全 文 ：植物病理学报
ACTA PHYTOPATHOLOGICA SINICA　 42(1): 65-72(2012)
收稿日期: 2011-06-24; 修回日期: 2011-10-15
通讯作者: 罗红丽,博士,副教授,主要从事植物抗病性分子机理研究; Tel:0898-66160720; Fax:0898-66160721; E-mail:hlluo@ hainu.
edu. cn。
拟南芥 BOI基因在抗氧化胁迫和
细胞死亡中的功能分析
罗红丽1*, 宋凤鸣2, Tesfaye Mengiste3
(1海南大学海南省热带作物资源可持续利用重点实验室, 海口 570228; 2浙江大学生物技术研究所水稻生物学国家重点实验室, 杭州 310029;
3美国普渡大学植物学和植物病理学系, West Lafayette, IN47907, USA)
摘要: 本文利用 BOI(Botrytis Susceptible 1 Interactor)基因敲减 (knock-down) 株系、过量表达株系以及烟草瞬时表达系统,
研究了 BOI基因在细胞程序化死亡(PCD)中的作用以及 BOI蛋白中 RING和WRD结构域的功能。 结果表明,BOI基因的
表达下调导致抗氧化胁迫能力下降,弱化了对活性氧介导的 PCD 抑制作用;BOI 过量表达或瞬间表达可以增强对活性氧
介导和 α-吡啶甲酸诱导的 PCD 的抑制作用。 进一步研究发现,BOI 蛋白中的 RING 结构域是 BOI 抑制 PCD 所必需的,
WRD结构域与 BOI对 PCD的抑制作用关系不大。
关键词: BOI; 氧化胁迫; 程序化细胞死亡
Functional analysis of Arabidopsis Botrytis Susceptible 1 Interactor in oxidative
stress and programmed cell death 　 LUO Hong-li1, SONG Feng-ming2, Tesfaye Mengiste3
( 1Hainan Key Laboratory for Sustainable Utilization of Tropical Bioresource, Hainan University, Haikou 570228, China; 2 State
Key Laboratory for Rice Biology, Institute of Biotechnology, Zhejiang University, Hangzhou 310029, China; 3Department of
Botany and Plant Pathology, Purdue University, West Lafayette, IN 47907, USA)
Abstract: Arabidopsis BOI (Botrytis Susceptible 1 Interactor) encodes a RING protein with ubiquitin E3
ligase activity and plays important roles in defense against Botrytis cinerea and response to abiotic stress. In
this study, the function of BOI in programmed cell death (PCD) was analyzed using knock-down and overex-
pression lines and the functions of the conserved RING and WRD domains of BOI protein in PCD was ex-
amined using constructs containing different domains of BOI protein. Down regulation of BOI led to reduced
tolerance to oxidative stress and attenuated inhibitory effect on PCD induced by reactive oxygen species
(ROS) . Overexpression of BOI in stable transgenic lines and transient expression of BOI in tobacco leaves re-
sulted in increased inhibitory effect on ROS-and α-picolinic acid (an inducer of PCD) -induced PCD. Further
studies indicated that the RING domain but not the WRD domain in BOI protein was probably required for
PCD inhibition.
