全 文 ：第 51 卷 第 11 期
2 0 1 5 年 11 月
林 业 科 学
SCIENTIA SILVAE SINICAE
Vol. 51，No. 11
Nov．，2 0 1 5
doi:10．11707 / j．1001-7488．20151115
收稿日期: 2014 － 10 － 31; 修回日期: 2015 － 02 － 03。
基金项目: 国家自然科学基金项目(31160153，31200406，31360175) ; 江西省高校“十二五”水土保持与荒漠化防治重点学科培育基金。
* 樊后保为通讯作者。
干旱胁迫下树木的碳水过程以及干旱死亡机理*
段洪浪1 吴建平1 刘文飞1 廖迎春1 张海娜2 樊后保1
(1. 南昌工程学院生态与环境科学研究所 南昌 330099; 2. 南昌工程学院水利与生态工程学院 南昌 330099)
摘 要: 干旱是植物生长与存活最主要的限制因子之一。轻度或中度干旱胁迫会抑制树木的光合作用并降低森
林生产力，而严重的干旱胁迫则可能造成森林死亡。全球气候变化背景下，干旱频率和强度的增加将对森林生态
系统的碳水过程产生重要影响，甚至威胁森林的存活。极端干旱如何影响树木的碳水平衡存在很大争议，特别是
干旱致死的生理机制仍不甚清楚。因此，探讨干旱导致树木死亡的生理机制对准确预测未来气候条件下森林的响
应具有重要意义，是全球生态学和植物生理生态学的重要课题。目前备受关注的具有协同性的 2 个假说———“水
力失衡”和“碳饥饿”可分别从水分关系与碳动态两方面解释树木干旱死亡的生理机制。近年来国际上相继有研
究试图验证以上假说，但并无一致性结论，特别是非结构性碳水化合物的损耗在死亡过程中的作用仍不清楚。本
文介绍干旱胁迫下的水分关系，对木质部栓塞以及水力安全范围进行探讨，解释“水力失衡”的基本原理。然后，讨
论长期干旱胁迫对树木生长、光合作用和呼吸作用影响的差异，以及由此产生的非结构性碳水化合物动态，探讨
“碳饥饿”潜在的基础，并总结干旱致死生理机制的研究进展。目前的研究表明，“水力失衡”是高强度干旱胁迫下
树木死亡的主要原因，而“碳饥饿”是否发生有待在更长期的低强度干旱试验中验证。本文还对未来的研究方向提
出建议: 1) 鉴于当前研究的地域和树种限制，以后的研究有待向中国的乡土树种拓展，并通过比较具有系统发生
学差异的被子植物和裸子植物树种进一步阐明干旱胁迫对树木碳水关系的影响; 2) 探讨干旱胁迫下可溶性糖的
组分变化以及植物激素的动态将从代谢方面丰富干旱胁迫影响树木的机制; 3) 为了更准确地预测森林对未来气
候变化的响应规律，研究大气 CO2 浓度与温度协同升高的交互作用如何影响树木干旱死亡应成为新的研究方向。
关键词: 碳饥饿; 树木死亡; 极端干旱; 全球变化; 水力失衡
中图分类号: S718. 43 文献标识码: A 文章编号: 1001 － 7488(2015)11 － 0113 － 08
Water Ｒelations and Carbon Dynamics under Drought Stress and
the Mechanisms of Drought-Induced Tree Mortality
Duan Honglang1 Wu Jianping1 Liu Wenfei1 Liao Yingchun1 Zhang Haina2 Fan Houbao1
(1. Institute of Ecology ＆ Environmental Science，Nanchang Institute of Technology Nanchang 330099;
2. School of Water Ｒesources and Ecological Engineering，Nanchang Institute of Technology Nanchang 330099)
Abstract: Drought is a major environmental constraint that adversely affects plant growth and survival． Mild or moderate
drought stress would inhibit tree photosynthesis and reduce forest productivity，while extreme drought stress may lead to
forest decline． Increases in droughts frequency and intensity accompanied with global climate change will have great
impacts on the water and carbon balance of forest ecosystem，with the potential to generate tree mortality． However，it
remains in debate that how the water and carbon balance of trees will respond to extreme droughts． Particularly，the
physiological mechanisms underlying drought-induced mortality are poorly understood． Therefore， unraveling the
mechanisms of drought-induced tree mortality is of great importance to accurately predicting forest responses to future
climates and is a key scientific question in global ecology and plant ecophysiology． Two non-exclusive hypotheses—
“hydraulic failure” and“carbon starvation”，explaining the water and carbon processes during drought-induced tree
mortality，have recently received much attention． Many studies worldwide have been conducted to test the two hypotheses．
However，results are inconsistent and the role of carbon depletion remains to be determined． Due to the scant research on
drought-induced mortality in China，this review paper aims to help Chinese readers to improve the understanding of water
and carbon processes during drought-induced tree mortality，by reviewing the international progress in this field． Firstly，
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this paper gave an introduction in water relations of trees during drought stress，discussed xylem embolism and hydraulic
safety margin，and explained the basic principle of“hydraulic failure”． This paper then discussed the differential impacts
of prolonged drought on rates of tree growth，photosynthesis and respiration，as well as the resulting dynamics of non-
