全 文 ：铃子香属的叶表皮微形态特征及其分类学意义*
向春雷1, 陈摇 丽1, 陈亚萍1,2, 胡国雄1,2, 彭摇 华1**
(1 中国科学院昆明植物研究所生物多样性与生物地理学重点实验室, 云南 昆明摇 650201;
2 中国科学院大学, 北京摇 100049)
摘要: 研究了铃子香属 (Chelonopsis) 及其近缘类群毛药花属 (Bostrychanthera) 共 16 种植物在光镜和扫
描电镜下叶表皮微形态特征。 结果表明: 除等齿铃子组外, 铃子香属其它种类的叶表皮细胞多为不规则
形; 叶表皮细胞垂周壁式样可分为平直至弓形, 深波状两种类型。 所有种类的气孔器都只分布于下表皮且
均为不规则型; 保卫细胞的形状在种间几无差别, 气孔外拱盖内缘的纹饰也都近平滑, 表现出了高度的一
致性。 角质膜有三种类型, 即山脊状, 长条状, 具颗粒状或雪花状附属物。 叶表皮细胞形态特征及角质膜
类型为铃子香属内组、 系或种的划分提供了重要证据。 此外, 两个亚属内气孔密度的不同可能与各自的生
长环境有密切的关系。
关键词: 锥花族; 唇形科; 微形态特征; 分类学
中图分类号: Q 944摇 摇 摇 摇 摇 摇 文献标识码: A摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 文章编号: 2095-0845(2013)01-001-10
Leaf Epidermal Microfeatures of Chelonopsis (Lamiaceae:
Lamioideae) and Its Taxonomical Significance*
XIANG Chun鄄Lei1, CHEN Li1, CHEN Ya鄄Ping1,2, HU Guo鄄Xiong1,2, PENG Hua1**
(1 Key Laboratory of Biodiversity and Biogeography, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences,
Kunming 650201, China; 2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)
Abstract: Leaf epidermis of 16 species from Chelonopsis and its related taxa, Bostrychanthera deflexa, were examined
under both light microscope and scanning electronic microscope. As a result, all species are characterized with irregu鄄
lar leaf epidermis cells, except those of sect. Aequidens (C. souliei, C. forrestii and C. albiflora), which are nearly
rectangular. Two kinds of anticlinal walls of adaxial epidermis cells can be distinguished: sinuous and straight鄄
arched. Stomatal apparatuses, whose density varies in different species, can only be found in abaxial epidermis.
Highly consistent in all examined species are the type of guard cells and the smooth inner margin of outer stomatal
rim. What爷s more, three cuticular patterns are recognized: ridged, long striped, and with snow flaked or granulate
appendages. Consequently, Characters of leaf epidermis in Chelonopsis, such as pattern of epidermal cell and cutic鄄
ular ornamentation, are of great significance in understanding the relationships at both infrageneric and interspecific
levels. In addition, density of stomatal apparatuses may be correlated with the habitat of some species in Chelonopsis.
Key words: Tribe Gomphostemmateae; Lamiaceae; Microfeatures; Taxonomy
摇 铃子香属 (Chelonopsis Miq. ) 为东亚特有属
(Mabberley, 1997), 隶属于唇形科野芝麻亚科。
该属一直被认为有 16种 (吴征镒和李锡文, 1977;
Li和 Hedge, 1994), 但最近的分类修订工作认为该
属共 13种 3变种 (向春雷和彭华, 2008; Xiang等,
2009), 加之最近Weckerle 等 (2009) 描述产自四
植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 2013, 35 (1): 1 ~ 10
Plant Diversity and Resources摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 DOI: 10. 7677 / ynzwyj201312066
*
**
基金项目: 国家自然科学基金 (31100164, 31110103911); 中国科学院知识创新工程重要方向性项目 (KSCX2鄄EW鄄J鄄24, KSCX2鄄EW鄄Z鄄1)
通讯作者: Author for correspondence; E鄄mail: hpeng@ mail. kib. ac. cn
收稿日期: 2012-05-03, 2012-07-11 接受发表
作者简介: 向春雷 (1984-) 男, 博士, 助理研究员, 主要从事植物分类和分子系统学研究。 E鄄mail: xiangchunlei@ mail. kib. ac. cn
川的一新种, 该属实则有 14 种 3 变种。 其中 3 种
零星分布于日本 (Murata 和 Yamazaki, 1993), 11
种主要分布于我国云南、 四川等地 (吴征镒和李锡
文, 1977), 另有一变种 C. souliei (Bonati) Merr.
