全 文 ：园 艺 学 报 2014，41（8）：1601–1608 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2014–04–16；修回日期：2014–07–18
基金项目：国家自然科学基金项目（31101559）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：haojindd@163.com）
甜瓜 α–甘露糖苷酶基因促进果实成熟功能的
瞬时表达分析
乌斯呼吉日嘎拉·达赖胡，郝金凤*，张立全，赵爱奇，哈斯阿古拉
（内蒙古大学生命科学学院，内蒙古自治区牧草与特色作物生物技术重点实验室，呼和浩特 010021）
摘 要：为了研究 α–甘露糖苷酶（α-Man）基因在甜瓜果实成熟过程中的功能，应用农杆菌介导的
瞬时表达技术，分别将含有甜瓜α–甘露糖苷酶基因超表达载体pPZP221-Man、两个RNAi载体pART-Man1
和 pART-Man2 的农杆菌菌液注射至甜瓜绿熟期果实，通过观察果实成熟表型初步鉴定该基因的功能。结
果表明，菌液浓度 OD600 = 1.2 时果实表型比率最高，在果实蒂部表型居多。α–甘露糖苷酶活性测定结果
显示，与非注射部位相比，注射超表达载体部位的组织 α–甘露糖苷酶活性较高，而注射 RNAi 载体的组
织 α–甘露糖苷酶活性较低。RT-qPCR 结果显示，与非注射部位相比，注射 pPZP221-Man 的部位 α-Man
基因表达约是对照的 1.2 倍，而注射 pART-Man1 和 pART-Man2 的部位 α-Man 基因的表达均有所下降，分
别是对照的 47%和 37%。同时对甜瓜果实成熟相关的 6 个候选基因在注射部位的表达情况进行了分析，
结果显示，这些基因在注射超表达载体的果实部位均上调表达；而在注射两种 RNAi 载体的果实部位均下
调表达。这些结果表明甜瓜 α–甘露糖苷酶基因在果实成熟过程中具有促进成熟的作用。
关键词：甜瓜；α–甘露糖苷酶基因；基因瞬时表达；RT-qPCR
中图分类号：S 652 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2014）08-1601-08

Analysis of Function of α-mannosidase Gene in Promoting Melon Fruit
Ripening by Transient Expression
USUKHJARGAL Dalaikhuu，HAO Jin-feng*，ZHANG Li-quan，ZHAO Ai-qi，and HASI Agula
（College of Life Sciences，Inner Mongolia University；Inner Mongolia Key Laboratory Herbage & Endemic Crop
Biotechnology，Hohhot 010021，China）
Abstract：Transient expression system was used to analyze the function of α-mannosidase gene
during melon fruit ripening. The full-length α-mannosidase gene was cloned into overexpression vector
pPZP221，and two interfering sequences against α-mannosidase gene were constructed into RNAi vector
pART27 respectively. These vectors were then transformed into Agrobacterium GV3101 and injected into
mature green fruits of melon respectively．The majority of the phenotype related to ripening appeared in
the fruit pedicle when the bacterial concentration is OD600 = 1.2. Analysis of α-mannosidase activity
showed that the enzyme activity in the tissue transformed by overexpression vector was higher than the
non-injected tissue，and it was lower in the tissue transformed by RNAi vectors. The expression levels of

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the α-Man gene and six genes related to fruit ripening were analyzed by qRT-PCR. The results showed that
the mRNA level of the α-Man gene in the tissue transformed by overexpression vector was elevated by 1.2
times compared with the non-injected tissue，furthermore the steady-state mRNA levels of the six genes
related to ripening also significantly increased. The expression levels of the α-Man gene in the tissue
transformed by pART-Man1 and pART-Man2 were reduced about 47% and 37% respectively in
comparison to the non-injected tissue，and those of the genes related to ripening were decreased. Our
results indicated that the α-mannosidase gene may promote fruit ripening in melon.
Key words：melon；α-mannosidase gene；transient expression；RT-qPCR