structural carbohydrates for explaining the potential basics of“carbon starvation”． Furthermore，this paper reviewed recent
progress in tree mortality researches． According to current results，“hydraulic failure”plays the predominant role in
causing tree death during highly intense drought，while whether“carbon starvation”occurs during tree mortality remains to
be tested in longer ( multi-year) but less intense drought． Finally，future research directions were also proposed as
following points． In view of the geographical and tree species limitation of the current study future research needs to be
done in native tree species in China and the understanding of how drought would impact water relations and carbon
processes of trees can be improved by comparing species with phylogenetic differences such as angiosperms and
gymnosperms． Determining the drought impacts on components of soluble sugars and dynamics of plant hormones can
provide metabolic basis for understanding mechanisms of drought mortality． To accurately predict forest responses in future
climates，it is a new research direction to examine the interactive effects of elevated CO2 and elevated temperature on
drought-induced tree mortality．
Key words: carbon starvation; drought-induced mortality; extreme drought; global climate change; hydraulic failure
工业革命以来，全球平均气温已上升了 0. 76 ℃，
预计到 21 世纪末，全球平均气温还将升高 1 ～
6. 4 ℃ (Christensen et al．，2007; IPCC，2007)。大
气温度升高以及极端高温天气 (如热浪) 将对世界
水循环及大气环流产生巨大影响，从而导致全球范
围内干旱的频率和强度进一步增加 ( IPCC，2012;
Dai，2011)。水是限制植物生长发育最主要的环境
因子之一，因此全球的降雨格局在很大程度上决定
了植被分布 (Wullschleger et al．，2002; Ｒobredo
et al．，2007 )。水分胁迫会降低植物的生 产力
(Blackman et al．，2009)，而极端干旱则可能严重威
胁植物存活 ( Tyree et al．，2002; Breshears et al．，
2005)。有调查研究显示，近 30 年来高温和干旱导
致全球范围的不同森林类型 (如北方森林、温带森
林及热带森林) 死亡事件增加 ( Phillips et al．，
2009; 2010; Allen et al．，2010; Peng et al．，2011)，
包括中国东部和西南地区 (Allen et al．，2010)。大
面积森林死亡改变生态系统结构及碳水循环过程，
使森林生态系统从碳汇变成碳源，进一步反馈到区
域乃至全球气候 (Breshears et al．，2002; Anderegg et
al．，2013a; 2013b)。森林生态系统在生物圈中占据
举足轻重的地位，其大面积消亡会造成严重的生态
后果，然而极端干旱胁迫导致树木死亡的生理机制
仍不清楚 (Niu et al．，2014)，在中国地区还鲜有此
类研究的报道。在全球变化背景下，探讨树木对极
端水分胁迫的响应机理以及树木死亡的生理机制，
对准确预测和评估未来气候条件下森林的碳水循环
及碳汇功能具有重要的理论和现实意义。本文将从
干旱胁迫下的植物的水分关系、碳动态以及干旱死
亡机制研究进展几方面展开讨论。
1 干旱胁迫下的水分关系
目前学界对木质部水分传输的认识主要基于
Dixon 提出的“内聚力 － 张力”学说 (“Cohesion-
tension”theory) (Tyree et al．，1989)。该假说指出，
在蒸腾作用驱动下，由于细胞壁纤维素微纤丝的亲
水性以及水分子之间的黏滞性，随之产生的内聚力
将导管中的水柱向上拉升，从而将水分从土壤传输
到叶片，形成从土壤 (高) 到大气 (低) 的水势梯度
(Tyree et al．，1989; Brodribb et al．，2010 )。在土
壤 －植物 － 大气连续体系中 ( soil-plant-atmosphere
continuum)，蒸腾作用增强以及土壤干旱会降低植
物水势，从而导致木质部水分传导速率下降。通常
植物会通过气孔调节水分散失，从而将叶片水势保
持在水势阈值以上。但是随着干旱加剧，当植物水
势进一步下降到水势阈值以下时，木质部就有发生
空穴 ( cavitation) 和栓塞 ( embolism) 的风险，从而
阻碍 水 分 传 输 ( Sperry， 2000; Meinzer， 2002;
McDowell et al．，2008)。
解释水分胁迫下的木质部空穴化现象多种机制
中 最 受 关 注 的 是“气 种 假 说 ”( air seeding
hypothesis) ( Zimmermann，1983 )。根据“气种假
说”，在土壤干旱胁迫下，木质部形成足够大的负
压，将黏附在管壁上细小的气种释放出来形成气泡，
或从和空气相连管壁上的孔口将空气吸入输水管腔
中，破 坏 水 柱 的 连 续 性 并 阻 塞 水 分 传 输
( Zimmermann， 1983; Tyree et al．， 1989; Choat，
2013)。当导管之间的纹孔膜所受的压力差超过纹
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第 11 期 段洪浪等: 干旱胁迫下树木的碳水过程以及干旱死亡机理
孔膜内部空气 －水界面的表面张力时，气泡就可能
向邻近的导管扩散 (Sperry et al．，1988; Tyree et al．，
2002; Brodersen et al．，2013)，从而降低水分传导速
率，最终可能导致植物缺水死亡。纹孔膜所受的压
力差 (P a) 可以通过液体表面张力 (σ) 和纹孔膜
最大孔径(D p) 预测，公式为:
P a = 4 σ cosθ / D p。 (1)
式中:θ 为纹孔膜与空气 －水界面的接触角，在亲水
性物质表面通常被认作 0o(Tyree et al．，2002; Choat
et al．，2008)。从具有不同纹孔膜的树种研究表明，
空气扩散的压力阈值与纹孔膜的孔径有很大的相关
性 ( Jansen et al．，2009)。由公式可知，较大的孔径
所能承受的压力差较小，更易导致空气进入导管。
事实上，气泡通过大孔径纹孔膜向周围导管扩散的
现象并不常见，而且树木拥有大孔径的几率随着纹
孔膜表面积的增加而增大 ( Choat et al．，2003;
Wheeler et al．，2005; Christman et al．，2009)。导管