Key words: BOI, oxidative stress, programmed cell death(PCD)
中图分类号: S432. 1　 　 　 　 　 文献标识码: A　 　 　 　 　 文章编号: 0412-0914(2012)01-0065-08
　 　 细胞程序化死亡 ( programmed cell death,
PCD)是普遍存在于植物中的一种生命现象,通过
相关基因调控的“自杀”行为来维持内环境的平
衡,实现植物的正常生长发育以及抵御外界不良环
境的影响。 活性氧( reactive oxygen species,ROS)
在植物的 PCD反应中起重要作用,作为信号分子
　
植物病理学报 42 卷
参与植物的氧化还原信号传导[1]。 另一方面,ROS
的过量积累会形成氧化胁迫,引起植物细胞的
DNA、蛋白和膜脂等组分的伤害[2,3],从而促使
PCD的发生。 在模式植物拟南芥中的研究表明,
LSD1 参与 PCD的调控,并通过 2 种方式抑制细胞
死亡:一是作为 PCD的负向调控因子,在 PAD4 和
ESD1 的协同作用下通过调节细胞 ROS 状态抑制
PCD的发生[4 ~ 7];二是通过抑制 PCD 正向调节因
子 bZIP10 的作用来实现对 PCD 的抑制[8]。 拟南
芥 Executer1 基因的失活可以完全去除单线态氧引
起的 PCD,说明该基因对于细胞死亡具有促进作
用[9]。
植物 PCD是一个由多基因精确调控的主动过
程。 在拟南芥中,通过分离和研究能够自发病斑的
突变体,获得了一些与 PCD相关的调控因子,如拟
南芥的加速细胞死亡因子 acd ( accelerated cell
death)类蛋白,其中 acd2 突变体植株在没有病菌
侵染的情况下能自发产生过敏性坏死斑[10];ACD1
和 ACD5 作为神经酰胺和鞘氨醇转移蛋白均与防
卫反应引起的细胞死亡相关,暗示鞘脂类在调控细
胞死亡中的重要作用[11 ~ 15]。 此外,辣椒 ABR1
(Abscisic Acid-Responsive 1)和脂质氧合酶[16,17]、
番茄 MAPKKKa[18]、拟南芥 PLP2[19]、 BAP1 和
BAP2[20]、FMO1 和 NUDT7[21]等基因也参与 PCD
的调控,而烟草 CCD1 能够选择性地抑制 TMV 侵
染后过敏反应中的细胞死亡[22]。 这些研究增加了
对植物与病菌互作中 PCD调控机制的认识。 关于
植物 PCD的遗传学调控机制仍需深入研究。
前期研究中,发现拟南芥 BOI(Botrytis Suscep-
tible 1 Interactor)基因编码一个具有泛素 E3 连接
酶活性的 RING蛋白,参与植物对灰霉病抗性和非
生物胁迫反应。 BOI 是拟南芥一个 R2R3MYB 型
转录因子 BOS1 的互作因子,而 BOS1 能够促进植
物对病菌侵染和非生物胁迫的抗性[23]。 BOI 能够
与 BOS1 互作并泛素化 BOS1[24]。 BOI蛋白含有 2
个保守的结构域 RING 和 WRD,其中 RING 指结
构域为其泛素连接酶活性所必需,而 WRD 为 BOI
与 BOS1 蛋白的互作所必需[24]。 通过 RNAi 的方
法构建 BOI 的敲减突变体,BOI 基因敲减突变体
对灰霉病菌的感病性增强,耐盐性减弱,同时毒素
PA和细菌病原 P. st DC3000 引起 BOI 敲减突变
体的细胞离子渗漏加剧,表明 BOI 可能通过抑制
病原菌侵染和胁迫诱导的细胞死亡增强植物抗病
和非生物胁迫[24]。 氧化胁迫诱导剂甲基紫精
(methyl viologen, MV)和细胞凋亡诱导剂 α-吡啶
甲酸(α-picolinic acid, PA)都能够上调 BOI 基因
的表达,推测 BOI可能在氧化胁迫反应和 PCD 中
也起作用。 为了验证这一假设,本文利用 BOI 基
因敲减突变体、超量表达株系以及烟草瞬时表达系
