全 文 ：植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 195
收稿 2006-10-11 修定　 2007-01-05
资助　 重庆市自然科学基金(8621 和 CSTC，2006BB1258)和
重庆市教育委员会科学技术研究项目(KJ061108)。
*E-mail：tzhu2002@yahoo.com.cn；Tel: 023-58102522
植物谷胱甘肽转移酶的结构与功能及其基因表达
胡廷章*，周大祥，罗凯
重庆三峡学院生物系，重庆 404000
Structure and Biological Function of Glutathione Transferases and Their Genes
in Plants
HU Ting-Zhang*, ZHOU Da-Xiang, LUO Kai
Department of Biology, Chongqing Three Gorges College, Chongqing 404000, China
提要：植物的谷胱甘肽转移酶是一个多基因家族。文章介绍了谷胱甘肽转移酶的类型、结构、功能和基因表达的研究进展。
关键词：谷胱甘肽转移酶；结构；功能；基因表达
自20世纪70年代以来，随着玉米中解除除草
剂毒性的谷胱甘肽转移酶(glutathione transferases，
GSTs；EC 2.5.1.18)的纯化和基因克隆，许多
G S T 和与 G S T 类似的序列从植物中得到克隆
(Shimabukuro等 1970；Edwards和 Dixon 2000)。
在植物中，GST 是个多基因家族，具有多种多样
的功能。一些 GST 的表达具有组织特异性，还有
些 GST 基因的表达受生物因素和非生物因素的诱
导(Dixon等 2002b)。研究GST对探讨植物的生长
发育以及植物对环境胁迫的反应机制都很重要。
本文介绍植物 GST 蛋白的结构与功能以及 GST 基
因表达的研究进展。
1 GST的存在和分类
在植物中首先从玉米中发现 GST，此酶催化
氯 -S- 三嗪阿特拉津与还原型谷胱甘肽(GSH)结
合，可保护作物免受氯-S-三嗪阿特拉津除草剂的
损害(Shimabukuro等1970)，以后在植物中不断有
GST 的报道。从胚的形成到衰老的各个生长发育
阶段，在所检测植物的组织中都存在 GST。生物
化学和免役学研究表明，大量的可溶性 GST 定位
于胞质中，有少量的 G S T 在细胞核中或细胞外
(Marrs 1996；Edwards 等 2000)。
谷胱甘肽转移酶为多基因家族，至今己经发
现拟南芥有 48 个 GST 基因，大豆有 25 个 GST 基
因，玉米有 42 个 GST 基因，水稻有 59 个 GST 基
因(Dixon 等 2002b；Moons 2003；Soranzo 等
2004)。根据蛋白同源性和基因组织结构，植物
G S T 分为 j、t、z、q、l 和脱氢抗坏血酸还原
酶(dehydroascorbate reductases，DHARs) 6类
(Dixon 等 2002a；Moons 2005)。t 和 j GST 是植
物特有，种类最多，含量最丰富；z 和 q GST 在
动物和植物中都存在；而 lGST 和 DHAR 与它们
的亲源关系更远(Dixon 等 2002b；Moons 2005)。
2 GST蛋白的结构
GST 是一个超基因家族的产物，每种异构酶
都有其特异的底物。由于 GST 的底物多种多样，
所以其序列的差异可想而知。虽然在其 N 端存在
较高的保守区域，但其氨基酸的同源性很低，通
常不超过25%~35% (Droog等 1993；Mannervik和
Danielson 1998)。研究不同类型的GST的结构表
明：尽管不同类型的 GST 序列差异很大，但 GST
