全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 2期，2007年 4月218
MADS-box基因在植物发育中的功能
张则婷，李学宝 *
华中师范大学生命科学学院，武汉 430079
Function of MADS-box Genes in Plant Development
ZHANG Ze-Ting, LI Xue-Bao*
College of Life Sciences, Huazhong Normal University, Wuhan 430079, China
提要：MADS-box基因是一类序列特异的调节基因家族，是同源异型基因。它编码的蛋白质是一类转录因子，在植物的
发育尤其在花器官的发育调控中起作用。文章介绍MADS-box基因调控植物开花的作用模式、MADS-box基因间的相互
调控以及MADS-box基因功能的研究进展。
关键词：MADS-box基因；ABC模型；花器官；相互调控
收稿 2006-11-06 修定 　2007-03-15
资助 国家重点基础研究发展计划“9 7 3 计划”( 2 0 0 4 C B
117304)、教育部重点科研项目(104130)和国家自然科
学基金(30 4 70 9 3 0)。
* 通讯作者(E-mail：xbli@mail.ccnu.edu.cn；Tel/Fax：
02 7-67 86 24 43 )。
MADS-box基因是一类广泛存在于植物中序
列特异的同源异型基因。它所编码的MADS-box
蛋白质是一种转录因子，在生物体中通过调节其
他基因的转录来发挥其调控作用(曾英等 2001)。
MADS-box基因都具有一个高度保守的DNA结合
结构域即MADS盒，目前发现的所有MADS-box
蛋白的MADS盒中有9个氨基酸是完全一样的(蔡
小钿和王金发2000)，通过该结构域MADS-box基
因识别并结合在下游目标基因的特定位点，从而
调控目标基因表达。动植物和真菌中的MADS-
box基因可以分为 2个进化谱系：Ⅰ型和Ⅱ型，植
物Ⅱ型MADS-box基因编码的蛋白质具有一个特
征性结构域即K盒，该结构域能够折叠成 3个两
性 α螺旋，分别为K1、K2、K3，以便于MADS-
box蛋白之间形成二聚体，介导蛋白质间的相互
作用来共同调控目标基因的表达，研究证明K1、
K2及K1K2的中间部分是决定 AP3 (APETALA3)/
PI (PISTILLATA)二聚体作用强度的重要因素(Yang
等 2003)。从数量上来说，植物中的MADS-box
基因相对较多，在拟南芥中有100多种MADS-box
基因(Pa řenicová 等 2003)，而动物及真菌中的
M A D S - b ox 基因则比植物中要少( F i s ch e r 等
1995)。植物MADS-box基因在个体发育中起到重
要的作用，尤其在开花植物花的发育过程中起到
重要的调控作用。例如，决定花分生组织的特性
及调控花器官的特性(Rounsley等 1995)，另外还
能调控开花时间，影响胚珠及果实的发育。
1 MADS-box基因对植物花器官的发育调控
1.1 ABC模型 上个世纪九十年代 Coen和Meye-
rowitz (1991)提出的ABC模型认为：A、B、C这
3 类调控花器官特征的基因(其中绝大多数都是
MADS-box基因)以联合或单独的方式来控制花器
官的特征；A基因单独控制萼片，A基因和B基因
共同调控花瓣，B基因和C基因共同调控雄蕊，C
基因单独调控心皮，其中A基因和 C基因的作用
相互抑制(Weigel和Meyerowitz 1994)。A基因有拟
南芥中的 AP1 (APETALA1)和 AP2 (APETALA2)，
但 AP2并不属于MADS-box基因(Pařenicová等
2003)，而是一种属于植物特异的小基因家族，其
编码的蛋白质也是一种转录因子(Riechmann和
Meyerowitz 1998)。B基因有拟南芥中的AP3和PI，
金鱼草中的DEF (DEFICIENS)和GLO (GLOBOSA)，
矮牵牛中的 pMADS1、pMADS1/FBP3和FBP1。C
基因有拟南芥中的AG (AGAMOUS)、金鱼草中的