统研究了 BOI 基因在 H2O2 和 PA 诱导的 PCD 中
的作用以及 BOI 蛋白中 RING 和 WRD 结构域在
PCD调控中的功能。
1　 材料与方法
1. 1　 植物材料
本氏烟(Nicotiana benthamiana)培养在 22℃、
光暗 12 h / 12 h、光照 100 μmol·m -2·s -1的温室
中,6 周龄的植株叶片用于农杆菌注射。 拟南芥
(Arabidopsis thaliana)野生型 Col-0、BOI基因敲减
突变株 BOI-RNAi-4 与 BOI-RNAi-6、超量表达株
系 BOI-OE-3 与 BOI-OE-6 培养在 RH 80% 、温度
20 ~ 24℃、光暗 12 h / 12 h、光照 80 ~ 200 μmol·
m -2·s -1的生长箱中。
1. 2　 方法
1. 2. 1　 种子萌发的氧化胁迫处理　 拟南芥 Col-0、
BOI-RNAi-4 与 BOI-RNAi-6、 BOI-OE-3 与 BOI-
OE-6 种子先用 75%乙醇消毒 2 min,再用 1%次氯
酸钠消毒 5 min,无菌水冲洗 5 次后,置于 4℃处理
2 d。 然后将种子分别点播在不含、含 20 mmol / L
H2O2 的 MS固体培养基(1. 5%蔗糖、0. 8%琼脂、
pH 5. 7)上,置于 22℃、光暗 12 h / 12 h条件下进行
培养,7 d后观察种子萌发情况(n > 30)。 试验重
复 3 次。
1. 2. 2　 活性氧诱发组织坏死　 取 4 周龄拟南芥叶
片置于托盘内水浸透滤纸上,以清水为对照,将 3
μL 的 50 μmol / L百草枯(paraquat)水溶液点在叶
片上,保湿放置在日光灯下,2 d 后观察结果,并测
量枯斑大小(n >30)。 试验重复 3 次。
1. 2. 3　 载体的构建、转化和鉴定　 以含 BOI 基因
66
　
　 1 期 　 　 罗红丽,等:拟南芥 BOI基因在抗氧化胁迫和细胞死亡中的功能分析
全长cDNA的质粒为模板,利用表 1 中的引物扩增
BOI基因编码区以及不同缺失构件片段。 缺失构
件设计见图 1,分别命名为 BOI△1-178、BOI△1-214和
BOI△257-304。 PCR产物经 SacⅠ和 BamHⅠ双酶切
后克隆进植物双元表达载体 pCAMBIA99-1,重组
质粒经测序验证后导入农杆菌 EHA105 中,备用。
1. 2. 4　 农杆菌介导烟草叶片瞬时转化和细胞凋亡
诱导处理　 将携带不同构件的农杆菌接种到含抗
生素的 LB培养液(10 g / L蛋白胨、10 g / L NaCl、5
g / L酵母提取物、60 mg / L 利福平、25 mg / L 氯霉
素)中,28℃振荡培养过夜后,4000 r / min 离心 10
min 收集菌体,悬浮于等量缓冲液 (10 mmol / L
MgCl2、10 mmol / L MES、150 μmol / L 乙酰丁香
酮)中,调节菌液浓度至 A600 = 0. 8,室温放置 2 ~ 4
h后,用 1 mL无注射针头注射器从下表皮缓缓注
射进叶片中,24 ~ 48 h 后用同样的方法注射 0. 5
mg / mL PA,24 h 后开始观察症状。 试验独立重复
3 次。
1. 2. 5 　 细胞死亡引起的电解质渗漏测定 　 按
1． 2. 4 方法进行瞬时表达和 PA 注射 1 h 后,取注
射部位的叶片用打孔器打成直径 8 mm的叶碟,用
无菌水浸泡清洗后,取 10 片叶碟装入离心管中,加
入 10 mL无菌水,在不同的时间分别测定其电导
率值。 每个样品至少设 3 个重复,试验独立重复
3 次。
1. 2. 6　 统计分析　 试验数据采用 SAS9. 1. 3 统计
软件进行统计分析和差异显著性比较。
2　 结果与分析
2. 1　 BOI基因在抗氧化中的作用
为了研究 BOI 在植物对氧化胁迫中的作用,
