全 文 ：第 !" 卷 第 # 期
$ % & % 年 # 月
林 业 科 学
’()*+,)- ’)./-* ’)+)(-*
/012!"!+02#
’345!$ % & %
多年施用氮肥对水曲柳人工林内生菌根
真菌侵染及其根尖形态的影响!
孙6癑6庄海峰6贾淑霞6谷加存6王政权
"东北林业大学林木遗传与生物技术教育部重点实验室6哈尔滨 &>%%!%$
摘6要!6以水曲柳人工林 & 级根为研究对象!通过施氮肥处理!对不同季节和不同土壤深度根系取样!研究施用
氮肥对根尖内生菌根真菌侵染率和形态与土壤 +有效性’季节和土壤深度的关系% 结果表明&&$ 施 +肥处理导致
水曲柳人工林 & 级根的菌根真菌侵染率显著降低 &&j!季节和土壤深度对 & 级根的侵染率影响显著!其中春季 :
夏季 :秋季!土壤表层高于亚表层# $$ 施 +肥导致 & 级根长度显著降低!季节和处理之间的交互作用影响 & 级根
的直径和根长!季节’土层和处理 7 者的交互作用影响根长和比根长# 7$ 与未侵染菌根真菌的 & 级根形态相比!菌
根真菌侵染导致 & 级根平均直径未发生变化!长度略有降低!而比根长则显著减小% 这种根系形态变化规律在不
同处理’不同季节和不同土壤深度上表现一致%
关键词&6水曲柳# /-菌根真菌# 细根形态# 直径# 长度# 比根长
中图分类号! ;&!72$" ;#!<666文献标识码!-666文章编号!&%%& =8!<<#$%&%$%# =%%>% =%<
收稿日期& $%%# =%8 =$&#修回日期&$%&% =%& =%7%
基金项目& 国家自然科学基金重点项目"7%&7%&"%$ %
!王政权为通讯作者%
K11).’/"1%#’("3)*I)(’#$#X-’#"*"*28S;."((,#X-$I&*3-$+"$"*#X-’#"*-*=6""’
S"(B,"$"3; "1’,)I#(/’W(=)(6""’/#*:2%;"(.*5%(3*,.2"#% N$-*’-’#"*#*
6)/B"*/)’" ’,)."$"*#X-’#"*
’HE CH36mDHLEF9LIN3EF6kIL’DH[IL6WH kILUHE6MLEFmD3EFoHLE
"!"#$%&’(%)’(#’*+’(",)L(""V"1")4.:5D(’3"5"1)%12 >4’)".91’/’0#’*F414,)(#’*-2;.%)4’1! G’()9"%,)+’(",)(#J143"(,4)#6@%(&41 &>%%!%$
89/’(-.’&6)E 0OR3OS0R3S3USSD3O31LSI0ETDI4 X3SZ33E /-JPU0OODIQL1NHEFILER +(%C41;,5%12,9;(4.% O00STHER3O
N3OSI1IQLSI0E U0ERISI0E! JPU0OODIQL1U010EIQLSI0E LER O00SSI4 J0O4D010FP! THUD LTO00SRILJ3S3O! 13EFSD LER T43UINIUO00S
13EFSD "’G.$ 0NSD3NIOTS0OR3OO00STZ3O33[LJIE3R LSRIN3O3EST0I1R34SD LER T3LT0ET5,DITTSHRPZLTU0ERHUS3R LSLTIS3
0NbL0#3OTDLE B0O3TSG3T3LOUD ’SLSI0E IE $%%>2,D3O3TH1STTD0Z3R SDLS/-JPU0OODIQL1NHEFL1IEN3USI0E OLS3IE SD3NIOTS
0OR3OO00STZLTF3E3OL1PO3RHU3R &%j HER3OT0I1+LRRISI0E! ZDIUD VLOI3R ZISD T0I1R34SDTLER T3LT0ET5,D3IEN3USI0E
OLS3IE T4OIEFZLTSD3DIFD3TS! N010Z3R XPSDLSIE THJJ3OLER LHSHJE5,D3IEN3USI0E OLS3IE % =&% UJ1LF3O0NSD3T0I1
ZLTTIFEINIULESDIFD3OU0J4LO3R S0SD3&% =$% UJ0NSD3T0I15)E U0J4LOIT0E ZISD E0EYJPU0OODIQL1O00ST! /-JPU0OODIQL1
IEN3USI0E RIR E0SL1S3OO00SRILJ3S3OLER 13EFSD! XHSTIFEINIULES1PR3UO3LT3R ’G.5,D0T3UDLEF3T0NO00SSI4 J0O4D010FP
Z3O3U0ETITS3ESIE RIN3O3ESSO3LSJ3EST! T0I1R34SDTLER T3LT0ET5,D3NIERIEFTTHFF3TS3R SDLSSD3R3FO330NU010EIQLSI0E XP
/-JPU0OODIQL1NHEFIIE SD3NIOTS0OR3OO00ST0N+(%C41;,5%12,9;(4.% ZLTR343ER3ESH40E SD3+LVLI1LXI1ISP! T0I1R34SDT
LER T3LT0ET! LER SD3O00SJ0O4D010FPZLTUDLEF3R XP/-JPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E! ZDIUD L1HT3NH1hE0Z13RF3S0
Z3O3IE HER3OTSLERIEF4OIEUI4130NNIE3O00S10EF3VISPLER SHOE0V3OIE SDITN0O3TS3U0TPTS3J5
:); <"(=/&6+(%C41;,5%12,9;(4.%# /-JPU0OODIQL1NHEFI# NIE3O00SJ0O4D010FP# RILJ3S3O# 13EFSD# T43UINIUO00S13EFSD
"’G.$
66细根形态与功能具有密切联系 "fO3FISQ3O!