var. cashmerica (Mukerjee) C. L. Xiang & H. Peng
分布于克什米尔地区 (Mukerjee, 1942; Hedge,
1990;向春雷和彭华, 2008; 向春雷, 2009)。
铃子香属最早被置于铃子香亚族 (Bentham,
1848, 1876; Briquet, 1895-1897; Cantino, 1985),
然而, 一些形态学研究证据表明该属与毛药花
属 (Bostrychanthera Benth. )、 火把花属 (Colqu鄄
hounia Wall. )、 锥花属 (Gomphostemma Wall. ex
Benth. ) 等可能有亲缘关系 ( Cantino, 1987;
Ryding, 1994, 2007; Wagstaff等, 1995)。 Scheen
等 (2007) 对铃子香亚族进行了分子系统学研
究, 结果表明该亚族不是一个单系类群, 铃子香
属和产于欧洲的 Melitis L. 属应排除在外。 最
近, 基于叶绿体 rps16, trnL鄄trnF 序列的分子系
统学研究结果进一步表明, 铃子香属与毛药花
属、 锥花属构成一个单系类群, 因此 Scheen 等
(2010) 依此建立了一个新族, 即锥花族 tribe
Gomphostemmateae, 来阐明该属的系统学位置, 该
族的成立得到了其他研究结果的支持 (Bendiksby
等, 2011)。
迄今为止, 有关该属的形态学研究较为有
限。 在细胞学研究方面, 铃子香属仅有三个种的
染色体数目见于报道 (Funamoto, 2007)。 花粉
形态学研究相对较多, 如 Abu鄄Asab 和 Cantino
(1994) 在对野芝麻亚科的花粉形态进行研究
时, 包括了丽江铃子香 (C. lichiangensis W. W.
Sm. ) 和齿唇铃子香 (C. odontochila Diels), 研
究结果表明二者均具超网状外壁纹饰。 Xiang 等
(2013) 对该属的 14 种 1 变种的花粉形态进行
了详细研究, 研究发现花粉粒的外壁纹饰在该属
的亚属及组, 甚至种间的分类等级上有着重要的
分类学价值, 且其花药的髯毛结构可能与传粉适
应有关。
在叶表皮解剖学研究方面, Abu鄄Asab和 Canti鄄
no (1987) 对大萼铃子香 (C. forrestii Anthony)
和 C. moschata 的叶表皮毛被类型及气孔类型进
行了研究, 并认为铃子香属与欧洲铃子香亚族的
其它几个属间的系统发育关系较远。 Xiang 等
(2010) 对铃子香属叶表皮毛被微形态结构及毛
被分布情况进行了光镜和扫描电镜观察, 认为叶
片毛被类型及毛被分布情况支持该属内两个亚属
及组的划分, 但同时也与种类的生境及海拔有一
定的关系。 迄今为止, 有关该属叶表皮其它形态
特征如叶表皮细胞形状、 气孔器类型等的研究却
未见报道。
在唇形科植物中, 叶表皮解剖学特征有着重
要的分类学意义 (Rudall, 1979, 1980; Cantino,
1990)。 因此, 为了对该属的叶表皮结构特征有更
为全面的了解和深入的认识, 本研究在全面取样的
基础上, 对铃子香属植物种类进行了叶表皮解剖学
研究。 研究目的有三: 第一, 描述和报道铃子香
属及其近缘类群的叶表皮细胞形状特征、 角质膜
等形态特征; 第二, 揭示这些性状的变异幅度或
变异式样; 最后, 在此基础上分析探讨形态特征
在属内或属间的系统学意义和分类价值。
1摇 材料和方法
1. 1摇 实验材料
用于本研究的材料大部分采自野外, 直接用 FAA固
定叶片。 少数种类来自中国科学院昆明植物研究所标本
馆 (KUN)、 中科院植物研究所标本馆 (PE)、 中科院
