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Effects of leaf residue decomposition of cry1Ac-transgenic insect-resistant maize on community structure of soil animals

cry1Ac基因抗虫玉米叶片残体降解对土壤动物群落结构的影响



全 文 :植物保护学报 Journal of Plant Protection, 2016, 43(3): 384 - 390 DOI: 10􀆰 13802 / j. cnki. zwbhxb. 2016􀆰 03􀆰 005
基金项目:国家自然科学基金 (31301329),国家转基因生物新品种培育重大专项 (2016ZX08011⁃003),黑龙江省自然科学基金
(C201307)
∗通讯作者(Authors for correspondence), E⁃mail: sdf6616@ 163. com, songxinyuan1980@ 163. com
收稿日期: 2015 - 07 - 03
转 cry1Ac基因抗虫玉米叶片残体降解
对土壤动物群落结构的影响
刘新颖1   王柏凤2   王  江1   冯树丹1∗  宋新元2∗
(1.哈尔滨师范大学, 哈尔滨 150025; 2.吉林省农业科学院, 长春 130033)
摘要: 为研究转 cry1Ac基因抗虫玉米 Bt⁃799 老熟叶片降解过程中对土壤动物群落结构的影响,采
用凋落物分解袋法,调查了 Bt⁃799 及其对应的非转基因对照郑 58 和当地主栽常规品种郑单 958 共
3 个品种(系)玉米田自然条件下的土壤动物群落组成、类群丰富度和个体数,比较分析了土壤动物
群落各特征参数。 结果显示,共采集土壤动物42 540头,隶属 6 纲 11 目,其中 Bt⁃799 田 7 481 头,隶
属 4 纲 8 目,郑 58 田8 994头,隶属 5 纲 8 目,郑单 958 田26 062头,隶属 6 纲 8 目,3 个品种(系)在
土壤动物群落组成上除少数稀有类群存在差异外,其优势类群均为蜱螨目和弹尾纲。 Bt⁃799 及其
对照郑 58 的田间土壤动物类群丰富度、多度、Pielou 均匀度指数、Simpson 优势度指数、Shannon⁃
Wiener多样性指数分别是 3􀆰 49、138􀆰 54、0􀆰 50、0􀆰 33、0􀆰 76 和 3􀆰 30、166􀆰 56、0􀆰 46、0􀆰 29、0􀆰 73,均无显
著差异,郑单 958 田间土壤动物群落各特征参数则分别是 2􀆰 67、489􀆰 46、0􀆰 47、0􀆰 30、0􀆰 68,与 Bt⁃799
及其对照郑 58 相比只有类群丰富度和多度存在显著差异,其它特征参数均无显著差异。 初步判定
转基因玉米 Bt⁃799 叶片残体降解不会对土壤动物群落结构造成影响。
关键词: 转 Bt基因玉米; 土壤动物; 凋落物; 环境安全评价; 黑土区
Effects of leaf residue decomposition of cry1Ac⁃transgenic insect⁃resistant
maize on community structure of soil animals
Liu Xinying1   Wang Baifeng2   Wang Jiang1   Feng Shudan1∗   Song Xinyuan2∗
(1. Harbin Normal University, Harbin 150025, Heilongjiang Province, China;
2. Jilin Academy of Agricultural Sciences, Changchun 130033, Jilin Province, China)
Abstract: To study the effect of aging leaf decomposition of cry1Ac⁃transgenic insect⁃resistant maize (Bt⁃
799) on community structure of soil animals, the litterbag method was used. Three varieties ( lines) of
