而参与拟南芥分生组织的活动。
3.2 Hsp90与植物抗逆性 Hsp90是胁迫蛋白之一，
其表达量受各种逆境胁迫的诱导。在拟南芥中，
Hsp90在受到热、盐或重金属胁迫后其表达量会
显著增加(Yabe等 1994；Milioni和 Hatzopoulos
1997) ；在水稻中，Hsp90受到盐、干旱、低温
和ABA的诱导后也会大量积累(Pareek等1995；Liu
等 2006) ；用低温处理油菜后也发现Hsp90的表
达量急剧上升(Krishna等 1995)。我们实验室用酵
母互补和在拟南芥中过量表达的方法，研究
Hsp90家族的几个成员及其部分辅助因子在抵抗逆
境胁迫中的作用的结果表明，Hsp90的不同成员
在逆境条件下的作用和其所处地位不同。这表明
Hsp90在植物抵御非生物逆境胁迫中起作用，但
其具体作用机制还不清楚。在酵母中的研究发现
Hsp90是通过胁迫诱导的HOG和MAPK途径参与
到酵母抵御高渗和细胞壁胁迫过程中的(Truman等
2006；Hawle等 2007)，虽然植物中也存在MAPK
胁迫信号途径，但Hsp90是否通过这条途径参与
植物抵御非生物逆境过程还不清楚。
也有许多研究报道，Hsp90参与植物的抗病
信号传递途径。Takahashi等(2003)认为，在拟南
芥中Hsp90通过 RPM1 (resistance to Pseudomonas
syringae expressing AVRRPM1)和 RPS2 (resistance
to P. syringae expressing AVRRPT2)途径影响抗病
信号的传递，并在抗性蛋白(R-proteins)启动的植
物免疫体系中承担一部分角色。RAR1 (required
for MLA12 resistance1)和 SGT1 (suppressor of the
G2 allele of SKP1)也在许多R蛋白启动的植物抗病
途径中起作用，在烟草和拟南芥中已经证实
SGT1和 RAR1可与Hsp90相互作用(Lu等 2003)，
Hsp90在二者的共同作用下参与植物R蛋白的稳定
及植物对病原菌的识别。SGT1 通过它的 TPR结
构和 Hsp90结合，如果此区域发生突变，SGT1
就失去与Hsp90 的结合能力，同时植物的抗病性
也会随之丧失。Hubert等(2003)发现几个AtHsp90-
2突变体植株都表现出R蛋白RPM1介导的抗病性
受到削弱的现象，这些突变体中AtHsp90-2蛋白
不能和 ATP正常接触，因此他们推测 Hsp90的
ATPase 活性在植物抗病中可能有作用。植物的抗
病性可能也会受植物 FKBPs和其他一些具有 TPR
结构域的辅助分子伴侣的影响(Breiman和 Camus
2002)。
3.3 Hsp90和信号传递 迄今人们发现的Hsp90的
底物(或客户蛋白)绝大多数是参与信号传递的激酶
和转录因子等(Pratt和 Toft 2003；Jackson等
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2 0 0 4 )，这些蛋白的成熟和构象的维持都需要
Hsp90的参与。用突变或抑制剂处理而使Hsp90功
能丧失，就会造成细胞的多种生理活动缺陷，这
是因为Hsp90通过其客户蛋白间接参与细胞信号网
络的缘故。这些参与信号传递的客户蛋白(如甾类
激素受体和激素配基)一般较大，而且具有多个结
构域，它们在行使功能时也需要和其它因子稳定
地相互作用。因此信号蛋白都具有多种活性状
态，它们达到特定的活性状态时需要通过构象变
化来实现，信号蛋白的此种构象需要根据活性状
态的需求而变化的特性决定了它们自己不能稳定存
在于细胞中，因此需要Hsp90来协助它们变化和
稳定。
在依赖Hsp90的信号途径中研究得最为清楚
的是甾醇类激素受体的信号途径。以肾上腺皮质
激素受体为例：肾上腺皮质激素受体与Hsp90的
相互作用对其激活是必不可少的，单体的肾上腺
皮质激素受体通过前面所述的Hsp70/HOP机制(图
2)装载到Hsp90上，经过构象变化达到激素结合
状态。当正确折叠的单体肾上腺皮质激素受体从
分子伴侣复合体上分离下来时，它就可以和相应
的甾醇类激素结合，从而形成二聚体激活其活
