全 文 ：植物生理学通讯 第 44卷 第 6期，2008年 12月1216
植物U-box/ARM蛋白
杨佳, 蓝兴国, 李玉花 *
东北林业大学生命科学学院, 发育生物学研究室, 哈尔滨 150040
U-box/ARM Proteins in Plants
YANG Jia, LAN Xing-Guo, LI Yu-Hua*
Department of Developmental Biology, College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
提要: 文章介绍了高等植物特有的U-box/ARM蛋白在结构、植物自交不亲和性、抗病性和激素信号转导等方面的研究进
展。
关键词: U-box/ARM蛋白; 自交不亲和; 抗病性; 激素信号转导
收稿 2008-07-30 修定 2008-09-22
资助 国家自然科学基金(30371189)和国家高技术研究 “863”
计划(2 00 6AA1 0Z12 9)。
* 通讯作者(E -ma i l : lyh she n@1 2 6 . com ; T e l : 0 4 5 1 -
8 2 1 9 1 7 8 3 )。
ARM功能域(armadillo repeat domains)是由多
个约含有 4 0 个氨基酸残基的 A R M 基序( A r m
repeats)串联组成的一个超螺旋结构, 最初是从果蝇
肢节极性基因编码的β连环蛋白(β-catenin)中鉴定
出来的(Riggleman等 1989)。后来, 在动物和酵母
细胞中也发现有ARM功能域。ARM功能域主要
参与蛋白 -蛋白间的相互作用, 在细胞内的信号传
递, 细胞骨架的调控, 核输入和转录调控等过程中
起作用(Coates 2003)。
目前在植物基因组中, 发现了大量编码ARM
蛋白(Arm repeat proteins)的基因。并且在已发现
的ARM蛋白中, ARM功能域常与其他功能域组合
在一起共同完成其生理功能(Mudgil等 2004)。其
中U-box功能域与ARM功能域组合的U-box/ARM
蛋白的数目最多, 是 A R M 蛋白中最大的家族
(Samuel等 2006)。U-box/ARM蛋白是植物中特有
的一类蛋白, 迄今只在拟南芥和水稻等高等植物中
发现, 而在动物及藻类等低等植物中尚未找到。U-
box功能域是一种修饰的RING指(RING-finger)功
能域, 大多数含有U-box功能域的蛋白都具有E3泛
素连接酶的活性, 参与泛素/26S蛋白酶复合体的降
解过程(Aravind和Koonin 2000)。
本文就植物中U-box/ARM蛋白的结构及其在
植物自交不亲和性、抗病性和激素信号转导中的
功能研究进展作一介绍。
1 U-box/ARM蛋白的结构
1.1 ARM功能域的结构 ARM功能域属于螺旋重
复(helical repeat)功能域家族, 该功能域家族除
含有 AR M 基序外, 还包括 H E AT, 三十四肽
(tetratricopeptide)和富含亮氨酸多变重复(leucine-
rich variant repeat)基序等(Groves和Barford 1999)。
ARM基序本身并不具有功能, 但多个基序相互衔接
形成一个特异的超螺旋结构, 提供了与蛋白相互作
用的独特区域(Groves和 Barford 1999)。
ARM基序在氨基酸序列上的保守性很低, 不仅
在不同ARM蛋白中, 甚至在同一蛋白中ARM基序
的一级结构(即氨基酸序列)保守性都很差, 但ARM
功能域在空间结构上却表现出高度的保守性(图
1)。对 β连环蛋白和 Importin-α蛋白的晶体结构
研究表明, 每个ARM基序都是由 3个 α螺旋(H1、
H2和H3)组成, 其中两个较长的 α螺旋(H2和H3)
图 1 ARM功能域的结构(Coates 2003)
a : 鼠 β 连环蛋白的 A R M 功能域的三维结构 ; b : 酵母
Importin-α蛋白的 ARM功能域的三维结构。箭头所示与靶蛋
白相结合的区域; N 指氨基端, C 指羧基端。