$%%<$!不同形态细根在陆地生态系统碳"($和养分
循环中的作用存在较大差异% 例如!fO3FISQ3O等
"$%%$$对北美 # 个温带阔叶和针叶树种研究表明&
生长在根系末端的 & 级根直径细’+浓度高’呼吸速
率快!主要起吸收功能作用!而高级根则相反!主要
起运输和储藏作用# WH0等 " $%%"<41;,D%/;,)(4,$前 7 级根研究发现& 直径最细的 &
级根寿命最短!死亡后归还到土壤中的 (和 +平均
占前 7 级根的 >%j和 "!j% 细根的这种生理生态
6第 # 期 孙6癑等& 多年施用氮肥对水曲柳人工林内生菌根真菌侵染及其根尖形态的影响
功能 依 赖 于 菌 根 真 菌 " *ITT3ETSLS")%/O! &##8#
fO3FISQ3O")%/O!$%%$$% 菌根真菌作为根系的重要组
分!不但帮助细根吸收养分和水分 "-13E! &##$$!
而且影响细根的生理生态过程!如细根寿命和周转
"*ITT3ETSLS")%/O!$%%$$% lIEF等"$%%$$对外生菌根
树种火炬松"<41;,)%"2%$研究表明&未侵染菌根真
菌的细根 "直径 g& JJ$寿命 &<& 天 "年周转率
$2%$$!而侵染的细根寿命 7<< 天"年周转率 %2#!$#
900h3O等 " &##> $ 在内生菌根树种杨树 "<’D;/;,
T45$同样发现菌根真菌侵染影响细根寿命% 因此!
菌根真菌侵染对细根生理生态功能的影响是根系生
态学关注的重要研究内容"fO3FISQ3O!$%%<$%
菌根真菌侵染和细根形态均与土壤氮"+$有效
性密切相关% 已往的研究表明&菌根真菌对根尖
"或 & 级根$细胞的侵染直接影响到细根形态"?3OSL
")%/O! &##7$!同时受土壤 +有效性的影响!使侵染
和未侵染的根尖吸收功能存在差异% (OHQ等
"$%%!$通过研究角豆树"="(%)’14% ,4/4M;%$发现& 养
分贫瘠条件下被菌根真菌侵染的根尖对 +的吸收
速率比未被侵染的根尖高出 #%j!在养分充足条件
下也达到 7%j _!%j% 此外!菌根真菌侵染影响根
尖形态!?3OSL等 "&##%$对青蒜 "7/4;5D’((;5$的
研究发现& 内生菌根侵染后根系的分支增加!根长
减小# 93SOIUh 等 " &#<< $ 对 美 国 西 部 须 芒 草
"712(’D’0’1 0"(%(24$的研究可知&内生菌根真菌侵
染后细根直径未发生变化!但比根长显著降低% 土
壤 +有效性’菌根真菌侵染和根尖形态之间存在重
要关 系 "lLXIO")%/O! &##8# +I1T3E ")%/O! &##<#
?IRLOS0ER0")%/O! $%%&$% 目前国外的研究结果主要
是 & 年生或多年生草本植物在实验室得到的!对于
野外树木根尖在这方面的研究很少% 我国对这方面
研究也主要是在农作物或草本植物中 "刘润进等!
$%%8$!主要考虑土壤养分对内生菌根真菌侵染率
的影响等%
水曲柳 "+(%C41;,5%12,9;(4.%$是内生菌根树
种% & 级根是典型的吸收根!其形态变化影响生理
和生态功能 "WH0")%/O! $%%研究表明&水曲柳 & 级根形态存在明显的变异!这种
变异是受菌根真菌侵染影响的还是受土壤养分影响
的不清楚% 本研究通过施肥处理’不同季节和不同
土层生长的根尖取样& &$ 研究土壤 +有效性与不
同季节’不同土层生长的根尖菌根真菌侵染率的关
系# $$ 揭示内生菌根真菌对根尖直径’长度和比根
长影响# 7$ 探讨施肥和菌根真菌对根尖形态的综
合作用% 为了解水曲柳 & 级根形态与内生菌根真菌
侵染’土壤 +有效性’生长季节和着生土层之间的
关系!为深入研究树木根系结构与功能奠定基础%
&6材料与方法
>D>?研究区自然概况
研究地点位于黑龙江省尚志市东北林业大学帽
儿山实验林场尖砬沟森林培育实验站 "&$8\7%](
&$8\7!]*!!>\$&](!>\$>]+$% 该地区属温带大陆
性季风气候!年均气温 $2< ‘!年均降水量 8$7 JJ!
年均蒸发量 & %#! JJ!无霜期 &$% _&!% 天!$&% ‘
积温 $ >$" ‘% 样地设于山坡中上部!坡度 &7\左
右!土壤为暗棕壤!平均土层厚度 !% _>% UJ% 林分
为 &# 年生水曲柳人工纯林!株行距 &2> Jd$2% J%
目前树高和胸径分别为"&$2#% s&2%7$ J和"&$2>%
s%2>#$ UJ%
>DF?研究方法
&2$2&6样地设置6在山坡中上部 "海拔 !<% _
>%% J!坡向西坡!坡度 && _&>\左右$的水曲柳人工
林内设置 " 块样地"面积 $% Jd7% J$!其中!7 块
样地为对照!另外 7 块样地为施肥处理% 立地条件
相对一致% $%%7($%%> 年间!从 >(# 月!每月中旬
分别在施肥样地内施氮肥 "硝酸铵$!年施肥量为
&% F+)J=$%根据土壤温度的季节变化确定每月施
肥量!其中 > 和 # 月施肥量均为 &>2$>j!" 和 < 月
施肥量均为 $&j!8 月施肥量为 $82>j%
&2$2$6根系取样和分级6$%%> 年 > 月 &> 日’8 月
&> 日和 # 月 &> 日分别在 " 块样地内取样!每块样
地随机选择 7 个样点!每样点用 $% UJ"长$ d&% UJ
"宽 $ d &% UJ"高 $ 的取样器由上至下分 $ 层
"% _&% UJ!&% _$% UJ$取土柱样品% fO3FISQ3O等
"$%%$$采用该取样方法研究北美 # 个树种的 & _>
级根!因此!该取样方法能够取到根尖部位% 从土柱
样品中将全部根系取出!装入贴有标签的封口袋中%
在实验室内!根据 fO3FISQ3O等"$%%$$方法将 & 级根
取下保存在装有 B--固定液的塑料瓶中!在各塑料
瓶上贴上标签进行菌根真菌侵染鉴别%
&2$276菌根侵染的观察和细根形态的测定6从每
一个装有 B--固定液的塑料瓶中随机取出 7% 个根
编号"& _7% 号$!分别称量单个根的鲜质量 "精度
%2%%% %& $! 然 后 将 这 7% 个 根 用 *f’e+
*KfG*’’)e+&%%%%K.彩色扫描仪逐个进行扫描!