的二级结构和高级结构是非常相似的(Dixon 等
2002b)。
植物的 j、t、z 和 qGST 是蛋白二聚体，每
一个 GST 亚基包含独立的催化位点，此位点由 2
部分组成，一是 GSH 特异结合位点(G 位点)，是
由多肽链的氨基端区域的保守氨基酸残基组成，
在此位点有一个保守的Ser残基，它的羟基与GSH
的巯基形成氢键而使 GSH 离子化，产生稳定的硫
醇盐阴离子，从而驱动 G S T 的结合、过氧化酶
和异构化酶的反应(Dixon等2002a)。二是结合疏
水底物的位点(H 位点)，此位点的结构可变性较
大，由来自羧基端的残基组成。G 位点与 H 位点
是由5~10 个氨基酸残基组成的可变连接区连接。
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在测定晶体结构时，酶的 G 和 H 位点是可动的，
表明在结合底物时，GST 亚基经历重大的构象变
化，这已为 jGST 的脱辅基蛋白 ZmGSTF3-3 与
jGST的三元复合物(包含 GST和底物)的结构差异
所证实。G S H 与 G S T 的结合遵循诱导契合机制
(induced-fit mechanism)(Neuefeind等 1997a；
Sheehan等 2001)。每个可溶性GST是由分子量为
26 kDa 的亚基组成的二聚体，形成分子量为 50
kDa 的疏水蛋白，等电点在 pH 4~5 的范围内。
GST 可以是同源二聚体，也可以是异源二聚体。
由于亚基间界面残基的不相容性，不同类型的
GST 亚基间不能二聚化。在同类亚基中，即使氨
基酸序列差异很大，也能形成二聚体(Dixon 等
1999；Sommer 和 Böger 1999)。异源二聚体的形
成大大增加了GST在植物中的多样性(Edwards和
Dixon 2000；Dixon 等 2002b)。
在植物 G S T 中，lG S T 和 D H A R 与 j、t、
z 和 qGST 的结构不同，它们是由一条多肽链组成
的单体，并且其催化位点由 Cys 取代了 Ser，在
催化反应过程中能与 GSH 形成二硫键。因此，具
有新的催化功能，即具有依赖谷胱甘肽的巯基转
移酶活性(Dixon等 2002a)。
3 GST蛋白的功能
GST 在植物的初级代谢和二级代谢、胁迫耐
受和细胞信号转导中行使功能，从而影响植物的
生长发育。jGST 和 tGST 的主要功能是与包括杀
虫剂、除草剂在内的异生素结合，从而解除这些
异生素毒性；qG S T 主要是作为谷胱甘肽过氧化
酶，还原有机氢过氧化物；zG S T 具有依赖谷胱
甘肽的异构酶活性，催化顺丁烯二酸单酰乙酰乙
酸异构化成反丁烯二酸单酰乙酰乙酸；DHAR 催
化脱氢抗坏血酸还原成抗坏血酸；lG S T 作为植
物的抗氧化酶起作用(Dixon等2002a；Edwards和
Dixon 2005)。
3.1 GST解除外界毒素以及内源有毒代谢物的侵
害 植物 GST 的主要功能在于解除外界毒素以及
内源有毒代谢物的侵害，能催化还原型谷胱甘肽
的疏基与多种亲电和亲脂底物的结合，生成水溶
性的产物，从而降低底物的毒性(Edwards和Dixon
2000；Dixon 等 2002b；Moons 2003)。
为了生存，植物在与其他生物竞争过程中产
生各种各样有毒的保护性化合物，如植保素、阿
片剂和黄酮等，以对付草食动物、昆虫和病原
菌。现代化学工业生产出许多除草剂、杀虫剂和
杀菌剂，用来控制害虫、杂草和病原菌。许多
生长于有毒化学环境的植物，都能衍生出使这些
化合物转化、代谢和排除的脱毒系统。通常，植
物的脱毒是通过 3 类酶介导的解毒系统而进行的
(Ishikawa 1992；Sandermann 1992；Neuefeind等
1997b)。第 1类酶(如细胞色素P450单氧酶)催化
氧化、还原、水解反应，使功能基团暴露转化，
