全 文 ：植物生理学通讯 第42卷 第6期，2006年12月 1203
植物气孔运动过程中的信号转导机制
孙丽1 吴忠义2 李学东1 于荣1,*
1 首都师范大学生命科学学院，北京 100037；2 北京市农林科学院北京农业生物技术研究中心，北京 100090
Signal Transduction Mechanism of Stomatal Movement in Plants
SUN Li1, WU Zhong-Yi2, LI Xue-Dong1, YU Rong1,*
1College of Life Sciences, Capital Normal University, Beijing 100037, China; 2Beijing Agro-Biotechnology Research Center, Beijing
Academy of Agriculture and Forestry Sciences, Beijing 100090, China
提要 气孔运动的信号转导机制一直是科研工作者研究的一个热点，文章就光、CO2、ABA、H2O2、NO、蛋白激酶、蛋
白磷酸酶等对保卫细胞气孔运动的影响，介绍气孔运动机制的研究进展。
关键词 保卫细胞；气孔；气孔运动；信号转导
收稿 2006-09-21 修定 　2006-11-27
资助 北京市科委科技新星项目(2003B34)和国家自然科学
基金(30600318)。
　 * 通讯作者(E-mail: yurong@mail.cnu.edu.cn, Tel: 010-
68901692)。
植物气孔控制着自身与外界环境气体和水分
的交换，在植物生命活动中发挥作用。经典理论
认为气孔运动受保卫细胞膨压调节；也有人认为
在气孔运动过程中，受胞质中游离的 C a 2+ 浓度
([Ca2+]i)的变化、pH和蛋白磷酸化调控的3条互相
独立的信号途径也参与对 K + 和阴离子通道的调
控，因而气孔能更为灵活地响应各种环境的刺激
(Blatt和Grabov 1997) ；另有研究表明，在日周
期(daily cycle)开始的时间内，主要由K+维持气孔
开放，而后来当 K + 浓度降低时，蔗糖成为维持
气孔开放的主要因素(Schroeder等2001)。最近还
有人提出保卫细胞中的水力变动( h y d r a u l i c
perturbations)也可以通过反馈和前馈机制参与气孔
运动的信号转导过程(Buckley 2005)。随着人们对
气孔运动机制研究的不断深入，参与气孔运动信
号转导过程的新成员(H2O 2、NO、细胞骨架、蛋
白激酶、蛋白磷酸酶等)不断被发现，且各因子
之间也有密切联系，因而气孔运动信号转导系统
就更加复杂化。搞清气孔运动信号转导途径及其
机制对于认识植物整体对环境的适应机制有一定的
理论和实践价值。
1 气孔运动中的离子通道
迄今已发现有 3 种离子通道参与气孔运动过
程，即 K+ 通道、阴离子通道和 Ca2+ 通道。K+ 通
道可分为内向钾离子(K+in)通道和外向钾离子(K+out)
通道。保卫细胞质膜的超极化可激活 K+in 通道，
去极化可激活K+out 通道；阴离子通道的作用方式
有R型(rapid type)和S型(slow type); Ca2+通道则
是ABA 诱导气孔关闭过程的关键(权宏等 2003)。
1.1 K+通道 Liu和Luan (1998)的研究表明，高渗
透势能激活 K+in 通道而抑制 K+out 通道，因而保卫
细胞膨胀，气孔开放；而低渗透势则抑制 K+in 通
道，激活 K+out 通道，于是细胞收缩，气孔关闭。
[Ca2+]i升高可抑制蚕豆保卫细胞K+in通道，因此K+
内流受阻，K + 吸收受限，进而抑制气孔开放；