maize, including cry1Ac⁃transgenic insect⁃resistant maize line (Bt⁃799), non⁃GM maize line Zheng 58
and the local major line Zhengdan 958 were studied. The soil fauna richness and numbers of individuals
under natural conditions were analyzed, and the characteristic parameters of soil animal communities were
compared. The results showed that the individual number of soil animals collected in these maize fields
was 42 540 in total, belonging to six classes, 11 orders. Among them, the number of soil animals in the
group Bt⁃799 was 7 481, belonging to four classes, eight orders; the number of soil animals in the group
Zheng 58 was 8 994, belonging to five classes, eight orders, and the number in the group Zhengdan 958
was 26 062, belonging to six classes, eight orders. Except the differences in a few rare species, the
dominant species in the community structure of soil animals of the three maize varieties ( lines) all
belonged to Collembola and Acarina. The soil fauna richness, abundance, Pielou index, Simpson index
and Shannon⁃Wiener index of the group Bt⁃799 and its control group Zheng 58 were 3􀆰 49, 138􀆰 54,
0􀆰 50, 0􀆰 33, 0􀆰 76 and 3􀆰 30, 166􀆰 56, 0􀆰 46, 0􀆰 29, 0􀆰 73, respectively, and there was no significant
difference between the above parameters. However, the indexes of the group Zhengdan 958 were 2􀆰 67,
489􀆰 46, 0􀆰 47, 0􀆰 30, 0􀆰 68, which only showed significant differences from the other two groups in soil
fauna richness and abundance, and the other characteristics of soil animal communities had no significant
difference. Therefore, we can initially determine that leaf residue decomposition of transgenic maize Bt⁃
799 will not affect the community structure of soil animals.
Key words: Bt corn; soil animal; plant residue; environmental safety evaluation; black soil region
    截至 2015 年,世界转基因作物商业化已有 20
年,转基因作物种植面积持续增加,其中转基因玉米