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紧密相互作用形成一个反向平行排列的发卡结构,
而较短的 α螺旋(H1)通常垂直于发卡结构(Huber
等 1997; Conti等 1998; Coates 2003) (图 1)。多个
这样的α螺旋三联体重复紧密的组装在一起, 形成
一个右手 α超螺旋结构, 并且该结构形成的ARM
功能域是一个连续的疏水中心。此外, 在超螺旋的
表面还形成了一条大沟(图 1箭头表示), 提供了与
靶蛋白结合的区域(Huber等 1997; Harris和 Peifer
2005) (图 1)。
ARM功能域存在于所有真核生物体的蛋白质
组中, 如参与蛋白质核输入的Importin-α蛋白(Conti
等 1998; Goldfarb等 2004), 酵母液泡分化的Vac8p
蛋白(Catlett和Weisman 2000), 以及上述的 β连环
蛋白等。β连环蛋白参与Wnt/Wingless信号通路,
还作为钙粘素复合体中的一种衔接蛋白, 调控细胞
间的粘连和细胞的移动(Nelson和Nusse 2004)。
1.2 U-box功能域的结构 U-box功能域最初是在酵
母的UFD2蛋白中发现的, 约由70个氨基酸残基组
成(Koegl等1999)。U-box功能域在结构上与RING
指功能域相似, 两者不仅具有相似的氨基酸排列顺
序和ββαβ的折叠结构, 而且在相同的部位暴露出疏
水氨基酸和芳香族氨基酸残基(Andersen等2004)。但
与典型的 RING指功能域不同的是: U-box功能域
用盐键和氢键来稳定其结构, 而不是通过螯合Zn2+
来稳定其结构(图 2) (Ohi等 2003)。
box功能域的蛋白。在拟南芥基因组中发现有 62
个含有U-box功能域的蛋白, 远远多于其他生物中
U-box蛋白的数量(Azevedo等 2001; Wiborg等
2008)。
1.3 植物U-box/ARM蛋白的结构 U-box/ARM蛋
白是高等植物特有的一类蛋白, 也是ARM蛋白中
数量最多的一类蛋白(Mudgil等 2004)。通过对拟
南芥、水稻及衣藻中的ARM蛋白聚类分析(cluster
analysis)发现, 拟南芥的 94个ARM蛋白中有 41个
是U-box/ARM蛋白, 水稻中鉴定出的84个ARM蛋
白中有 43个是U-box/ARM蛋白, 各约占其总数的
一半, 而在低等植物衣藻中不含有U-box/ARM蛋白
(Samuel等 2006)。在其他高等植物中, 已经鉴定
出有U-box/ARM功能域的蛋白有: 油菜中的ARC1
蛋白(Stone等 2003)、烟草中的 ACRE276蛋白
(Yang等 2006)和 PUB4蛋白(Kim等 2003)、马铃
薯PHOR1蛋白(Amador等2001)、欧芹(Petroselinum
crispum) CMPG1蛋白(Kirsch等 2001)、红树植物
木榄(Bruguiera gymnorrhiza) BG55蛋白(Banzai等
2002)和水稻 SPL11蛋白(Zeng等 2004)。
在这些U-box/ARM蛋白中, ARM功能域通常
位于蛋白的C末端, U-box功能域通常位于ARM功
能域的前面, 更靠近蛋白的 N末端。基于对 β连
环蛋白结构的研究, 目前认为6个串联的ARM基序
是形成ARM功能域的最小单元, 通常含有6~12个
ARM基序(Huber等 1997)。此外, 在一些U-box/
ARM蛋白中还含有一个保守的UND功能域(U-box
N-terminal domain), 通常位于蛋白的N末端(Mudgil
等 2004)。UND功能域可能含有多个保守的功能
域, 如亮氨酸拉链功能域(leucine zipper domain), 卷
曲螺旋功能域(coiled-coil domain)等(Stone等
2003)。拟南芥和水稻的U-box/ARM蛋白中, 各有
16个蛋白含有 UND功能域; 油菜 ARC1、烟草
ACRE276和PUB4以及木榄BG55也含有UND功能