[Ca2+]i较低时，K+in通道开启增大，说明K+in超极
化激活对[Ca2+]i 有强烈的依赖性；若将蚕豆保卫
细胞胞内和胞外的 Ca2+ 螯合，加入 ABA 后 K+in 电
流即受到抑制。故而有人提出，ABA 抑制 K+in 电
流时，除存在依赖钙的信号途径外，还存在不依
赖钙的信号途径(Romano 等 2000)。
Hosy等(2003)发现，编码拟南芥保卫细胞质
膜K+out通道的基因gork阴性突变体中K+out活性显
著降低；该基因敲除后K+out 活性即完全被抑制且
影响气孔对黑暗和激素的应答，同时水分流失增
加。茉莉酮酸甲酯能增强K+out通道电流，抑制K+in
通道电流，引发气孔关闭(Evans 2003)。ABA 可
诱发胞内pH 值升高，K+out 通道电流增强，K+in 通
道电流减小；胞质酸化可抑制ABA 引发的 K+out 通
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道电流。安国勇等(2000)的研究结果表明，H2O2
可明显减少质膜 K+in 通道电流，即增加 K+out 通道
电流，证明H2O2 促使气孔关闭是通过抑制胞外 K+
内流或加强胞内K+ 外流实现的。他们在实验中还
见到，H2O2 的浓度差异导致 K+out 通道电流受到的
影响也不同，当然这并不否认质膜上可能还有其
他的K+外流方式。此外，Ilan等(1995)还从拟南
芥保卫细胞中发现一种快速激活的瞬时K+out 通道
(IAP)，其生理意义还不清楚，IAP通道可为胞内pH
升高所抑制，它可能对气孔运动有短期的调节作
用。IAP 通道对 Ca2+ 也有较大的通透性，IAP 通道
即受[Ca2+]i升高抑制，而[Ca2+]i变化小不影响K+out
电 流 。
1.2 阴离子通道 气孔关闭的关键环节之一是保卫
细胞质膜阴离子通道的活化。Keller等(1989)认
为，R型阴离子通道可能与气孔开启有关。Pei等
(1998)的研究表明，S 型阴离子通道参与气孔关
闭：ABA 强烈激活野生型拟南芥保卫细胞 S 型阴
离子通道，而对abi1和abi2突变体保卫细胞质膜
阴离子通道的活化作用则消失，这一结果为阴离
子通道参与气孔关闭过程提供了遗传学依据。此
外，Leonhardt 等(1999)的结果显示，ABC 蛋白
(ATP binding cassette protein)的抑制剂二苯碳酰二
肼(diphenylcarbazide, DPC)和优降糖(daonil)可以阻
断保卫细胞 S 型阴离子流，优降糖的拮抗剂
cromakalin可以逆转此种效应并诱导鸭趾草气孔关
闭，这表明 ABC 蛋白可能参与调节 S 型阴离子通
道。Schwarz和 Schroeder (1998)报道，蚕豆保
卫细胞中ABA激活蛋白激酶(ABA activated protein
kinase, AAPK)等位基因瞬时表达可以抑制ABA激
活 S 型阴离子通道及气孔关闭，这表明蛋白激酶
也可以调节阴离子通道。
另外，PP1A 和 PP2A 蛋白磷酸酶是 ABA 诱导
气孔关闭信号转导的调节因子。PP1A 和 PP2A 蛋
白磷酸酶抑制剂okadaic 可促进蚕豆、番茄、鸭
趾草和豌豆的阴离子流和 ABA 诱导的气孔关闭。
在蚕豆细胞质中没有 ATP 的情况下，okadaic 和
ABA 仍能保持阴离子通道活性，并可以部分抑制
ABA 对拟南芥保卫细胞 S 型阴离子通道的激活和
气孔关闭，这表明对okadaic敏感的磷酸酶可以调
节阴离子通道(陈玉玲等2003)。
1.3 保卫细胞质膜上的钙通道 Hamilton等(2000)
和Pei等(2000)用膜片钳技术分别检测到了蚕豆和
拟南芥保卫细胞质膜上的 Ca2+ 通透电流。他们通