α–甘露糖苷酶由很多成员组成（刘红霞 等，2006；王姗姗 等，2012）。不同类型的 α–甘露
糖苷酶存在于植物与动物中，参与糖蛋白的生物合成过程，同时也参与糖蛋白在溶酶体中的降解过
程（Hossain et al.，2009）。它的功能是修剪糖蛋白糖链中不同连接的甘露糖基，不仅在糖蛋白的形
成过程中发挥重要作用，而且参与果实的成熟与软化（Jagadeesh et al.，2004；Meli et al.，2010）。
目前对于植物中 α–甘露糖苷酶基因的相关研究只在番茄（Meli et al.，2010）、辣椒（Ghosh et al.，
2011）、杧果（Yashoda et al.，2006）、草莓（薛炳烨 等，2006）等少数物种中有报道。Meli 等（2010）
利用 RNAi 技术抑制了番茄中的 α–甘露糖苷酶基因的表达，结果表明，在转基因果实中 α–甘露糖
苷酶活性、N–糖蛋白的降解、果实软化速率都受到了抑制，果实硬度提高了 2.5 倍，货架期延长了
30 d；而超表达该基因的番茄果实软化时间提前，软化速率加快。同时有研究表明，α–甘露糖苷酶
在非呼吸跃变型果实辣椒中同样参与果实的成熟软化，这就为控制呼吸跃变型和非呼吸跃变型果实
的成熟软化提供了一个共同的策略——α–甘露糖苷酶基因工程（Ghosh et al.，2011）。而该基因的
相关研究在甜瓜中尚未见报道。
为了研究甜瓜 α–甘露糖苷酶基因在果实发育成熟中的功能，本研究中利用农杆菌介导的瞬时
表达技术，将含有该基因的超表达载体 pPZP221-Man、RNAi 载体 pART-Man1 和 pART-Man2 的农
杆菌菌液注射至绿熟期甜瓜果实，让其瞬时表达，从而测定瞬时表达部位的 α–甘露糖苷酶活性，
分析该基因及果实成熟相关的 6 个候选基因的瞬时表达情况。
1 材料与方法
1.1 甜瓜材料与果实成熟度判定
甜瓜（Cucumis melo L.）品种‘河套蜜瓜’原种于 2013 年春季播种于大田，按常规方法进行整
枝和栽培管理，开花期进行人工自交授粉。
果皮颜色是鉴定甜瓜果实成熟的重要指标，当甜瓜果实成熟时，果皮颜色会由绿变黄，以果皮
的黄色程度来判断果实的成熟度。
1.2 植物表达载体的构建
利用 XbaⅠ和 SmaⅠ酶切位点将本实验室已经克隆的 α–甘露糖苷酶基因（序列登录号：
KC416305）插入植物双元表达载体 pPZP221 的相应多克隆位点，构建成超表达载体 pPZP221-Man
（图 1）。

8 期 乌斯呼吉日嘎拉 · 达赖胡等：甜瓜 α–甘露糖苷酶基因促进果实成熟功能的瞬时表达分析 1603

图 1 超表达载体 pPZP221-Man 的构建
Fig. 1 Construction of overexpression vector pPZP221-Man

以 α–甘露糖苷酶基因序列为基础，选取 ORF 的 841 ~ 1 115 bp 和 1 480 ~ 1 748 bp 的两个片段，
分别引入 BamHⅠ和 ClaⅠ，XhoⅠ和 KpnⅠ酶切位点进行克隆。根据 pKANNIBAL 质粒的序列，将
引入酶切位点的正确克隆片段分别按正、反方向插入到 pKANNIBAL 质粒相应的多克隆位点，构建
成RNAi中间载体pKAN-Man1和pKAN-Man2；再利用NotⅠ酶切位点将pKAN-Man1和 pKAN-Man2
载体上的“正向序列–intron–反向序列”的 hpRNA 盒插入到植物表达载体 pART27 的 NotⅠ酶切
位点，构建成 α–甘露糖苷酶基因 RNAi 载体 pART-Man1 和 pART-Man2（图 2）。


图 2 RNAi 载体 pART-Man1 和 pART-Man2 的构建
Fig. 2 Construction of RNAi vector pART-Man1 and pART-Man2

