全 文 ：植物病理学报
ACTA PHYTOPATHOLOGICA SINICA　 42(4): 337-344(2012)
收稿日期: 2011-01-02; 修回日期: 2012-02-27
通讯作者: 姜 山, 副教授,主要从事梨黑星病研究; Tel: 0851-6702021, Fax: 0851-6702021, E-mail: kyosan200312@hotmail. com。
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췍专题评述
亚洲梨黑星病菌致病性及其寄主抗病机制的研究进展
姜 山1*, 朴杓允2, 石井英夫3
( 1贵州师范大学生命科学学院, 贵阳 550001; 2日本神户大学, 神户 657-8501; 3日本国家农业环境技术研究所, 筑波 305-8604)
摘要:梨黑星病是亚洲梨的主要病害之一。 该病是由纳雪黑星病菌(Venturia nashicola)感染所致。 V. nashicola 主要寄生
在亚洲梨叶片表皮细胞壁的果胶质层中。 该菌的感染可能主要与分泌的细胞外分泌物质、角质分解酶、过氧化氢和果胶质
分解酶有关。 而亚洲梨对 V. nashicola的抗性可能主要与多聚半乳糖醛酸酶抑制蛋白、多种病程相关蛋白、富亮氨酸重复
类受体蛋白激酶等有关。 另外,不具直接杀菌能力的系统抗性诱导剂 acibenzolar-S-methyl(ASM) 在大田试验中对梨黑星
病菌有较好控制效果。 这与 ASM诱导的植物防御反应,包括多聚半乳糖醛酸酶抑制蛋白和几丁质酶等有关。
关键词:梨; 黑星病菌; 致病机制; 抗性机制
Progress in research on the pathogenicity of Venturial nashicola and resistant
mechanism of its host 　 JIANG Shan1, PARK Pyoyun2, ISHII Hideo3 　 ( 1School of Life Sciences,
Guizhou Normal University, Guiyang 550001, China;2Graduate School of Agriculture, Kobe University, Kobe, Hyogo 657-
8501, Japan;3 National Institute for Agro-Environmental Sciences, Tsukuba, Ibaraki 305-8604, Japan. )
Abstract: Asian pear scab, caused by Venturia nashicola, is one of the most severe diseases of Asian pear.
The extracellular matrix, cutinase, polygalactuonase and hydrogen peroxide, released by infection structures of
V. nashicola might play a significant role in the pathogenesis of V. nashicola. Polygalacturonase-inhibing pro-
tein, several pathogenesis-related proteins and leucine-rich repeat receptor-like protein kinase might involve in
resistance response of pear plants when the plants were challenged by V. nashicola. The non-fungitoxic
benzothiadiazole compound acibenzolar-S-methyl (ASM), known as a systemic resistance inducer, had shown
high control efficacy against scab on the most important but highly scab-susceptible Japanese pear cv.
‘Kousui’ in field experiments. Moreover, in inoculation tests on potted pear trees, pretreatment with ASM re-
duced scab development and potentiated several plant defense responses. Transcripts encoding PGIP and LRPK
were both highly promoted after scab inoculation of ‘Kousui’ leaves pretreated with ASM.