域(Samuel等 2006)。
2 U-box/ARM蛋白的功能
2.1 U-box/ARM蛋白与植物自交不亲和性 自交不
亲和性(self-incompatibility, SI)是植物在进化过程中
形成的一种促进异交, 避免自交的机制(Takayama
和 Isogai 2005)。芸苔属植物 SI的信号转导是由
花粉中的配体 SCR/SP11 (S-locus cysteine rich/S-
locus protein 11)与柱头乳突细胞中的SRK (S-locus
图 2 U-box功能域与RING指功能域结构的比较
(Ohi等 2003)
a: Prp19p的U-box功能域的结构, 球体代表氢键网络; b: c-
CBL的 RING指功能域的结构, 球体代表 Zn2+。
U-box功能域是一类具有E3泛素连接酶活性
的功能域, 它的缺失或碱基替换可使E3泛素连接酶
的活性丧失(Hatakeyama和Nakayama 2003)。U-
box功能域在酵母、植物和动物等真核生物中都
存在, 并具有高度的保守性。在人类基因组中含有
两个UFD2蛋白的同源物, 以及其他 19个含有U-
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receptor kinase, SRK)受体相互作用, 引起柱头细胞
内信号级联反应导致的。SRK具有三个功能域: 胞
外域、跨膜域和具有丝氨酸 /苏氨酸激酶活性的胞
内域(Goring和 Rothstein 1992; Stein和 Nasrallah
1993; Naithani等 2007)。当花粉落到柱头乳突细
胞上, 花粉中的 SI信号分子 SCR转运到柱头乳突
细胞的表面, 被受体SRK的胞外域识别(Kachroo等
2001; Takayama等 2001; Kemp和Doughty 2007)。
这种受体与配体的识别引起了SRK胞内域的磷酸
化(Cabrillac等2001), 磷酸化的SRK与另一种非受
体蛋白激酶MLPK (M locus protein kinase)形成信
号复合体(Murase等 2004; Kakita等 2007a, b)。
ARC1 (arm repeat containing 1)是 SRK信号复
合体的下游信号传递因子。ARC1的C末端含有一
个由6~7个ARM基序形成的ARM功能域, 中间有
一个U-box功能域, N末端含有一个UND功能域
(Stone等 2003)。ARC1的ARM基序 R1、R2和
R5与 β连环蛋白的ARM基序 R12、R2 和 R10的
同源性分别为 29%、19%和 24%, R3和R4与 β连
环蛋白的 R6的同源性分别为 33%和 29%。ARC1
特异性地在柱头乳突细胞中表达, 并且在酵母双杂
交及体外结合实验发现, ARC1通过其C末端ARM
功能域特异地与磷酸化的SRK910和SRKA14的激酶
域结合, 但不与拟南芥的类受体激酶(receptor-like
kinase, RLK) RLK4和RLK5的激酶域相互作用(Gu
等 1998)。此外, 在转基因实验中, 导入 ARC1反
义基因的植株有部分打破 S I 的现象( S t o n e 等
1999)。
ARC1具有依赖于U-box功能域的E3泛素连
接酶活性(Stone等 2003)。将U-box功能域删除或
将U-box功能域中保守的脯氨酸(Pro)突变掉, 底物
蛋白则不能被泛素化。26S蛋白酶体 /CSN (COP9
Signalosome)是泛素化蛋白降解的主要场所, 因此被
ARC1进行泛素化标记的蛋白只能通过26S蛋白酶
体 /CSN的作用才能被降解掉。ARC1能够在细胞
核、细胞溶胶和 26S蛋白酶体 /CSN之间穿梭, 但
当删除全部或部分U-box功能域, 或将U-box功能
域中保守的脯氨酸(Pro)残基替换成丙氨酸(Ala)残
基时, ARC1不能定位到 26S蛋白酶体 /CSN上, 这
些说明U-box功能域对于ARC1定位到26S蛋白酶
体 /CSN上是必需的(Stone等 2003)。