1.3 农杆菌转化及侵染液的制备
利用冻融法将质粒 pPZP221-Man 和 pART-Man1/2 转化到农杆菌 LBA4404 中。取 1 μg 质粒加入
到 100 μL 农杆菌 LBA4404 感受态细胞中，轻弹混匀，冰浴 30 min 后转入液氮速冻 5 min，迅速放
置 28 ℃温浴 5 min，然后加入含有 100 mg · L-1 利福平的 YEB 液体培养基 800 μL，28 ℃，130 r · min-1
条件下培养 3 h；5 000 r · min-1离心 3 min，弃去 700 μL上清液，剩余菌液重悬后，涂布于含 100 mg · L-1
利福平和壮观霉素的 YEB 固体平板上，28 ℃ 培养 2 d。将单菌落接种至 5 mL 含有 100 mg · L-1 利
福平和壮观霉素的的 YEB 液体培养基，28 ℃，175 r · min-1 条件下过夜培养。
取上述菌液5 mL加入到含乙酰丁香酮10 mmoL · L-1的50 mL YEB培养基中，28 ℃，175 r · min-1
条件下培养 12 h，待菌液 OD600 达到 0.8 ~ 1.0 时，4 ℃条件下 5 000 r · min-1 离心 10 min 收集菌体，
用含有 100 mg · L-1 2,4-D和 0.005%吐温 20的MMA缓冲液（10 mmoL · L-1 MgCl2，10 mmoL · L-1 MES
和 200 μmoL · L-1 AS）重悬菌体，使菌液 OD600 为 1.5，然后用 MMA 缓冲液分别稀释菌液至 OD600
为 0.3、0.6、0.9、1.2 和 1.5。
1.4 甜瓜果实瞬时表达条件的优化
于上午 10 时，分别选取果皮黄色程度为三、四、五成的甜瓜果实，注射制备好的不同浓度的
农杆菌侵染液。每种质粒的农杆菌侵染液各注射 30 个甜瓜果实。用 0.5 mm× 16 mm 的针头及 1 mL
的注射器进行注射，注射深度为果实表皮下 5 ~ 7 mm，注射量为 1 mL。注射后每天观察果实不同注
射部位果皮颜色变化。
1.5 α–甘露糖苷酶活性测定
选取注射后出现相应表型的甜瓜果实的非注射和注射部位各 2 g 果肉于液氮中速冻，–80 ℃冰
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箱保存。取 2 g 果肉于液氮中充分研磨，转入 4 mL NaAc 缓冲液中，匀浆液用超声波 80%功率破碎
1 min，4 ℃，7 750 × g 离心 30 min，上清液用于测定酶活。将 250 µL 反应液（100 mmoL · L-1 醋酸
缓冲液，pH 5.6，1.5 mmoL · L-1 对–硝基苯基–α–D–吡喃甘露糖苷）50 ℃温水浴 5 min，加粗酶
液 25 μL 后，50 ℃温水浴 15 min，加 2%（mg · mL-1）的碳酸钠 2 mL 终止反应，分光光度计测 410
nm 时对硝基苯的释放量。每个样品设 3 个生物学重复。
1.6 成熟相关基因的表达分析
选取注射后出现相应表型的甜瓜果实的非注射和注射部位各 0.5 g 果肉于液氮中速冻，–80 ℃
冰箱保存。根据 RNAiso Plus Total RNA（TaKaRa）试剂盒说明书提取果肉总 RNA，用紫外分光光
度计测定 OD260 和 OD280 值。
根据 SYBR® Premix Ex TaqTM 定量 PCR 试剂盒说明书，设计合成 α-Man 基因及果实成熟相关候
选基因的定量 PCR 检测引物，以甜瓜 GAPDH 为内参基因（表 1）。引物由上海生工生物工程有限
公司合成。