过比较H2O2 和 ABA 对保卫细胞Ca2+ 离子通道作用
影响的结果表明：H2O2 和 ABA 能激活相同的 Ca2+
通道，作用方式也相似；但 H2O2 和 ABA 对 K+ 通
道作用不同。由此他们提出，Ca2+ 通道是 H2O2 和
ABA作用的焦点(focal point)，虽然H2O2和ABA的
信号途径不同，但最终都调节气孔运动。多种刺
激都会引发质膜上Ca2+通道开放，使[Ca2+]i振荡，
诱发胞内一系列反应，促使气孔运动。病源激发
子和ABA 都能激发 Ca2+ 电流引起气孔关闭，但两
者的Ca2+ 信号途径不同(薛绍武等2004)。有人根
据[Ca2+]i增加拟南芥保卫细胞对电压敏感的现象，
推测保卫细胞质膜上可能存在一个受 ABA 调控的
Ca2+ 内流通道，膜超极化对这个二价离子内流通
道起作用(Pei等2000) 。ABA可引起[Ca2+]i增加(或
振荡), 并决定[Ca2+]i振荡幅度和持续时间的膜电压
临界值；反过来，膜电压则可决定 A B A 是否会
引起[Ca2+]i 增加，膜电压与ABA 相互作用启动和
维持[Ca2+]i 的增加，调节离子通道以维持气孔功
能。ABA 诱导的[Ca2+]i 增加要么是瞬时的，要么
是缓慢的，它大体上可以通过促使胞外 Ca2+ 内流
或胞内Ca2+库的释放来增加[Ca2+]i。用低浓度ABA
诱导时，胞内Ca2+库释放途径即成为导致[Ca2+]i增
加的主要因素；而 ABA 浓度高时，Ca2+ 内流即成
为[Ca 2+] i 增加的主力(匡逢春等 2003 )。笼式
(caged)的Ca2+释放到保卫细胞后，[Ca2+]i增加(振
荡)程度大于光解释放的Ca2+所能达到的程度，说
明保卫细胞存在一个新的受[Ca2+]i诱导的Ca2+释放
机制(calcium induced calcium release, CICR)。有
人认为CICR机制是通过液泡膜上的Ca2+渗透通道
(slow vacuole channel, SV通道)来释放液泡中
Ca2+，并进一步将 Ca2+ 信号放大、传递(Ward 和
Schroeder 1994)。
2 光诱导气孔运动的信号转导
光主要依赖细胞中叶绿素、蓝光/UV-A 受体
及藻胆素(phycobillin)这3种光受体的共同作用来调
节气孔开闭。在红光持续强的情况下，蓝光在0.5
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min内就会引起蚕豆气孔导度(stomatal conductance)
的增加，而用闪红光代替蓝光时此效应则不出
现，即表明蓝光可以促进气孔开放。业已证明，
蓝光诱导气孔开放主要是通过激活保卫细胞中K+in
通道开放，是位于质膜上的 H+-ATPase 提供能量
驱动 K + 内流所致。因此有人推测，光诱导气孔
开放的机制是：光激活质膜上的 H+-ATPase，驱
动 K+ 通过 K+in 通道并进入保卫细胞引起质膜超极
化；同时阴离子(Cl-)通过质膜上的H+/阴离子同向
运输或是阴离子/OH-反向运输进入保卫细胞(孙大
业等2001)。最近，Roelfsema和Hedrich (2005)
的研究表明，光通过蓝光特异性光激活辐射依赖
途径(photosynthetic-active radiation-dependent
pathway)促使保卫细胞气孔开放。另外还有人发
现，拟南芥叶片气孔在光/暗条件下关闭运动还受
AtMYB60转录因子的调节(Cominelli等2005)。
3 CO2诱导的气孔关闭
暗条件下，植物呼吸作用释放出的 CO2 浓度
提高，这会刺激气孔关闭。对 CO2 调节的气孔运
动信号转导机制目前有 2 种解释：一种认为高浓
