全 文 ：武汉植物学研究 2007，25(2)：112—117
Journa／of Wuhan Botanical Research
红莲型水稻细胞质雄性不育花粉总蛋白质初步 比较分析
文 李 ，刘 盖2，王 坤2，彭晓珏2，李国民 ，陶 钧 ，朱英国2
(1．长沙理工大学生物与食品工程学院，长沙 410076； 2．武汉大学生命科学学院，植物发育生物学教育部重点实验室，武汉 430072)
摘 要：采用固相pH梯度／SDS．PAGE双向电泳对红莲型细胞质雄性不育水稻的不育系(YTA)和保持系(YrB)二
核期花粉总蛋白质进行了分离，通过银染显色，获得了分辨率和重复性较好的双向电泳图谱。用PDQuest 2DE软
件可识别约 1500个蛋白质点，其中差异表达的蛋白质点数为 120。将其 中 15个差异点采用基质辅助激光解析电
离飞行时间质谱(matrix assisted laser desorption／ionizaton time of flight mass spectrometry，MALDI-TOF-MS)进行 了肽
质指纹图分析，通过采用Mascot软件对 MSDB数据库查询，其中7个蛋白质点得到了鉴定。YTA相对于YIB有部
分参与物质和能量代谢的蛋白质缺失或表达量降低，这些蛋白质分别是水稻线粒体H -转运 ATPase(H -ATPase)
Ot链、盐诱导型膜联蛋白、线粒体 NAD ．依赖型苹果酶和磷酸核糖焦磷酸合成酶等。这些蛋白质的表达下调或缺
失可能与线粒体提供能量不足而导致的花粉不能正常发育有关。线粒体电压依赖性阴离子通道(VDAC)这一重要
蛋白质在 YTA中的上调表达有可能与花粉败育过程中细胞的程序性死亡相关。
关键词：水稻；花粉；细胞质雄性不育；蛋白质组学
中图分类号：Q946．1；s511 文献标识码：A 文章编号：1000-470X(2007)o2-O112-06
Preliminary Analysis of the Total Proteins of HL Type
Cytoplasmic M ale Sterility Rice Pollen
WEN Li ，LIU Gai ，WANG Kun ，PENG Xiao．Jue ，LI Guo．Ming ，TAO Jun ，ZHU Ying．Guo
(1．Colege of 如 and Food Engineering，Changsha University of&／ence and Techno／ogy，Changsha 410076，China；
2．Key Laboratory ofMOE in Plant Det pp 孵 Biology，Colege of &ierwes，Wuhan University，Wuhan 430072，China)
Abstract：The proteins of HL type cytoplasmic male sterility(CMS)rice polen of Yn (male-sterile
line)and YTB(maintenance line)were separated by two-dimensional electrophoresis with immobilized
pH(3-10 non-linear，NL)gradients as the first dimension and SDS-PAGE as the second．The silver-
stained proteins spo ts were an alyzed using Image Master 2D software，there were about 1500 detectable
spots on each 2D-gel，an d about 120 spo ts were diferentially expressed．W ith direct MALDI-TOF mass
spectrometry an alysis an d protein database searching，7 protein spo ts out of 15 were identifed．Among
those proteins，there were 4 proteins were down．regulated or absent in YrA。which were a putative phos．
phoribosyl pyrophosphate synthase ，a putative membrane-associated salt-inducible protein，a putative mito-