华南植物园 ( IBSC) 及英国皇家植物园邱园标本馆
(K) 的馆藏腊叶标本 (表 1)。 缩序铃子香 (C. abbrevi鄄
ata C. Y. Wu) 因到目前为止仅有模式标本的采集记录,
在几次针对其有限分布范围的野外考察中都未发现该种
的分布, 从标本上采集叶片会对模式标本造成一定的损
坏, 故没有对该种的叶表皮形态进行研究。 另外, 仅分
布于克什米尔地区的 C. albiflroa var. cashmerica (Hedge,
1990; 向春雷和彭华, 2008), 国内外几大标本馆 (A、
IBSC、 E、 MO、 K、 KUN、 PE) 均没有该种的馆藏标本,
因而也未能对其进行研究 (标本馆缩写参照 Holmgren
等, 1990)。 白花铃子香 (C. albiflora Pax & Hoffmann ex
Limpricht) 尽管已被处理为轮叶铃子香 [C. souliei (Bonati)
Merrill. ] 的异名 (向春雷和彭华, 2008), 但为了进一
步证明该处理是否合理, 本研究中也包括了白花铃子
香, 以期为该处理提供更为丰富的证据。 最近的分子系
统学研究结果表明 (向春雷, 2009; Scheen 等, 2010),
毛药花属与铃子香属有最近的系统演化关系, 因此本研
究也选取了毛药花属的模式种, 即毛药花 (B. deflexa
Benth. ), 以探讨二者在叶表皮形态特征上的差异。
1. 2摇 实验方法
取经 FAA溶液固定的叶片中段, 在水中反复冲洗后
2摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 35 卷
用开水浸泡数分钟或煮至沸腾, 取出后用刀片切成大小
约 1 cm 伊 1 cm的小块, 于 Jeffery溶液 (Stace, 1965) 中
浸泡 4 ~ 24 h, 具体时间因材料而异, 需要在浸泡过程中
进行观察, 直至上下表皮能轻易分开为止 (Xiang 等,
2010)。 然后将材料放在清水中漂洗干净, 以免影响后
面染色等程序。
光镜观察时, 取干净的载玻片, 于中央滴一滴清
水, 然后将分离后的叶表皮用解剖针挑起置于水滴中,
吸走多余水分, 表皮则自动展平。 用吸管吸 1%番红溶
液, 滴 1 ~ 2 滴于上述材料上, 染色 5 min左右即可。 随
后用滴管吸取蒸馏水, 反复冲洗染色后的表皮, 并小心
吸掉多余水分。 盖上盖玻片, 用中性树胶封片, 然后在
显微镜下观察, 拍照。
扫描电镜观察材料, 未经任何处理, 直接用双面胶
将叶片粘在样品台上, 喷金镀膜后在 KYKY鄄1000B 扫描
电镜下观察照相, 具体操作方法同 Hu等 (2012), 所用
术语参考 Wilkinson (1979)。
2摇 结果
摇 摇 铃子香属叶表皮特征见表 2, 图 1 ~ 5。
2. 1摇 叶表皮细胞
铃子香属的叶表皮细胞在光学显微镜下通常
为不规则形。 在所观察的材料中, 除了等齿铃子
图 1摇 光镜下铃子香属及近缘属的叶表皮细胞形状
Fig. 1摇 Characteristics of epidermal cells of Chelonopsis and Bostrychanthera (LM)
A: C. moschata; B: C. longipes; C: C. yagiharana; D: C. chekiangensis; E: C. albiflora; F: C. souliei; G: C. forrestii;
H: C. giraldii; I: C. rosea; J: C. bracteata; K: C. pseudobracteata; L: Bostrychanthera deflexa.