种植面积为全球第 2。 中国是转基因作物种植大国,
种植面积达390万 hm2(James,2015)。 根据国家战略
与产业需求,转基因抗虫玉米是继转基因棉花之后,
在我国最具推广应用前景的转基因品种。 但在带来
巨大经济效益和社会价值的同时,其潜在的环境安全
问题也引发了广泛关注(左娇等,2014)。
土壤是生态系统中物质循环和能量转化的重要
场所,转 Bt 基因植物外源基因表达的 Bt 蛋白可通
过根系分泌物( Saxena et al. ,1999;2000;Saxena &
Stotzky,2002)、残茬分解(Palm et al. ,1996;Sims &
Ream,1997)、花粉飘落(Losey et al. ,1999)等途径
进入土壤生态系统,并且可以快速吸附在土壤活性
颗粒表面,与之紧密结合而避免生物降解(Stotzky,
2000;Crecchio & Stotzky,2001),能在较长时间内保
持活性(Tapp & Stotzky,1995)。 因此,转 Bt 基因植
物的长期种植可能会使 Bt 蛋白在土壤中残留、富
集,进而影响土壤生态系统中的特异生物功能类群
以及土壤生物多样性(Morra,1994)。 目前,国内外
学者就转 Bt基因抗虫玉米种植对田间节肢动物群
落多样性的影响开展了大量研究,如郭井菲等
(2014)和 Meissle et al. (2014)研究表明其对田间节
肢动物群落多样性无不利影响;邢珍娟等(2008)发
现转 Bt 基因抗虫玉米幼苗残体的 Bt 蛋白,在田间
地表自然降解,50 d 后可以完全降解或仅有微量残
留。 但是,目前关于转 cry1Ac 基因抗虫玉米叶片残
体在东北黑土区的降解是否会对土壤动物类群丰富
度、个体数和发生动态产生影响尚无报道。
评价转基因抗虫玉米对田间土壤动物群落多样
性的影响是评价其环境安全性的重要环节(Magur⁃
ran,2004;韩兰芝等,2007),也是决定其是否可以进
入产业化生产的重要前提。 东北地区是玉米主产
区,是未来转基因玉米产业化后的集中之地,评价转
Bt基因玉米种植对土壤动物的影响,可以在一定程
度上反映其对土壤生态系统的影响,将为进一步研
究转基因作物的生态安全问题提供依据。 本研究首
次通过凋落物分解袋法在东北黑土区进行非生育
期,即经过 2013 年 11 月到 2014 年 6 月的分解试
验,调查转 cry1Ac基因抗虫玉米叶片残体降解对田
间土壤动物群落结构和多样性的影响,以期为转
cry1Ac基因抗虫玉米的产业化种植提供科学依据。
1 材料与方法
1􀆰 1 材料
供试玉米:转 cry1Ac 基因抗虫玉米(Bt⁃799 转
化体)与其对应的非转基因玉米对照郑 58 均由中
国农业大学提供,当地主栽常规品种郑单 958 由吉
林省农业科学院提供。
仪器:Olympus⁃SZX16 体视显微镜,上海普赫光
科技有限公司。
1􀆰 2 方法
1􀆰 2􀆰 1 玉米凋落物田间处理及调查
试验地位于吉林省国家转基因玉米大豆中试与
产业化基地(公主岭)转基因植物环境安全研究试
验圃场,2013 年 5 月 7 日播种,均采用点播器人工
播种,每穴 2 ~ 3 粒,普通农事耕作。 每个品种(系)
各种植 3 个小区,间隔播种,每小区面积为 10 m ×
15 m。 肥水管理按照常规操作,全生育期不使用任
何化学农药。 土壤类型为典型黑土,有机质含量为
27􀆰 08 ± 0􀆰 07 g / kg;碱解氮含量为 77􀆰 54 ± 0􀆰 07 mg /
kg;速效磷含量为 10􀆰 68 ± 0􀆰 07 mg / kg;速效钾含量
为 154􀆰 10 ± 0􀆰 76 mg / kg;pH为 5􀆰 36 ± 0􀆰 02。
2013 年 10 月 15 日,分别随机选取 3 个玉米品
种(系)的老熟玉米叶片,置于烘箱内 55℃烘 72 h,
去除叶柄,剪成 4 cm长的小段,混匀后分装入 4 mm
孔径网袋内,每袋 5􀆰 0 g。 3 个材料各装 54 袋,分成
3 份,于 2013 年 11 月 15 日,将凋落物分解袋分别随
5833 期 刘新颖等: 转 cry1Ac基因抗虫玉米叶片残体降解对土壤动物群落结构的影响
机埋入各自对应的田间小区内,即 Bt⁃799 的凋落物
分解袋埋入种植 Bt⁃799 的小区内,郑 58 的凋落物