用根系分析软件 "MIEGDIQ0$分析单个根的直径和
长度% 采用 ,OP4LE X1H3染色法 "fDI1I4T")%/O!
%$对这些样品按编号进行染色和制片!并在显
微镜下分别统计被丛枝菌根真菌侵染的细胞数量和
&>
林 业 科 学 !" 卷6
未侵染的细胞数量!计算菌根侵染率% 菌根侵染
率 i侵染的细胞数A总细胞数 d&%%j "刘润进等!
$%%8$% 对照和施肥样地每个取样季节各分析 & 级
根菌根真菌侵染总数 >!% 条"根数 7% d样点数 7 d
样地数 7 d土层数 $$!这些根系样品均是取自根尖
往上 & UJ范围内!包括根冠’分生区’伸长区和成熟
区% 由于样品经过 ,OP4LE X1H3法染色后!根组织中
的物质除菌丝外全部被剔除!这样计算生物量会产
生极大偏差!本研究比根长是采用鲜质量计算的
结果%
&2$2!6土壤有效氮和土壤温度的测定6$%%> 年 >!
8!# 月取样同时!在各个取样点上取出 7%% F左右新
鲜土壤!装入塑料袋密封放入低温箱"$ _! ‘$!然
后带回实验室分析土壤硝态氮’铵态氮含量和土壤
含水量% 硝态氮采用酚二磺酸比色法 "鲁如坤!
$%%%$!铵态氮采用靛酚蓝比色法 "鲁如坤!$%%%$%
土壤温度采用便携针式土壤温度计" ’,Y"7&%!美国
’f公司$在土壤 > 和 &> UJ深处每天观测 7 次"<&
%%! &!&%%! $%&%%$% 各取样季节的土壤有效 +平
均含量’> 和 &> UJ平均温度和土壤含水量见表 &%
表 >?水曲柳林样 H&>H .A深土壤温度%土壤有效氮以及土壤含水量的季节动态#平均值 Y标准差$ !
4-9@>?!"#$’)AB)(-’&()-’=)B’,"1H -*=>H .A& ’"’-$-7-#$-9$)*#’("3)*-*=/"#$A"#/’&()
#*)OB)(#A)*’-$B$"’/"1:2%;"(.*5%(3*,.2"#% #A)-*Y!0$
月份
b0ESD
土壤含水量
’0I1J0ITSHO3Aj
土壤温度 ’0I1S3J43OLSHO3A‘ 土壤有效氮 +LVLI1LXI1ISPA"JF)hF=& $
> UJ &> UJ 施肥 B3OSI1IQ3R 对照 (0ESO01
> !%2<% s827> L 72<" s%2&# U &2"< s%2$> U $<2&" s72>" X $72<& s72&$ X
8 !!28% s"2%8 L &"2<> s%2&% L &>27$ s%2%# L ""2%% s>2<" L 7$2$8 s$28$ L
# 7827" s>2&7 L &727! s%2&7 X &72%! s%2&# X $828$ s$2<> X &!2$# s%2$% U
66!同列不同小写字母表示差异显著 "$ % ,D3RIN3O3ESTJL113S3OTIERIULS3R TIFEINIULESRIN3O3EU3LS%2%> 13V315下同% ,D3TLJ3X310Z5
&2$2>6数据分析6首先对各次采样分析结果数据
计算平均值和标准差!然后采用方差分析方法分析
& 级根侵染率’直径 "JJ$’长度 "UJ$ 和比根长
"J)F=&$与施肥处理’季节和土层之间的差异% 真
菌侵染率采用季节’土层和施肥处理"7 d$ d$$混
合模型"fGe(b)K*@$进行检验% 直径’长度和比
根长采用季节’土层’施肥处理和真菌侵染"7 d$ d
$ d$$混合模型进行检验% 同时分析这些因子之间
的交互作用!显著性水平 !i%2%>!采用 ’f’’ &&2>
软件处理数据!’IFJL410S#2% 软件制图%
$6结果与分析
FD>?施 %肥处理%土壤深度和季节对菌根真菌侵
染率的影响
施 +肥处理’土壤深度和季节对水曲柳人工林
& 级根内生菌根真菌侵染率有显著影响 "7 个因子
显著性水平 致菌根真菌侵染率显著降低!施肥"7#2!j$比对照
">%27j$平均减少 &%2#j "图 &$% 无论施肥或不
施肥!表层土壤"% _&% UJ$侵染率"施肥为 !72%j!
图 &6水曲柳 & 级根菌根侵染率在对照和施肥样地’
不同土层和季节的变化"平均值 s标准差$
BIF5&6,D3OLS30N/-JPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E IE SD3NIOTS0OR3OO00ST0N+O5%12,9;(4.%
ZISD RIN3O3EST0I1R34SDTLER T3LT0ETIE U0ESO01LER N3OSI1IQ3R 410ST"J3LE s’@$
对照为 >>27j$高于亚表层 "&% _$% UJ!施肥为
7>227j$% 菌根侵染率具有明显的季
节变化!春季最高"施肥为 !<2#j!对照为 >"2#j$!
秋季最低"施肥为 $<2>j!对照为 !72$j$"图 &$%
$>
6第 # 期 孙6癑等& 多年施用氮肥对水曲柳人工林内生菌根真菌侵染及其根尖形态的影响
表 F?水曲柳人工林 > 级根菌根侵染率%直径%长度和比根长的方差分析结果!
4-9@F?6)/&$’/"18%W28A;."((,#X-$."$"*#X-’#"*& =#-A)’)(& $)*3’,-*=!6M<)()’)/’)=&/#*3 -*
8%W281"(’,)1#(/’"(=)((""’/#*:45%(3*,.2"#%
变异
’0HOU30NVLOILSI0E
2*
侵染率
)EN3USI0E OLS3
直径
@ILJ3S3O
长度
.3EFSD
比根长
’G.
季节 ’3LT0E $ %2%%% %2%%7 %2%%% %2$>%
土层 @34SD & %2%%% %28>& %2%&$ %2%$#
处理 ,O3LSJ3ES & %2%%% %2$!< %2%%% %2""#
侵染 )EN3USI0E & ( %2%88 %2%#> %2%%!