chondrial NAD -dependent malic enzyme an d a rice mitoehondrion H -tran spo rting two-sector ATPase
alpha chain respectively．It seemed reasonable to infer that the decrease or absence of those proteins in
polen might relate to the polen sterility caused by the mitochondrial insuficient energy．While the up．
regulation of the protein，mitochondrial voltage-dependent anion-selective channel(VDAC)protein，in
Ⅵ A．might involve in the programmed cel death during the po len abortion．
Key words：Rice(Oryza sativa L．)；Polen；Cytoplasmic male sterility；Proteomics
细胞质雄 性不育 (cytoplasmic male sterility，
CMS)普遍存在于高等植物中，其特点为植物雄性生
殖系统不能正常发育，不能产生有功能的花粉或花
药不开裂，而同时雌性生殖系统发育不受限制。由
于CMS植株自身不能产生有功能的花粉，避免了作
物制备杂种过程中人工去雄这一繁琐的大量机械劳
动，同时也克服化学去雄的不彻底性和对环境的潜
在影响，因此它成为众多具有经济价值的作物制备
杂种和利用杂种优势的重要基础。研究 CMS分子
机理不仅具有重要的生产利用价值，还具有重要的
收稿日期 ．2006-11-07，修回日期；2006-12-26。
基金项 目：国家重大基础研究 973项目 (2001CB108806)[ChineseNational 973 h0gIm (Grant number：2001CB108806)]；中国高校博士
点专项研究基金(20020486037)[Specialized Research Fund for the Doctoral Program of Higher Education(20020486037)]。
作者简介：文李(1971一)，女，长沙理工大学生物与食品工程学院讲师，武汉大学生命科学学院博士研究生，主要从事有关水稻蛋白质
组学及水稻雄性不育机理研究。
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第2期 文 李等：红莲型水稻细胞质雄性不育花粉总蛋白质初步比较分析 113
理论意义n]。目前对雄性不育机理的研究主要集
中在分子生物学水平的研究，对恢复基因的研究取
得了很大的突破，CMS—S型玉米和 CMS—BT型水稻
不育相关的恢复基因均得到了深入的研究 。本
实验室在此方面已进行了大量研究工作，获得了水
稻红莲型细胞质雄性不育基因的嵌合基因 ，并
且通过遗传作图的方法对该基因的恢复基因进行了
染色体定位 ]，但是 目前对水稻细胞质雄性不育及
育性恢复的分子基础仍不清楚。
水稻红莲型细胞质雄性不育材料主要表现在小
孢子发育二核期花粉败育，对不育系和保持系二核
花粉蛋白质的研究有助于了解水稻红莲型细胞质雄
性不育的败育机理。在对水稻红莲型细胞质雄性不
育的不育系和保持系花药总蛋白质比较研究的基础
上 J，我们利用蛋白质组技术对水稻红莲型细胞质
雄性不育的不育系和保持系花粉总蛋 白质进行分
析，为进一步开展水稻红莲型细胞质雄性不育败育
机理的研究打下基础。
1 材料与方法
1．1 材料
水稻(Oryza sativa L．)红莲型细胞质雄性不育
系粤泰 A( rA)和保持系粤泰 B(YTB)于2004年
夏天栽种于武汉大学试验田。根据形态学和显微镜
观察，确定小孢子发育时期。取花粉发育至二核期
穗子，立即置 一7O℃冰箱备用。
1．2 方法
1．2．1 花粉的提取 临用前取出穗子，匀浆 (匀浆
缓冲液为：30 mmol／L Hepes一 s，250 mmol／L甘露
醇，3 mmol／L EDTA，1 mmol／L DTI"；pH 7．4)，用300
目微孔滤膜过滤，取滤液4~C 800 g离心5 min，弃上
清，沉淀用匀浆缓冲液重悬，4~C沉淀过夜，收集沉淀
即为含量丰富且杂质极少的花粉。用匀浆液重悬花
粉，4~C 200 g离心 5 min，重复该清洗步骤 5次，并
于光学显微镜下观察，视野内可观察到不含杂质的