ARC1的UND功能域含有亮氨酸拉链、螺旋
卷曲等结构, 但其功能目前还不清楚, 推测它们可
能结合ARC1的下游底物。结合底物的ARC1通过
U-box功能域与泛素结合酶E2作用使底物泛素化,
然后共同运输到蛋白酶体上。在蛋白酶体中, 泛素
化的底物被降解, 导致 SI反应的发生。目前, 对
于ARC1结合的底物还不清楚, 推测它们是促进花
粉水合、萌发和花粉管生长的雌性亲和因子。
最近的研究发现, 另一个U-box/ARM蛋白, 拟
南芥的PUB8也参与了SI反应, 它能够调节A. lyrata
中 SRK基因的转录水平(Liu等 2007)。
2.2 U-box/ARM蛋白与植物的抗病性 目前, 在植
物的抗病性反应中发现有U-box/ARM蛋白的作用,
如水稻的 SPL11 (Zeng等 2004), 欧芹、番茄、烟
草等植物中的CMPG1 (González-Lamothe等2006),
烟草中的ACRE276及拟南芥中的AtPUB17 (Yang
等 2006)等。
水稻的 spl11 (spotted leaf11)突变体是利用化
学诱变剂乙基甲磺酸(ethyl methane sulfonate, EMS)
诱变获得的一个类病变突变体(lesion mimic mutant)。
spl11突变体植株能够在没有病原体侵染的情况下
发生系统性的自主死亡过程, 叶片出现病斑, 同时
植株对一些真菌和细菌性病原体的抗性增强, 如稻
瘟病菌(M a gn a p or t h e g r i se a )和白叶枯病菌
(Xanthomonas oryzae pv. oryzae) (Yin等2000; Zeng
等 2002; Zeng等 2004)。SPL11与油菜ARC1具有
相似的结构, 即含有一个UND功能域, 一个U-box
功能域和一个由 6个ARM基序构成的ARM功能
域。体外泛素化分析表明, SPL11具有 E3泛素连
接酶的活性。将U-box功能域中高度保守的缬氨
酸(Val290)点突变为精氨酸(Arg290), 会导致整个蛋白
丧失 E3泛素连接酶活性, 表明U-box功能域是 E3
泛素连接酶活性所必需的。此外, spl11基因在
叶、茎、根中都有表达, 在受到病原体侵染后其
mRNA水平有所增加。这些表明 SPL11参与水稻
对病原体侵染的基础防御, 并且负调控细胞死亡,
但其机制还不清楚(Zeng等 2004)。
与SPL11的负调控抗病性功能相反, 番茄、烟
草及欧芹中的 CMPG1能够正调控植物的抗病性
(González-Lamothe等 2006)。植物 Avr9/Cf-9互作
系统符合典型的 “基因对基因 ”模型, Avr9能诱导
含有Cf-9基因的植株产生过敏性反应(hypersensitive
response, HR)。在烟草悬浮细胞中已分离鉴定出
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多个 Avr9/Cf-9诱发HR时特异性表达的基因——
ACRE (Avr9/Cf-9 Rapidly Elicited)基因(Durrant等
2000)。烟草 ACRE74基因编码的 NtCMPG1与欧
芹和番茄中的 CMPG1以及拟南芥的 AtPUB20、
AtPUB21同源, 它们的N末端都含有一个高度保守
的U-box功能域, C末端都含有一个ARM功能域。
烟草和番茄含 Cf-9植株内的 CMPG1受 Avr9激发
表达量会上升。如果将NtCMPG1沉默掉, 则Avr9/Cf-9
引起的HR会明显减轻, 而过量表达NtCMPG1则会
增强 HR。同样, 将番茄的 CMPG1基因沉默, 可
使植株对叶霉菌(Cladosporium fulvum)的抗性减
弱。另外, NtCMPG1具有 E3泛素连接酶活性, 一
旦将U-box功能域中保守的氨基酸突变掉, 就导致
E3泛素连接酶活性的丧失。但是目前 CMPG1通
过什么机理、以何种作用方式促进HR来调控植物
的抗病性还不清楚, 推测 CMPG1可能是通过泛素