季节 d土层 ’3LT0E dR34SD $ %2$%8 %2%7" %2<>& %27<&
季节 d处理 ’3LT0E dSO3LSJ3ES $ %27<& %2%&% %2%$! %2%>"
季节 d侵染 ’3LT0E dIEN3USI0E $ ( %27>8 %2>"8 %2"<%
土层 d处理 @34SD dSO3LSJ3ES & %2!<< %27## %2$<< %2%%%
土层 d侵染 @34SD dIEN3USI0E & ( %2"87 %28%> %2>8$
处理 d侵染 ,O3LSJ3ESdIEN3USI0E & ( %2>$8 %2!%" %2#<<
季节 d土层 d处理 ’3LT0E dR34SD dSO3LSJ3ES $ %2"&% %2$7> %2%!! %2%$8
季节 d土层 d侵染 ’3LT0E dR34SD dIEN3USI0E $ ( %2#&" %2">" %2!"!
土层 d处理 d侵染 @34SD dSO3LSJ3ESdIEN3USI0E & ( %2>#< %2$#> %2<"#
季节 d土层 d处理 d侵染 ’3LT0E dR34SD dSO3LSJ3ESdIEN3USI0E ! ( %2#7$ %288< %2#8#
66! 真菌侵染状况不能再用于检验真菌侵染率!因此在方差分析表中用短线表示% ’0J3NLUS0OT0OSD3IES3OLUSI0ETLJ0EFSD3T3NLUS0OTZ3O3E0S
L441IULX13S0IEN3USI0E OLS3LER SDHTZ3O3IERIULS3R ZISD RLTD3T5
FDF?施肥处理和菌根真菌侵染对 > 级根直径的
影响
施肥处理和内生菌根真菌侵染对 & 级根直径影
响不显著"< i%2$!径影响显著"< i%2%%7!表 $$% 侵染和未侵染的 &
级根直径均为"%2$8 s%2%$$ JJ% 季节变化对直径
有显著影响 "< i%2%%7!表 $$!夏季最高!春季和
秋季较低 "图 $ $% 其中!对照样地夏季直径为
"%2$8 s%2%$ $ JJ!春季和秋季分别为 " %2$" s
%2%&$ JJ和"%2$" s%2%$$ JJ!施肥样地夏季直径
为"%2$< s%2%$ $ JJ!春季和秋季分别为 "%2$" s
%2%&$ JJ和 "%2$! s%2%$ $ JJ% 此外!季节与土
层!季节与处理的交互作用对直径也有显著影响
"< i%2%7"!< i%2%&%!表 $$%
图 $6不同土层和季节对施肥和菌根真菌侵染对水曲柳 & 级根直径的影响
BIF5$6,D33N3UST0NN3OSI1IQLSI0E LER /-JPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E 0E RILJ3S3O0NSD3NIOTS0OR3OO00ST0N
+O5%12,9;(4.% IE RIN3O3EST0I1R34SDTLER T3LT0ET
7>
林 业 科 学 !" 卷6
FDC?施肥处理和菌根真菌侵染对水曲柳 > 级根长
度的影响
施肥处理’季节和土层显著降低了 & 级根根长
"7 个因子显著性水平 !表 $$!内生菌根真
菌侵染使 & 级根长度略有降低!但差异不显著"%2%#>!图 7!表 $$% 对照样地中!菌根侵染平均单根
长度 " %2#$ s%2&% $ UJ与未侵染长度 " &2%& s
%2&<$UJ相比降低 <2#j!同样!在施肥样地中!菌根
侵染导致单根长度平均降低 "2#j -菌根侵染长度
为"%2<& s%2&%$UJ!未侵染为 "%2<8 s%2&$$UJ.%
不同季节"< g%2%%&$’不同土层"< g%2%>$和不
同处理"< g%2%%&$以及 7 者的交互作用 "< g
%2%>$对根长都有显著影响"表 $$% & 级根长度从
春季到秋季逐渐降低"图 7$!土壤亚表层 & 级根平
均长 度 " %2#! s%2&$ $ UJ 明 显 高 于 土 壤 表 层
"%2<" s%2&7$UJ!对照样地和施肥样地 & 级根平均
长度分别为"%2#" s%2&!$和"%2外!季节与处理的交互作用对长度也有显著影
响"< i%2%>!表 $$%
图 76不同土层和季节对施肥和菌根真菌侵染对水曲柳 & 级根长度的影响
BIF576,D33N3UST0NN3OSI1IQLSI0E LER /-JPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E 0E 13EFSD 0NSD3NIOTS0OR3OO00ST0N
+O5%12,9;(4.% IE RIN3O3EST0I1R34SDTLER T3LT0ET
图 !6不同土层和季节对施肥和菌根真菌侵染对水曲柳 & 级根长度的影响
BIF5!6,D33N3UST0NN3OSI1IQLSI0E LER /-JPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E 0E ’G.0NSD3NIOTS0OR3OO00ST
0N+O5%12,9;(4.% IE RIN3O3EST0I1R34SDTLER T3LT0ET
FDG?施肥处理和菌根真菌侵染对水曲柳 > 级根比
根长的影响
施肥处理和季节对 & 级根比根长" ’G.$影响不
显著"< i%2""#!< i%2$>%!表 &$!内生菌根真菌
侵染影响显著"< i%2%%!!表 $$!导致比根长显著
下降"图 !$% 对照样地中!菌根真菌侵染导致 ’G.
!>
6第 # 期 孙6癑等& 多年施用氮肥对水曲柳人工林内生菌根真菌侵染及其根尖形态的影响
降低 &!2!j -菌根侵染比根长为 " &$!2> s$&2& $
J)F=&!未侵染为"&!>2! s7&2<$J)F=& .!施肥样地
中比根长降低 &72#j-菌根侵染比根长为"&$82" s
$!2$$J)F=&!未侵染为"&!<27 s$#2&$J)F=& .% 土
层对 & 级根 ’G.也有显著影响"< g%2%>!表 &$!
亚表层 & 级根平均 ’G."&!!2$ s$"2$$J)F=&明显
高于表层"&$<28 s$"2#$J)F=&% 此外!土层与处
理!季节’土层与处理的交互作用对 ’G.有显著影
响"< i%2%%&!< i%2%$8!表 $$%
76结论与讨论
CD>?施肥对水曲柳内生菌根真菌侵染率的影响
根系与菌根真菌共生是植物长期进化的产物!