性。迄今为止，人们认为，H sp90 在信号传递
途径中的作用模式是不同的，主要有以下三种方
式：(1)受体需要Hsp90帮助改变其构象后才能与
信号分子结合，如甾类激素受体；(2)受体可以和
信号分子结合但没有与核酸结合的活性，此种活
性的获得需要Hsp90的帮助，如蜕皮质激素；(3)
胁迫信号的传递，如热激转录因子 1 (heat shock
transcription factor 1，HSF1)。在正常状态下
HSF1是以单体形式和Hsp90二聚体相结合的，在
胁迫发生时，由于变性蛋白的积累，Hs p9 0 与
HSF1分离去处理变性蛋白，自由的HSF1单体这
时会形成有活性的三体结构去激活胁迫信号的传
递，启动细胞的防御体系(Sangster 和 Queitsch
2005)。
3.4 Hsp90与生物进化 Quietsch等(2002)用抑制
剂处理拟南芥，使其Hsp90活性减弱，发现本应
表型一致的来源于同一株系的拟南芥幼苗在叶片的
性状和颜色，根部的结构和功能上均发生改变；
而来源于不同株系的幼苗对Hsp90活性减弱的表型
变化反应中其倾向性有所不相同。在果蝇中，
Hsp90的表达受到抑制后，其发育也会受到极大
影响，如腿部和触角发生畸变等(Sollar等 2003)。
这说明HSP90可以掩藏拟南芥和果蝇潜在的表型
多态现象(Rutherford和 Lindquist 1998；Queitsch
等 2002；Sollars等2003；Sangster等2004)。Hsp90
在生物进化有三个功能：(1)在动植物中起遗传缓
冲作用，它使一个种群能积累很多DNA突变，而
且不会一下就表现在形态上，从而使得一个物种
在很长时间内保持稳定的表型；(2) Hsp90深刻影
响着生物的发育可塑性。发育可塑性允许生物可
以根据环境因素的改变而改变其形态特征，该现
象在植物中尤为突出；(3) Hsp90能够保持生物的
发育稳定性，缓和种群内个体间由于环境变化而
引起的表型的随机改变，例如当Hsp90的活性受
到抑制时，生长在相同条件下来源于同一株系的
幼苗表现出很大范围上的变异。Hsp90缓冲能力
的储藏和释放可以影响到生物的进化过程。在同
一物种中Hsp90掩藏了很大数量的遗传变异性状，
使得该物种的生物个体在相对稳定的环境中表现出
稳定的性状。但是当温度上升或其它恶劣环境条
件引起Hsp90活性改变时，生物体会曝露出新的
性状以适应自然环境。自然选择迫使各种物种的
性状达到最佳状态，使其性状尽可能与此物种所
处的生态环境完美结合。环境稳定以后，这些新
特征就会稳定下来，生物也因此得到进化。
4 结束语
近年来人们采用酵母双杂交、免疫共沉淀和
串联亲和层析的方法成功地从酵母和动物细胞中找
到了一些Hsp90的互作蛋白，例如酵母中的 Tah1
和 Pih1 (Zhao等 2005)，动物细胞中的 Chp1 (Wu
等 2005)。用这些方法寻找植物中与Hsp90互作的
蛋白同样行之有效，Willmund和 Schroda (2005)
用免疫共沉淀方法在衣藻叶绿体中发现了与Hsp90
相互作用的蛋白 H s p7 0 B。这对进一步地了解
Hsp90的功能及其作用机制是有益的。迄今人们
已从不同植物体中克隆到Hsp90家族各成员的同源
基因，其中有一些 Hsp90 的辅助因子也得到克
隆。植物Hsp90及其辅助因子功能的了解主要得
益于的突变体的研究。
Hsp90的结构和作用机制的信息主要来源于酵
植物生理学通讯 第 43卷 第 6期，2007年 12月 1007
母和动物体系的研究。相对于酵母和动物来说，
植物 Hsp90的功能和作用机制的研究起步较晚。
虽然Hsp90作用模式在物种间非常保守，但实验
证明，植物的 Hsp90 系统有其特殊性。但植物
Hsp90系统的特性是什么？其细胞器Hsp90和细胞
质Hsp90的功能和作用机制是否相同？它们在植物
抵御非生物逆境胁迫中到底是通过哪条途径起作
用？ MAPK途径也是植物中的胁迫信号传递途径，
植物细胞中Hsp90究竟是通过此途径还是别的信号
传递途径起作用，这些问题都有待进一步研究。
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