度的CO2会引起[Ca2+]i升高，激活S型阴离子通道
和K+out 通道，同时调节 R型阴离子通道促使气孔
关闭；另一种认为 CO2 通过诱导细胞壁中苹果酸
浓度的升高制约气孔关闭。还有实验表明，气孔
对 CO2 的应答部分涉及光合电子转移与叶肉细胞
或保卫细胞内叶绿体含碳量降低之间的平衡
(Messinger 等 2006)。虽然对此尚有争议，但人
们还是普遍认为，卡尔文循环在气孔运动中起到
一些作用。目前已有资料证明，在促进和维持气
孔开放过程中，保卫细胞中淀粉降解以及含碳物
质从保卫细胞的非原质体输入十分重要(Vavasseur
和 Raghavendra 2005)。因而研究保卫细胞感受
CO2 和信号转导，不仅有利于了解保卫细胞信号
转导途径和代谢途径的关系，而且对操纵气体交
换及 CO 2 的碳固定也有意义。
4 ABA诱导的气孔关闭
ABA 是一种对植物生长、发育、抗逆性、气
孔运动和基因表达都有调节功能的激素。ABA 调
节的气孔运动主要是通过 cAMP 介导的，cAMP 可
通过激活依赖于cAMP的蛋白激酶A (protein kinase
A, PKA)、磷酸化通道或相关蛋白间接或直接调节
K+ 离子通道活性。cAMP 不仅对 K+ 通道有调控作
用，而且还可调控 Ca2+ 通道活性，改变胞内 Ca2+
浓度，进而可启动其他信号途径。ABA 通过诱导
多种信号分子调节气孔运动，其信号转导途径大
致可以概括为 2 条：一条途径是 ABA 通过诱导依
赖于Ca2+ 信号的途径；另一条途径是通过不依赖
于Ca2+ 信号的途径。Tallman (2004)认为，暗条
件有利于内源 ABA 的生物合成而不利于其分解代
谢。他们用双信号来源模式解释 ABA 参与叶片气
孔运动的保卫细胞信号转导机制。ABA 诱导气孔
关闭的信号转导有利于植物对不良环境的抵抗，
如在水分亏缺时，ABA 的一个重要生理功能就是
可促进离子流出保卫细胞，降低细胞膨压，诱导
气孔关闭，从而降低水分散失，提高植物的抗旱
保水能力。
4.1 依赖于Ca2+信号的途径
4.1.1 第二信使的调节 一般认为，气孔运动过程
中信号转导的基本过程是：保卫细胞质膜上的受
体感受外界信号，通过跨膜转换，在胞内产生第
二信使[Ca2+、1,4,5-三磷酸肌醇(inositol-1,4,5-
trisphosphate, IP3)、二酯酰甘油(diacylglycerol,
DG)等]，激活多种离子通道及相关的酶类，引发
一系列的生化反应，进而调控气孔运动。
Ca2+ 作为已公认的植物细胞第二信使，也是
迄今为止了解最为深入的一个信号系统。目前认
为，植物对许多外界环境和激素等刺激做出的反
应是通过[Ca2+]i变化传递的。ABA可通过3种途径
促使[Ca2+]i 增加引起气孔关闭：一是直接激活质
膜上选择性离子通道和存在于液泡膜上的Ca2+/H+
交换系统，使胞外和液泡内的 Ca2+ 向胞质流动，
从而使[Ca2+]i 增加；二是与受体结合后激活磷脂
酶C (phospholipase C, PLC)，放出IP3使[Ca2+]i增
加，进而抑制 K+in 通道，导致保卫细胞 K+ 浓度降
低；三是通过环腺苷二磷酸核糖(cyclic adenosine
diphosphate ribose, cADPR)，启动胞内钙库释放
Ca2+使[Ca2+]i增加，引发特定蛋白的磷酸化/去磷
酸化反应，使[Ca2+]i 逐级放大(史刚荣2003)。多
种实验表明，PLC 也是保卫细胞 ABA 信号转导途
径的一个组成部分。PLC将磷脂酰肌醇- 4,5-二
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磷酸(phosphatidyl inositol 4,5-biphosphate, PIP2)水