Key words: pear; Venturia nashicola; pathogenesis; defense mechanism
中图分类号: S661. 2; S432. 21　 　 　 　 　 文献标识码: A　 　 　 　 　 文章编号: 0412-0914(2012)04-0337-08
　 　 亚洲梨黑星病 (Asian pear scab)是亚洲梨
(Pyrus pyrifolia、 P. ussuriensis 等)的主要病害之
一。 由于目前亚洲梨的主要商业品种大多都是该
病的感病品种,因此该病在中国、日本等亚洲梨产
区危害严重,流行年份造成重大经济损失。 该病是
纳 雪 黑 星 菌 ( Venturia nashicola Tanaka et
Yamamoto)感染所致。 纳雪黑星菌属于子囊菌亚
纲(Ascomycetes),座囊菌目(Dothideals),多孢菌
科( Pleosporaceae),黑星菌属 (Venturia de not)。
该病原菌为害梨树的叶片、果实、芽、花、新梢、叶柄
和果梗等。 病部产生黑色霉层为该病的主要特征。
黑霉是病菌的分生孢子梗及分生孢子。 通过形态
　
植物病理学报 42 卷
学、生物化学和分子生物学手段对 V. nashicola 的
致病性以及亚洲梨的抗病性进行研究,研究进展情
况综述如下。
1　 梨黑星病菌
Tanaka等[1]研究认为,危害梨的黑星病菌有 2
个不同的种: 亚洲梨黑星病菌(Venturia nashico-
la)和西洋梨黑星病菌(Venturia pirina Aderh)。 2
种梨黑星病菌不仅形态和致病性不同[1 ~ 5],而且交
配试验结果还表明 V. nashicola 与 V. pirina 存在
生殖隔离现象[3]。 同工酶分析试验显示,V. nashi-
cola 和 V. pirina的酯酶和过氧化物酶的同工酶图
谱存在种间差异[6]。
2 种梨黑星病菌的起源演化关系一直是人们
感兴趣的课题。 由于梨的原种起源于中国西部或
西南部的山区[7],因此有人认为 2 种梨黑星病菌也
起源于中国的西部或西南部。 在梨从发祥地北上
向东移动,形成以中国大陆为次生中心的东亚梨种
群(亚洲梨)的同时,黑星病菌在与梨共进化的过
程中逐渐演化形成 V. nashicola。 而随着梨从起源
地向西移动,产生西洋梨种群的同时,梨黑星病菌
演化形成了 V. pirina。 Ishii 等[8]从生长在以色列
戈兰高地上的野生叙利亚梨(P. syriaca)上采集到
一种梨黑星病菌,被鉴定为 V. pirina 的生理小种
5,但它的分生孢子形态却和 V. nashicola 的十分
相似。 由于该菌株同时具有 V. pirina 和 V. nashi-
cola的部分特征,因此这个发现为 V. nashicola 和
V. pirina共同起源于中国西部或西南部的假说提
供了间接证据。
2　 V. nashicola的生理分化
抗黑星病的梨品种经一段时间栽培后,会因为
病原菌的生理分化而丧失抗性。 有针对性地培育
抗性品种,对病原菌的生理分化进行研究显得尤为
重要。 研究结果显示,中国不同地区梨树品种上的
V. nashicola存在生理分化现象[9 ~ 11]。
Ishii 等[12] 通过研究来自日本和中国的 V.
nashicola单孢分离物,认为 V. nashicola 有 4 个生
理小种。 其中小种 1 对“鸭梨”和日本的主要栽培
品种“幸水”有毒性,而对“红梨”、“京白梨”、“巾
着”和野生梨“Mamenashi 12”表现无毒性。 小种 2
对“Mamenashi 12”和“鸭梨”、小种 3 对“幸水”、
“Mamenashi 12”和“鸭梨”、小种 4 对“京白梨”和
“鸭梨”分别有毒性[12,13]。
虽然 Ishii在日本建立了一套鉴别 V. nashico-
la生理小种的系统,但该系统有一定的区域局限
性。 因此有必要进一步加强对梨树抗黑星病的遗
传学研究,同时加强亚洲梨主产国之间的研究交
流,建立一套适用范围更广的 V. nashicola 生理小
种鉴别系统。
3　 Venturia nashicola的致病性研究
Park等[14]和 Jiang等[15]的形态学研究结果显
示,V. nashicola的分生孢子在接种 12h 后开始萌
发形成芽管。 芽管一般由一到多个细胞构成,其末
端的细胞膨大发育成附着胞[14]。 在附着胞内的底
部有一个被称为感染盘( infection sac)的特殊结
构[14,15]。 感染盘是附着胞底部的细胞膜和细胞壁
向内凹陷形成的。 当病原菌准备侵入植物组织时,
感染盘的细胞膜和细胞壁向外突出延伸产生侵入
栓(penetration peg)。 侵入栓穿透植物的角质层之
后,在植物细胞壁中其先端膨大形成角质下菌丝
(subcuticular hypha) [14,15]。 角质下菌丝主要寄生
在叶片细胞壁富含果胶质的果胶质层中。 接种 3 d
后一部分菌丝开始感染表皮细胞间富含果胶质的
中层(middle lamella) [14,15]。 到了感染后期,病原
菌寄生在表皮细胞和叶脉薄壁组织的细胞外空间,