陆地生态系统中 #%j左右的植物根系都着生菌根
真菌"-13E! &##$ $!主要功能是扩大根系吸收面
积’帮助根系吸收养分和水分!尤其是在胁迫条件下
"刘润进等! $%%8$% 但是!菌根真菌侵染程度受树
种"(DL4IE ")%/O! $%%$$’土壤 +有效性"ML13ERL")
%/5! &##<$’土壤温度和水分的限制 "900h3O")%/O!
&##># GH0STL1LIE3E ")%/O! $%%$$% 已往的研究表明&
菌根真菌对土壤 +有效性反应敏感!随着土壤 +有
效性增加根系菌根真菌侵染率降低 "?OHERO3S!
$%%$$% 例如!’JISD 等"&#<"$对沙葱"7/4;5."D%$
研究表明& 增施 +肥会降低 /-菌根真菌的侵染
率# (L40OE 等"&##>$对欧石楠"=%/;1% 3;/0%(4,$研
究认为& 有效氮的增加可以减少菌根的数量或者降
低菌根的活性% 本研究结果表明&施 +肥处理后水
曲柳 & 级根菌根真菌侵染率显著降低"&!表 $ $!表层平均降低 $$j!亚表层平均降低
$&j% 施 +肥处理导致侵染率降低可能有 7 个主
要原因& 第一!施肥降低林地土壤中菌根真菌数量%
(0J4S0E 等"$%%!$在北美阔叶林研究发现!施 +肥
"&> F)J=$L=&$导致真菌生物量减少 78j# 贾淑霞
等 " $%%# $ 对 水 曲 柳 林 分 研 究 表 明! 施 + 肥
"&% F)J=$L=&$导致水曲柳林地真菌数量比对照减
少 8%j!微生物生物量减少 87j% 真菌生物量和数
量降低!可能导致菌根真菌侵染率降低% 第二!施肥
降低林地土壤 49值% 土壤 49是影响菌根真菌发
育的重要因素!直接影响孢子萌发和菌丝生长 "刘
润进等! $%%8$% 绝大多数菌根真菌在微酸性土壤
中发育良好!49过高或过低都不利于菌根真菌生长
和繁殖% 在水曲柳林地施肥导致土壤 49从 "2&"
下降到 !27"!说明施肥后土壤酸化可能是侵染率降
低的原因之一% 第三!施 +肥降低根系对菌根真菌
的依赖程度% 根据植物成本 =效益理论 "U0TSY
X3E3NIS$"*ITT3ETSLS")%/5! &##8$!菌根真菌的主要作
用是帮助根系吸收养分和水分!维持菌丝正常生理
活动需要投入光合产物"($% 当土壤养分"如 +!f$
有效性较高时!根系对菌根真菌的依赖性降低!投入
到真菌中的 (会减少!植物则主动在新根表面减少
菌丝侵染的位点数"(DL4IE ")%/O! $%%$$% 因此!施
+肥导致水曲柳 & 级侵染率降低可能与根系对菌根
真菌依赖程度降低有关%
菌根真菌侵染率具有明显的季节性!尤其是在
温带地区!主要是菌根真菌孢子萌发和菌根形成与
土壤温度和湿度有关"刘润进等! $%%8$% 已往的研
究表 明& 夏 季 侵 染 率 高 于 春 季 和 秋 季! 例 如!
?OHERO3S等 " &##! $ 对澳大利亚桉树 "-;.%/#D);,
5%(041%)%$’’ZLSP等 " &##< $对美国可食松 "<41;,
"2;/4,$研究均发现夏季侵染率最高!这种季节性格
局同样在草本植物和农作物中得到 "lLXIO")%/5
&##8# GH0STL1LIE3E ")%/O! $%%$$% 但是本研究结果
发现& 水 曲 柳的 菌根 真 菌侵 染率 在 春 节 最 高
">7j$!随后是夏季"!"j$和秋季"7"j$!表层和
亚表层以及施肥处理都具有相同的格局"图 &$% 不
仅在水曲柳中发现菌根真菌春季侵染率高!而且在
其他木本植物中也报道过% 例如!-13E"&#<7$对灌
木滨藜 "7)(4D/"C0%(21"(4$研究发现 ! 月份侵染率
8*(;)4.’,%$和山葡萄"B4)4,%5;("1,4,$等研究也发现春
季侵染率高于其他季节"刘润进等! $%%8$% 笔者推
测水曲柳菌根真菌侵染率与气候季节性格局不一致
的主要原因可能是与根系生理活动和碳水化合物含
量相关% 作为与根系共生的菌根真菌!尤其是内生
菌根真菌在皮层细胞繁殖和生长依赖于根系提供碳
水化合物"’IJLOR ")%/O! $%%$$% 梅莉等"$%%"$研究
表明水曲柳细根在 ! 月下旬开始生长!> 月份达到高
峰% 进一步研究发现&水曲柳 & 级根可溶性糖浓度春
季最高"!&2"> JF)F=& $!夏季"828& JF)F=& $和秋季
""28# JF)F=&$逐渐降低"梅莉! $%%"$% 皮层细胞可
溶性糖浓度高"分泌物量也多$可能刺激土壤中的菌
丝向根系伸展"e1TT0E ")%/O! $%%7$!导致侵染率升高%
尽管夏季土壤温度和水分都适宜孢子和菌丝生长!但
是由于 & 级根组织中可溶性糖浓度较低!供给菌丝的
(较少!因此!限制了菌丝的繁殖和生长%
CDF?内生菌根真菌侵染对 > 级根形态的影响
细根形态与生理功能密切相关 "fO3FISQ3O!
$%%<$% 生长在根系末端的 & 级根最容易被菌丝侵
染!也最容易死亡% 主要是因为 & 级根具有皮层薄
壁细胞"WH0")%/O! $%%>>
林 业 科 学 !" 卷6
根长短’比根长高"fO3FISQ3O")%/O! $%%$# WH0")%/O!