(A-C, E, G-I: bar =50 滋m; J, L: bar =200 滋m; D, F, K: bar=100 滋m)
31 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 向春雷等: 铃子香属的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
香组的 3 个种略微近长方形外 (图 1: E-G),
铃子香亚属、 小叶铃子香组的所有种类的表皮细
胞都为不规则型 (图 1: A-D, H-L)。 叶表皮细
胞垂周壁式样在属内变异不大, 大致可分为平直
表 1摇 材料来源及凭证标本
Table 1摇 Source of plant materials used in the study
分类群 Taxa 采集地点 Locality 凭证标本及存放标本馆 Voucher specimen and herbarium
C. chekiangensis var. chekiangensis 浙江, 临安 (Zhejiang, Lin爷an) 向春雷 (Xiang CL) 0602; KUN
C. chekiangensis var. brevipes 广东, 乳源 (Guangdong, Ruyuan) 邓良 (Deng L) 5601; KUN
C. longipes 日本, 本州 (Japan, Honshu) Okuyama S 377; K
C. moschata 日本, 北海道 (Japan, Hokkaido) Boufford DE 22599; KUN
C. yagiharana 日本, 东京 (Japan, Tokyo) 向春雷 (Xiang CL) 0601; KUN
C. albiflora 四川, 木里 (Sichuan, Muli) 彭华, 向春雷 (Peng H & Xiang CL) HP5240; KUN
C. forrestii 四川, 乡城 (Sichuan, Xiangcheng) 彭华, 向春雷 (Peng H & Xiang CL) HP5141; KUN
C. souliei 四川, 木里 (Sichuan, Muli) 青藏队 (Qinghai鄄Tibet Exped. ) 14553; KUN
C. giraldii 陕西, 汉中 (Shaanxi, Hangzhon) 向春雷 (Xiang CL) 025; KUN
C. odontochila 云南, 丽江 (Yunnan, Lijiang) 向春雷 (Xiang CL) 022; KUN
C. rosea 云南, 景东 (Yunnan, Jingdong) 向春雷 (Xiang CL) 036; KUN
C. lichiangensis 云南, 丽江 (Yunnan, Lijiang) G. Forrest 13587; PE
C. siccanea 云南, 怒江 (Yunnan, Nujiang) G. Forrest 22958; IBSC
C. bracteata 云南, 丽江 (Yunnan, Lijiang) 向春雷 (Xiang CL) 06070401; KUN
C. pseudobracteata 云南, 中甸 (Yunnan, Zhongdian) 向春雷 (Xiang CL) 020; KUN
Bostrychanthera deflexa 广西, 兴安 (Guangxi, Xin爷an) 向春雷 (Xiang CL) 048; KUN
表 2摇 光镜和扫描电镜下铃子香属及近缘属植物叶表皮特征
Table 2摇 Leaf epidermal microfeatures of Chelonopsis under LM and SEM
分类群 Taxa
上表皮 Upper epidermis
细胞形态
Shape of
cells
垂周壁式样
Pattern of
anticlinal walls
下表皮 Lower epidermis
细胞形态
Shape of
cells
垂周壁式样
Pattern of
anticlinal walls
气孔大小
Size of stomata
/ 滋m2
Stomatal
index
/ %
Subg. Chelonopsis
C. chekiangensis var. chekiangensis Irregular Sinuous Irregular Sinuous 17. 8伊7. 1 17. 6
C. chekiangensis var. brevipes Irregular Sinuous Irregular Sinuous 14. 3伊5. 7 14. 7
C. longipes Irregular Sinuous Irregular Sinuous 12. 2伊7. 2 34. 5
C. moschata Irregular Sinuous Irregular Sinuous 12. 2伊7. 7 21. 3
C. yagiharana Irregular Sinuous Irregular Sinuous 11. 6伊6. 6 23. 1
Subg. Aequidens
Sect. Aequidens
C. albiflora Polygonal Straight鄄arched Irregular Sinuous 12. 1伊5. 7 16. 4
C. forrestii Polygonal Straight Irregular Sinuous 18. 5伊9. 3 15. 1
C. souliei Polygonal Straight鄄arched Irregular Sinuous 14. 7伊7. 1 13. 9
Sect. Microphyllum
Ser. Roseae
C. giraldii Irregular Sinuous Irregular Sinuous 14. 2伊5. 8 23. 3
C. odontochila Irregular Sinuous Irregular Sinuous 14. 5伊11. 1 12. 0
C. mollissima Irregular Sinuous Irregular Sinuous 18. 3伊8. 4 18. 4
C. rosea Irregular Sinuous Irregular Sinuous 12. 4伊6. 6 15. 8
Ser. Lichiangenses
C. lichiangensis Irregular Sinuous Irregular Sinuous 13. 1伊7. 4 19. 7
C. bracteata Irregular Sinuous Irregular Sinuous 14. 8伊7. 2 17. 4
C. pseudobracteata Irregular Sinuous Irregular Sinuous 14. 5伊8. 5 19. 3
Bostrychanthera deflexa Irregular Sinuous Irregular Sinuous 17. 1伊7. 1 33. 1
4摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 35 卷
至弓形, 深波状两种类型。
垂周壁平直至弓形 (Straight鄄arched): 这一
类型只存在于等齿铃子香组的 3 个种中, 占所有
种类的 18. 75% , 即大萼铃子香 (图 1: G)、 白
花铃子香 (图 1: E) 及轮叶铃子香 (图 1: F)。
深波状 ( Strongly sinuous): 具这类垂周壁
式样的种类较多, 占所有种类的 81. 25% , 主要
是铃子香亚属中的 C. moschata (图 1: A)、 C.