形成了一个包被植物细胞的菌丝网[16]。 通过大量
独立的观察实验证实 V. nashicola 菌丝不侵入到
寄主细胞的原生质中[1,14 ~ 17]。 由此可见,V. nashi-
cola并不直接从寄主原生质内吸收营养,而只从细
胞外空间缓慢获取营养,对寄主细胞的破坏较小,
因此它有较长的潜伏期和产孢期[16,17]。 目前的研
究结果表明,V. nashicola 的感染过程可能与以下
致病因子有关:
3. 1　 细胞外分泌物质
V. nashicola在孢子萌发和附着胞形成时,在
芽管和附着胞的周围产生大量细胞外分泌物
质[18 ~ 20]。 用免疫组织化学方法证明该细胞外分泌
物质中不仅含有多糖,而且还含有胶原蛋白
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　 4 期 　 　 姜 山,等:亚洲梨黑星病菌致病性及其寄主抗病机制的研究进展
(collagen)、纤连蛋白 ( febronectin)、 玻连蛋白
(vitronectin)和层粘连蛋白( laminin)等动物细胞
外基质 ( extracellular matrix, ECM) 的类似物
质[19,20]。 另外,在芽管和附着胞的细胞膜上还发
现了与整联蛋白( integrin)类似的物质[19,20]。 这些
细胞外分泌物质主要作用是把感染器官固着在植
物体表面,从而有利于病原菌侵入寄主 [20 ~ 22]。
动物细胞外基质除为组织的构建提供支撑框
架,还对与其接触的细胞的存活、分化、迁移、增殖、
形态以及其他功能产生重要的调控作用。 加之,动
物细胞膜上的整联蛋白可以通过与细胞外基质相
互作用,介导信号从细胞外到细胞内的转导[23]。
推测 V. nashicola 细胞外分泌物质不仅只有固着
功能,是否还有更多更重要的功能有待进一步研
究。
3. 2　 角质分解酶
V. nashicola通过产生侵入栓,穿透覆盖在植
物表面的角质层进入组织内,而不从气孔腔侵
入[14 ~ 17]。 这一过程被认为与角质层的化学降解有
关。 角质层主要是羟基脂肪酸相互酯化后形成的
网络结构,病原菌对角质层的降解主要是通过酯酶
水解其中的酯键来完成的。 Müller 等[24]发现 V.
nashicola的分生孢子、发芽管和附着胞能产生并
分泌酯酶,而该酯酶活性能被角质分解酶的特异性
阻碍剂部分抑制。 这就证明检测到的酯酶中确有
角质分解酶存在。 同时,该阻碍剂还大大降低了角
质下菌丝的形成率,V. nashicola 侵入过程中角质
酶可能起着重要作用。
3. 3　 过氧化氢
一般认为在植物和病原菌的互作中,植物产生
的过氧化氢在防卫反应中扮演重要的角色。 但
Jiang等[25]发现 V. nashicola在侵入过程中也能产
生过氧化氢,而且产生的过氧化氢可能参与了侵入
过程。 由于 CeCl3 与过氧化氢反应能产生 cerium
perhydroxide沉淀,在透射电镜下该沉淀具有较高
的电子密度,可以通过电镜检测该沉淀从而达到检
测过氧化氢的目的。 电镜观察的结果显示,在 V.
nashicola侵入过程中,过氧化氢特异性地出现在
附着胞底部、侵入栓、感染盘等与侵入有关的部位
的细胞壁和细胞膜上,而且在侵入感病品种时该过
氧化氢的量大于侵入抗病品种时的量,推测在这些
部位上产生的过氧化氢可能与病原菌的侵入有关。
用加入了抗氧化剂抗坏血酸的 V. nashicola 的孢
子悬浮液接种梨树,发现感染器官中过氧化氢的量
降低,同时角质下菌丝的数量也减少,这一结果为
过氧化氢参与病原菌侵入的推测提供了另一试验
证据。
3. 4　 果胶质酶
由于 V. nashicola在突破叶片角质层后,并不
侵入到寄主细胞的原生质中,而是寄生在富含果胶
质的细胞外空间,果胶质的分解对病原菌的寄生和
营养的获得可能起着十分重要的作用[14]。 果胶质
分解酶包括一组酶,根据酶对果胶分子中鼠李半乳
糖醛酸链的作用部位,分为两类:(1)果胶甲基酯
酶(pectin methylesterase);(2)果胶水解酶(pectic
hydrolases)和果胶裂解酶( pectic lyases)。 Isshiki
等[26]从 V. nashicola小种 1、2、3 以及 V. pirina 的
培养液中,分别提取、纯化了一种果胶水解酶-多聚
半乳糖醛酸酶(Polygalacturonase,PG),从生物化
学的角度证实亚洲梨黑星病菌具有分解果胶质的
能力。 Jiang等[15,27]通过电镜观察发现, V. nashi-
cola菌丝周围植物细胞壁果胶质层的电子密度变
低,这一低电子密度区域的面积随寄生时间逐渐扩
大,感染后期该区域还出现一些纤维状物质。 其原
因是果胶质被分解后,细胞壁的电子密度下降,同
时包埋在果胶质中纤维状的纤维素被暴露出来。
因此,果胶质酶可能对 V. nashicola 的致病性具有
重要的作用。
4　 亚洲梨对黑星病的抗病性机理研究
Luo等[28]的研究指出,免疫或抗病品种均不
同程度地抑制其叶片上分生孢子的萌发和附着胞
的形成。 但是, Park 等[14] 和 Jiang 等[15] 用 V.