解生成 IP3 和 DG，IP3 和 DG 双信号参加保卫细胞
的信号转导，前者可启动胞内钙库使钙离子浓度
增加，后者可激活蛋白激酶C (protein kinase C,
PKC)，PKC 再激活一系列反应。Gilroy 等(1990)
将笼式的IP3显微注射到鸭趾草保卫细胞后，即会
引起[Ca2+]i 增加，同时细胞膨压下降，K+in 通道
受抑，因此推测IP3调控的Ca2+释放可能在保卫细
胞信号转导中起作用。抑制PIP2 水解的 PLC 抑制
剂 U-73122 可部分抑制ABA 诱导的钙振荡和气孔
关闭，表明PLC/IP3直接参与ABA诱导的[Ca2+]i增
加。如果同时采用U-73122和烟酰胺(nicotinamide,
cADPR 产物抑制剂)，则可完全抑制 ABA 诱导的
气孔关闭，说明 cADPR 和 PLC 都参与 ABA 信号
系统。DG 可能是保卫细胞质膜H+-ATPase 的激活
剂，它和 IP3 共同作用，决定气孔开度。其他肌
醇磷酸如六磷酸肌醇(inositol hexakisphosphate, IP6)
最近已被证明是第二信使。ABA 可以刺激保卫细
胞内产生IP6，如果将IP6 通过小吸液管注入马铃
薯保卫细胞的原生质体细胞质内，其以 Ca2+ 依赖
方式抑制K+in通道，这表明IP6也是 ABA信号转导
途径中的组成部分(Lemtiri-Chlieh等2000)。
cADPR 在 ADPR 环化酶作用下由尼克酰胺腺
嘌呤二核苷酸(nicotinamide adenine dinucleotide,
N A D )合成后，经 cA D P R 水解酶降解成 AD P R，
有人认为它也是一种第二信使。ABA 通过 cADPR
使胞内钙离子浓度升高，并引发磷酸化/去磷酸化
反应而传递信息。在植物液泡中，纳摩尔浓度的
cADPR 就可以激活鸭趾草保卫细胞 Ca2+ 通道，引
起[Ca2+]i增加而促使气孔开关闭(Leckie等1998)。
显微注射 c A D P R 给番茄胚轴细胞的结果显示，
cADP R 是参与 ABA 诱导的气孔关闭信号转导的
(Wu 等 1997) 。值得注意的是，不管是 cADPR 的
类似物 8-NH2-cADPR 还是烟酰胺都只能部分抑制
ABA 诱导的气孔关闭，这暗示在 ABA 诱导的气孔
关闭过程中，除了 Ca2+ 信号途径外，可能还存在
另一条与之平行的信号途径(Schroeder等2001)。
4.1.2 H2O2与NO参与的调节 Zhang等(2001)的实
验表明，如果将ABA显微注射到蚕豆(Vicia faba)
保卫细胞中即显著提高H2O2 产量，而在H2O2 产量
提高前气孔是关闭的；而显微注射过氧化氢酶
(catalase, CAT)和 NADPH 氧化酶抑制剂 DPI
(diphenylene iodonium)则可抵消这种效应。据此他
们推测，ABA 诱导气孔关闭的信号转导中，还可
能包含一个 H2O2 生成途径，H2O2 在此种信号途径
中可能起正调控作用。McAinsh 等(1996)用表皮
生物测定法(bioassays on epidermal peels)和荧光指
示法研究 H 2O 2 调节鸭跖草气孔运动的机制时发
现，胞质Ca2+ 仅介导低浓度H2O2 而不介导高浓度
H2O2 引起的气孔关闭。浓度为10-5 mol·L-1 的 H2O2
就能使鸭趾草保卫细胞中[Ca2+]i增加而引起气孔关
闭，这一过程能为钙离子螯合剂 EGTA 或其拮抗
剂吩噻嗪(verapail)逆转；而H2O2 浓度大于10-5
mol·L-1 时则不能逆转。表明低浓度H2O2 调节的气
孔运动信号途径是依赖钙的；高浓度 H2O2 可能是