分解袋埋入种植郑 58 的小区内,郑单 958 的凋落物
分解袋埋入种植郑单 958 的小区内,埋入深度均为
10 cm,并在埋入点插上塑料签子标记。
1􀆰 2􀆰 2 土壤动物标本的收集与鉴定
分别于 2014 年 4 月 20 日、5 月 20 日、6 月 20
日对不同品种(系)老熟玉米叶片凋落物分解袋进
行样品回收,每次每个小区取出 6 个凋落物分解袋,
进行土壤动物分离,将分离出来的标本,用装有
75%酒精的收集瓶收集,4℃冰箱内保存。 收集的标
本根据尹文英(1998)、钟觉民(1990)及张巍巍和李
元胜(2011)等所描述的分类特征,在体视显微镜下
对动物标本进行分类鉴定,然后统计并记录。 本研
究对土壤动物的分类鉴定精确到目或科,由于土壤
动物的幼虫和成虫在土壤中的作用多有不同,因此
同种类的幼虫和成虫分开统计。
1􀆰 2􀆰 3 土壤动物群落特征参数的计算
根据 3 个玉米品种(系)田间凋落物分解袋中
采集到的各土壤动物类群的捕获量占捕获总量的百
分比来划分土壤动物的数量等级:10%以上者为优
势类群;1% ~ 10%为常见类群;小于 1%为稀有类
群。 根据研究目的,本研究选取了以下土壤动物群
落结构特征参数进行分析和评价,包括类群丰富度,
指群落中的类群数,用 S 表示;多度,指每个样品内
各类群个体总数,用 N表示;Shannon⁃Wiener 多样性
指数,用 H′表示,H′ = - ∑P i lnP i,式中 P i为 i 类群
占总个体数的比率;Pielou 均匀度指数,用 J 表示,
J = H′ / lnS;Simpson 优势度指数,用 D 表示,D =
∑(ni / N) 2,式中 ni为 i类群的个体数。
1􀆰 3 数据分析
采用 SPSS 18􀆰 0 数据处理系统分析不同玉米品
种(系)对土壤动物群落结构的影响,采用重复方差
法整体分析转基因玉米种植对土壤动物的影响,其
中不同玉米品种(系)作为组间因素,不同取样时间
作为重复水平;采用单因素方差法分析单次采样中
不同玉米品种(系)对土壤动物群落结构的影响,以
最小差异显著(LSD)法进行差异显著性检验。
2 结果与分析
2􀆰 1 土壤动物群落组成
2014 年 4—6 月 3 次取样,共采集样本 162 份,
鉴定出土壤动物个体总数 42 540 头,隶属于 6 纲 11
目,优势类群主要有蜱螨目(螨类)和弹尾纲 (跳
虫),分别占捕获个体总数的 64􀆰 04%和 34􀆰 57% ;常
见类群为鞘翅目幼虫,占捕获个体总数的 1􀆰 04% ;
其它均为稀有类群。
3 个玉米品种(系)叶片残体中土壤动物群落组
成基本相似,但稍有不同(表 1)。 转基因玉米 Bt⁃
799 田中采集到土壤动物 4 纲 8 目,共 7 481 头;非
转基因对照郑 58 田中采集到土壤动物 5 纲 8 目,共
8 994 头;当地主栽常规品种郑单 958 田中采集到土
壤动物 6 纲 8 目,共 26 062 头。 3 个品种(系)田间
优势类群均为蜱螨目和弹尾纲,在 Bt⁃799 田中分别
占捕获个体总数的 71􀆰 70%和 24􀆰 94% ;在郑 58 田
中分别占 75􀆰 49%和 21􀆰 90% ;在郑单 958 田中分别
占 57􀆰 91%和 41􀆰 72% (表 1)。
2􀆰 2 转基因玉米种植对土壤动物群落的影响
对 2014 年 4—6 月 3 次取样数据进行重复方差
分析发现,转基因玉米 Bt⁃799 及其对应非转基因对
照郑 58 间的土壤动物类群丰富度和多度分别为
3􀆰 49、138􀆰 54 和 3􀆰 30、166􀆰 56,二者间均无显著差
异,而当地主栽常规品种郑单 958 的土壤动物类群
丰富度为 2􀆰 67,极显著低于 Bt⁃799 与郑 58 (P <
0􀆰 001),多度却极显著高于 Bt⁃799 与郑 58,为
489􀆰 46,几乎达到后二者的 3 ~ 4 倍(P < 0􀆰 001,表
2)。 Bt⁃799、郑 58 和郑单 958 田中土壤动物的
Pielou均匀度指数、Simpson 优势度指数和 Shannon⁃
Wiener多样性指数分别为 0􀆰 50、0􀆰 33、0􀆰 76,0􀆰 46、
0􀆰 29、0􀆰 73 和 0􀆰 47、0􀆰 30、0􀆰 68,均无显著差异。
    对单次取样数据进行单因素方差分析发现,在
凋落物分解早期(4 月份),郑单 958 田中的 Pielou
