全 文 ：植物警戒色的研究进展*
李 俊1, 2 , 龚 明2** , 孙 航1**
(1 中国科学院昆明植物所生物多样性与生物地理学重点实验室, 云南昆明 650204;
2云南师范大学生命科学学院, 云南昆明 650092)
摘要: 植物为适应植食动物的取食压力而进化出物理、化学等多种防御机制, 以把植食伤害降到最低程
度, 但动物不断的抽样尝试行为还是让有防御行为的植物受到伤害。因此, 向潜在的植食动物传达自己的
防御信号对植物是有益的。颜色作为一种稳定有效的视觉信号通常是花和果实的诱惑信号, 某些情况下也
是一种警戒防御信号, 植食动物经过抽样学习后能识别这种防御信号并主动回避, 从而形成了植物的警戒
色。起源于猎物- 捕食者关系的警戒色理论在动物界得到了充分研究, 但植物警戒色却不为人所知, 直到
2001年 Hamilton 关于秋季树叶颜色的信号假说公开发表后, 才引起人们对植物警戒色的初步研究。如今在
早秋变色树种、幼叶、多刺植物、植物繁殖器官都发现了警戒色的一些例证, 尽管有些还不太明确甚至存
在争议, 但至少为植物警戒色的进一步研究奠定了基础。植物营养体颜色在时空上的多态性变化值得人们
更深入地研究, 防御权衡假说也预示了防御有害植食动物的警戒作用存在于繁殖器官的可能性, 研究它们
生理和生态适应意义有利于人们更深程度地理解植物- 动物之间的复杂关系。
关键词: 警戒色; 花青素; 植食动物; 信号; 秋季叶色; 幼叶; 多刺植物; 繁殖器官
中图分类号: Q 948 文献标识码: A 文章编号: 0253- 2700( 2006) 02- 183- 11
Advances in Research of Aposematic Coloration in Plants
LI Jun
1, 2
, GONG Ming
2**
, SUN Hang
1* *
(1 Laboratory of Biodiversity and Biogeography , Kunming Insti tute of Botany , Chinese Academy of Sciences, Kunming 650204, China;
2 School of Lif e Sciences, Yunnan Normal University , Kunming 650092, China)
Abstract: Plants evolve multiform defense mechanisms for dealing with herbivories in the interest of least damages caused
by herbivores. It. s beneficial to plants by signaling defensive commitments to potential herbivores when plants are con-
stantly sampled by herbivores. Colour, a kind of stable and effective visual signal which is epigamic to animals for pollina-
tion and seed-dispersal, sometimes could become aposematic signal to herbivores. After sampling and avoidance learning,
herbivores can discriminate this signal and associate it with unpleasant experiences, so aposematic coloration comes into
being between plan-t animal interaction. The theory of aposematic coloration has not been accepted in plants while it has
been adequately discussed for a long time in animal kingdom until Hamilton. s signal theory about autumn colours was pub-
lished. Pushed by Hamilton. s theory, some botanists have discovered and testified aposematic coloration do exist in plants
such as autumn leaves, young leaves of tropical rainforests, some thorny plants and reproductive organs of plants whereas
some of them are still obscure or controversial. Aposematic coloration should not only belong to animals, plants could evolve
it too if necessary for plant fitness. The temporal and spatial colour polymorphism in vegetative parts of plants deserve more
research and the defense tradeoff hypothesis predicts the possibility of aposematism may occur in the reproductive organs of
云 南 植 物 研 究 2006, 28 ( 2) : 183~ 193
Acta Botanica Yunnanica

*
** 通讯作者: Author for correspondence. E- mail: gongming@ public1km1yn1cn, hsun@mail1kib1 ac1cn
收稿日期: 2005- 06- 08, 2005- 11- 23接受发表
作者简介: 李俊 ( 1971- ) 男, 硕士研究生, 从事植物生态适应性研究。E- mail: lijun@mail1kib1 ac1 cn
基金项目: 国家自然科学基金重点项目 ( 40332021 ) , 国家自然科学基金国际合作项目 ( 30420120049) , 国家 973 项目
(2003CB415103) , 中国科学院知识创新重要方向性项目 ( KSCX2- 1- 09) , 吴征镒先生 2001 年云南省科学技术贡献资助 (KIB-
WU- 2001- 02)
plants. Scientists would comprehend the complicated plan-t animal interactions better and more via the research of physio-
logical and ecological adaptive significance of plant showy colours which ex ist in leaves and reproductive parts.