花粉，将花粉冻干，置 一70~C冰箱备用。
1．2．2 花粉蛋白质提取方法 临用前取出冻干的
花粉，加液氮和石英砂将花粉研磨成粉末，用TCA／
丙酮法提取总蛋白 J。用 一20~C预冷蛋白提取液
(10％ TCA，0．07％ 13一ME)沉淀蛋白质 ，置 一20℃沉
淀过夜，期间振荡多次，18 000 g离心 30 min，弃上
清，用含 0．07％ B—ME丙酮溶 液冲洗沉淀过 夜，
18 000 g低温离心 30 min，重复 6次，直至蛋白质沉
淀物为纯 白色。取沉 淀物，冻干，制成 干粉，置
一 2O℃冰箱备用。
1．2．3 第一向固相 pH 梯度等电聚焦 主要按
Q}rg 。 的方法和 IPGphorTM等电聚焦系统指南进
行。花粉总蛋白质提取物与水化液[8 mol／L尿素 +
4％ CHAPS+18 mmol／L DTr+2 mmol／L TBP(tribu—
tylphosphine)+0．5％ IPG缓冲液]充分混合，室温
震荡处理 30 min，上样前 14 000 g离心 1 h。采用
Bradford方法测定蛋 白质浓度，将含样本蛋 白质
500 g和2DE蛋白质标准(Amersham)的样本液(总
体积为350 )加入IPG strip持胶槽，将IPG非线性
干胶条(Amersham)pH 3—10 NL(180 mm×3 mm×
0．5 mm)去保护膜，胶面朝下，轻轻置入持胶槽中，
覆盖一层矿物油盖好持胶槽盖子，置于IPGphorTM等
电聚焦仪(Amersham)的电极板上，水化和聚焦在
20℃自动进行，总电压时间积为55 890 Vh，其中水
化在 3O V低电压进行 13 h，然后经过500 V 1 h、
1000 V 1 h，最后稳定在 8000 V下进行。
1．2．4 第二向垂直板 SDS·PAGE电泳 等电聚焦
结束后，迅速取出带样品的 IPG胶条分别于 20 mL
平衡液A(50 mmoL／L Tris—HCI pH 8．8+6 mol／L尿
素 +30％甘油 +2％ SDS+0．2％ D1，I．+痕量溴酚
蓝)和20 mL平衡液B(50 mmol／L Tris—HCI pH 8．8+
6 mol／L尿素 +30％甘油 +2％ SDS+3％碘 乙酰
胺 +痕量溴酚蓝)中各平衡 15 min。将平衡后 IPG
胶条移至厚度为 0．75咖 的 12％连续分离胶上
端，并在其一端的外侧加上 SDS标准蛋白质，排净
气泡并用1％琼脂糖凝胶封闭，15~C循环水冷却，用
25 mA／2块胶恒流电泳 30 min，换用 50 mA／2块胶
恒流电泳直至溴酚蓝到达距胶底边约 1 cm处停止
电泳。
1．2．5 银染 按 Pharmacia公司的蛋 白质银染试
验盒的操作手册进行。其基本过程依次是：40％乙
醇 +lO％冰乙酸固定 30 min；30％乙醇 +0．2％
Na2S2O3+6．8％ 乙酸钠，洗涤 3次，每次 5 min；
0．25％ AgNO3+0．0148％ 甲醛染色 20 min；洗涤
2次，每次 1 min；2．5％ Na2CO3+0．0074％甲醛显
影至斑点清晰为止；加入 1．46％ EDTA．Na ·2H O
终止 10 min；洗涤 3次，每次 5 min；用 30％乙醇 +
4．6％甘油保存。
1．2．6 凝胶图像分析 银染显色的凝胶扫描获取
图像，用PDQuest 7．40(Bio—Rad)分析软件对图像进行
背景消减、斑点检测、匹配和获取斑点位置坐标等。
1．2．7 2D胶蛋白质点的肽质谱指纹图分析 参照
谢锦云等 方法进行。
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包括电泳温度、电流电压和样品上样量，得到了重复
性很高的2D电泳 图谱，不育系和保持系花粉总蛋
白质2D电泳图谱十分接近，蛋白质大部分分布在
分子量 30．0～90．0 kD、等电点4．0～7．0之间。
通过对不育系和保持系花粉总蛋白质 2D图谱
的分析，发现在 YTAVYTB之间差异 85点，其 中
YTB相对于 YTA表达上调的有 58点，表达下调的
有27点。仅对其中的15个点进行MALDI—TOF／MS
分析，有 7个蛋白质得到鉴定。对蛋白质点 4的肽
质指纹图谱分析结果见图2。
表 1中列出了采用 MALDI—TOF／MS技术鉴定
出来的蛋白质信息，表中编号对应图 1中标 出
的数字 ，并用箭头标 明所对应在 2DE胶上的蛋
白质点。
表 1 肽质指纹图鉴定图 1中部分差异蛋白质点
Table 1 Rice pollen proteins identifed by peptidea ms88 fingerprinting in Fig．1