nashicola小种 1 感染感病品种“幸水”和抗病品种
“巾着”、野生梨“Mamenashi 12”和非寄主欧洲梨
“Flemish Beauty”时,都拥有相同的孢子萌发率和
附着胞形成率,并且孢子、芽管和附着胞的超微结
构变化也十分相似。 据此,认为上述抗病品种的抗
性反应并没有影响病原菌在叶面上的早期生长发
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植物病理学报 42 卷
育。 Li等[29]的研究结果也表明,梨叶对 V. nashi-
cola的抗病作用,主要表现为孢子入侵后对营养菌
丝生长和扩展的抑制。 研究结果出现差异可能是
因为所用的菌株和植物材料不同造成的,这也说明
不同的梨品种所表现出的抗性可能是有差异的。
同时,有 3 方面的证据证实寄主抗病性反应影响了
V. nashicola 生理小种 1 在细胞壁中的生长:(1)
抗病植物细胞壁中的菌丝数量明显低于感病品种;
(2)抗病植物细胞壁中寄生菌丝的死亡率高于感
病品种;(3)寄生在抗性品种中的死亡菌丝细胞壁
大多被解体[14,15]。 梨的抗病性可能与以下抗病因
子有关。
4. 1　 多聚半乳糖醛酸酶抑制蛋白(Polygalactu-
ronase inhibiting protein, PGIP)
PG在 V. nashicola的致病性和营养获取方面
可能扮演重要角色, Park 等[14]认为抗性品种中菌
丝的发育延迟以及高死亡率可能与 PG 活性被
PGIP 抑制有关。 Faize 等[30]研究了 V. nashicola
接种后的感病和抗病品种中 PGIP 基因的转录表
达情况,发现非寄主西洋梨 “ Flemish Beauty”的
PGIP基因表达量在接种 1 d 后显著提高,抗性品
种“巾着”的表达量在接种 2 ~ 3 d 也有显著提高;
虽然感病品种“幸水”接种 3 d 后的表达量也有所
提高,但水平明显低于 “ Flemish Beauty”和 “巾
着”。 PGIP蛋白质的检测实验也取得了与上述基
因转录表达实验一致的结果:接种后的“Flemish
Beauty”和“巾着”叶中 PGIP 蛋白质量明显高于
“幸水”的 PGIP 量。 而且从接种后的 “ Flemish
Beauty”和“巾着”叶中获得的蛋白质粗提物,相对
于接种后“幸水”的粗提物,离体条件下对 PG的活
性具有更强的抑制力。 Jiang 等[15]用超微形态测
量学的方法测量了感染过程中 V. nashicola 分泌
果胶酶的活性,结果显示感染抗病品种“巾着”时
该酶的活性明显低于感染感病品种“幸水”时的活
性,说明 PGIP可能通过抑制 PG 的活性,阻碍 V.
nashicola对果胶质的降解进程,从而影响病原菌
的生长甚至导致部分菌丝因缺乏营养而死亡。 虽
然来自其他植物材料的多项研究结果证实 PGIP
能产生具有激发子作用的寡聚半乳糖醛酸 [31 ~ 33],
但梨和 V. nashicola的互作中 PGIP是否产生这样
的激发子,其是否诱导了梨的防御反应目前还不清
楚,有待进一步研究。
4. 2 　 病程相关蛋白质 ( pathogenesis-related
protein, PR)
经 V. nashicola 小种 1 接种的抗病品种“巾
着”和非寄主“Flemish Beauty”叶中,具有抗菌作
用的 PR-1 的表达相对于感病品种“幸水”早且水
平高。 该蛋白质的表达还与水杨酸在叶中的积累
呈正相关,说明梨的防御反应可能与 PR-1 有关,梨
叶片中该蛋白的表达可能受水杨酸信号途径调
控[34]。 几丁质酶是一类具有分解真菌细胞壁能力
的 PR 蛋白质,经 V. nashicola 接种的抗病品种中
该酶较高地转录表达[34]。 Jiang 等[15]发现寄生在
抗性品种中的死亡菌丝的细胞壁大多被解体,推测
几丁质酶可能与菌丝的死亡有关。 但真菌细胞壁
中的几丁质通常与葡聚糖交联在一起,并且还被其
他的多糖和蛋白质层所覆盖[35 ~ 37],V. nashicola细
胞壁的分解可能还与其他细胞壁分解酶如葡聚糖
酶有关[38]。
4. 3　 富亮氨酸重复类受体蛋白激酶 ( leucine-
rich repeat receptor-like protein kinase,
LRPK)和磷脂酸合成酶