间的压力差增大会拉伸纹孔室的细胞膜，从而引起
纹孔膜孔径增大 (Choat et al．，2004)。总之，树种
对栓塞的抗性取决于纹孔与导管的一系列结构特
征，如纹孔膜的强度与孔隙度以及纹孔膜表面积等
(Wheeler et al．，2005; Choat et al．，2008; Lens et al．，
2011)。而木质部栓塞抗性与水分传导效率之间存
在权衡。例如，孔径较小的纹孔膜具有较强的栓塞
抗性，但这一特性却会降低木质部导水效率 (Choat
et al．，2008; Lens et al．，2011)。
Sperry 等 (1988) 首次提出了栓塞脆弱性曲线
( vulnerability curves to embolism) 来描述木质部栓
塞化过程，即实际水分传导速率相对于最大传导率
所降低的百分比 ( percentage loss of conductivity，
PLC) 与木质部水势的关系 (一般为 Sigmoid 形曲
线)。此曲线表明随着木质部水势降低(即木质部
内部压力越大)，水分传导速率降低，PLC 增大 (0 ～
100% )，直到最终形成严重栓塞并完全阻止水分传
输。从栓塞脆弱性曲线能获得量化栓塞抗性的常见
指标，比如在 PLC = 50% 和 88% 情况下的木质部
水势 (即 P50 和 P88 ) ( Choat et al．，2008; 2012;
Brodribb et al．，2009; Brodribb et al．，2010; Meinzer
et al．，2013; Urli et al．，2013)。大量研究表明，当木
质部水势降到 P50或者 P88以下后，木质部水势很小
的变化将引起水分传导速率大幅下降，树木也因此
面临严重栓塞及死亡的风险。具有系统发生学差异
的植物，其致死的水势临界点 (即木质部导水性不
能再恢复) 与 P50或 P88的关系有所差异。裸子植物
中的水势临界点与 P50具有很大正相关性，但被子植
物的水势临界点却与 P88有更高的相关度 (Brodribb
et al．，2009; Brodribb et al．，2010; Urli et al．，2013)。
尽管 P50和 P88是指示树木在极端干旱条件下栓塞
抗性的重要指标，但它们并没有体现自然条件下树
木通过气孔调节水分散失的现象 (Meinzer et al．，
2009)。因此，“水力安全范围”( hydraulic safety
margin) 概念应运而生，其将干旱胁迫下气孔调节
与“水力失衡”( hydraulic failure) 的风险有机联系
起来 ( Pockman et al．，2000; Brodribb et al．，2004;
Meinzer et al．，2009; Meinzer et al．，2013)。“水力安
全范围”是指树木在自然条件下所能经历的最低水
势与 P50或 P88之间的差值 (即 Pmin － (P50或 P88))。
水力安全范围越大，树木遭受“水力失衡”的几率就
越小。Choat 等 (2012) 通过对全球 220 多种树种
水力特征调查后发现，190 多种被子植物的水力安
全范围均小于 1 MPa (图 1)，而裸子植物却比被子
植物具有更大的水力安全范围。如果极端干旱事件
增多，大多数被子植物均可能面临“水力失衡”的风
险 (Choat et al．，2012)。因此，在未来干旱强度及
频率增加的气候条件下，极端干旱引起“水力失衡”
现象可能会比较常见。
图 1 全球 191 种被子植物与 32 种裸子植物水力
安全范围调查 (Choat et al．，2012)
Fig. 1 Hydraulic safety margins for 191 angiosperms and 32
gymnosperms (Choat et al．，2012)
ψ50表示 PLC = 50%时的木质部水势，即 P50 ; ψmin表示植物在野
外所经历最小的木质部水势，即 Pmin。水力安全范围表示从圆点
到对角虚线的垂直距离。距离越大，表示安全范围越大，经历
“水力失衡”的风险就越小。ψ50 means the xylem water potential at
which 50% loss of conductivity occurs，same with P50 ; ψmin means
the minimum xylem water potential which plants experience in the
field，same with Pmin ． The hydraulic safety margin is the distance
between each point and the 1∶ 1 ( dashed) line． The longer distance
indicates larger safety margin and lower risk of“hydraulic failure”．
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林 业 科 学 51 卷
2 干旱胁迫下树木的碳动态
树木的碳动态是一系列碳过程的反映，比如碳
同化 (即光合作用)、生长、碳利用 (即生长呼吸和
维持呼吸) 以及碳存储 (即非结构性碳水化合物
(TNC)，包括淀粉和可溶性糖)。大量研究表明干
旱对以上碳交换过程均有负面影响 (Chaves，1991;
Atkin et al．，2009)，本文主要着重于长期干旱对树
木不同碳过程影响的差异以及由此引起的树木
TNC 含量变化。
干旱胁迫对植物生长、光合作用和呼吸作用的
影响具有先后顺序 (McDowell，2011)。大多数研
究表明，相对于光合和呼吸作用而言，细胞生长对膨
压的依赖性最高，因此生长对干旱胁迫最敏感
(Hsiao，1973; Munns，1988; Bogeat-Triboulot et al．，
2007)。在干旱胁迫早期，细胞膨压降低引起植物
生长先于光合作用下降，因此碳水化合物的供需失
衡导致 TNC 存储盈余 ( Kozlowski et al．，2002;
Krner，2003; Ayub et al．，2011)。而研究也发现，
干旱胁迫通常导致光合作用比呼吸作用先下降，因
此光合作用比呼吸作用可能具有更高的干旱敏感性
(Hsiao et al．，1976; Wilson et al．，1980; McCree
et al．，1984)。理论上，随着干旱持续，当先下降的
光合作用所产生的碳水化合物不再能满足维持呼吸
所需的能量时，呼吸作用就要开始消耗树木存储的
TNC，从而可能导致 TNC 含量下降 ( McDowell，
2011)。当 TNC 含量下降到一定程度时，树木存储
的 TNC 不再满足细胞代谢所需的能量需求，“碳饥
饿”( carbon starvation) 就会发生 (McDowell et al．，
2008; McDowell，2011)，树木就面临死亡的风险。
然而，目前还鲜有研究从整株或者器官尺度验证以
上假说的合理性，特别是长期干旱胁迫对生长、光合
作用和呼吸作用的制约关系以及非结构性碳水化合
物动态未有试验证据支持。
3 树木干旱致死机理及研究进展
树木与大气碳水交换的主要过程光合作用和蒸
腾作用受植物叶片气孔控制。由于气孔对外界水分
环境的敏感性，它会随着土壤水分减少以及叶片膨
压降低而逐渐关闭以减少蒸腾失水，从而引起光合
作用速率降低 (McDowell，2011; Hartman et al．，
2013a)。因此，干旱胁迫会同时影响树木的水分关
系和碳平衡。轻度及中度干旱通常引起木质部导水
率降低，从而限制生长和光合作用，而极端干旱将导
致树木死亡 ( Pockman et al．，2000; Tyree et al．，
2002; Breshears et al．，2005; Blackman et al．，2009;
Allen et al．，2010)。然而干旱致死的生理机制仍不
甚清楚。目前备受关注的“水力失衡”假说和“碳
饥饿”假说尝试着解释干旱胁迫下树木死亡过程中
的碳水关系 ( McDowell et al．，2008; McDowell，
2011)。这 2 种假说具有很大的协同性和耦合性，而
且存在很大争议，很大程度上还取决于干旱的强度