PLENA以及矮牵牛中的 pMADS3 (Eckardt 2003)。
1.2 ABCE模型 近年来的研究发现，除了A、B、
C这 3类基因以外，SEP (SEPALLATA)基因也是
调控花器官特性的一类基因(Pelaz等 2000)。最先
发现 SEP这种功能的是Angenent等(1994)用矮牵
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牛和番茄做的共抑制试验，该试验发现，SEP能
够调控花瓣、雄蕊及心皮的发育。拟南芥中的
SEP1 (AGL2)、SEP2 (AGL4)和 SEP3 (AGL9)这 3
种基因的单突变体和双突变体中都没有明显的花器
官特性改变，但是在三突变体中，整个花都发育
成了萼片状，这种现象与 bc 双突变体基本相似
(Bowman 等 1989)，因此认为B、C基因调控花瓣、
雄蕊、心皮的特性需要 SEP1/2/3的参与(Pelaz等
2000)。分子遗传实验证明，SEP3的异位表达能
够异位激活 AP3和 AG，这说明 SEP3具有激活 B
基因及 C基因的功能(Castillejo等 2005)。Ditta等
(2004)研究指出，AGL3在调控萼片及分生组织特
性方面与 SEP1、SEP2、SEP3有功能冗余，故
将 AGL3命名为 SEP4，其单突变体同样不导致花
器官的形态变化，但是sep1sep2sep3sep4四突变体
中花器官被叶状体取代。在分子遗传学和蛋白质
相互作用的研究基础上人们总结提出了ABCE模
型，该模型认为，调控萼片的基因为 A 基因及
SEP1/2/3/4 (即 E基因)，调控花瓣的基因为A、B
基因及 SEP1/2/3/4，调控雄蕊的基因为 B、C基
因及 SEP1/2/3/4，调控心皮的为 C基因及 SEP1/
2/3/4 (Ma 2005)。
2 MADS-box 基因表达调控
2.1 花分生组织特性基因对器官特性基因的激活 花
是由茎端分生组织侧面的花原基发育而来的。在
花发育的过程中最早形成的是花分生组织，几天
后开始形成萼片原基，然后形成花瓣和雄蕊原
基，最后随着心皮原基的形成花分生组织就消失
(Jofuku等 1994)。AP1、LFY (LEAFY)是调节花
分生组织特性的基因，在花发育早期，A P1 和
LFY在整个花分生组织中表达。这 2个基因是调
控花分生组织特性的基因，同时也是激活花器官
特性基因的因素(Mandel等 1992)。另外，AP1的
活性还能受 LFY调节，AP1的启动子上含有一段
能与 LFY特异结合的序列，LFY的类固醇诱导激
活实验证明，AP1的最初表达是与 LFY对其诱导
作用相关联的，因此说明LFY能直接调节AP1的
表达，而AP1随后的表达情况则仅与LFY间接相
关(Parcy等 1998；Wagner等 1999)。调节花器官
特性基因可为花分生组织特性基因(如 L F Y、
AP1、UFO)激活，随后 ABC基因间则可相互调
控。首先，A基因和 C基因在各自表达的器官内
相互抑制。在花发育过程中最先出现的是 2种A
基因：AP1和 AP2，但 AP1作为一种分生组织特
异性基因早在器官特异性基因被受激活表达前就已
经在整个花原基中表达。当花器官开始分化时，
AG (C基因)受 LFY和WUS激活并在第 3轮和第 4
轮表达。由于A、C基因间的相互抑制，一旦AG
受到激活后，便在第三轮和第四轮抑制 AP1的表
达。而在第一轮和第二轮，AG的表达受 AP2抑
制，而非 A P 1。另外，有研究证明，A G 除了
调控雄蕊和心皮的发育外，还能与 LFY共同起维
持花分生组织特性的作用(Parcy等 2002)。
2.2 A类基因的调控 拟南芥中有 2种A基因：AP1
和 AP2。AP1除调节花器官特性外，还能在花发
育的早期调节花分生组织特性，在花原基中可以
检测到 AP1 RNA，在随后花的发育中，AP1负
责萼片和花瓣的发育，这时AP1 RNA只在第一轮
和第二轮中即萼片和花瓣中存在(Jofuku等 1994)。
而另外一个A基因 AP2虽然负责调控萼片和花瓣
的特性，但是 AP2 RNA在整个花的四轮中都存
在，这个特殊的现象已经得到解释：AP2是受存
在于第三轮和第四轮中的miRNA在翻译水平上抑
制的，而并非转录水平，因此其 RNA虽然存在