通过质膜完整性变化促使气孔关闭的。P e i 等
(2000)在野生型拟南芥和拟南芥ABA 缺失突变体
中均发现 A B A 可诱导保卫细胞中 H 2O 2 的产生，
H2O2 激活 Ca2+ 通道，促进气孔关闭，这进一步证
明 H2O2 可能是通过启动钙信号调节气孔运动的。
安国勇等(2000)认为，H2O2 主要是通过抑制K+ 内
流或加强K+外流降低保卫细胞中K+浓度，并促使
蚕豆气孔关闭。Fan等(2004)的实验结果也证明，
H2O2 是通过激活植物保卫细胞膜上的 Ca2+ 渗透通
道抑制K+in通道的。这些表明在气孔运动过程中H2O2
和胞质 Ca2+ 之间是相互促进和相互依赖的关系。
此外，最近的资料显示，NO 也可作为信号
分子参与保卫细胞 ABA 信号转导过程，其调节气
孔运动的机制可能是它可激活质膜上的Cl- 通道，
抑制质膜K+in通道以及调节保卫细胞促分裂素原活
化蛋白激酶(mitogen-activated protein kinase, MAP
激酶)的活性(Desikan 等 2004；Garcia-Mata 等
2003；Garcia-Mata和Lamattina 2002；Lamattina
等2003；Neill等2002a, b)。吕东和张骁(2005)的
实验表明，NO的清除剂cPITO (2-4-carboxyphenyl-
4,4,5,5-tetramethylimidazoline-1-oxyl-3-oxide)可以减
轻由ABA 或 H2O2 所诱导的蚕豆保卫细胞气孔关闭
程度，而 C A T 则不能。A B A 处理蚕豆叶片后，
保卫细胞内的H2O2产生速率明显高于NO的产生速
率，而外源H2O2 能显著诱导胞内 NO 的增加；CAT
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几乎可完全抑制 ABA 所诱导的 NO 增加；cPITO
对 ABA 诱导的 H2O2 略有促进作用，但外源硝普钠
(sodium nitroprusside, SNP)并不能诱导胞内H2O2增
加。这些结果表明，在 A B A 诱导气孔关闭的过
程中，H 2O 2 可能在 NO 的上游起作用并受 NO 的
负反馈调节。
4.1.3 激活蛋白质激酶或抑制蛋白质磷酸酶活性的
调节 蛋白质的磷酸化和去磷酸化是许多信号转导
途径中的重要步骤，植物中已经确定了许多蛋白
激酶和磷酸酶。ABA 能迅速激活蚕豆保卫细胞内
的丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶，而丝氨酸/苏氨酸蛋
白激酶的抑制物K252a可以抑制阴离子通道的活
性，干扰 A B A 诱导的气孔关闭过程。另外，在
蚕豆保卫细胞中分离出一种由 ABA 诱导的分子量
约为 48 kDa 的激酶，其活化形式为活化 ABA 的
蛋白质激酶或ABR (非 MAP激酶) (权宏等2003)。
AAPK起负调控作用的显性等位基因的表达抑制此
激酶活性，并阻止 ABA 对 S 型阴离子通道的活化
以及由它引起的气孔关闭，这表明蛋白激酶在
ABA 诱导的气孔关闭过程中起正调控作用(Li 等
2000)。ABR激酶是Ca2+依赖的蛋白激酶(Ca2+-de-
pendent protein kinase, CDPK)，CDPK是ABA信
号转导的正调节物，若去除蚕豆保卫细胞中
Ca2+，ABR 激酶的活化即受抑制，说明Ca2+ 在 ABR
活化的上游起作用，CDPK 调节气孔运动是由于
其调节离子跨膜运输引起的。蚕豆保卫细胞
CDPK 也能在体外磷酸化拟南芥保卫细胞K+in 通道
(KAT1, the potassium channel genes) (刘贯中和陈
珈2003)。在外界环境因素(如干旱)刺激下，ABA