longipes Makino (图 1: B)、 C. yagiharana Hisau鄄
ti & Matsuno (图 1: C)、 浙江铃子香 (C. cheki鄄
angensis C. Y. Wu, 图 1: D)、 小叶铃子香系中
的小叶铃子香 (C. giraldii Diels, 图 1: H)、 玫
红铃子香 (C. rosea W. W. Sm. , 图 1: I)、 多毛
铃子香 (C. mollissima C. Y. Wu, 图 1: K)、 丽
江铃子香系中的丽江铃子香、 具苞铃子香 (C.
bracteata W. W. Sm. , 图 1: J)、 假具苞铃子香
(C. pseudobracteata C. Y. Wu & H. W. Li, 图 1:
K) 和毛药花 (图 1: L)。
2. 2摇 气孔器
铃子香属及毛药花属所有种类的气孔器都分
布于叶片下表皮, 上表皮无分布, 其类型均为不
规则型 (表 2)。 气孔器的大小在种内变化不大,
图 2摇 光镜和扫描电镜下铃子香属气孔形状及分布
Fig. 2摇 Characteristics and distribution of stomata on abaxial epidermal cells (LM and SEM)
A-I: SEM. A: B. deflexa; B: C. moschata; C: C. odontochila; D: C. lichiangensis; E: C. chekiangensis; F: C. pseudobracteata;
G: C. rosea; H: C. yagiharana; I: C. longipes; J-L: SEM. J-K: C. lichiangensis; L: C. mollissima. (A-I: bar =10 滋m)
51 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 向春雷等: 铃子香属的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
一般为 10 滋m左右, 但在种间有一定的差异。 气
孔器的分布不均匀, 分布密度因种而异, 如毛药
花 (图 2: A)、 C. longipes (图 2: I) 的气孔指
数 (每个视野单位面积表皮上的气孔器数目除
以相应面积上的表皮细胞的数目) 分别是 33. 1%
和 34. 5% , 而齿唇铃子香 (图 2: C) 相对要
低, 仅为 12% 。
保卫细胞的形状在种间的差别不大。 其形状
为椭圆形至宽椭圆形, 长宽比为 1. 5 ~ 2 / 1。 保
卫细胞外壁存在不同形状和不同程度的加厚, 即
形成气孔外拱盖 ( outer stomatal ledge or rim)。
在所观察的 16 种 (含变种) 中, 所有下表皮气
孔外拱盖内缘的纹饰都近平滑, 在属内和属间表
现出了高度一致性。 此外, 所有种类的气孔器均
略隆起或与表皮相平 (图 3 ~ 5)。
2. 3摇 角质膜
观察的所有种类叶片表面角质膜都呈条状或
山脊状隆起, 有些种类还具有颗粒状或雪花状的
附属物。 按叶片下表皮角质膜的特征, 可分为以
下三类:
(1) 角质膜具山脊状隆起: 为最普遍的一种
类型, 约占所有种类的 56. 25%。 如: C. moschata
(图 3: E)、 C. yagiharana (图 3: K)、 白花铃子
香 (图4: C)、 轮叶铃子香 (图4: D, F)、 大萼
铃子香 (图 4: H)、 具苞铃子香 (图 4: K)、 假
具苞铃子香 (图 4: L)、 多毛铃子香 (图 5: F)
图 3摇 电镜下气孔形态特征
Fig. 3摇 Characteristics of stoma under scanning electron microscopy (SEM)
A-B: C. chekiangensis; C-E: C. moschata; F-H: C. longipes; I-K: C. yagiharana; L: C. chekiangensis var. brevipes
6摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 35 卷
和齿唇铃子香 (图 5: K)。 这些种类分属于铃
子香属内不同的亚属、 组或系, 但等齿铃子香组
的三个种类全部为此类型。
摇 摇 (2) 角质膜具长条状隆起: 具这一类型角
质膜的种类较少, 占所有种类的 25%。 在铃子香亚
属和小叶铃子香系中各占 1种, 分别是浙江铃子香
(图 3: B) 和玫红铃子香 (图 5: I)。 在丽江铃子
香系中有 2种, 分别是丽江铃子香 (图 5: C) 和
干生铃子香 (C. siccanea W.W. Sm. ) (图 5: J)。
(3) 角质膜具颗粒状或雪花状附属物: 仅 2 种具
此类型的角质膜, 仅占总种类的 12. 5%, 分别是
C. longipes (图 3: H)、 小叶铃子香 (图 4: J),
分别属于等齿铃子香亚属及小叶铃子香组。
3摇 讨论
根据花萼的特征和生活习性的不同, Wu 等
(1965)、 吴征镒和李锡文 (1977) 将铃子香属
划分为两个亚属, 等齿铃子香亚属 (C. subg.