于第三轮和第四轮中，但 AP2并不能在这两轮中
发挥作用(Chen 2004)。
2.3 B类基因的调控 拟南芥中的2个B类基因AP3
(APETALA3)和 PI (PISTILLATA)负责调控花瓣和
雄蕊特性，ap3pi双突变体导致花瓣和雄蕊突变为
萼片和心皮。在调控过程中，AP3和 PI 的表达
至少需要 3个基因的激活，分别是 AP1、LFY以
及UFO (UNUSUAL FLORAL ORGANS)，LFY强
突变体雄蕊缺失，弱突变体中产生不正常的雄蕊
(Huala和 Sussex 1992)。实验证明，lfy或者 ufo
突变体中AP3和PI的表达都会下降(Ng和Yanofsky
2001)，因此说明 AP3和 PI的活性是可以受 LFY
和UFO调控的，AP3的表达需要 LFY和UFO的
共同作用。在激活 B类基因功能中，AP1和 LFY
具有重复功能(Weigel和Meyerowitz 1993)。AP1
调控UFO的活性，ap1突变体的萼片中检测不到
UFO RNA，且花瓣的发育受到抑制(Ng和Yano-
fsky 2001)，AP1 (A基因)调控花瓣的特性是通过
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调控UFO从而共同调控AP3及PI的表达来完成的
(Pařenicová等 2003)，而并非是AP1的单独简单的
作用。除此之外，还存在对 B基因起负调控作用
的基因，如拟南芥中的 SUP (SUPERMAN，也称
FLO10)，sup突变体在心皮处出现额外的雄蕊，
据检测，AP3和 PI 在第四轮表达，这说明 SUP
能抑制AP3和PI在第四轮表达。SUP在花的第三
轮的表达依赖于 AP3和 PI的活性，因为在 ap3pi
突变体中 SUP的早期表达量下降，后来则不表
达。这说明 AP3和 PI能激活 SUP表达，而 SUP
表达后又抑制 AP3和 PI的表达(Ma 2005)。
2.4 C类基因的调控 C基因主要负责调控雄蕊及
心皮的特性，其表达也受到各种基因的调控，
LFY是一个能对拟南芥中C类基因AG起直接正调
控作用的基因，LFY基因的强突变体中出现花瓣
和雄蕊缺失的现象，并出现不规则融合心皮
(Weigel等 1992)。WUS也是一个能对 AG起正调
控作用的基因，在花分生组织中心WUS比 AG先
表达，wus突变体可导致开花数目减少，并有部
分花出现缺失心皮和多数雄蕊的现象，WUS的表
达下降导致 AG表达区域的减少，WUS的异位表
达则能导致雄蕊及心皮的异位生长。有研究认
为，WUS和 LFY这 2个基因都是通过与 AG的 cis
调控位点结合来调控AG表达的(Lenhard等 2001)。
AG是植物生殖阶段必需的一类基因，因为 ag突
变体花中的雄蕊和心皮会消失(Bowman等 1989)，
不过 AG虽然是调控心皮发育的基因，但植物体
中还存在一种不依赖AG的心皮发育途径(Bowman
等 1991)。在此途径中起作用的基因是 SHP (D基
因)。在 ap2突变体中，AG在整个花中表达，并
且有类似心皮的器官取代萼片在花的第一轮出现，
但在ap2ag双突变体中也出现类似心皮的器官取代
萼片在花的第一轮出现的现象，这说明还存在一
种不依赖 AG 的调控心皮发育的基因(Drews 等
1991；Alvarez和 Smyth 1999)。有实验证明，ap2
突变体中 S H P 在异位心皮中表达( S a v i dg e 等
1995；Flanagan等 1996)。而在 ap2agshp1shp2四
突变体中则没有出现类似心皮的器官取代萼片在花
的第一轮出现的现象，这说明 SHP能在 ap2ag突
变体中不依赖 AG地调控心皮和胚珠的发育。虽
然在正常情况下SHP对心皮的调控是依赖于AG活
性的(Savidge等 1995)，但在 ap2突变体中 SHP在
第一轮表达是不依赖于 AG的(Pinyopich等 2003)。
3 MADS-box基因的其他功能
MADS-box基因除了在植物花发育中调控花
器官以及花分生组织特性以外，在其他方面也起
作用。例如，MADS-box基因能调控植物从营养
生长向生殖生长过渡以及果实的发育，还能调控
植物的营养生长、果皮分化和根分化等。