均匀度指数显著低于 Bt⁃799 和对照郑 58,3 个玉米
品种(系)凋落物中的土壤动物类群丰富度、多度、
Simpson 优势度指数和 Shannon⁃Wiener 多样性指数
均无显著差异。 在凋落物分解中期(5 月份),郑单
958 田中的土壤动物多度、 Pielou 均匀度指数和
Simpson 优势度指数均显著高于 Bt⁃799 和对照郑
58,而土壤动物类群丰富度和 Shannon⁃Wiener 多样
性指数均无显著差异。 在凋落物分解晚期 (6 月
份),郑单 958 田中的土壤动物类群丰富度、Pielou
均匀度指数和 Shannon⁃Wiener多样性指数均显著低
于转基因玉米 Bt⁃799 和对照郑 58,土壤动物的多度
和 Simpson优势度指数均无显著差异(表 3)。
2􀆰 3 转基因玉米种植对土壤动物优势类群的影响
对单次取样数据进行单因素方差分析发现,3
个时期转基因玉米 Bt⁃799 和对照郑 58 间土壤动物
优势类群螨类和跳虫的多度均无显著差异。 而在凋
683 植  物  保  护  学  报 43 卷
落物分解中期(5 月份),郑单 958 田中螨类和跳虫
的多度均显著高于 Bt⁃799 及其对照郑 58;凋落物分
解早期(4 月份)和晚期 (6 月份),3 个玉米品种
(系)田间螨类和跳虫的多度无显著差异(表 4)。
表 1 各品种(系)玉米田土壤动物各类群数量及其相对多度
Table 1 The numbers and relative abundance of each soil fauna in different corn varieties (strains)
种类
Species
品种(系)
Variety (strain) 2014 -04 -20 2014 -05 -20 2014 -06 -20
合计
Total
相对多度
Relative abundance
弹尾纲(跳虫) Bt⁃799 900 680 285 1 865 24􀆰 94
Collembola 郑 58 Zheng 58 1 321 492 157 1 970 21􀆰 90
郑单 958 Zhengdan 958 2 653 8 130 90 10 873 41􀆰 72
蜱螨目(螨类) Bt⁃799 547 3 885 929 5 361 71􀆰 70
Acarina 郑 58 Zheng 58 1 994 3 319 1 477 6 790 75􀆰 49
郑单 958 Zhengdan 958 729 13 592 771 15 092 57􀆰 91
鳞翅目幼虫 Bt⁃799 0 1 0 1 0􀆰 07
Lepidopteran larvae 郑 58 Zheng 58 8 0 0 8 0􀆰 09
郑单 958 Zhengdan 958 3 0 0 3 0􀆰 01
鞘翅目成虫 Bt⁃799 9 7 1 17 0􀆰 23
Coleoptera adults 郑 58 Zheng 58 40 11 5 56 0􀆰 62
郑单 958 Zhengdan 958 13 6 0 19 0􀆰 07
鞘翅目幼虫 Bt⁃799 0 216 5 221 2􀆰 95
Coleoptera larvae 郑 58 Zheng 58 15 128 11 154 1􀆰 71
郑单 958 Zhengdan 958 2 64 1 67 0􀆰 26
蜘蛛目 Bt⁃799 0 1 0 1 0􀆰 01
Araneae 郑 58 Zheng 58 0 0 0 0 0􀆰 00
郑单 958 Zhengdan 958 0 0 0 0 0􀆰 00
缨翅目 Bt⁃799 0 0 0 0 0􀆰 00
Thysanoptera 郑 58 Zheng 58 0 0 2 2 0􀆰 02
郑单 958 Zhengdan 958 1 0 0 1 0􀆰 00
膜翅目 Bt⁃799 0 0 2 2 0􀆰 03
Hymenoptera 郑 58 Zheng 58 0 0 1 1 0􀆰 01
郑单 958 Zhengdan 958 0 0 0 0 0􀆰 00
双尾目幼虫 Bt⁃799 0 0 0 0 0􀆰 00
Diplura larvae 郑 58 Zheng 58 0 0 0 0 0􀆰 00
郑单 958 Zhengdan 958 0 1 0 1 0􀆰 00