化作用激活某个正调因子, 或是降解某些负调因子
来发挥作用(González-Lamothe等 2006)。
另一个烟草ACRE基因——ACRE276编码的
蛋白NtACRE276也是一个具有E3泛素连接酶活性
的U-box/ARM蛋白, 并且受Avr9诱导后表达上调
(Rowland等 2005)。在结构上, NtACRE276与
A t P U B 1 7 及油菜 A R C 1 具有较高的同源性。
ACRE276沉默可减弱Cf抗病基因和N抗病基因介
导HR反应。番茄的ACRE276是含Cf-9植株抗叶
霉菌所必需的。同样, NtACRE276和 AtPUB17也
都具有 E3泛素连接酶活性。在 ACRE276沉默的
含Cf-9烟草植株中瞬时表达PUB17可恢复植株的
HR, 表明 PUB17与 ACRE276功能性同源; 而瞬时
表达 U-box功能域点突变的 PUB17则不能恢复
ACRE276沉默植株的HR, 这表明E3泛素连接酶活
性是激发植株抗病反应所必需的。此外, AtPUB17
还在抗病基因 RPM1、RPS4介导的抗病性中起到
重要作用(Yang等 2006)。
2.3 U-box/ARM蛋白与植物激素信号转导 PHOR1
(photoperiod-responsive1)是在马铃薯叶片中通过
mRNA差异显示技术筛选到的一个在短日照条件下
上调表达的基因(Ama dor 等 200 1)。反义抑制
PHOR1的表达会导致植株的半矮化, 使植株对外源
赤霉素(gibberellin, GA)的敏感性下降, 而内源的GA
水平增高, 并且导致植株块茎形成较早, 数量较多。
而过量表达PHOR1则会使植株节间过长, 对GA抑
制剂的抵抗力增强。这些表明 PHOR1参与GA信
号转导, 是GA信号转导途径中的一个正调因子。
PHOR1的C末端含有一个由7个ARM基序组成的
ARM功能域, N末端有一个U-box功能域。在使
用GFP (green fluorescent protein)蛋白进行亚细胞
定位的研究发现, 没有GA或施加GA生物合成抑
制剂时, PHOR1-GFP融合蛋白定位在细胞质中; 而
用外源GA处理后, 可使 PHOR1-GFP融合蛋白转
移定位到细胞核内。缺失突变实验表明, PHOR1-
GFP融合蛋白的核定位是ARM功能域介导的, 而
U-box功能域参与介导了 PHOR1的细胞质定位
(Amador等 2001)。拟南芥中的HIM1、HIM2和
HIM3蛋白与马铃薯的PHOR1具有较高的同源性,
但它们在 G A 反应中功能还不清楚( M o n t e 等
2003)。此外, PHOR1还参与了马铃薯叶片对光周
期的应答反应(Amador等 2001)。
此外, 烟草的NtPUB4 (plant U-box protein 4)参
与了 CHRK1 (chitinase-related receptor kinase-1)介
导的植物发育及细胞分裂素(cytokinin)信号转导过
程。CHRK1是烟草中一类新型类受体激酶, 它的
胞外域含有一个类几丁质酶的结构, 参与调控发育
信号转导以及内源细胞分裂素的平衡(Kim等2000;
Lee等2003)。NtPUB4是利用酵母双杂交系统从烟
草花芽cDNA文库中筛出的一个与CHRK1激酶域
相互作用的蛋白(Kim等 2003)。NtPUB4的N末端
具有一个UND功能域, 中间有一个U-box功能域,
C末端含有一个由7个ARM基序构成的ARM功能
域, 与 AtPUB4及油菜的ARC1同源。体外结合实
验表明, NtPUB4蛋白C末端的ARM功能域介导了
NtPUB4与 CHRK1激酶域的结合。此外, NtPUB4
与 CHRK1具有相似的表达模式, 即在已开的花中
大量表达, 在秧苗、根、茎、叶和幼花中有少量
表达。这些表明NtPUB4是CHRK1的下游作用因
子。CHRK1与 SRK类受体激酶家族聚类在一起,
而NtPUB4与ARC1的结构相似。从而推测NtPUB4
在CHRK1信号转导过程中与ARC1的功能相似, 参
与泛素化的降解过程(Kim等 2003)。