3.1 控制开花时间 开花是生殖期的开始，许多
MADS-box基因在调控植物从营养生长转向生殖生
长这一过程中起作用，例如：AGL24、SCO1能
促进开花，FLC、SVP能抑制开花(Michaels等
2003)。在拟南芥中，调控开花时间一般有 3种
途径。第 1种是自发调控途径。在这种调控途径
中起作用的基因是 FLC (flowering locus C)，这类
基因在从营养生长转向生殖生长这一过程中起负调
控作用，Michaels等(2003)的研究显示，flc突变
体可以导致提前开花，这说明 FLC能抑制开花。
第 2种是长光照途径，即长光照促进开花，在这
种调控途径中起作用的基因是 CO (constans)，其
直接靶基因是属于MADS-box基因家族的 SOC1，
CO突变会导致植物推迟开花。第 3种是非长光照
依赖途径，这种途径的调控与植物中的赤霉素相
关，它通过激活 LFY这类基因来完成对开花的调
控。在这 3种调控途径中均有MADS-box基因的
参与，尤其是SOC1在以上3个开花调控途径中均
参与并发挥作用，因此可以说MADS-box基因是
调控开花时间的一个重要因素。
3.2 调控胚珠发育 除了A、B、C、E这 4类调控
花发育的MADS-box基因外，植物中还存在着D
类基因，这类基因主要负责调控胚珠的发育。
FBP7和FBP11是存在于矮牵牛中的D类基因，它
们的功能主要是调控胎座和胚珠的发育，在
FBP7和FBP11的共抑制植株中胚珠为心皮状的结
构所取代(Angenent等 1995)。另外，FBP11的异
位表达能够导致萼片及花瓣处出现胚珠状结构。
STK (seedstick，也称 AGL11)、SHP1和 SHP2认
为是拟南芥中的D型基因，因为其在调控胚珠发
育中的功能与矮牵牛中的 FBP7和 FBP11相似。
STK、SHP1、SHP2的异位表达能够导致胚珠的
异位生长(Favaro等 2003)。有研究认为 STK在控
制胚珠的发育中与 AG、SHP1、SHP2有功能冗
植物生理学通讯 第 43卷 第 2期，2007年 4月 221
余(Jack 2004)。
3.3 调控果实成熟 拟南芥SHP1和SHP2能够调控
果实开裂区域的细胞特性，并能促进开裂区域周边
细胞的木质化。实验证明，番茄中的 JOINTLESS
是调控花梗脱落区的必需基因，因为在 jointless突
变体中脱落区会消失。而 seedstick突变体能够影
响株柄的形成。因此认为 S H P 1、S H P 2、
JOINTLESS以及 STK能够介导脱落区和开裂区的
细胞分化(Fang和 Fernandez 2002)。
4 结束语
MADS-box基因是一类结构保守的基因，动
植物和真菌中的MADS-box基因都具有约由 58个
氨基酸组成的MADS盒，这说明MADS-box基因
经历了一个漫长的进化历程。动植物中都分别存
在Ⅰ型和Ⅱ型MADS-box基因，这意味着早在动
植物分化前MADS-box基因就已经出现了这2种进
化谱系(Alvarez-Buylla 等 2000)。植物中的Ⅰ型
MADS-box基因按其内含子外显子的结构又可以分
为MIKCc-型和MIKC*-型。目前在植物中研究的
比较透彻的MADS-box基因绝大多数都是Ⅱ型中
的MIKCc-型，而对Ⅰ型MADS-box基因及Ⅱ型
MADS-box基因中MIKC*-型的研究则相对较少
(Nam等2004)。拟南芥中大约有60个Ⅰ型MADS-
box基因，但其功能一直不清楚。直到 2003年，
才发现Ⅰ型MADS-box基因的一个成员 PHERES
作用于种子的早期发育阶段(Köhler等 2003)，而
其它Ⅰ型及MIKC*-型MADS-box基因的功能还有
待进一步深入研究。另外，目前的研究主要集中
在植物MADS-box基因，对动物、真菌的研究则
相对较少。
蛋白质间的相互作用在蛋白质发挥功能(例如
调控生物反应)过程中非常重要。有的蛋白形成同
源复合物，有的则需要与其他蛋白形成异源复合
物后发挥其功能，很多MIKC型的MADS-box蛋
白以复合物的形式发挥其功能。遗传学、酵母双
杂交和酵母三杂交的研究结果显示，MADS-box
蛋白能形成多聚体(de Folter等 2005)。例如，AP1