地蜈蚣目 Bt⁃799 0 1 2 3 0􀆰 04
Geophilomorpha 郑 58 Zheng 58 7 0 0 7 0􀆰 08
郑单 958 Zhengdan 958 3 0 0 3 0􀆰 01
石蜈蚣目 Bt⁃799 0 6 0 6 0􀆰 08
Lithobiomorpha 郑 58 Zheng 58 0 0 0 0 0􀆰 00
郑单 958 Zhengdan 958 0 0 0 0 0􀆰 00
线蚓科 Bt⁃799 0 0 0 0 0􀆰 00
Enchytraeidae 郑 58 Zheng 58 6 0 0 6 0􀆰 07
郑单 958 Zhengdan 958 3 0 0 3 0􀆰 01
表 2 重复方差法分析不同玉米品种(系)对土壤动物群落结构特征参数的影响
Table 2 Effects of corn varieties (strains) on the properties of soil fauna community structure based on repeated measures ANOVA
指数
Index
类群丰富度
Species richness
多度
Abundance
Pielou均匀度指数
Pielou index
Simpson
优势度指数
Simpson index
Shannon⁃Wiener
多样性指数
Shannon⁃Wiener index
Bt⁃799 3􀆰 49 ± 0􀆰 21 A 138􀆰 54 ± 22􀆰 38 B 0􀆰 50 ± 0􀆰 06 A 0􀆰 33 ± 0􀆰 04 A 0􀆰 76 ± 0􀆰 07 A
郑 58 Zheng 58 3􀆰 30 ± 0􀆰 26 A 166􀆰 56 ± 26􀆰 71 B 0􀆰 46 ± 0􀆰 06 A 0􀆰 29 ± 0􀆰 04 A 0􀆰 73 ± 0􀆰 09 A
郑单 958 Zhengdan 958 2􀆰 67 ± 0􀆰 20 B 489􀆰 46 ± 97􀆰 56 A 0􀆰 47 ± 0􀆰 05 A 0􀆰 30 ± 0􀆰 03 A 0􀆰 68 ± 0􀆰 07 A
    表中数据为平均数 ±标准误(n = 3)。 同列不同大写字母表示经 LSD法检验差异极显著(P < 0􀆰 001)。 Data are mean ± SE
(n = 3). Different uppercase letters in the same column indicate significant difference at P < 0􀆰 001 level by LSD test.
7833 期 刘新颖等: 转 cry1Ac基因抗虫玉米叶片残体降解对土壤动物群落结构的影响
表 3 单因素方差法分析不同玉米品种(系)对土壤动物群落结构特征参数的影响
Table 3 Effects of corn varieties (strains) on the properties of soil fauna community structure based on one way ANOVA
指数 Index 品种(系)Variety (strain) 2014 - 04 - 20 2014 - 05 - 20 2014 - 06 - 20
类群丰富度 Bt⁃799 3. 23 ± 0. 27 a 3. 51 ± 0. 21 a 2. 42 ± 0. 13 a
Species richness 郑 58 Zheng 58 3. 38 ± 0. 32 a 3. 42 ± 0. 17 a 2. 51 ± 0. 15 a
郑单 958 Zhengdan 958 3. 03 ± 0. 25 a 3. 21 ± 0. 16 a 1. 79 ± 0. 14 b
多度 Bt⁃799 89. 00 ± 37. 00 a 309. 00 ± 35. 00 b 59. 00 ± 21. 00 a
Abundance 郑 58 Zheng 58 190. 00 ± 55. 00 a 288. 00 ± 27. 00 b 88. 00 ± 13. 00 a
郑单 958 Zhengdan 958 192. 00 ± 59. 00 a 1 192. 00 ± 211. 00 a 42. 00 ± 9. 00 a
Pielou均匀度指数 Bt⁃799 0. 68 ± 0. 06 a 0. 48 ± 0. 04 b 0. 46 ± 0. 06 a