2.4 U-box/ARM蛋白的其他功能 在木榄中, 盐碱
胁迫可诱导 U-box/ARM 基因 bg55的表达上调
(Banzai等 2002)。与此一致的是, 在拟南芥中, 一
些U-box/ARM基因受NaCl胁迫诱导表达(Samuel
等 2006)。因此, 在盐碱及NaCl胁迫反应中也可
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能有U-box/ARM蛋白的参与。
此外, 通过酵母双杂交系统大规模筛选与水稻
类受体蛋白激酶相互作用的蛋白时, 分离鉴定出两
个OsU-box/ARM蛋白。这两个蛋白具有较近的亲
缘关系, 可与 AtPUB4及 NtPUB4聚类在一起。它
们与四个水稻类受体蛋白激酶相互结合, 但这四个
类受体蛋白激酶不仅不同于芸苔属的SRK而且它
们的系统发育关系也较远。上述四个类受体蛋白
激酶的胞内域包含一个蛋白水解基序(P/GX5－7P/G),
研究已证实这个基序参与介导了抗病蛋白XA21的
降解(Xu等 2006)。研究还指出, 这四个类受体蛋
白激酶只是50个随机选取进行酵母双杂交实验的
类受体蛋白激酶中的 8%, 而在水稻基因组中预测
约含有 750个类受体蛋白激酶, 这些表明这两个
OsU-box/ARM蛋白可能与更多的类受体蛋白激酶
有相互作用。但是它们的生物学功能还不清楚
(Samuel等 2006)。
最近Samuel等(2008)研究发现, 拟南芥中的U-
box/ARM蛋白家族可与拟南芥SD1受体蛋白激酶
亚家族(S-domain-1 receptor kinase subfamily)相互
结合, 该受体蛋白激酶亚家族与SRK具有相似的结
构。酵母双杂交实验表明 AtU-box/ARM蛋白的
ARM功能域可与SD1受体蛋白激酶的激酶域相互
结合。此外, 在体外 SD1受体蛋白激酶也可使U-
box/ARM蛋白的ARM功能域磷酸化, 导致它们的
亚细胞定位发生变化, 这与ARC1和SRK间的相互
作用类似。这表明 AtU-box/ARM蛋白是保守的
SD1受体蛋白激酶家族信号传递因子, 参与调控植
株的多个生理过程。
通过对芯片数据库(microarray database)的数据
分析, 发现脱落酸(ABA)处理可迅速升高AtPUB9转
录水平(Toufighi等 2005; Zimmermann等 2005)。
最近的研究也表明ABA处理可使AtPUB9的亚细胞
定位发生变化。插入含有 AtPUB9的 T-DNA片段
的突变植株与野生型植株相比, 对ABA的敏感性更
高, 种子萌发时发芽率降低。这些都表明, AtPUB9
参与ABA的信号转导(Samuel等 2008)。
3 结束语
自发现U-box/ARM蛋白并研究其功能以后,
人们对植物生命活动的许多方面都有了更深入的理
解。在已鉴定的植物U-box/ARM蛋白中, ARM功
能域一般约由6个ARM基序构成, 通常与植物类受
体蛋白激酶功能域发生相互作用, 将细胞外的信号
在细胞内进一步传递, 引起细胞内的级联反应。U-
box/ARM蛋白一般都具有依赖于U-box功能域的
E3泛素连接酶活性, 参与泛素 /26S蛋白酶复合体
途径介导的蛋白降解。在蛋白降解过程中, 泛素连
接酶通过酶促级联反应使泛素与底物蛋白共价结
合, 引起底物蛋白被 26S蛋白酶复合体降解。其
中, E3泛素连接酶在这一过程中具有决定底物特异
性的功能。虽然, 大部分U-box/ARM蛋白都具有
E3泛素连接酶的活性, 但其下游底物的许多特点至
今还不清楚。
迄今为止, 虽然对U-box/ARM蛋白的结构及
功能研究取得了较大的进展, 但对大部分U-box/ARM
蛋白的生物功能及潜在调控网络知之甚少。U-
box/ARM蛋白是高等植物特有的一类蛋白, 它们可
能涉及到植物中一些特有的生物反应过程。因此,
深入研究U-box/ARM蛋白功能及鉴定其下游底物,
将有可能揭示植物生长发育过程中的一些机制, 从
而对植物的生命活动有进一步的认识。
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