比较分析了 Col-0、BOI-RNAi、BOI-OE株系种子萌
发对 H2O2 的响应。 结果显示,在不含 H2O2 的MS
平板上,Col-0、BOI-RNAi 和 BOI-OE 株系种子萌
发情况没有明显差异,而在含 20 mmol / L H2O2 的
MS平板上,BOI-RNAi 株系种子萌发受到明显抑
制,BOI-OE 株系与野生型相比没有明显变化(图
2)。 这些结果表明,BOI基因功能的缺失会导致其
抗氧化胁迫能力下降。
Table 1　 Oligonucleotide primers for construction and deletion
Primer Sequence (5′→3′) 　 　 　 　 　 　
BOI-F AGAACTAGTATGGCTGTTCAAGCTCATCAC
BOI△1-178 -R GCGGTCGACTCATAAAACCCAGTTTAGGTTTCG
BOI△1-214 -R GCGGTCGACTCAAAGAACTTGGTCTAGGTTTGT
BOI△257-304 -F AGAACTAGTATGGGTGAGAGAGAAGCGAGTGT
BOI-R AGAGTCGACTCAAGAAGACATGTTAACATG
Fig. 1　 Schematic diagram of BOI and different deletion constructs
76
　
植物病理学报 42 卷
Fig. 2　 Effect of H2O2 on seed germination of BOI mutants
2. 2　 BOI基因抑制由活性氧诱导的组织坏死
为了明确 BOI 是否参与活性氧介导的 PCD,
比较分析了 Col-0、BOI-RNAi、BOI-OE株系叶片对
活性氧产生剂百草枯的反应。 结果表明,与清水对
照相比较,50 μmol / L 百草枯处理后,在 Col-0、
BOI-RNAi、BOI-OE 株系叶片上均能够诱发坏死
斑,但 BOI-RNAi-4 和 BOI-RNAi-6 2 个敲减突变
体株系对百草枯的作用更为敏感,二者与野生型相
比存在显著差异。 而 BOI-OE株系表现出比 Col-0
更高的抗氧化胁迫能力,形成的枯斑直径显著小于
野生型上的枯斑直径(图 3)。 这些结果表明,BOI
基因功能的缺失会弱化其对活性氧介导 PCD的抑
制作用,而 BOI 超量表达则能增加其对活性氧介
导 PCD的抑制作用。
2. 3　 BOI基因抑制 PA诱导的 PCD
为了进一步明确 BOI基因对 PCD的影响,采
用烟草叶片瞬间表达的方法,比较分析了 BOI 基
因对 PA 诱导的 PCD 的作用。 先把含空载体
pCAMBIA99-1 农杆菌和含 pCAMBIA99-1-BOI
质粒农杆菌分别注射在同一烟草叶片主脉的两
侧进行瞬时表达,24 h 后再注射 PA 以诱导 PCD
的发生,2 d后的结果如图 4。 瞬时表达空载体部
分用 PA处理后,几乎在整个处理区内都形成了
坏死斑,而瞬时表达 BOI 基因区域用 PA 处理后
引起的坏死斑仅局限于注射位点附近(图 4)。 有
研究证明,细胞电解质渗漏程度可以反映 PCD 程
度[25,26] 。 进一步通过测量电解质渗漏程度,定量
分析 BOI 基因对 PA 诱导 PCD 的抑制作用。 结
果显示,与空载体表达区域在 PA 处理后的电解
质渗漏程度相比,BOI瞬时表达区域在 PA处理 2
d后的电解质渗漏程度显著降低(图 5)。 上述结
果表明,BOI 蛋白对 PA 引起的 PCD 具有抑制
作用。
Fig. 3　 The response of BOI to the cell death induced by active oxygen species
A: Symptom of PCD induced by Paraquat; B: Size of PCD lesion.