$%%!$以及 +浓度高和呼吸强"?HOS0E ")%/O! $%%$$
的特点% 已有研究表明&共生菌根真菌引起根系形
态发生改变!而且随着真菌类型’树种及环境条件的
变化而变化% 例如!WD0TD 等"$%%"$研究马占相思
"7.%.4% 5%104;5$苗木发现!接种内生菌根真菌引
起根茎显著增粗# G0HTT3LH 等"&##!$研究火炬松苗
木证实!外生菌根真菌侵染导致根长增加# ?3OSL等
"&##>$研究红叶李"<(;1;,."(%,4*"(%$也发现!侵染
内生菌根真菌的苗木比根长"’G.$降低% 本研究表
明&菌根真菌侵染引起 & 级根直径增加和长度降低!
但是差异不显著"图 $!7!表 $$!对 ’G.降低"平均
降低 &!2$j$差异显著"图 !!表 $$% 施肥处理同时
降低根长"图 7!表 $$!对直径和比根长没有显著影
响!施肥处理与侵染之间也不存在显著的交互作用
"表 $$% 本研究结果以及其他研究都说明& 菌根真
菌侵染对细根形态的影响具有复杂性!影响哪些形
态指标因树种不同而有显著差别% 因此!在分析细
根形态指标时!不能忽略菌根真菌潜在的影响%
在形态指标中!直径’长度和 ’G.之间具有明
显的相关性!对于同一树种 ’G.直接受直径和单个
根长的影响"*ITT3ETSLS")%/5! &##8$% 内生菌根真菌
侵染导致水曲柳 ’G.显著下降可能有 $ 个主要原
因& 第一!内生菌根真菌侵染导致根尖生长速度下
降引起 ’G.降低% 根伸长生长主要是着生在根系
末端的 & 级根的生长!通过根尖分生组织不断分裂
和细胞伸长完成% ?3OSL等"&##%$研究青蒜发现!内
生菌根真菌侵染后根尖分生组织中有分裂能力的细
胞数量减少!不具有分裂能力的细胞数量增加!导致
& 级根生长速率减慢% G3T3ER3T等"$%%<$在研究苹
果"F%/;,2’5",)4.%$细根时发现!被真菌侵染的根
尖生长速率为每天 !2< JJ!而没有侵染的根为每天
>27 JJ%在本研究中!没有测定根尖生长过程!但是
侵染菌根真菌的 & 级根平均根长比未侵染的 & 级根
平均降低 82#j!这也说明菌根侵染引起 & 级根生
长速率下降% 第二!内生菌根真菌侵染后导致皮层
组织细胞内含物增加使单位长度根重量增加"?3OSL
")%/5! &##>$% 如果直径不变"图 $$!单根质量增加
会引起 ’G.下降"*ITT3ETSLS")%/5! &##8$% 在内生
菌根中!菌丝的鲜质量约占根质量的 &%j左右"郭
秀珍等! &#<#$% 本研究对水曲柳 & 级根测定结果
表明&侵染菌根的单个根鲜质量比未侵染的根平均
质量高出 8j _#j% 由于施肥对 ’G.影响很小"施
肥&!<2$8 J)F=&!对照 &!>2!% J)F=& $!因此!侵染
后 ’G.降低可能与单个根质量增加有密切关系%
生长在根系末端的 & 级根在养分和水分吸收方
面发挥重要作用!但是其形态影响生理生态功能
"fO3FISQ3O")%/O! $%%$# WH0")%/O! $%%农作物和草本植物研究表明& 内生菌根真菌侵染影
响细根形态!不同的土壤肥力条件又会对侵染率和
形态产生影响% 但是在森林树种中!这些影响是否
与农作物或草本植物也存在了解甚少% 本研究通过
水曲柳 & 级根证明!施肥导致内生菌根真菌侵染率
显著降低"图 &$# 在施肥和对照样地中!菌根真菌
侵染对 & 级根形态影响因季节和土层变化而不同
"图 $!7!!$% 但是!处理和菌根侵染对形态不存在
交互作用"表 $$% 这说明多年生木本植物的 & 级根
形态与菌根真菌和土壤养分有效性之间的关系具有
复杂性% ’G.是一个综合的功能指标!’G.大小表示
投入和产出效率的高低"*ITT3ETSLS")%/5! &##8$% 虽
然施肥降低菌根真菌的侵染率!但是在施肥样地和对
照样地菌根真菌对 ’G.降低的影响始终存在"图 !$%
这说明菌根真菌在影响 & 级根功能方面可能起重要
作用!有菌根和没有菌根侵染的 & 级根吸收效率’低
于外界环境胁迫能力和碳的消耗以及寿命长短方面
可能存在较大差异% 因此!关注菌根真菌与细根生理
生态关系!尤其是对寿命的影响!对认识森林生态系
统地下根系动态具有重要意义!也是今后根系生态学
一个重要的研究内容"fO3FISQ3O! $%%<$%
!6结论
&$ 菌根真菌侵染根系与土壤 +有效性关系密
切% 本研究表明& 施 +肥导致水曲柳人工林 & 级根
内生菌根真菌侵染率显著降低# 季节和土壤深度对
侵染率有显著影响!从春季到秋季侵染率逐渐降低!
其中土壤表层侵染率高于亚表层% $$ 施 +肥导致
& 级根长度显著降低!季节和处理之间的交互作用
显著影响 & 级根的直径和根长!季节’土层和处理 7
者的交互作用影响根长和比根长% 7$ 内生菌根真
菌侵染后 & 级根直径没有显著变化!根长略有降低!