与 SEP3能相互作用，AG与 SEP1、SEP2、SEP3
相互作用(Fan等 1997)。AP3/PI二聚体与 SEP3及
AP1相互作用(Pelaz等 2000)。AP1与AGL24/SVP
相互作用形成的二聚体捕获SEU与LUG形成共阻
遏复合物后，共同调控 A G 的表达( G r e g i s 等
2006)。另外，MADS-box蛋白形成复合物能促进
MADS-box蛋白与目的基因的结合。在金鱼草
MADS-box蛋白与DNA结合的试验中，用一个含
有2个MADS结合位点的探针与MADS-box蛋白相
互作用的结果表明，SQUA (SQUAMOSA，AP1
的同源蛋白)和DEF/GLO (AP3/PI的同源物)同时出
现时的与 DNA的结合能力比两者单独出现时的
大。这一实验证明，MADS-box蛋白间形成的复
合物对MADS-box蛋白与DNA的结合具有促进作
用(Egea-Cortines等 1999)。因此，MADS-box蛋
白间的相互作用以及MADS-box基因间的相互调
控都值得深入研究。在研究蛋白质的相互作用
中，除了经典的酵母双杂交以外，目前也有实验
是用荧光能量共振转移进行的，这一技术能够检
测到更微弱的同源或异源蛋白质间的相互作用
(Tonaco等 2006)。
植物中MADS-box基因的功能主要是调控植
物花的发育和果实的成熟，研究MADS-box基因
功能及其作用的分子机制，不仅有生物学意义，
而且某些重要功能基因还可能应用于作物分子育种
实践，用遗传操作技术培育优良的作物品种。
参考文献
蔡小钿, 王金发(2000). 植物MADS盒基因的功能和调节机理.
植物生理学通讯, 36: 277~281
曾英, 胡金勇, 李志坚(2001). 植物MADS盒基因与花器官的进
化发育. 植物生理学通讯, 37: 281~287
Alvarez J, Smyth DR (1999). CRABS CLAW and SPATULA, two
Arabidopsis genes that control carpel development in parallel
with AGAMOUS . Development, 126: 2377~2386
Alvarez-Buylla ER, Pelaz S, Liljegren SJ, Gold SE, Burgeff C,
Ditta GS, Ribas de Pouplana L, Martinez-Castilla L, Yanofsky
MF (2000). An ancestral MADS-box gene duplication oc-
curred before the divergence of plants and animals. Proc
Natl Acad Sci USA, 97: 5328~5333
Angenent GC, Franken J, Busscher M, van Dijken A, van Went
JL, Dons HJM, van Tunen AJ (1995). A novel class of MADS
box genes is involved in ovule development in petunia. Plant
Cell, 7: 1569~1582
Angenent GC, Franken J, Busscher M, Weiss D, van Tunen AJ
(1994). Co-suppression of the petunia homeotic gene fbp2 af-
fects the identity of the generative meristem. Plant J, 5: 33~44
Bowman JL, Smyth DR, Meyerowitz EM (1989). Genes directing
flower development in Arabidopsis. Plant Cell, 1: 37~52
Bowman JL, Smyth DR, Meyerowitz EM (1991). Genetic inter-
actions among floral homeotic genes of Ara bidops is .