并将功能基团引到底物上。第 2 类酶的作用是催
化代谢物和糖或 GSH 结合，如 UDP- 葡糖基转移
酶和 GST 用功能基团作为结合位点催化代谢物形
成较少毒性和较高水溶性结合物。许多植物都有
编码这 2 类酶的多种异构酶，每种都有其特异的
底物。在有 G S H 的情况下，G S T 催化这类结合
反应。第 3 类酶起区隔化作用，植物 G S T 催化
GSH 与植物自身产生的多种化合物及外源化合物
结合，形成的结合物可被谷胱甘肽泵识别并进行
跨膜运输，将结合物送到液泡中(Rea 1999)。天
然底物花色素苷的合成需要多种异构体如细胞色素
P450、GST 和谷胱甘肽泵的协同作用(Sander-
mann 1992；Marrs 等 1995)。
在植物中，许多次生代谢产物对细胞是有毒
的，甚至对产生这些物质的细胞也是有毒的。
GST 催化 GSH 与这些物质结合，再运到适当的部
位(常常是液泡中)，这对细胞正常生命活动至关
重要。如花色素苷，在细胞中的不适宜停留，不
仅影响花色素的产生，而且对细胞也是有毒的，
因此，需要与GSH 结合并转运到液泡中(Marrs 等
1995)。
3.2 GST作为结合蛋白或配体 一些GST是非催化
载体。早在 20 世纪 70 年代，就有人提出 GST 作
为载体或配体的观点。这是由于发现一种与 GST
类似的蛋白可作为类固醇、药和哺乳动物代谢产
物的细胞结合因子(Marrs 1996；Lederer和Boger
2005)。直到 20 多年后，用光亲和标记的方法，
才确定了 G S T 是生长素和细胞分裂素的结合蛋
白，从而证实了上述观点(Zettl等1994；Gonneau
等 1998)。这类化合物显然是与 GST 催化位点以
外的其他位点结合，玉米GSTI的配体蛋白结合位
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点主要在疏水结合位点(Axarli等2004)。生长素和
细胞分裂素与 GST 结合，可能是这 2 种激素的暂
时储存形式，也可能是一种调节活性或是一种转
运的形式 ——从膜上吸收后再转运到受体。也有
人认为 GST 作为配体可防止这些分子在膜上或细
胞内过多积累而导致的毒害作用(Listowsky 等
1988)。玉米 tGST基因突变体(An9)不能在液泡中
储藏类黄素衍生色素，有研究表明，GST 涉及类
黄素的细胞内结合和稳定，而不是催化它们的谷
胱甘肽化(Edwards 等 2000；Mueller 等 2000；
Moons 2003)。
3.3 保护组织免受伤害 植物在受到紫外线照射、
伤害和重金属毒害等逆境时，产生H2O2 和 O2－· ，在
有微量元素金属存在时，会产生高度有毒的羟基
自由基(Danielson 等 1987；Bartling 等 1993；
Berhane等 1994)。膜脂的过氧化物和DNA氧化降
解产物也是对细胞高度有毒的(Da n i e l s o n 等
1987)。植物 GST 可使 GSH 与这些内源亲电子化
合物结合而脱毒(Tan等 1986；Berhane等 1994)。
有些 GST 也可以作为谷胱甘肽过氧化酶作用而直
接使这些化合物脱毒(Cummins等 1999)。己知 j、
t、qGST 具有谷胱甘肽过氧化酶活性，GST 利用
谷胱甘肽还原脂肪酸和核酸生成相应的单羟基醇。
此种还原作用在阻止有机氢过氧化物降解成细胞毒
素的醛衍生物中起关键作用(R o x a s 等 19 9 7；
Cummins 等 1999；Dixon 等 2002b)。
3.4 细胞的氧化还原稳态和调节细胞程序衰老 还
有些 GST 在细胞的氧化还原稳态和调节细胞程序
衰老中起作用(Moons 2005)。酵母表达的结果证
明，GST与氧化胁迫耐受性的联系是由番茄(Sol-