Pielou index 郑 58 Zheng 58 0. 53 ± 0. 05 a 0. 45 ± 0. 05 b 0. 37 ± 0. 05 ab
郑单 958 Zhengdan 958 0. 48 ± 0. 05 b 0. 61 ± 0. 05 a 0. 28 ± 0. 05 b
Simpson优势度指数 Bt⁃799 0. 37 ± 0. 04 a 0. 32 ± 0. 04 b 0. 30 ± 0. 06 a
Simpson index 郑 58 Zheng 58 0. 38 ± 0. 05 a 0. 30 ± 0. 04 b 0. 29 ± 0. 05 a
郑单 958 Zhengdan 958 0. 32 ± 0. 05 a 0. 44 ± 0. 03 a 0. 52 ± 0. 12 a
Shannon⁃Wiener多样 Bt⁃799 0. 73 ± 0. 08 a 0. 82 ± 0. 08 a 0. 65 ± 0. 06 a
性指数 郑 58 Zheng 58 0. 92 ± 0. 10 a 0. 77 ± 0. 08 a 0. 47 ± 0. 06 ab
Shannon⁃Wiener index 郑单 958 Zhengdan 958 0. 73 ± 0. 09 a 0. 93 ± 0. 07 a 0. 30 ± 0. 06 b
    表中数据为平均数 ±标准误(n = 3)。 同列不同小写字母表示经 LSD 法检验差异显著(P < 0􀆰 05)。 Data are mean ± SE
(n = 3). Different lowercase letters in the same column indicate significant difference at P < 0􀆰 05 level by LSD test.
表 4 单因素方差法分析玉米品种(系)对土壤动物优势类群螨类和跳虫多度的影响
Table 4 Effects of corn varieties (strains) on the number of soil mites and Collembola based on one way ANOVA
种类 Species 品种(品系) Variety (strain) 2014 - 04 - 20 2014 - 05 - 20 2014 - 06 - 20
螨类 Bt⁃799 55 ± 25 a 35 ± 5 b 19 ± 7 a
Mites 郑 58 Zheng 58 74 ± 27 a 28 ± 7 b 10 ± 3 a
郑单 958 Zhengdan 958 146 ± 41 a 432 ± 101 a 5 ± 2 a
跳虫 Bt⁃799 25 ± 5 a 205 ± 21 b 49 ± 9 a
Collembola 郑 58 Zheng 58 104 ± 75 a 193 ± 23 b 80 ± 13 a
郑单 958 Zhengdan 958 46 ± 8 a 732 ± 204 a 45 ± 7 a
    表中数据为平均数 ±标准误(n = 3)。 同列不同小写字母表示经 LSD 法检验差异显著(P < 0􀆰 05)。 Data are mean ± SE
(n = 3). Different lowercase letters in the same column indicate significant difference at P < 0􀆰 05 level by LSD test.
3 讨论
本试验中,不同玉米品种(系)凋落物分解袋在
玉米田中经过 2013 年 11 月—2014 年 6 月的分解,
凋落袋中均有未分解完的转基因与非转基因玉米叶
片残留。 在这期间,凋落袋中的叶片被各种分解者
分解,到试验结束时,每个凋落袋中初始叶片 5􀆰 0 g
下降约 80% ,所有玉米品种(系)降解程度基本一
致。 凋落物分解袋法可以较准确地模拟田间土壤动
物群落种群变化,可以让土壤动物群落进入凋落袋
中并且相互作用(Zwahlen et al. ,2007),且操作较为
简便,使得田间调查结果更为准确可靠。
本研究发现,相较于非转基因对照郑 58,转基
因玉米 Bt⁃799 叶片残体在降解过程中对土壤动物
类群丰富度没有显著影响,而 Bt⁃799 与对照郑 58