·：相匹配蛋白质的分子量和等电点；．．：一，表示蛋白质点缺失；+，表示蛋白质点出现；++，表示表达量增加 2倍以上。
‘：Molecular weight and pI of matched protein． ·‘：一，Indicates that the protein spot is absent； +，Indicates that the spot is present；
++。Indicatesmorethantwo-foldincrease．
3 讨论
双向电泳作为蛋白质组学研究的核心技术之
一
， 目前已广泛地应用在植物领域 。¨。 J，并且成功
应用于水稻代谢和调节等方面的研究¨¨ 。利用蛋
白质组学技术分析花药总蛋白，旨在找到花粉发育
过程中与 CMS相关的蛋白质，为更进一步了解水稻
红莲型细胞质雄性不育败育发生的机理提供依据。
在比较不育系和可育系花药总蛋白质 及线粒体
膜蛋白质 ¨时发现，不育系花粉发育过程中氮代
谢、碳代谢、淀粉和蛋白质的合成受到影响，引起花
粉发育所必需的底物和能量降低 ，可能是导致花粉
败育的重要原因。水稻红莲型细胞质雄性不育为配
子体不育，不育系花粉在二核期败育，选用发育至二
核期花粉为实验材料，旨在找到与花粉败育密切相
关的蛋白质。通过比较不育系和保持系二核期花粉
蛋白质发现，不育系较保持系的花粉蛋白质数目和
部分蛋白质表达量均有下降，说明在花粉败育后，有
大量蛋白质损失。
长期以来，大量的研究工作证明线粒体功能与
高等植物的细胞质雄性不育密切相关【1“ ¨ 。目前，
对于细胞质雄性不育机理比较认同的假说是，由于
线粒体功能失调，不能提供小孢子发育所需的大量
能量，从而导致花粉败育【l 引。本研究鉴定的7个
蛋白质点中，有 3个为线粒体蛋白质，分别为 H ．
ATPase oL链 (ATPA)，NAD 一依赖 型 苹果 酶 和
VDAC(表 1)，其中前两种蛋白质在 YTA中表达缺
失，最后一种在 YTA中表达上调。
线粒体膜H 一ATPase属于 F0F1型ATP酶，具有
ATP水解和ATP合成功能，是线粒体内膜上电子传
递链的重要酶，也是线粒体产能的重要功能酶。
链是 F1亚基的重要组成单位之一 J，此链的缺失
必然与 ATPase的功能丧失或减弱相关。目前，已发
现多个线粒体 ATPase亚基与细胞质雄性不育相关，
如水稻 、玉米 圳、高粱 和向日葵 等。Wen
等研究发现，在不育突变体中检测到 A11PA转录本
表达量下降 J，其表达调节单倍体花粉的败育，说
明该蛋白质与不育直接相关，本文的研究结果与之
吻合。
植物NAD 一依赖型苹果酶催化苹果酸氧化脱
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ll6 武 汉 植 物 学 研 究 第 25卷
羧反应生成丙酮酸同时产生 CO ，CO 可以参与卡
尔文循环，形成淀粉等 】。丙酮酸是糖代谢和脂类
代谢的重要中间产物，丙酮酸经丙酮酸脱氢酶系催
化即可生成乙酰辅酶 A。由于乙酰辅酶 A是 TCA
循环、脂肪酸代谢的重要底物，乙酰辅酶 A缺乏可
能导致 TCA循环不能正常进行，因而不能产生小孢
子发育所需要的足够能量。本研究中不育系二核期
花粉中 NAD ．依赖型苹果酶的缺乏，可能与这些代
谢途径相关联。
VDAC是存在于线粒体外膜上的膜蛋 白，能在
膜上形成亲水性通道，调控阴离子、阳离子、ATP以
及其他代谢物进出线粒体，在调节细胞代谢、维持胞
内钙稳态，调节细胞凋亡和坏死等过程中发挥重要
功能 】。本实验室 Li等[2 的实验证明红莲型水稻
CMS花粉败育过程是细胞程序化死亡(programmed
cel death，PCD)的过程，PCD过程首先也是线粒体
失去功能，植物线粒体在 PCD中起着同动物线粒体
相似的介导细胞死亡信号的作用，线粒体膜完整性
消失，细胞色素 C释放，乃至核膜完整性消失、液泡
膜破裂，最后水解酶释放到细胞质中，引起细胞死亡
等。本实验结果表明，雄性不育系中线粒体内某些
酶缺失或减少，也可能导致线粒体功能失调，影响能
量代谢。而不育系中与淀粉合成相关酶缺失以及能
量缺乏是引起雄性不育的主要原因。本研究结果发
现不育系中VDAC表达量上调，可能与花粉败育过
程中PCD相关。
本研究采用蛋白质组学方法获得了水稻红莲型
细胞质雄性不育系与保持系间二核期花粉差异表达
蛋白质的重要信息，实验进一步分析这些差异蛋白
质与水稻红莲型细胞质雄性不育系之间的关系，将
有助于进一步认识水稻该类型细胞质雄性不育的机
理 。
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