和持 续时 间、树木 的 气孔 调节 行为 ( Isohydry-
Anisohydry; 即等水行为及非等水行为) 以及与生
物因子 (如虫害或者病原菌感染) 和非生物因子
(如温度升高) 的交互作用。
“水力失衡”假说预测，在强度大的干旱条件
下，土壤水分快速减少以及大量的蒸发需求会导致
木质部导管产生栓塞，从而阻碍水分传输，并引起细
胞脱水死亡 (McDowell et al．，2008)。非等水行为
树木在干旱胁迫时仍保持一定的气孔张开，导致进
一步蒸腾失水，因此更易遭受“水力失衡”。而“碳
饥饿”假说预测，由于碳水过程的协同性，在干旱过
程中树木关闭气孔以阻止细胞快速失水，但同时又
会抑制光合作用，减少碳同化量。因此，长时间持续
的呼吸作用最终会耗尽储存的非结构性碳水化合物
而导致植物因能量耗尽而死亡 (McDowell et al．，
2008)。“碳饥饿”假说更容易发生于持续时间长、
但强度相对较低的干旱事件中。由于生长对膨压的
敏感性，等水行为树木比非等水行为树木具有更好
的气孔调节机制，因此在干旱胁迫下能较早关闭气
孔以防止“水力失衡”发生，但长时间碳收支失衡却
可能增加 “碳饥饿”风险 (McDowell et al．，2008;
Hartmann et al．，2013a)。另外，Sala 等(2010) 鉴于
非结构性碳水化合物在植物体内传输的重要性，后
来又对“碳饥饿”假说进行了修正。他们认为，非结
构性碳水化合物在韧皮部中从源 (叶) 到汇 (利用
碳水化合物的器官) 的传输如果受阻，将导致树木
局部器官发生“碳饥饿”，从而影响树木死亡的机
理。而其他外界因子如虫害 ( McDowell et al．，
2008) 与温度升高 (Breshears et al．，2005; Adams et
al．，2009; 2013; Eamus et al．，2013; Duan et al．，
2014) 则可能进一步加速死亡进程。
尽管近年来很多研究尝试验证 以上 假说
(Adams et al．，2009; 2013; Anderegg et al．，2012;
Anderegg et al．， 2013b; Hartmann et al．， 2013a;
2013b; Mitchell et al．，2013; Nardini et al．，2013;
Quirk et al．，2013; Will et al．，2013; Duan et al．，
2014)，但研究结果并不一致，这可能跟树种功能类
型、干旱的强度和持续时间及试验手段的差异有关。
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第 11 期 段洪浪等: 干旱胁迫下树木的碳水过程以及干旱死亡机理
在以被子植物树种为对象的研究中，如桉属
(Eucalyptus) 和杨属 (Populus)，“水力失衡”制约了
树木对碳水化合物的利用，因此树木死亡时 TNC 含
量与干旱处理前相比并没有显著降低 (Anderegg et
al．，2012; Mitchell et al．，2013; Duan et al．，2013;
2014)。例如，以澳大利亚蓝桉(Eucalyptus globulus)
和 Eucalyptus radiata 为对象的研究表明，干旱条件
下全树的 TNC 含量并没有降低，而“水力失衡”才是
树木致死的决定因素 ( Duan et al．，2013; 2014 )
(图 2)。另外，相对于试验处理前，正常浇水处理和
干旱处理中的全树 TNC 含量均有不同程度升高:
蓝桉中的 TNC 含量增幅较大，约为 20%。不同水分
处理中淀粉和可溶性糖对 TNC 含量增加的贡献却
存在差异。在正常浇水处理中，TNC 的增加主要由
淀粉含量增加引起。但是，在干旱处理中，TNC 的
增加主要基于可溶性糖的积累。显然，极端干旱胁
迫改变了淀粉与可溶性糖的相对组成比例。一般情
况下，淀粉是植物储存能量的主要物质。但在干旱
胁迫下，可溶性糖类的积累可能有助于调节渗透压
(Hsiao et al．，1976; McDowell，2011)，以帮助植物
维持膨压 (Duan et al．，2013)。这或许是桉树在澳
大利亚多干旱的气候条件下形成的适应机制。另
外，区分可溶性糖的组分以及探讨各组分在干旱胁
迫中的作用将对深入理解树木对干旱的响应机制具
有重要意义 (Sala et al．，2012)。而在以裸子植物为
对 象 的 研 究 中，如 松 属 ( Pinus ) 和 刺 柏 属
( Juniperus)，尽管“水力失衡”具有显著作用，但
TNC 的含量具有更大的变异性。树木死亡时，TNC
含量在一些研究中降低 (如 Hartmann et al．，2013a;
2013b; Mitchell et al．，2013; Quirk et al．，2013;
Sevanto et al．，2013)，但在另外研究中没有显著变化
(Anderegg et al．，2013)。Hartmann 等 (2013b) 通
过野外遮雨试验发现，欧洲云杉 (Picea abies) 幼树
死亡后根部的 TNC 含量比试验开始时显著降低，但
地上部分 TNC 含量却没有显著变化。Mitchell 等
(2013 ) 在温室研究中发现北美辐射松 ( Pinus
radiata) 在死亡时全株的 TNC 含量下降了 50%。然
而，在可食松 (Pinus edulis) 与 Juniperus osteosperma
幼树的对比试验中，Anderegg (2013a; 2013b) 并未
发现这 2 种树的 TNC 含量在极端干旱处理中降低。
以上研究结果的不一致体现了 TNC 对极端干旱响
应的复杂性。综上所述，当前的研究揭示了“水力
失衡”是导致树木干旱死亡的主要机制，但“碳饥
饿”在树木死亡过程中的贡献仍有待进一步研究。
事实上，在试验过程中很难剔除“水力失衡”的
图 2 2 种桉树 (E． globulus 和 E． radiata) 的全株 TNC
含量在不同水分处理(正常浇水与干旱处理)的时间动态
Fig. 2 Temporal changes of whole-plant TNC content (mg·g － 1 ) in
seedlings exposed to well-watered and drought conditions in
E． globulus and E． radiata over the experimental period
所有的值都是 4 种［CO2］与温度处理的平均值 ( n = 4)。图中柱子
上面的数字代表试验结束时的值与试验开始前处理的相对比值。
“* ”代表显著性差异(P ≤ 0. 05)。All the values are means among the
four［CO2］ and temperature treatments． Values are means ( n = 4 ) ．
Numbers represent the relative changes of final harvest values compared
with pre-drought values． “* ” indicates that the relative change is
significantly different (P ≤ 0. 05) ．
作用，来探讨“碳饥饿”是否单独能导致树木死亡。
因此，“碳饥饿”是否能在死亡过程中发生仍是未
知。最近有研究通过改变外界环境条件 (比如低
CO2 浓度以及遮荫)的方法验证了在没有水分胁迫
时 “碳 饥 饿”在 以 上 特 殊 条 件 下 可 能 发 生
(Hartmann et al．，2013b; Quirk et al．，2013; Sevanto
et al．，2013)。例如，Hartmann 等 (2013b) 发现在
低 CO2 浓度条件下 (即 75 mL·L
－ 1 )，正常浇水的
欧洲云杉幼树各器官的 TNC 储存几乎耗尽，但却比
相同 CO2 浓度条件下干旱胁迫的幼树多存活 7 周。
可见，“水 力 失 衡”具 有 显 著 作 用。 Sevanto 等
(2013) 发现接受遮荫处理的可食松死亡时叶片和
枝条中的 TNC 含量显著降低，但是在干旱与不遮光