类受体蛋白激酶( receptor-like protein kinase,
RLK)的功能主要与信号的转导有关。 现在已知
的大多数 RLK 都有一个细胞外功能域,由高度保
守的富亮氨酸重复基元( leucine-rich repeat motif,
LRR)串联形成,称为 LRPK。 植物抗性基因( re-
sistance gene ) 比如西红柿的 Cf-2、 Cf-4 和 Cf-
9[39 ~ 41]以及水稻的 Xa21[42]都具有 LRR 和蛋白质
激酶功能域,因此 LRPK 被认为与植物抗病性有
关[39 ~ 42]。 目前已从亚洲梨和西洋梨中鉴定出了
LRPK基因[43],它与苹果的 LRPK 基因还有拟南
芥的 RLK基因高度同源。 经 V. nashicola 接种的
非寄主西洋梨“Flemish Beauty”的叶片中,LRPK
转录表达明显高于亚洲梨的感病品种和抗病品种,
说明该酶可能与梨的非寄主抗病性有关。 但 LR-
PK在梨的防御反应中的具体作用机制还有待进一
步的研究。
磷脂酸与高等植物的防御反应有关,是植物细
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　 4 期 　 　 姜 山,等:亚洲梨黑星病菌致病性及其寄主抗病机制的研究进展
胞内重要的第二信使[44 ~ 47]。 磷脂酸主要通过磷脂
酶 D( PLD)或磷脂酶 C ( PLC) /甘油二酯激酶
(DGK)途径产生[48,49]。 研究结果显示,PLD 和
PLC可能参与日本梨品种对 V. nashicola 的防御
反应,而 PLD 基因可能在其中扮演了比 PLC 更重
要的角色[50]。
4. 4　 活性氧
在很多植物和病原菌的非亲和关系中,活性氧
的产生往往是第一个被检测到的植物体反应。 已
知活性氧在不同植物防御反应中有 3 方面作用:
(1)对某些病原菌有直接的毒性;(2)强化细胞壁;
(3)信号作用。 在梨和 V. nashicola 的互作中,相
对于感病品种“幸水”,超氧阴离子在抗性植物“巾
着”和“Mamenashi 12”中大量被检测到;接种后抗
性梨的超氧化物歧化酶和过氧化氢酶的活性也要
高于接种后的感性品种,说明活性氧在某种程度上
参与了梨对黑星病菌的防御反应[34]。
5　 对 V. nashicola的系统抗病性研究
目前对梨黑星病的防治主要依赖化学农药。
长期频繁施药造成病原菌的抗药性增高,对苯并咪
唑有抗性的 V. nashicola的分布呈扩大的趋势,固
醇脱甲基化阻碍剂 ( DMI 剂) 的效果也在下
降[51,52]。 由于系统抗性诱导剂可以同时诱导植物
的多种抗性,病原菌不容易对它产生抗药性,因此
研究开发系统抗性诱导剂越来越受到关注。 Ishii
等[53,54]的研究显示, acibenzolar-s-methyl (ASM)
对 V. nashicola没有直接的抗菌作用,但是梨树施
用后却对梨黑星病具有明显的防除效果。 因此,
ASM可能诱导了梨针对 V. nashicola 的系统抗病
性。
ASM诱导的梨抗病性,可能与 PGIP、PR 蛋
白、苯丙氨酸解氨酶、多酚氧化酶、过氧化物酶和
β-1,3-葡聚糖合酶等的表达有关[55,56]。 所诱导的
抗病性使得 V. nashicola寄生率下降、菌丝死亡率
升高、菌丝细胞壁解构[57,58]。
经 ASM 预处理再经 V. nashicola 接种后,日
本梨叶片中的 NPR1 ( Non-expresser of pathogene-
sis-related protein 1)的表达提高。 RBOH ( respira-
tory burst oxidase homologues)和MAPK (mitogen-
activated protein kinase)的表达能被 ASM 直接诱
导[59]。 NPR1 是水杨酸信号转导途径的一个重要
组成,它可以激活一些 PR 基因的表达从而提高抗
病性[60,61]。 RBOH 基因编码了一种 NADPH 氧化
酶,该酶与活性氧的产生有关[62]。 而活性氧又能
影响 MAPK信号途径。 MAPK信号途径与植物的
防御反应有关[63]。 因此,ASM 诱导的防御反应可
能与 NPR1 和活性氧参与的信号途径有关[59]。
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