浓度升高，[Ca 2+] i 也升高，CDPK 受到激活，并
通过磷酸化抑制质膜上 K+in 通道，同时激活液泡
膜上的K+通道，于是胞内K+净外流并引起气孔关
闭。A B A 可以活化蚕豆保卫细胞中一种名为
AMBPK (ABA activated myelin basic protein kinase)
的 MAP 激酶，AMBPK 具有 MAP 激酶的基本性质
(Burnett等2000)。MAP激酶的抑制物PD98059可
抑制 ABA 诱导的气孔关闭，说明 AMBPK 可能是
ABA 信号中的调节因素之一。此外，Mustilli 等
(2002)的凝胶层析实验结果显示：OST1 是 ABA 活
化的蛋白激酶，它和蚕豆 AAPK 有关。ost1 基因
表达不受 ABA 调节，OST1 蛋白激酶为 ABA 活化
后才能起作用。ost1 突变体可以削弱ABA 对气孔
孔径的调节作用，也可干扰 ABA 诱导的活性氧类
物质(reactive oxygen species, ROS)的产生，这表
明拟南芥OST1蛋白激酶可以介导ABA信号传导中
气孔开度的调节，并在 ROS 产物的上游起作用。
参与气孔运动调控中的保卫细胞信号转导可
能不止是一种 G 蛋白，此种 G 蛋白可能处于 ABA
诱导气孔关闭的信号转导途径的上游，起负调控
作用。在拟南芥G蛋白 a亚基插入突变体pal中，
ABA对保卫细胞内流K+通道的抑制作用和pH依赖
型阴离子通道激活作用丧失，ABA 不能抑制突变
植株气孔开放(刘璞和陈珈2000)。AtRacl是拟南
芥的一种小鸟苷三磷酸酶蛋白，其在拟南芥的保
卫细胞中表达量丰富，是 ABA 信号转导中微丝骨
架上游的一个负调节因子。atracl显性阳性突变可
消除 ABA 对拟南芥肌动蛋白细胞骨架和气孔关闭
的介导效应，而atracl显性阴性突变则可恢复ABA
的这种效应(Lemichez等 2001)。
4.2 不依赖Ca2+信号的途径
4.2.1 磷脂酶 D (phospholipase D, PLD)的影
响 PLD可产生磷脂酸(PtdOH)，促使气孔关闭及
K+in 通道蛋白失活。Jacob 等(1999)的研究表明，
经ABA 处理后的蚕豆保卫细胞中 PtdOH 水平瞬时
增加2.5倍；当把PtdOH加到保卫细胞表皮上时，
保卫细胞[Ca2+]i 并不增加，但能引起气孔关闭，
表明PLD 是以另外一种途径起作用或者在 Ca2+ 运
动的第二信使系统下游起作用。但抑制 PLD 生成
PtdOH的选择性抑制剂1-丁醇(1-butanol)仅能部分
抑制ABA诱导的气孔关闭，若同时用1-丁醇和烟
酰胺处理则会完全抑制 ABA 诱导的气孔关闭，这
表明PLD 和 cADPR 信号系统同时在 ABA 信号途径
中起作用。
4.2.2 pH值的影响 正常状态下的细胞内pH值是
相对恒定的，因而可保证生理功能的正常进行。
木质部汁液pH升高的直接作用是使气孔开放，但
如果同时存在一定浓度的 ABA，则能促使气孔关
闭。pH升高诱导完整叶片气孔开度下降的原因可
能是：pH 升高引起叶肉细胞和表皮细胞的共质体
从质外体分流 ABA 的能力下降，以致 ABA 在保卫
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细胞附近的质外体中积累，促使气孔关闭(史刚荣
2003)。目前，有关 pH 作为保卫细胞信使在调控
气孔运动中作用机制的研究，大多集中在pH对离
子通道的影响，认为pH升高可引起胞质碱化，从
而激活 K+out，抑制 K+in；相反，降低 pH 可激活
K +i n。
5 细胞骨架与气孔运动
细胞骨架是否参与气孔运动一直是一个有争
议的问题。有人认为细胞骨架与气孔运动之间存