处理中，可食松却死于“水力失衡”。以上研究表
明，尽管在特殊条件下“碳饥饿”可能发生，但是在
高强度干旱胁迫条件下，“水力失衡”仍是导致树木
死亡的最主要原因。而“碳饥饿”是否能导致干旱
死亡则需要在更长周期 (多年)和低强度干旱试验
中去验证。
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林 业 科 学 51 卷
4 结语与展望
本文从树木的碳水过程入手，既阐述了树木在
干旱胁迫下的水分传输、木质部栓塞化以及抗旱性，
又揭示了树木不同的碳过程受干旱胁迫影响的差异
性以及由此引起的 TNC 存储的变化。进而从水力
学和碳代谢两方面综述了目前备受关注的干旱致死
的生理机制，同时对当前的研究进展进行了总结归
纳。总而言之，“水力失衡”在树木干旱死亡过程中
发挥主要作用，而“碳饥饿”是否发生、如何发生以
及与“水力失衡”的协同性可能与干旱程度、树种的
功能类型和试验条件有很大关系。在此，对以后的
研究方向提出以下几点建议:
1) 当前的研究具有很大的地域和树种限制性。
它们主要集中在北半球少数地区 (北美和欧洲) 以
及南半球的澳洲，树种也只局限于少数树种，如松
属、柏属、杨属、栎属 (Quercus) 和桉属 (McDowell et
al．，2013)。因此，在亚洲及中国地区以乡土树种为
研究对象开展此类研究，将会为进一步揭示树木在
极端干旱中死亡的机理提供更广泛的科学数据并开
拓新的视野。另外，具有系统发生学差异的树木
(如被子植物和裸子植物) 具有不同的水力安全范
围，然而其应对极端干旱的对比研究相对匮乏。通
过比较不同水力安全范围树种在干旱过程中碳水过
程的差异，对准确预测森林生态系统应对干旱的能
力以及全球变化背景下森林生物多样性的保护具有
重要意义。
2) 干旱胁迫可能改变可溶性糖及一些植物激
素 (如脱落酸 ABA、脯氨酸等) 的组成比例。在干
旱胁迫下，区分可溶性糖的组分以及植物激素的动
态将有助于深入理解树木对干旱的响应机制。而一
些试验手段的运用 (如干旱与复水) 可能会为此类
研究找到突破口。Brodribb 等(2013) 通过干旱胁迫
与复水的试验方法从 2 个截然相反的过程清楚地阐
明了 2 种不同水分利用策略树种，即北美辐射松和
澳洲丝柏松 (Callitris rhomboidea) 的气孔开闭与叶
片中 ABA 含量关系的差异性，为深入探讨不同植物
应对干旱的策略和生理进化机制提供了新的思路。
3) 全球变化背景下，CO2 浓度与温度协同升高
将不可避免。然而，当前很少有研究涉及到二者的
交互作用如何影响树木干旱死亡过程。据笔者所
知，目前仅有 Duan 等 (2013; 2014 ) 以桉树 ( E．
globulus 和 E． radiata) 为对象发表过相关研究。研
究结果表明 CO2 浓度升高并不能缓解高温和干旱
对树木死亡的负效应。然而，此结论是否具有普遍
意义仍需要进一步验证。因此，CO2 浓度与温度升
高的交互对极端干旱作用的机制应成为新的研究方
向 (Way，2013)，从而为准确评估未来气候环境下
森林生态系统碳水平衡及碳源汇功能提供科学
依据。
参 考 文 献
Adams H D，Germino M J，Breshears D D，et al． 2013． Nonstructural
leaf carbohydrate dynamics of Pinus edulis during drought-induced
tree mortality reveal role for carbon metabolism in mortality
mechanism． New Phytologist，197 (4) : 1142 － 1151．
Adams H D，Guardiola-Claramonte M， Barron-Gafford G A， et al．
2009． Temperature sensitivity of drought-induced tree mortality
portends increased regional die-off under global-change-type
drought． Proceedings of the National Academy of Sciences，106
(17) : 7063 － 7066．
Allen C D，Macalady A K，Chenchouni H， et al． 2010． A global
overview of drought and heat-induced tree mortality reveals emerging
climate change risks for forests． Forest Ecology and Management，
259 (4) : 660 － 684．
Anderegg W Ｒ，Anderegg L D． 2013a． Hydraulic and carbohydrate
changes in experimental drought-induced mortality of saplings in two
conifer species． Tree Physiology，33 (3) : 252 － 260．
Anderegg W Ｒ，Kane J M，Anderegg L D． 2013b． Consequences of
widespread tree mortality triggered by drought and temperature
stress． Nature Climate Change，3 (1) : 30 － 36．
Anderegg W Ｒ，Berry J A，Smith D D， et al． 2012． The roles of
hydraulic and carbon stress in a widespread climate-induced forest
die-off． Proceedings of the National Academy of Sciences，109
(1) : 233 － 237．
Atkin O K，Macherel D． 2009． The crucial role of plant mitochondria in
orchestrating drought tolerance． Annals of Botany，103 (4) : 581 －
597．
Ayub G，Smith Ｒ A，Tissue D T，et al． 2011． Impacts of drought on leaf
respiration in darkness and light in Eucalyptus saligna exposed to
industrial-age atmospheric CO2 and growth temperature． New
Phytologist，190 (4) : 1003 － 1018．
Blackman C J，Brodribb T J，Jordan G J． 2009． Leaf hydraulics and
drought stress: response，recovery and survivorship in four woody
temperate plant species． Plant，Cell and Environment，32 (11 ) :
1584 － 1595．
Bogeat-Triboulot M B，Brosché M，Ｒenaut J，et al． 2007． Gradual soil
water depletion results in reversible changes of gene expression，
protein profiles，ecophysiology，and growth performance in Populus
euphratica，a poplar growing in arid regions． Plant Physiology，
143(2) : 876 － 892．
Breshears D D，Allen C D． 2002． The importance of rapid，disturbance-