表 1 定量 PCR 分析引物
Table 1 List of primers used for qPCR analysis
基因
Gene
上游引物（5′→3′）
Upstream primer
下游引物（5′→3′）
Downstream primer
扩增片段/bp
Amplified fragment
MAN P1：ATCTCAATCTCCAGGAAGGC P2：CGAACTCTTGCTGTTGCCATAAAT 161
ACS6 P1：CGTGCTTCAAAACAAGGAGGTA P2：GATTGAGGCAACGGCGAGT 135
PME P1：AATAACCATCTCAGCCGAAAGC P2：AGTGGCTGTAGATGAGGCTTGC 117
ER24 P1：ATCCATCTCCTCGTAGTTCCATTG P2：ATCGGCTCGGCATTGTTGTT 114
TBG5 P1：TGGTGGACCGTTTATTGCTACT P2：AGTAACTGCGGGATCTGTGCT 154
ACO5 P1：TCAATGGCGAAAGCAGAGTATC P2：CTATAATGCTCCTTTGTCAGCTTCT 139
EXP5 P1：ACACCCAAATGAGTAAACGCG P2：GATCCAACCTCCATAATCTGCA 184
GAPDH P1：GTCTTTCCGTGTTCCTACCG P2：GACCTGTTGTCACCCACGAA 183


以果实总 RNA 为模板，应用 PrimeScript® RT Master Mix（TaKaRa）反转录试剂盒合成 cDNA
第一链。反应体系：5× PrimeScript® RT Master Mix 2 μL，果肉总 RNA（1 μg · μL-1）1 μL，补无 RNase
H2O 至总体积 10 μL。反转录反应：37 ℃温育 15 min，85 ℃灭活反转录酶 5 s。荧光定量 PCR 扩
增目的基因，反应体系 25 μL，其中 SYBR® Premix Ex TaqTMⅡ12.5 μL，上、下游引物（10 μmoL · L-1）
各 1 μL，cDNA 2 μL，加无菌超纯水 8.5 μL。PCR 条件为 95 ℃预变性 30 s，95 ℃变性 5 s，60 ℃
退火延伸 30 s，40 个循环，做溶解曲线分析。用 Opticon 3 Real-time PCR System（Bio-Rad）分析结
果。设 3 个生物学重复，3 个技术重复。数据采用 2-∆∆Ct 方法进行分析（Livak & Schmittgen，2001），
将果实非注射部位的基因表达量设定为 1。
2 结果与分析
2.1 瞬时表达条件的优化
将含质粒 pPZP221-Man、pART-Man1 和 pART-Man2 以及不含质粒的农杆菌侵染液注射甜瓜果
实，注射后 3 ~ 7 d，不含质粒的农杆菌侵染的甜瓜果实注射部位果皮颜色没有变化（图 3，A）。注
射 pPZP221-Man 的甜瓜果实在注射后 3 ~ 5 d，注射部位与未注射部位相比果皮颜色提前变黄（图 3，
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图 4 不同浓度菌液注射甜瓜果实的表型比率
Fig. 4 Phenotype ratios of melon fruits injected with
bacteria of different concentrations
图 5 菌液注射甜瓜果实不同部位的表型比率
Fig. 5 Phenotype ratios of melon fruits injected with
bacteria at different parts
B），而注射 pART-Man1 和 pART-Man2 的甜瓜果实在注射后 5 ~ 7 d，与未注射部位相比，注射部位
推迟变黄（仍保持绿色），均表现出明显的表型差异（图 3，C、D）。

图 3 注射侵染液后甜瓜果实的表型
A：不含质粒的农杆菌液；B：pPZP221-Man；C：pART-Man1；D：pART-Man2。
Fig. 3 The phenotype of melon fruits injected with Agrobacterium
A：Agrobacterium plasmid-free；B：Agrobacterium with pPZP221-Man；C：Agrobacterium with pART-Man1；
D：Agrobacterium with pART-Man2.

如图 4 所示，甜瓜果实出现相应表型的比率随着侵染液浓度的升高而逐渐增加，在 OD600 为 1.2
时瞬时表达效果最佳。将侵染液分别在甜瓜果实花部、中部、蒂部进行注射，结果显示均在果实蒂
部表型居多（图 5）。