Key words: Aposematic (Warning) coloration; Anthocyanins; Herbivores; Signal; Autumn leaf colours; Young leav-
es; Thorny plants; Reproductive organs
警戒色 ( aposematic ( warning) coloration) 的
概念源自 A. R. Wallace, 他指出毛虫身上鲜艳
的颜色对有经验的捕食者意味着不可口或味道
差, 之后 Poulton ( 1890) 正式提出了这一术语并
把其扩展到声音、气味等其他警戒信号, 合称为
警戒作用 ( aposematism)。通常, 警戒色是指猎
物体表鲜艳醒目的颜色 (红、橙、黄) 意味着有
毒或不好吃, 使猎食者主动避开和放弃捕食。由
于有利于提高物种的生存几率, 警戒色在昆虫和
其他陆地节肢动物中较普遍 ( Guilford, 1990) , 同
时还存在于软体动物、两栖类、爬行类、鸟类、
哺乳类等 (Terrick 等, 1995)。一个多世纪来, 有
关动物警戒色和警戒作用得到充分的研究 (H¾rlin
and H¾rlin, 2003) , 而植物的警戒色研究却少有报
道。Harper ( 1977) 在其植物种群生物学的书中
简短提到植物颜色信号与味道差之间的联系。
Wiens ( 1978) 在对植物拟态的研究中提出几种
具有鲜艳颜色的有毒植物, 特别是有杂色或斑点
叶的植物是否有警戒作用的问题, 并认为这种性
状可能会被无毒植物模仿。Rothschild ( 1980) 提
出某些有毒植物的类胡萝卜素也许是一种警戒色
素。对雨林部分植物叶色的警戒作用研究却没得
到证实 ( Smith, 1986; Lee等, 1987)。
植物是自养生物, 需要叶绿素和辅助色素最
大限度地利用光能进行光合作用, 因此绿色是植
物叶片的主要颜色 ( Nishio, 2000)。植物叶有时
也呈现红色和黄色, 这种现象在自然界分布较广
(Lee, 2002) , 从极地到热带雨林的各种气候带
和生境都能发现其踪迹。尽管如此, 植物学家对
此现象的了解仍是不够的, 可能原因是花青素构
成了植物花和果实的主要颜色, 其功能自然是集
中于其对动物吸引传粉和种子传播作用上, 其次
花青素分子结构的发现是在孟德尔遗传法则发现
之后不久, 因此花青素便成了分子遗传学的主要
研究对象 ( Lee and Gould, 2002)。如今有关花青
素生物合成途径及调控机制取得了很大的进展
(Holton and Cornish, 1995; Saito and Yamazaki,
2002; Schijlen 等, 2004) , 但花青素的生理生态
功能研究却相对滞后。Hamilton and Brown ( 2001)
发表了引起轰动的论文 / Autumn tree colours as a
handicap signal0 后促进了人们对花青素的生态适
应意义和植物警戒色的重视和研究, 诸多学者对
植物颜色变化的生态意义做了积极深入的探讨。
本文综述了目前国际上对该领域的研究进展情
况, 对植物警戒色的作用机制、意义和将来研究
方向做了初步分析。
1 秋季叶色
许多温带落叶性树种在秋季呈现明亮的红色
和黄色叶片, 红色是由于新合成的花青素在叶片
内的积累, 黄色则是叶绿素降解后原有的类胡萝
卜素形成的 ( Collier and Thibodeau, 1995; Mat ile,
2000; Lee and Gould, 2002)。长期以来, 人们一
直认为秋季叶片的花青素只是植物衰老的副产品