田中土壤动物类群丰富度显著高于当地主栽常规品
种郑单 958。 这种差异不是发生在 Bt⁃799 及其对照
郑 58 之间,说明土壤动物群落丰富度的降低很可能
是品种(系)间差异造成的,如不同玉米品种(系)间
叶片碳氮比或木质素含量差异所致(Escher et al. ,
2000;孙彩霞等,2007;Hönemann et al. ,2008),而不
是受转基因玉米本身所含 Bt蛋白的影响。
较之对应的非转基因对照郑 58,转基因玉米
Bt⁃799 叶片残体在降解过程中对土壤动物多度也没
有显著影响,而当地主栽常规品种郑单 958 田中土
壤动物多度显著高于 Bt⁃799 及其对照郑 58,进一步
分析发现这主要是由于在凋落物分解中期土壤动物
主要类群螨类和跳虫在郑单 958 田中出现显著增
加,其数量分别达到了 Bt⁃799 及其对照郑 58 田中
的3 ~ 4倍和 12 ~ 15 倍,对土壤动物总体种群数量增
883 植  物  保  护  学  报 43 卷
加起到了决定性作用。 然而这种影响也不是发生在
转基因玉米及其对照之间,另外,分析其它土壤动物
群落结构特征参数发现,Bt⁃799 及其对照郑 58 间的
土壤动物 Pielou均匀度指数、Simpson优势度指数和
Shannon⁃Wiener多样性指数均没有显著差异。 土壤
动物群落结构特征参数之间的差异,主要发生在
Bt⁃799和郑 58 与郑单 958 之间,这可能与采样时间
不同有关。 这一结论与 Cassagne et al. (2003)和
Robertson & Grandy(2005)发现土壤特性和季节对
土壤动物影响的结果相一致,进一步证明转 cry1Ac
基因抗虫玉米叶片残体降解对土壤动物群落结构无
不利影响。 这与目前大量研究表明转基因玉米种植
对土壤动物无不利影响的结果相一致,如 Oliveira et
al. (2007)发现转 Bt基因棉对齿菌甲螨 Scheloribates
praeincisus 无不利影响; Yang et al. ( 2014 ) 通过
2009—2010 年 2 年的大田试验调查发现,各个生长
阶段 Bt棉种植对土壤线虫均无显著影响;Bitzer et
al. (2005)通过 2000—2002 年 3 年的田间调查研究
发现,转 Bt基因玉米的种植对地上和地下跳虫生物
多样性均无显著影响。 由于 Bt蛋白的特异性,所以
其不会对非靶标土壤动物有直接影响(Hönemann et
al. ,2008)。 因此,Bt蛋白对蚯蚓、跳虫、螨虫和倍足
类等土壤动物类群会有不同的影响(Ahmad et al. ,
2006;Clark & Coats,2006;Weber & Nentwig,2006),
这也与本研究结果相一致。 综上所述,转基因玉米
Bt⁃799 叶片残体在东北黑土区降解过程中对土壤动
物群落结构未产生不利影响,在吉林黑土区证明了
其环境安全性,为今后转基因玉米种植提供了必要
的基础数据。
转基因作物是否会对非靶标生物产生一定的影
响一直存在争议,如转基因作物在插入新的外源基
因后,可能会导致其植株以及根际分泌物的化学成
分与数量改变,从而影响土壤动物的数量与多样性,
最终对土壤生态系统的多种功能形成潜在威胁
(Hannula et al. ,2014)。 转基因环境与生物安全是
农业生物技术领域的重要问题,是转基因产品应用
安全与释放等重要的决策依据。 目前大多研究都是
关于转基因作物对非靶标节肢动物的影响,调查时
间主要集中在整个玉米生育期(5—9 月),而对于玉
米收获期之后到第 2 年播种期这段时期,转基因玉
米残体对于土壤动物的影响却鲜有研究。 本试验则
是首次在东北黑土区进行非生育期(即 2013 年 11
月到 2014 年 6 月)凋落物分解袋转基因玉米残体的
降解对土壤动物影响的试验。 由于本研究只是在同
一地点的 1 年试验,而转基因作物所处的自然环境
中影响因素很多,如气候、土壤、温度和湿度等,所以
今后需进行要多年、多个地点的持续调查,才能得到
全面而且可靠的环境安全评价结果。
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(责任编辑:李美娟)
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