在一定的关系，细胞骨架的聚合和解聚的动态变
化是保卫细胞感受各种刺激，促使气孔迅速启闭
的一个必要条件。黄荣峰和王学臣(1997)用植物
微丝专一性抑制剂细胞松驰素B (cytochalasin B, CB)
和微管特异性解聚剂甲基胺草磷(amiprophos-
methyl, APM)预处理蚕豆表皮后，ABA、光等引
起的气孔运动即明显受到抑制，说明微管和微丝
可能参与调节气孔运动。肖玉梅等(2004)在用外
源钙调素(calmodulin, CaM)诱导拟南芥保卫细胞气
孔关闭的实验中发现，微丝骨架由长而呈辐射状
分布的聚合态逐步解聚，气孔开度也随之降低；
他们的药理实验的结果也表明微丝骨架的解聚能明
显地促进外源 CaM 诱导的气孔关闭，而微丝骨架
的聚合则抑制这一过程。外源 CaM 能诱导保卫细
胞[Ca2+]i 增加，当使用 Ca2+ 螯合剂 EGTA 时，外
源CaM 诱导的[Ca2+]i 增加和气孔关闭运动均受到
抑制，这都说明 CaM 可能有促进气孔关闭和抑制
气孔开放的作用。因此他们推测胞外 CaM 可能是
通过诱导保卫细胞[Ca2+]i 增加，引起微丝骨架的
解聚，进而促进气孔关闭运动的。Lahav等(2004)
实验表明，在红光或蓝光下保卫细胞微管骨架的
分布形态各不相同，这些均表明细胞骨架可能与
气孔运动的信号转导过程有关。但 Assmann 和
Baskin (1998)用微管解聚剂秋水仙素处理蚕豆叶片
时，其保卫细胞气孔功能并不受影响，因而认为
微管并不是气孔运动所必需的。
6 保卫细胞突变体和气孔运动
6.1 对ABA不敏感的突变体 蛋白磷酸酶2C (protein
phosphatase 2C, PP2C)是典型的对ABA不敏感的突
变体。2种基因abi1和 abi2都编码该蛋白。它们
不但对拟南芥种子萌发时的 ABA 不敏感，而且其
幼苗对ABA也不敏感。abi1-1和 abi2-1分别是 2
种基因的显性等位基因点突变体，它们可以减弱
ABA 信号途径的一些下游反应，同时抑制 ABA 诱
导的[Ca2+]i增加。人为增加[Ca2+]i可以引起阴离子
通道激活和气孔关闭，说明 PP2C 位于 ABA 信号
通路的早期，可能在[Ca2+]i 增加的上游。abi1-1
和 abi2-1 的回复突变体对 ABA 超敏感，这说明
PP2C 可能在 ABA 信号转导中起负调节作用(陈玉
玲等 2003)。
6.2 对ABA超敏感的突变体 Pei等(1998)研究法
尼转移酶(farnesyl transferase)基因era1缺失的拟南
芥突变体era1-2应答ABA的反应时，发现其对ABA
超敏感，A B A 能够增大阴离子流，促使气孔关
闭。在干旱条件下，era1-2 突变体水分丢失少，
而野生型植株严重失水，表明era1在 ABA信号转
导的早期起负调节作用。Schroeder等(2001)的结
果表明，在 ABA 超敏感的突变体 abcap 的气孔关
闭过程中，ABA 诱导的阴离子流增大，且[Ca2+]i
升高，说明abcap 突变位点位于[Ca2+]i 升高的上
游，它可能是 A B A 信号转导的早期元件。
7 结语
保卫细胞气孔运动中存在着复杂的信号转导
网络，信号分子及信号途径间存在广泛的“交
谈” (cross talk)。目前，有关这方面的研究已取
得了一些突破性进展，但保卫细胞信号转导途径
中仍存在有许多尚需解决的问题，如 ABA 信号转
导途径的细节尚不十分清楚，蛋白质磷酸化/去磷
酸化后如何识别 ABA，cADPR 等作为第二信使参
与气孔运动是否具有普遍性，各信使在气孔运动
中是如何协同作用的等。
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