(Ford, 1984) , 有学者甚至认为是一种在进化过
程中缺乏选择压力的生化浪费 ( Mat ile, 2000)。
Archetti ( 2000) 得到 Hamilton的构思启发, 提出
了秋季叶色的适应性假说, 认为树叶的明亮颜色
是对寄生昆虫的一种警戒信号, 而这种信号是昂
贵的, 只有健康强壮的个体才能向昆虫表明其拥
有良好的防御能力, 就如同动物界瞪羚的跳跃动
作和鸟类中雄性华丽羽毛一样, 是一个障碍信
号。它使防御良好和颜色鲜艳的个体减少昆虫的
侵袭, 植食昆虫因此选择颜色暗淡、虚弱和防御
差的适合个体, 从而形成了树木和寄生昆虫的协
同进化 ( coevolution)。Hamiton and Brown ( 2001)
其后正式发表了他们的 / 障碍信号 ( handicap
signal) 0 假说, 其内容为专性蚜虫使用视觉线索
选择宿主并对宿主造成伤害, 遭受蚜虫危害较严
重的宿主比那些蚜虫危害少的宿主将会投入更多
的防御, 这种防御能力通过秋季明亮的叶色显现
和展示出来, 对262种落叶树种的文献调查数据
也表明那些专性寄生蚜虫种类最多的树种秋季叶
色更鲜艳, 他们还提出在种内水平上有良好防御
184 云 南 植 物 研 究 28卷
能力的个体应该显现出更鲜艳的颜色。信号假说
引起人们对秋季树木颜色的浓厚兴趣 ( Atkinson,
2001; Whitfield, 2001) , 也促进了相关研究的开
展。Hagen等 ( 2003) 对 12棵欧洲桦 ( Betula pu-
bescens) 叶色与昆虫之间的联系进行了研究, 发
现早秋颜色变化的强度与第二年植食昆虫的伤害
呈负相关关系, 证实了明亮艳丽的叶色能显著降
低秋季昆虫的产卵率和翌年的植食伤害。其后,
Hagen等 ( 2004) 为进一步验证Hamilton 的假说,
测量了欧洲桦的叶子波动不对称性 ( leaf fluctuat-
ing asymmetry) 以评价其生理状况, 结果表明叶色
鲜艳的个体有更好的生理状况, 能把资源较多投
入到防御上, 从而对植食昆虫的防御水平也更高。
Archett i and Leather ( 2005) 调查了稠李 ( Prunus
padus) 树上一种蚜虫的宿主选择特性, 结果显示
蚜虫的选择性与树叶颜色强度之间有明显的负相
关, 蚜虫选择性地避开叶色明亮的叶片, 更偏爱
绿色叶片, 与信号假说是一致的, 同时作者也认
为蚜虫的这种选择性有可能与绿色叶片在树木上
的保留时间更长有关, 蚜虫能有充足的时间在落
叶前交配和产卵, 但这种相关性没有颜色与蚜虫
数量的联系明显, 有可能是一种边缘效应。
Hamilton的假说具有很大的挑战性, 它引起
了人们对熟悉而又不真正了解的自然现象的关
注, 当然也引起了很多的争议。秋季树木的落叶
是树木响应气温和光照等环境因子变化过程, 由
于保持叶子活性的代价大于光合作用收益而形成
的衰老脱落, 在落叶前需要回收叶内重要的 N、
P 等营养元素, 这种回收对植物的适合度有重要
的影响 ( May and Killingbeck, 1992; Hoch 等,
2003)。但对落叶前叶片颜色变化的意义还存在
争议和分歧, 如在衰老、即将脱落的叶片内新合
成红色的花青素有何意义呢? 副产品 ( Ford,
1984) 和生化浪费 ( Matile, 2000) 的观点已经
被多数学者否定。Holopainen and Peltonen ( 2002)
认为秋季的叶色是由于衰老的叶子极易受到光抑
制而影响营养元素的回收, 花青素此时合成减少
了光抑制的发生以促进回收, 此时的氮处于游离
态 (氨基酸) , 蚜虫利用视觉线索寻找食物, 而
变色的叶片是最合适的、最易得到的食物来源,