anum lycopersicum)的tGST能抑制Bax蛋白诱导的
细胞程序死亡，很明显，这是通过阻止氧化伤害
的结果(Kampranis等2000)。大麦中 tGST基因的
表达受衰老的诱导，作为抗氧化剂参与次级代谢
(Kunieda等2005)。
3.5 GST作为胁迫信号蛋白 西芹(Petroselinum
crispum)中受紫外光诱导的编码类黄酮生物合成酶
的基因需要 GSH 和特异的 PcGST1 的表达。在光
诱导类黄酮生物合成酶基因表达的信号级联反应
中，GSH 和 PcGST1 将光刺激的信号传递给类黄
酮生物合成酶基因的启动子，表明 GST 也作为细
胞信号在胁迫耐受中起作用(Loyall等2000)。
3.6 催化异构化反应 GST也在酪氨酸(Tyr)代谢中
催化异构化作用。在拟南芥中，Tyr 降解中的倒
数第二步，zGST 催化依赖 GSH 的顺丁烯二酸单
酰乙酰乙酸异构化形成反丁烯二酸单酰乙酰乙酸
(Dixon 等 2000)。
4 GST基因的表达
4.1 GST基因表达的组织特异性 在植物中，许
多GST 基因的表达是组成型的，但一些 GST 基因
的表达具有组织特异性。在近交玉米系的研究
中，GST同功酶在不同的组织中表达(Sari-Gorla
等 1993)。例如，玉米(Zea mays)的花粉中只有1
个 GST同功酶，而角质绒片中有5个 GST同功酶。
一些植物 GST 表达的组织特异性可能受到一些化
学试剂处理影响。例如，玉米的 ZmGSTF2 在正
常情况下只在根中表达，用除草剂安全剂二氯丙
烯胺处理后，在叶中也能表达(Dixon等1997); 在
转基因烟草中，大豆(Glycine max)的tGST启动子
启动GUS 基因的表达模式也有类似情况(Ulmasov
等1995); BjGSTF2在芥子(Brassica juncea)根中表
达最丰富，但其表达受 H2O2、HgCl2、氨基环丙
烷羧酸、水杨酸、百草枯的诱导和亚精胺的抑制
(Gong 等 2005)。
4.2 GST基因表达的可诱导性 在众多的植物中，
有许多 GST 基因是诱导表达的，尤其是以逆境诱
导表达能产生氧自由基的为最多。在生物和非生
物胁迫下，会诱导一些 G S T 的表达。受炭疽病
(Colletotrichum orbiculare)感染的烟草，其中
NbGSTU1 和 NbGSTU3 的表达得到增强(Dean 等
2005)。冷、热、重金属离子、盐、PEG、ABA、
SA、JA、NAA、H 2O 2 和甲基紫精均可引起一些
GST 的响应，除草剂和除草剂安全剂的作用可引
起一类 GST 的响应，细胞分裂或有生长素或细胞
分裂素时也会诱导一些 tGST 表达(Marrs 1996；
Gonneau 等 1998)。在一些情况下，GST 因对一
般的细胞损伤或除草剂和化学毒素引起的氧化胁迫
反应而受到诱导(Marrs 1996；Ezaki 等 2004；
Nepovim等2004；Urbanek等2005)。Shimabukuro
等(1970)最早报道玉米中的GST 可促使除草剂阿
特津脱毒，就是因为除草剂形成的氧胁迫能诱导
GST 大量表达，其他如磺酰脲类、异丙甲草胺、
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硫胺甲酸亚砜、氯乙酰苯胺和联苯醚类等除草剂
可诱导GST表达也陆续有所报道(Shimabukuro等
1971；Brown和 Neighbors 1987；Cottingham和
Hatzios 1992；Wittenbach等1994；Cottingham等
1998；McGonigle等2000); 其他各种逆境可诱导
GST的表达也有报道(Levine等 1994；Ulmasov等
1994；Tenhaken 等 1995；Ulmasov 等 1995；胡