Development, 112: 1~20
Castillejo C, Romera-Branchat M, Pelaz S (2005). A new role of
植物生理学通讯 第 43卷 第 2期，2007年 4月222
the Arabidopsis SEPALLATA3 gene revealed by its constitu-
tive expression. Plant J, 43: 586~596
Chen X (2004). A microRNA as a translational repressor of
APETALA2 in Arabidopsis flower development. Science,
303: 2022~2025
Coen ES, Meyerowitz EM (1991). The war of the whorls: genetic
interactions controlling flower development. Nature, 353:
31~37
de Folter S, Immink RGH, Kieffer M, Pařenicová L, Henz SR,
Weigel D, Busscher M, Kooiker M, Colombo L, Kater MM
et al (2005). Comprehensive interaction map of the Arabidopsis
MADS box transcription factors. Plant Cell, 17: 1424~1433
Ditta G, Pinyopich A, Robles P, Pelaz S, Yanofsky MF (2004).
The SEP4 gene of Arabidopsis thaliana function in floral
organ and meristem identity. Curr Biol, 14: 1935~1940
Drews GN, Bowman JL, Meyerowitz EM (1991). Negative regu-
lation of the Arabidopsis homeotic gene AGAMOUS by the
APETALA2 product. Cell, 65: 991~1002
Eckardt NA (2003). MADS monsters: controlling floral organ
identity. Plant Cell, 15：803~805
Egea-Cortines M, Saedler H, Sommer H (1999). Ternary com-
p l ex fo rm a t io n b et w e e n t h e M A D S -b o x p r o t ei n s
SQUAMOSA, DEFICIENS, and GLOBOSA is involved in
the control of floral architecture in Antirrhinum majus.
EMBO J, 18: 5370~5379
Fan HY, Hu Y, Tudor M, Ma H (1997). Specific Interactions
between the K domains of AG and AGLs, members of the
MADS domain family of DNA binding proteins. Plant J, 12:
999~1010
Fang SC, Fernandez DE (2002). Effect of regulated overexpression
of the MADS domain factor AGL15 on flower senescence
and fruit maturation. Plant Physiol, 130: 78~89
Favaro R, Pinyopich A, Battaglia R, Kooiker M, Borghi L, Ditta
G, Yanofsky MF, Kater MM, Colombo L (2003). MADS-
box protein complexes control carpel and ovule develop-
ment in Arabidopsis. Plant Cell, 15: 2603~2611
Fischer A, Baum N, Saedler H, Theissen G (1995). Chromosomal
mapping of the MADS-box multigene family in Zea mays
reveals dispersed distribution of allelic genes as well as trans-
posed copies. Nucleic Acids Res, 23: 1901~1911
Flanagan CA, Hu Y, Ma H (1996). Specific expression of the
AGL1 MADS-box gene suggests regulatory functions in
Arabidopsis gynoecium and ovule development. Plant J, 10:
343~353
Gregis V, Sessa A, Colombo L, Kater MM (2006). AGL24, SHORT
VEGETATIVE PHASE, and APETALA1 redundantly control
AGAMOUS during early stages of flower development in
Arabidopsis. Plant Cell, 18: 1373~1382
Huala E, Sussex IM (1992). LEAFY interacts with floral homeotic
genes to regulate Arabidopsis floral development. Plant Cell,
4: 901~913
Jack T (2004). Molecular and genetic mechanisms of floral control.
Plant Cell, 16: S1~17
Jofuku KD, den Boer BG, Van Montaqu M, Okamuro JK (1994).