Aequidens C. Y. Wu & H. W. Li) 和铃子香亚属
(C. subg. Chelonopsis)。 根据叶片的形态特征,
等齿铃子香亚属又分为两个组, 小叶铃子香组
(Sect. Microphyllum C. Y. Wu & H. W. Li) 和等
齿铃子香组 (Sect. Aequidens)。 同时, 根据叶形
的大小和花冠颜色的不同, 小叶铃子香组又被分
为两个系, 小叶铃子香系 ( Ser. Roseae C. Y.
Wu & H. W. Li) 和丽江铃子香系 (Ser. Lichian鄄
genses C. Y. Wu & H. W. Li), 该分类系统在一
图 4摇 电镜下气孔形态特征
Fig. 4摇 Characteristics of stoma under scanning electron microscopy (SEM)
A-C: C. albiflora; D-F: C. souliei; G-H: C. forrestii; I-J: C. giraldii; K: C. bracteata; L: C. pseudobracteata
71 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 向春雷等: 铃子香属的叶表皮微形态特征及其分类学意义摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
图 5摇 电镜下气孔形态特征
Fig. 5摇 Characteristics of stoma under scanning electron microscopy (SEM)
A: C. pseudobracteata; B-C: C. lichiangensis; D-F: C. mollissima; G-I: C. rosea; J: C. siccanea; K-L: C. odontochila
定程度上得到了毛被形态学的支持 (Xiang 等,
2010)。 本研究所选取的材料涵盖了该分类系统
的全部组、 系, 同时还包括了最为近缘的类群,
即毛药花属 ( Scheen 等, 2010; Bendiksby 等,
2011)。 叶表皮细胞类型、 气孔器及角质膜形态
特征虽在亚属水平上不能提供有效的分类依据,
但对亚属内组的划分及一些近缘种的区分有着较
为重要的分类学意义。
在等齿铃子香亚属内, 等齿铃子香组区别于
小叶铃子香组的主要形态特征为: 叶片均为宽披
针形、 对生或轮生、 叶柄短, 而其它种的叶片均
为椭圆形至心状椭圆形, 且叶柄较长。 这种形态
上的差异与叶片上表皮细胞的形状差异相一致。
等齿铃子香组 3 个种的叶上表皮细胞为规则多边
形 (图 1: E-G), 垂周壁式样为平直至弓形,
而小叶铃子香亚组所有种类的叶上表皮细胞为不
规则型, 垂周壁式样为深波状。 此外, 在等齿铃
子香组的 3 个种中, 叶片对生的大萼铃子香的上
表皮细胞狭长, 几为长方形 (图 1: G)。 而具
轮生叶的两个种, 即轮叶铃子香 (图 1: E) 和
白花铃子香 (图 1: F) 的上表皮细胞形状极为
接近, 且叶片下表皮细胞均呈不规则型, 垂周壁
式样也都为弓形。 根据花萼、 叶片形态等形态特
征及地理分布区的完全重叠, 向春雷和彭华
8摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 植 物 分 类 与 资 源 学 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 第 35 卷
(2008) 将白花铃子香处理为轮叶铃子香的异
名, 本研究中叶表皮细胞的形状也支持这一观
点, 从而提供了更为充分的形态学证据。
本研究中所观察到的气孔器为无规则型, 这
与 Abu鄄Asab 和 Cantino (1987) 的报道相一致。
Cantino (1990) 还曾报道了唇形科中 10 种气孔