玉欣等 1998)。而在另一些情况下，GST 的诱导
则是其对特异胁迫作用的响应，诱导 φGS T 和
τGST 表达，激发起植物的防御反应，如经除草
剂安全剂处理的禾谷类植物是通过增加包括 GST
在内的解毒酶表达而增强其对除草剂的耐受性的
(Mauch和Dudler 1993；Davies和Caseley 1999)。
4.3 GST基因表达对逆境的反应 GST的表达调节
是在转录水平进行的(Marrs 1996；Davies 和
Caseley 1999)。在一些情况下，逆境胁迫过程中
会出现新的 GST 变体，这是有人通过可变剪切方
法得到的，其意义还不清楚(Marrs 和 Walbot
1997)。亚基的转录调节最终影响一系列 GST 同
源二聚体和异源二聚体的形成。例如，玉米和小
麦(Triticum aestivum)中组成型表达的分别是j类
ZmGSTFI-1 和 t 类 TaGSTU1-I 同源二聚体，玉米
和小麦在经除草剂安全剂处理后，特异亚基的合
成增加，出现了新的异源二聚体( C u m m i n s 等
1997；Dixon 等 1997)。在玉米中，除草剂安全
剂二氯丙烯胺可诱导 ZmGSTF2 亚基的合成，它
与组成型表达的 ZmGSTF1 结合形成 ZmGSTF1-2
异源二聚体，这是除草剂安全剂二氯丙烯胺处理
的组织中存在的主要 GST 同功酶之一(Dixon 等
1997)。在小麦中，3个 tGST 亚基，即TaGSTU2、
TaGSTU3 和 TaGSTU4 可受除草剂安全剂解草唑的
诱导，它们与组成型亚基 TaGSTU1 结合分别形成
异源二聚体 T a G S T U 1 - 2 、T a G S T U 1 - 3 和
TaGSTU1-4 (Cummins等 1997)。除草剂安全剂诱
导的异源二聚体的相对丰度是由新合成的亚基的相
对丰度决定的(Dixon等 2002b)。
5 结语
虽然植物GST 是一个超基因大家族，但采用
基因组和 EST 库可以对 GST 进行分类和研究它们
的进化和序列多样化，结晶体的研究则是了解
GST 的生物学结构的强有力手段。植物 GST 家族
给功能基因组学提出了一系列有待解决的难题，
例如，这些蛋白在植物的哪些组织中？何时表
达？它们的功能是什么？为什么它们的数量有如此
之多？为什么它们的表达具有这样复杂的调节？要
解决这些问题，还需要做大量系统的研究工作。
我们研究水稻中的 2 个谷胱甘肽转移酶基因
OsGSTL1 和 OsGSTL2 的结果表明：OsGSTL1 和
OsGSTL2是水稻的3号染色体上2个串联排列的高
度同源的基因(同源性为76.87%); OsGSTL1是组成
型表达，而OsGSTZ2 在水稻根中的表达受绿磺隆
的诱导，但OsGSTZ2 在水稻叶中的表达不受绿磺
隆的影响(未发表资料)。很显然，OsGSTL1 和
OsGSTL2 是来自同一祖先基因，但它们在进化过
程中是怎样分化成2个基因以致其表达受到不同调
控的？它们在水稻中的表达模式如何？在水稻生长
发育过程中，它们各自又行使怎样的生理功能？
要弄清楚这些问题，需要进一步研究。
现有的研究表明，在植物的初级代谢和二级
代谢、耐受胁迫和细胞信号转导过程中，GST 行
使许多不同的功能，从而影响植物的生长发育。
相信，随着研究的不断深入，其功能的多样化将
会进一步得到揭示。植物抗逆性研究是一个热点
课题，植物 GST 家族中的许多成员都与植物抗逆
性有关，如对除草剂、高盐、低温和紫外辐射
等的抗性。因此，深入研究 GST 不仅能确定 GST
的生理功能，了解 G S T 作用的分子机制，而且
还可以分离和克隆到有应用价值的 GST 基因，从
而进一步为作物的品种改良、提高作物的抗逆性
提供有用的基因资源。
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