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图 6 注射侵染液后甜瓜组织的 α–甘露糖苷酶活性
Fig. 6 Activity of α-mannosidase in the tissues of
melon injected with Agrobacterium
图 7 注射侵染液后甜瓜组织的 α-Man 基因表达分析
Fig. 7 Expression of α-Man in the tissues of
melon injected with Agrobacterium
** P < 0.005，* P < 0.05.
2.2 甜瓜 α–甘露糖苷酶活性变化
与甜瓜非注射部位相比，注射超表达载体 pPZP221-Man 组织的 α–甘露糖苷酶活性相对较高，
而注射 RNAi 载体 pART-Man1 和 pART-Man2 组织的 α–甘露糖苷酶活性有所下降（图 6），说明超
表达载体的导入增强了 α–甘露糖苷酶的活性，而 RNAi 载体的导入抑制了 α–甘露糖苷酶的活性。
2.3 α-Man 基因的表达特性分析
用实时定量 RT-PCR 方法检测了 α-Man 基因的表达量，结果表明，在瞬时表达 pPZP221-Man
的组织中 α-Man 基因表达约是对照的 1.2 倍，而在注射 pART-Man1 和 pART-Man2 的果实组织中
α-Man 基因表达有所下降，分别是对照的 47%和 37%（图 7）。
2.4 果实成熟相关基因的表达特性分析
用含有 α–甘露糖苷酶基因超表达和 RNAi 载体的农杆菌侵染液注射甜瓜果实后，对瞬时表达
部位成熟相关的其他基因——ACS6（1–氨基环丙烷羧酸合成酶）、PME（果胶甲酯酶抑制剂）、ER24
（乙烯应答转录激活剂）、ACO5（1–氨基环丙烷羧酸氧化酶）、TBG5（β–半乳糖苷酶）、EXP5（扩
张蛋白）基因在注射和非注射部位的相对表达量进行了分析，结果（图 8）表明，注射 pPZP221-Man

图 8 果实成熟相关基因的表达分析
Fig. 8 Expression analysis of genes related to fruit ripening

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质粒菌液后，果实成熟相关的这些基因表达量升高，而注射 pART-Man1 和 pART-Man2 质粒菌液后
这些基因的表达量明显降低。
3 讨论
根癌农杆菌介导的瞬时基因表达体系是一种快速有效的分析基因表达的方法（赵文婷 等，
2013）。在基因瞬时表达后，可在不得到转基因植株的情况下就可以有效检测到外源基因的转录水平。
Silvia 等（2001）在成熟的番茄、苹果、梨、草莓、桃和橘果实中注射了携带有 GUS 和荧光素酶基
因载体的农杆菌，在注射的果实中均检测到了 GUS 和荧光素酶活性，开辟了鲜果农杆菌介导的瞬时
表达技术。随后 Orzaez 等（2006）在番茄果实中注射农杆菌，在注射果实中黄色荧光蛋白和 β–葡
糖苷酸酶得到了瞬时表达。Hoffmann 等（2006）利用 RNAi 技术，构建了一个成熟相关的查尔酮合
成酶（CHS）基因片段的表达载体，通过农杆菌介导的瞬时表达系统注射到草莓果实中，注射部位
在处理后 10 ~ 14 d 表现出延迟成熟表型（白色），CHS 的表达量和酶活性都有所降低。此方法快速
有效，易于操作，尤其是在果实发育成熟相关基因的功能研究中，通过观察其感观表型便可做出初
步判断。本研究中确定了甜瓜果实瞬时表达体系的适宜菌液侵染浓度为 OD600 = 1.2，以适宜菌液浓
度注射 3 ~ 5 d 时，注射超表达载体菌液的甜瓜在注射部位出现了提前变黄的表型；5 ~ 7 d 时注射
RNAi 载体菌液的果实在注射部位仍保持绿色（推迟变黄）。
已有研究表明，番茄果实成熟被抑制的突变体 rin 和 Nr 中 α–甘露糖苷酶基因表达量明显降低，
表明 α–甘露糖苷酶参与果实的成熟，并受乙烯调控（Meli et al.，2010）。本研究结果与前人研究结
果一致，利用建立的甜瓜果实瞬时表达体系，在瞬时超表达 α–甘露糖苷酶基因的果实中成熟相关
基因表达水平增高，促进果实成熟，果皮颜色提前变黄；而在瞬时抑制表达 α–甘露糖苷酶基因的
果实中，这些基因表达水平有所下降，并抑制果实成熟，果皮颜色推迟变黄。这些结果表明 α–甘
露糖苷酶基因具有促进甜瓜果实成熟的功能。

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