Control of Arabidopsis flower and seed development by the
homeotic gene APETALA2 . Plant Cell, 6: 1211~1225
Köhler C, Hennig L, Spillane C, Pien S, Gruissem W, Grossniklaus
U (2003). The Polycomb-group protein MEDEA regulates
seed development by controlling expression of the MADS-
box gene PHERES1 . Genes Dev, 17: 1540~1553
Lenhard M, Bohnert A, Jürgens G, Laux T (2001). Termination
of stem cell maintenance in Arabidosis floral meristems by
interactions between WUSCHEL and AGAMOUS. Cell, 105:
805~814
Ma H (2005). Molecular genetic analyses of microsporogenesis
and microgametogenesis in flowering plants. Annu Rev Plant
Biol, 56: 393~434
Mandel MA, Gustafson-Brown C, Savidge B, Yanofsky M.F (1992).
Molecula r cha racteriza tion of the Ara bidops is f lor al
homeotic gene APETALA1 . Nature, 360: 273~277
Michaels SD, Ditta G, Gustafson-Brown C, Pelaz S, Yanofsky M,
Amasino RM (2003). AGL24 acts as a promoter of flowering
in Arabidopsis and is positively regulated by vernalization.
Plant J, 33: 867~874
Nam J, Kim J, Lee S, An G, Ma H, Nei M (2004). Type I MADS-
box genes have experienced faster birth-and-death evolu-
tion than type II MADS-box genes in angiosperms. Proc
Natl Acad Sci USA, 101: 1910~1915
Ng M, Yanofsky MF (2001). Activation of the Arabidopsis B
class homeotic genes by APETALA1. Plant Cell, 13: 739~753
Pelaz S, Ditta GS, Baumann E, Wisman E, Yanofsky MF (2000).
B and C floral organ identity functions require SEPALLATA
MADS-box genes. Nature, 405: 200~203
Parcy F, Bomblies K, Weigel D (2002). Interaction of LEAFY,
AGAMOUS and TERMINAL FLOWER1 in maintaining floral
meristem identity in Arabidopsis. Development, 129: 2519~2527
Parcy F, Nilsson O, Busch MA, Lee I, Weigel D (1998). A genetic
framework for floral patterning. Nature, 395: 561~566
Pařenicová L, de Folter S, Kieffer M, Horner DS, Favalli C,
Busscher J, Cook HE, Ingram RM, Kater MM, Davies B et al
(2003). Molecular and phylogenetic analyses of the com-
plete MADS-box transcription factor family in Arabidopsis:
new openings to the MADS world. Plant Cell, 15: 1538~1551
Pinyopich A, Ditta GS, Savidge B, Liljegren SJ, Baumann E,
Wisman E, Yanofsky MF (2003). Assessing the redundancy
of MADS-box genes during carpel and ovule development.
Nature, 424: 85~88
Riechmann JL, Meyerowitz, EM (1998). The AP2/EBEBP fam-
ily of plant transcription factors. Biol Chem, 379: 633~646
Rounsley SD, Ditta GS, Yanofsky MF (1995). Diverse roles for MADS
box genes in Arabidopsis development. Plant Cell, 7: 1259~1269
Savidge B, Rounsley SD, Yanofsky MF (1995). Temporal relation-
ship between the transcription of two Arabidopsis MADS box
genes and the floral organ identity genes. Plant Cell, 7: 721~733
Tonaco IAN, Borst JW, de Vries SC, Anqenent GC, Immink RGH
(2006). In vivo imaging of MADS-box transcription factor
interactions. J Exp Bot, 57: 33~42
Wagner D, Sablowski RW, Meyerowitz EM (1999). Transcriptional
activation of APETALA1 by LEAFY. Science, 285: 585~587
Weigel D, Alvarez J, Smyth DR, Yanofsky MF, Meyerowitz EM
(1 99 2) . LEAFY controls f lora l mer istem ident ity in
Arabidopsis. Cell, 69: 843~859
Weigel D, Meyerowitz EM (1993). Activation of floral homeotic
genes in Arabidopsis. Science, 261: 1723~1726
Weigel D, Meyerowitz EM (1994). The ABCs of floral homeotic
genes. Cell, 78: 203~209
Yang Y, Fanning L, Jack T (2003). The K domain mediates
heterodimerization of the Arabidopsis floral organ identity
proteins APETALA3 and PISTILLATA. Plant J, 33: 47~59