类型。 其中, 不规则型 ( anomocytic) 和横裂型
(diacytic) 最为普遍, 而具有三个辅助细胞的环
列型气孔 (Diallelocytic stomata with three subsid鄄
iary cells) 几乎存在于荆芥亚科的所有种类中,
其它几种类型的气孔都较为少见, 只存在于一些
特定的类群中。 在本研究所观察的所有植物种类
中, 只发现了不规则型气孔器这一种类型, 且都
只分布于下表皮, 但其分布的密度却因种而异。
如分布在日本的 C. longipes 气孔指数最高, 达到
了 34. 5% , 最低的为齿唇铃子香, 仅为 12%
(表 2)。 从气孔指数来看, 铃子香亚属的气孔密
度 (平均值为 22. 24% ) 要高于等齿铃子香亚属
(平均值为 16. 89% ), 这可能与它们的生长环境
有关。 在地理分布上, 几乎所有等齿铃子香亚属
的种类均分布于我国西南地区, 且都生长在干热
河谷的环境中, 水分少, 温度高, 较少的气孔可
更好地控制其蒸腾作用, 有利于节约水分, 促进
植株的生长发育; 与此相反, 铃子香亚属则分布
于我国华南至日本, 生长在林下荫湿处、 小溪沟
旁, 温度较低, 水分充足, 故气孔指数高。 这
种现象在柳属 (Salix L. ) 中也存在, 即生于潮
湿生境中的种类气孔密度相对较大, 反之亦然
(Cheng等, 2008)。
基于分子系统学研究结果, Scheen 等 (2010)
认为毛药花属与铃子香属互为姐妹群, 而向春雷
(2009) 的研究结果则认为毛药花属应并入铃子
香属, 与等齿铃子香属聚为一枝, 如此铃子香属
才为一个单系类群。 二者研究结果差异的主要原
因可能在于取样的不同。 Scheen 等 (2010) 的
分子系统学研究中仅包括铃子香亚属的两个种,
而向春雷 (2009) 的研究中所包括的种类更多,
几乎包括了该属近 95%的种类。 此外, 细胞学
证据和毛被形态学研究结果也表明毛药花属与等
齿铃子香亚属在形态学性状上更为接近 (Xiang
等, 2010; Funamoto, 2007)。 本研究中, 气孔密
度或能为毛药花属与等齿铃子香亚属的紧密关系
提供更为丰富的证据, 如上所述, 这些种类均具
相对较高的气孔指数。
角质膜的隆起式样为一些种类的划分提供了
重要的解剖学证据。 在铃子香亚属中, 分布于中
国的浙江铃子香具长条状隆起 (图 3: E), 而分
布在日本的 3 个种具山脊状隆起, 这与它们的地
理分布特征表现出一致性。 此外在分布于日本的
三个种中, C. longipes (图 3: K) 因具有颗粒状
的附属物与另外两种显著不同。 在外部形态上,
该种也因具长 1. 5 ~ 3 cm的总梗而与其它种相区
别 (其它种类的总梗长均在 2 ~ 6 mm), 本研究
中角质膜的隆起式样为这些种类的划分提供了更
为充分的形态学证据。 又如, 在小叶铃子香系
中, 小叶铃子香 (图 4: J) 是唯一具有颗粒状
附属物的种类。 该系的其它种类均分布于西南地
区, 唯有小叶铃子香分布在秦岭地区的河谷中,
且该种的叶片较小, 枝条繁密且柔弱下垂, 而其
它种叶片大, 枝条粗壮上举。 鉴于叶片毛被的形
态解剖学特征, Xiang 等 (2010) 认为将该种处
理为单独的一个系更为合理, 在此其角质膜具颗
粒状附属物这一独特的解剖学特征也充分说明小
叶铃子香的独特性。 但至于是否应将其处理为单
独的一个系, 则需要进一步结合分子系统学的证
据予以说明。
致谢摇 刘振稳、 刘恩德博士在工作中给予帮助; 两名审
稿专家提出宝贵意见; 中国科学院昆明植物研究所标本
馆 (KUN), 中国科学院植物研究所标本馆 (PE), 中
国科学院华南植物园 (IBSC) 及英国皇家植物园邱园标
本馆 (K) 提供部分研究材料。 中国科学院昆明植物研
究所樊熙楷先生帮助完成扫描电镜观察。
也参摇 考摇 文摇 献页
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