比根长"’G.$则显著降低% 这种根系形态变化规律
在不同处理’不同季节和不同土壤深度上表现一致%
参 考 文 献
郭秀珍! 毕国昌5&#<#2林木菌根及应用技术5北京& 中国林业
出版社5
贾淑霞! 赵妍丽! 孙6癑! 等5$%%#2施肥对落叶松和水曲柳人工林
土壤微生物生物量碳和氮季节变化的影响5应用生态学报! $%
"#$ & $%"7 =$%8&5
刘润进! 陈应龙5$%%82菌根学5北京& 科学出版社5
鲁如坤5$%%%2土壤农业化学分析方法5北京& 中国农业科技出
版社5
">
6第 # 期 孙6癑等& 多年施用氮肥对水曲柳人工林内生菌根真菌侵染及其根尖形态的影响
梅6莉! 韩有志! 于水强! 等5$%%"5水曲柳人工林细根季节动态及
其影响因素5林业科学! !$"#$ & 8 =&$5
梅6莉5$%%"5水曲柳落叶松人工林细根周转与碳分配5东北林业
大学博士学位论文5
王向荣!谷加存!梅6莉!等5$%%"5水曲柳和落叶松细根形态及母
根与子根比例关系5生态学报!$"""$ & &"<" =&"#$5
卫6星! 刘6颖! 陈海波5$%%<2黄波罗不同根序的解剖结构及其
功能异质性5植物生态学报! 7$""$ & &$7< =&$!85
-13E b B5&#<72B0OJLSI0E 0NV3TIUH1LOY-OXHTUH1LOJPU0OODIQL3IE
7)(4D/"C0%(21"(4"(D3E040RILU3L3$ & ’3LT0EL1O3T40ET3IE LU01R
R3T3OS5bPU010FIL! 8>">$ & 887 =88"5
-13E b B5&##$2bPU0OODIQL1NHEUSI0EIEF& LE IES3FOLSIV341LESYNHEFL1
4O0U3TT5+3ZC0Oh& (DL4JLE LER 9L15
?3OSLW! BHTU0EI-! ,O0SL-! ")%/O&##%2b0O4D0F3E3SIUJ0RINIULSI0ET
IERHU3R XPSD3JPU0OODIQL1NHEFHTV/’5;,TSOLIE *7 IE SD3O00S
TPTS3J0N7/4;5D’((;5.5+3ZfDPS010FITS! &&!& $%8 =$&>5
?3OSLW! BHTU0EI-! ,O0SL-5&##72/-JPU0OODIQL1IEN3USI0E LER SD3
J0O4D010FPLER NHEUSI0E 0NO00STPTS3JT5 *EVIO0EJ3ESL1LER
*[43OIJ3ESL1?0SLEP! 77"&$& &># =&875
?3OSLW! ,O0SL-! BHTU0EI-! ")%/O&##>2-OXHTUH1LOJPU0OODIQL1
IERHU3R UDLEF3TS041LESFO0ZSD LER O00STPTS3J J0O4D010FPIE
<(;1;,."(%,4*"(%5,O33fDPTI010FP! &>& $<& =$#75
?IRLOS0ER0b )! ?LLOk! ?OHET, @5$%%&2 .0Z 3US0JPU0OODIQL1
IE0UH1HJ40S3ESIL1LER RIV3OTISPNO0JT0I1TIE LER E3LOLEUI3ESN0O3TST
0NXOITS13U0E34IE3"<41;,/’10%"3%$5(LELRILE k0HOEL10N?0SLEP!
8#"7$ & $#7 =$##5
?OHERO3Sb (5$%%$2(03V01HSI0E 0NO00STLER JPU0OODIQLT0N1LER
41LEST5+3ZfDPS010FITS! &>!"$$ & $8> =7%!5
?OHERO3Sb(! -XX0S.l5&##!2bPU0OODIQL1NHEFHT4O04LFH13TIE SD3
nLOOLD N0O3TS5)5’3LT0EL1TSHRP0NIE0UH1HJ13V31T5+3ZfDPS010FITS!
&$8"7$ & >7# =>!"5
?HOS0E -k! fO3FISQ3Ol’! GH3TTGM! ")%/5$%%$2G00SO3T4IOLSI0E IE
+0OSD -J3OIULE N0O3TST& 3N3UST0NEISO0F3E U0EU3ESOLSI0E LER
S3J43OLSHO3LUO0TTXI0J3T5e3U010FIL! &7&"!$ & >># =>"<5
(L40OE ’ kb! ’0EFM! G3LR @k! ")%/O&##>2,D33N3US0NO343LS3R
EISO0F3E N3OSI1IQLSI0E 0E JPU0OODIQL1IEN3USI0E IE 93LSD3O-=%/;1%
3;/0%(4,".5$9H1.5+3ZfDPS010FITS! &$#"!$ & "%> ="%#5
(DL4IE B’! bLST0E f-! b00E3P9-5$%%$2fOIEUI413T0NS3OO3TSOIL1
3U0TPTS3J3U010FP5+3ZC0Oh& ’4OIEF3OY/3O1LF5
(0J4S0E k*! MLSOHRL.’! f0OS30HT.! ")%/5$%%!2G3T40ET30NT0I1
JIUO0XIL1XI0JLTTLER U0JJHEISPU0J40TISI0E S0UDO0EIUEISO0F3E
LRRISI0ETLS9LOVLOR N0O3TS5B0O3TS*U010FPLER bLELF3J3ES! &#"&
&!7 =&><26
(OHQ(! WO3EE kk! MLST0E (-! ")%/O$%%!2BHEUSI0EL1LT43UST0NO00S
LOUDIS3USHO3LER JPU0OODIQL1IE0UH1LSI0E ZISD O3T43USS0EHSOI3ES
H4SLh3UL4LUISP5bPU0OODIQL! &!"7$ & &88 =&*ITT3ETSLS@ b! CLELIG @5&##82 ,D33U010FP0NO00S1IN3T4LE5
-RVLEU3TIE *U010FIUL1G3T3LOUD! $8"&$ & & ="%5
*ITT3ETSLS@b! CLELIG @5$%%$2G00S1IN3T4LE! 3NIUI3EUP! LER
SHOE0V3O5+3ZC0Oh& bLOU31@3hh3O5
WD0TD ’! /3OJL+l5$%%"2WO0ZSD LER JPU0OODIQL1R343ER3EUP0N
7.%.4% 5%104;5MI1R5IE0UH1LS3R ZISD SDO33V3TIUH1LOLOXHTUH1LO
JPU0OODIQL1NHEFIIE 1LS3OISIUT0I15+3ZB0O3TST! 7&"&$ &8> =<&2
WH0@.! bISUD31Gk! 93EROIUhTkk5$%%!2BIE3O00SXOLEUD 0OR3OT
O3T40ER RIN3O3ESIL1PS0ULOX0E T0HOU3YTIEh JLEI4H1LSI0ETIE L
10EF13LN4IE3N0O3TS5e3U010FIL! &!%"7$ & !>% =!>85
WH0@.! bISUD31Gk! MISDIEFS0E kb! ")%/O$%%3[0F3E0HTU0ESO01T0NO00S1IN3T4LE! J0OSL1ISPLER EISO0F3E N1H[IE L
10EF13LN4IE3N0O3TS& O00SXOLEUD 0OR3O4O3R0JIELS3T5k0HOEL10N
*U010FP! #"& 878 =8!>5
WH0@.! KILbK! M3IK! ")%/O$%%ZISD LXT0O4SI0E LER JPU0OODIQL1U010EIQLSI0E LO31IEh3R S0XOLEUD
0OR3OIE SZ3ESPYSDO33 (DIE3T3 S3J43OLS3 SO33 T43UI3T5 +3Z
fDPS010FITS! &<%& "87 ="<75
93SOIUh ?-@! .3T1I3kB! MI1T0E W,! ")%/5&#<<2fDPTIUL1LER
S04010FIUL1LTT3TTJ3ES0N3N3UST0NLV3TIUH1LOYLOXHTUH1LOJPU0OODIQL1
NHEFHT0E O00SLOUDIS3USHO30NXIFX1H3TS3JO+3ZfDPS010FITS! &&%&
<> =#"5
900h3Ok*! ?1LUh l*! f3OOPG.! ")%/O&##>2-OXHTUH1LOJPU0OODIQL1
NHEFIIERHU3R L1S3OLSI0E S0O00S10EF3VISP0N4041LO5f1LESLER ’0I1!