86
　
　 1 期 　 　 罗红丽,等:拟南芥 BOI基因在抗氧化胁迫和细胞死亡中的功能分析
Fig. 4　 Transient expression of BOI on Nicotian benthamiana leaves
inhibited PCD induced by PA
Fig. 5　 Inhibitory effect of BOI on leaf electrolyte leakage induced by PA
2. 4　 BOI蛋白的 RING指结构域能够抑制 PCD
BOI蛋白的 2 个结构域WRD和 RING分别与
蛋白的互作和泛素化活性相关[24]。 为了阐明
WRD和 RING 结构域在 BOI 对 PCD 抑制作用中
的功能,分析了 BOI 蛋白不同缺失构件瞬间表达
后对 PA 诱导 PCD 的抑制作用,结果如图 6。 在
PA处理 BOI 不同缺失构件的瞬间表达区域后 2 d
和 3 d,BOI△1-178和 BOI△1-214瞬间表达区域的电导
率与空质粒瞬间表达区域的电导率没有显著差别,
而 BOI△257-304瞬间表达区域的电导率显著低于空质
粒、BOI△1-178和 BOI△1-214瞬间表达区域的电导率,
但与 BOI基因瞬间表达区域的电导率相近。 这些
结果表明,BOI 蛋白中位于 257 ~ 304 位的 RING
结构域很可能是 BOI 抑制 PCD 所必需的,而
WRD结构域与 BOI 对 PCD 的抑制作用关系
不大。
3　 讨论
蛋白泛素化修饰和降解是植物执行正常生理
功能和应答环境信号的重要调控机制之一,也是植
物抗病防卫反应的重要调节环节[27,28]。 一些泛素
E3 连接酶在植物 HR 型 PCD 中起调节作用,如烟
草 ACRE276 及其拟南芥同源蛋白 PUB17 均编码
U-BOX E3 连接酶,是 HR 的正向调节因子[29];膜
结合泛素 E3 连接酶 RING1 也参与了 PCD 的调
控,其敲减突变体降低对腐马霉素 B1 的敏感性,
而过量表达则有助于 HR 的产生[30];水稻泛素 E3
连接酶 SPL11 的功能缺失将导致自发产生模拟病
斑,因而 SPL11 是 PCD的抑制因子[31]。 本文分析
96
　
植物病理学报 42 卷
Fig. 6　 RING domain in BOI protein is equired for inhibition
of the leaf electrolyte leakage induced by PA
了敲减突变体和过量表达株系中 BOI基因表达水平
对活性氧和 PA诱发 PCD的影响,发现 BOI蛋白对
PCD具有抑制作用;利用瞬时表达系统分析了不同
结构域缺失突变蛋白对 PA诱导 PCD的影响,结果
证明 BOI蛋白中的 RING结构域是 PCD 抑制作用
中不可缺少的元件。
BOI的 RING指结构域与来自哺乳动物和果蝇
的细胞凋亡抑制蛋白 IAP的 RING结构域具有高度
相似性,其中果蝇的 IAP 同源物 DIAP 具有 E3 活
性,其 RING 指结构域是调控 PCD 的关键组
分[32,33]。 在不同的生物中,IAP 是细胞凋亡和其他
细胞反应的调节子[34,35]。 一般认为,IAPs蛋白除了
保守的 RING结构域外,还具有一个约 70 个氨基酸
组成的 BIR 结构域,对细胞凋亡起抑制作用[36,37]。
BOI蛋白中除了保守的 RING 指结构域外,没有类
似 BIR的结构域,却发现一个含有 QIWRD 保守序
列的新结构域WRD。 WRD结构域与蛋白的相互作
用有关[24]。 本文分析了不同缺失构件瞬时表达后
对 PA诱导 PCD的影响,发现 BOI 蛋白中的 RING
指结构域与抑制 PCD 相关,这与线虫 DIAP1 的
RING指结构域的功能相似[32,33];但是WRD结构域
与 BOI抑制 PCD的功能可能关系不大。
本文结果表明,BOI 不仅对 PA诱导的 PCD具
有抑制作用,而且对活性氧诱发的 PCD同样具有抑
制作用。 拟南芥 LSD1 可以通过调节细胞 ROS 状
态对 PCD进行负向调控[4,5,19,20]。 为了阐明 BOI 与
LSD1调控的 ROS细胞死亡途径的关系,通过杂交
的方法产生了 lsd1;35S∶BOI 双突变体,在诱发 PCD
的生长条件下,通过比较 lsd1 / lsd1;35S∶BOI 与 lsd1
的存活率(未发表数据),发现 BOI 并不能够代替
LSD1对细胞死亡进行抑制,表明 LSD1 和 BOI 分
别处于 2个不同的信号途径中[24]。 至于 BOI 抑制
PCD的机制还需要进行深入研究。
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于金枝
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