induced losses in carbon management and sequestration． Global
Ecology and Biogeography，11 (1) : 1 － 5．
Breshears D D，Cobb N S，Ｒich P M，et al． 2005． Ｒegional vegetation
die-off in response to global-change-type drought． Proceedings of the
National Academy of Sciences of the United States of America，
811
第 11 期 段洪浪等: 干旱胁迫下树木的碳水过程以及干旱死亡机理
102(42) : 15144 － 15148．
Brodersen C Ｒ， McElrone A J， Choat B， et al． 2013． In vivo
visualizations of drought-induced embolism spread in Vitis vinifera．
Plant Physiology，161 (4) : 1820 － 1829．
Brodribb T J，Bowman D J，Nichols S，et al． 2010． Xylem function and
growth rate interact to determine recovery rates after exposure to
extreme water deficit． New Phytologist，188 (2) : 533 － 542．
Brodribb T J，Cochard H． 2009． Hydraulic failure defines the recovery
and point of death in water-stressed conifers． Plant Physiology，
149 (1) : 575 － 584．
Brodribb T J，Holbrook N M． 2004． Stomatal protection against hydraulic
failure: a comparison of coexisting ferns and angiosperms． New
Phytologist，162 (3) : 663 － 670．
Brodribb T J，McAdam S A M． 2013． ABA mediates a divergence in the
drought response of two conifers． Plant Physiology，162 ( 3 ) :
1370 － 1377．
Chaves M M． 1991． Effects of water deficits on carbon assimilation．
Journal of Experimental Botany，42 (1) : 1 － 16．
Choat B． 2013． Predicting thresholds of drought-induced mortality in
woody plant species． Tree Physiology，33 (7) : 669 － 671．
Choat B，Ball M，Holtum J． 2003． Pit membrane porosity and water
stress-induced cavitation in four co-existing dry rainforest tree
species． Plant Physiology，131 (1) : 41 － 48．
Choat B，Cobb A Ｒ，Jansen S． 2008． Structure and function of bordered
pits: new discoveries and impacts on whole-plant hydraulic function．
New Phytologist，177 (3) : 608 － 626．
Choat B，Jansen S，Brodribb T J，et al． 2012． Global convergence in the
vulnerability of forests to drought． Nature，491 (7426) : 752 － 755．
Choat B， Jansen S，Zwieniecki M A， et al． 2004． Changes in pit
membrane porosity due to deflection and stretching: the role of
vestured pits． Journal of Experimental Botany，55 (402) : 1569 －
1575．
Christensen J H，Hewitson B，Busuioc A，et al． 2007． Ｒegional climate
projections ∥ Climate change: The physical science basis．
Contribution of Working group I to the Fourth Assessment Ｒeport of
the Intergovernmental Panel on Climate Change． Cambridge
University Press，847 － 940．
Christman M A，Sperry J S，Adler F Ｒ． 2009． Testing the‘rare pit’
hypothesis for xylem cavitation resistance in three species of Acer．
New Phytologist，182 (3) : 664 － 674．
Dai A． 2011． Drought under global warming: a review． Wiley
Interdisciplinary Ｒeviews: Climate Change，2 (1) : 45 － 65．
Duan H，Amthor J S，Duursma Ｒ A，et al． 2013． Carbon dynamics of
eucalypt seedlings exposed to progressive drought in elevated［CO2］
and elevated temperature． Tree Physiology，33 (8) : 779 － 792．
Duan H，Duursma Ｒ A，Huang G，et al． 2014． Elevated［CO2］did not
ameliorate the negative effects of elevated temperature on drought-
induced mortality in Eucalyptus radiata seedlings． Plant，Cell and
Environment，37 (7) : 1598 － 1613．
Eamus D，Boulain N，Cleverly J， et al． 2013． Global change-type
drought-induced tree mortality: vapor pressure deficit is more
important than temperature per se in causing decline in tree health．
Ecology and Evolution，3 (8) : 2711 － 2729．
Hartmann H，Ziegler W，Kolle O，Trumbore S． 2013a． Thirst beats
hunger － declining hydration during drought prevents carbon
starvation in Norway spruce saplings． New Phytologist，200 ( 2 ) :
340 － 349．
Hartmann H，Ziegler W，Trumbore S． 2013b． Lethal drought leads to