&8$"$$ & 7$8 =7$#5
lLXIOm! e]9L10OLE )f! BP13TkM! ")%/O&##82’3LT0EL1UDLEF3T0N
LOXHTUH1LOJPU0OODIQL1NHEFILTLN3US3R XPSI1LF34OLUSIU3TLER
N3OSI1IQLSI0E& DP4DL1R3ETISPLER JPU0OODIQL1O00SU010EIQLSI0E5f1LES
LER ’0I1! &#$"$$ & $<> =$#75
lIEFk’! -1XLHFD ,k! -13E 9.! ")%/O$%%$2?310ZYFO0HER ULOX0E
IE4HSS0T0I1ITU0ESO013R XPEHSOI3ESLVLI1LXI1ISPLER NIE3O00S
RPELJIUTIE 10X101P4IE35+3ZfDPS010FITS! &>!"$$ & 7<# =7#<5
+I1T3E f! ?0OnL)! lEHST3E 9! ")%/O&##<2+ISO0F3E LER RO0HFDS3N3UST
0E 3US0JPU0OODIQL30N+0OZLPT4OHU3-<4."% %&4",.5"lLOTS5$ .5
f1LESLER ’0I1! &#<"$$ & &8# =&e1TT0E f-! .LOTT0E .! ?LF0?! ")%/O$%%72*OF0TS3O01LER NLSPLUIRT
N0OXI0JLTT3TSIJLSI0E 0NJPU0OODIQL1NHEFI5 +3Z fDPS010FITS!
&>#& 8 =&%5
fDI1I4Tkb! 9LPJLE @’5%2)J4O0V3R 4O0U3RHO3TN0OU13LOIEFO00ST
LER TSLIEIEF4LOLTISIULER V3TIUH1LOYLOXHTUH1LOJPU0OODIQL1NHEFIN0O
OL4IR LTT3TTJ3ES0NIEN3USI0E5,OLETLUSI0ET0NSD3?OISITD bPU010FIUL1
’0UI3SP! >>& &>< =&"%5
fO3FISQ3Ol ’! @3B0O3TSk.! ?HOS0E - k! ")%/O$%%$2BIE3O00S
LOUDIS3USHO30NEIE3+0OSD -J3OIULE SO33T5*U010FIUL1b0E0FOL4DT!
8$& $#7 =7%#5
fO3FISQ3Ol ’5$%%<2,O33O00SLOUDIS3USHO3YN0OJ LER NHEUSI0E5+3Z
fDPS010FITS! &<%& >"$ =>"!5
G3T3ER3Tb.! ?OP1L@G! *ITT3ETSLS@b5$%%<2*LO1P3V3ESTIE SD3
1IN30NL4413O00ST& VLOILSI0E IE O00SFO0ZSD OLS3IT1IEh3R S0
JPU0OODIQL1LER E0EJPU0OODIQL1NHEFL1U010EIQLSI0E5f1LESLER ’0I1!
7&7& &8> =&<"5
G0HTT3LH k/ @! ’P1VIL@ b! B0[- k5&##!2 (0ESOIXHSI0E 0N
3US0JPU0OODIQLS0SD340S3ESIL1EHSOI3ESYLXT0OXIEFTHONLU30N4IE35
+3ZfDPS010FITS! &$<"!$ & "7# ="!!5
GH0STL1LIE3E -.! /vO39! /3TSX3OFb5$%%$2’3LT0EL1ISP0NO00SNHEFL1
U010EIQLSI0E IE 10ZYL14IE3D3OXT5bPU0OODIQL! &$& $# =7"5
’IJLOR ’ M! k0E3Tb@! @HOL1@b5$%%$2(LOX0E LER EHSOI3ESN1H[3T
ZISDIE LER X3SZ33E JPU0OODIQL141LEST5bPU0OODIQL1*U010FP!&>8& 77
=8!5
’JISD ’ *! k0DE ?k’S! ’JISD B-! ")%/O&#<"2*N3UST0NJPU0OODIQL1
IEN3USI0E 0E 41LESFO0ZSD! EISO0F3E LER 4D0T4D0OHTEHSOISI0E IE
F1LTTD0HT3YFO0ZE 7/4;5."D% .5+3ZfDPS010FITS! &%7& 7># =7875
’ZLSPG.! W3DOIEF(-! *OSb/! ")%/O&##<2,3J40OL1VLOILSI0E IE
S3J43OLSHO3 LER OLIENL1 RIN3O3ESIL1P LN3UST 3US0JPU0OODIQL1
U010EIQLSI0E LSSZ0 U0ESOLTSIEF TIS3T5 +3Z fDPS010FITS! &7#
"!$ & 877 =87#5
ML13ERL,! l0Sh3)5&##<2+ISO0F3E R340TISI0E LER 3US0JPU0OODIQLT5
+3ZfDPS010FITS! &7#"&$ & &"< =&<85
!责任编辑6王艳娜"
8>