reduction in nonstructural carbohydrates in Norway spruce tree roots
but not in the canopy． Functional Ecology，27 (2) : 413 － 427．
Hsiao T C． 1973． Plant responses to drought． Annual Ｒeview of Plant
Physiology，24 (1) : 519 － 570．
Hsiao T C，Acevedo E，Fereres E，et al． 1976． Drought，growth，and
osmotic adjustment． Philosophical Transactions of the Ｒoyal Society
of London． Series B，Biological Sciences，273 (927) : 479 － 500．
IPCC． 2007． Climate change 2007: the physical science basis∥Solomon
S，Qin D，Manning M，et al． Contribution of Working Group I to
the fourth assessment report of the Intergovernmental Panel on
Climate Change Cambridge， UK ＆ New York， NY， USA:
Cambridge University Press．
IPCC． 2012． Managing the risks of extreme events and disasters to
advance climate change adaptation∥Field C B，Barros V，Stocker
T，et al． Special report of the intergovernmental panel on climate
change． Cambridge， UK ＆ New York， NY， USA: Cambridge
University Press，582．
Jansen S， Choat B， Pletsers A． 2009． Morphological variation of
intervessel pit membranes and implications to xylem function in
angiosperms． American Journal of Botany，96 (2) : 409 － 419．
Krner C． 2003． Carbon limitation in trees． Journal of Ecology，91 (1) :
4 － 17．
Kozlowski T T，Pallardy S G． 2002． Acclimation and adaptive responses
of woody plants to environmental stresses． The Botanical Ｒeview，
68 (2) : 270 － 334．
Lens F，Sperry J S，Christman M A，et al． 2011． Testing hypotheses
that link wood anatomy to cavitation resistance and hydraulic
conductivity in the genus Acer． New Phytologist，190 (3) : 709 －
723．
McCree K J，Kallsen C E，Ｒichardson S G． 1984． Carbon balance of
sorghum plants during osmotic adjustment to drought． Plant
Physiology，76 (4) : 898 － 902．
McDowell N，Pockman W T，Allen C D，et al． 2008． Mechanisms of
plant survival and mortality during drought: Why do some plants
survive while others succumb to drought? New Phytologist，
178 (4) : 719 － 739．
McDowell N G． 2011． Mechanisms linking drought，hydraulics，carbon
metabolism，and vegetation mortality． Plant Physiology，155 (3) :
1051 － 1059．
McDowell N G， Beerling D J， Breshears D D， et al． 2011． The
interdependence of mechanisms underlying climate-driven vegetation
mortality． Trends in Ecology and Evolution，26 (10) : 523 － 532．
McDowell N G， Ｒyan M G， Zeppel M J， et al． 2013． Feature:
improving our knowledge of drought-induced forest mortality through
experiments， observations， and modeling． New Phytologist，
200 (2) : 289 － 293．
Meinzer F C． 2002． Co-ordination of vapour and liquid phase water
transport properties in plants． Plant， Cell and Environment，
911
林 业 科 学 51 卷
25 (2) : 265 － 274．
Meinzer F C， Johnson D M，Lachenbruch B， et al． 2009． Xylem
hydraulic safety margins in woody plants: coordination of stomatal
control of xylem tension with hydraulic capacitance． Functional
Ecology，23 (5) : 922 － 930．
Meinzer F C，McCulloh K A． 2013． Xylem recovery from drought-
induced embolism: where is the hydraulic point of no return? Tree
Physiology，33 (4) : 331 － 334．
Mitchell P J，O Grady A P，Tissue D T． 2013． Drought response
strategies define the relative contributions of hydraulic dysfunction
and carbohydrate depletion during tree mortality． New Phytologist，
197 (3) : 862 － 872．
Munns Ｒ． 1988． Why measure osmotic adjustment? Functional Plant
Biology，15 (6) : 717 － 726．
Nardini A，Battistuzzo M，Savi T． 2013． Shoot desiccation and hydraulic
failure in temperate woody angiosperms during an extreme summer
drought． New Phytologist，200 (2) : 322 － 329．
Niu S，Luo Y，Li D，et al． 2014． Plant growth and mortality under
climatic extremes: an overview． Environmental and Experimental
Botany，98 (1) : 13 － 19．
Peng C，Ma Z， Lei X， et al． 2011． A drought-induced pervasive
increase in tree mortality across Canada s boreal forests． Nature
Climate Change，1 (9) : 467 － 471．
Phillips O L，Arago L E O C，Lewis S L， et al． 2009． Drought
sensitivity of the amazon rainforest． Science，323 (5919) : 1344 －
1347．
Phillips O L，Van der Heijden G，Lewis S L，et al． 2010． Drought-
mortality relationships for tropical forests． New Phytologist，
187 (3) : 631 － 646．
Pockman W T，Sperry J S． 2000． Vulnerability to xylem cavitation and
the distribution of Sonoran desert vegetation． American Journal of
Botany，87 (9) : 1287 － 1299．
Quirk J， McDowell N G， Leake J Ｒ， et al． 2013． Increased
susceptibility to drought-induced mortality in Sequoia sempervirens
(Cupressaceae) trees under cenozoic atmospheric carbon dioxide
starvation． American Journal of Botany，100 (3) : 582 － 591．
Ｒobredo A，Pérez-López U，de la Maza H S，et al． 2007． Elevated CO2
alleviates the impact of drought on barley improving water status by
lowering stomatal conductance and delaying its effects on
photosynthesis． Environmental and Experimental Botany，59 (3 ) :
252 － 263．
Sala A，Piper F，Hoch G． 2010． Physiological mechanisms of drought-
induced tree mortality are far from being resolved． New Phytologist，
186 (2) : 274 － 281．
Sala A，Woodruff D Ｒ，Meinzer F C． 2012． Carbon dynamics in trees:
feast or famine? Tree Physiology，32 (6) : 764 － 775．
Sevanto S，McDowell N G，Dickman T，et al． 2013． How do trees die?
A test of the hydraulic failure and carbon starvation． Plant，Cell and
Environment，37 (1) : 153 － 161．
Sperry J S． 2000． Hydraulic constraints on plant gas exchange．
Agricultural and Forest Meteorology，104 (1) : 13 － 23．
Sperry J S，Donnelly J Ｒ，Tyree M T． 1988a． A method for measuring
hydraulic conductivity and embolism in xylem． Plant，Cell and
Environment，11 (1) : 35 － 40．
Sperry J S，Tyree M T． 1988b． Mechanism of water stress-induced xylem
embolism． Plant Physiology，88 (3) : 581 － 587．
Tyree M T，Sperry J S． 1989． Vulnerability of xylem to cavitation and
embolism． Annual Ｒeview of Plant Physiology and Plant Molecular
Biology，40 (1) : 19 － 38．
Tyree M T，Zimmermann M H． 2002． Xylem structure and the ascent of
sap，2nd ed． Berlin: Heidelberg and New York，Springer．
Urli M，Porté A J，Cochard H，et al． 2013． Xylem embolism threshold
for catastrophic hydraulic failure in angiosperm trees． Tree
Physiology，33 (7) : 672 － 683．
Way D A． 2013． Will rising CO2 and temperature exacerbate the
vulnerability of trees to drought? Tree Physiology，33 (8) : 775 －
778．
Wheeler J K，Sperry J S，Hacke U G，et al． 2005． Inter-vessel pitting
and cavitation in woody Ｒosaceae and other vesselled plants: a basis
for a safety versus efficiency trade-off in xylem transport． Plant，Cell
and Environment，28 (6) : 800 － 812．
Will Ｒ E，Wilson S M，Zou C B，et al． 2013． Increased vapor pressure
deficit due to higher temperature leads to greater transpiration and
faster mortality during drought for tree seedlings common to the
forest-grassland ecotone． New Phytologist，200 (2) : 366 － 374．
Wilson D Ｒ，van Bavel C H M，McCree K J． 1980． Carbon balance of
water-deficient grain sorghum plants． Crop Science，20 (2) : 153 －
159．
Wullschleger S，Tschaplinski T，Norby Ｒ． 2002． Plant water relations at
elevated CO2 － implications for water-limited environments． Plant，
Cell and Environment，25 (2) : 319 － 331．
Zimmermann M H． 1983． Xylem structure and the ascent of sap． Berlin /
Heidelberg /New York /Tokyo: Springer-Verlag，143．
(责任编辑 王艳娜)
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