叶片的明亮颜色是一种食物信号。他的回收假说
与信号假说相反, 而且得到了White ( 2003) 的
支持。Hoch 等 ( 2001) 从植物生理角度详细解
释了花青素在衰老叶片内对植物回收营养元素所
起的重要作用。Ougham 等 ( 2005) 也认为秋季
的叶色是由于营养物质的回收和环境胁迫造成
的, 这种植物衰老的生化和生理特性使叶色不可
能是树木昂贵的投入, 而蚜虫可能响应衰老叶片
散发的挥发物而不是颜色。部分学者也支持秋季
叶色是保护营养物质回收的结果 ( Feild 等,
2001; Lee 等, 2003; Hoch 等, 2003)。Wilkinson
等 ( 2002) 则从信号的时机、蚜虫习性等方面对
信号假说提出疑问, 并认为信号假说不符合人们
已知的植物色素生化和蚜虫生态知识。Sinkkonen
(2005) 另辟蹊径提出秋季山白桦 ( Betula pu-
bescens ssp1czerepanovii ) 黄色叶片的形成与雌性柔
夷花序的数量有明显的联系, 因为有性繁殖改变
了山白桦体内的资源配置, 使叶片提前变黄。
秋季叶色适应意义存在的多种理论 (假说)
还没有任何一个得到绝对的肯定或否定。一些学
者从植物生理生化角度很好地解释了秋季叶色变
化的机制和原因, 也有充分的试验数据支持。而
信号假说从植物- 昆虫的相互关系解释秋季叶色
是对植食昆虫的警戒信号, 向昆虫显示自己的防
御能力, 使昆虫选择那些色泽暗淡、防御差的宿
主, 促进植物- 昆虫的协同进化, 得到一些学者
的认可。目前看来, 这种假说是有可能的, 因为
只有生理状况好的个体才能合成花青素, 回收叶
片中大部分的营养物质, 也才能形成对植食昆虫
的防御, 因此它与生理意义的解释并不矛盾, 但
目前的试验证据还不够充分。信号假说涉及到树
木生理、昆虫生理生态和环境因子等诸多内容,
而目前还只在欧洲桦、稠李树种上得到验证, 用
于检验的昆虫只有蚜虫和食叶昆虫, 对于种类繁
多、习性多样化的昆虫来说是远远不够的。如果
叶色明亮程度反映着警戒信号的强度, 那么防御
能力通过什么来体现, 是叶子硬度还是有效的次
生物质, 是否颜色越鲜艳的叶片 (个体) 次生物
质含量越高; 而昆虫选择颜色暗淡 (绿色) 的叶
片是否是出于营养需求的趋利而不是避害, 目前
都还缺乏直接的实验证据, 需要深入研究和在更
多树种上证实。因为蚜虫如果是出于趋利目的,
颜色鲜艳的叶片含有的游离态氨基酸可能是更好
的食物来源和信号 ( Holopainen and Peltonen,
1852 期 李 俊等: 植物警戒色的研究进展
2002)。同样在山白桦上的次生物质研究证明, 春
季叶片旺盛生长期间, 酚类的含量也在持续稳定
地增加, 说明了对植食动物的防御能力 ( Riipi
等, 2002) , 如果信号假说能把秋季的叶色强度与
叶片次生物质含量、营养物质含量和寄生昆虫的
选择行为、数量联系起来, 也许将更具有说服力。
2 幼叶颜色
热带雨林是地球上生物多样性最丰富的地区
之一, 同时也面临着严重的植食伤害, 雨林植物
的防御机制一直都是科学家们的研究热点。由于
成熟叶以革质化和低营养策略有效抵御植食动物
的侵袭, 柔软和高含氮量的幼叶就成了植食动物
的主要侵袭对象 ( Coley and Barone, 1996)。幼叶
采取了两种不同的防御方式: 一是有效的化学防
御、缓慢展开叶片、正常变绿; 另一种是逃避策
略, 即快速扩展叶片、延绿 ( delayed greening)
和同步发育 ( Kursar and Coley, 2003)。延绿是指
幼叶在叶片伸展期间减少或没有叶绿素的合成,
直到叶片完全展开才合成叶绿素, 这期间幼叶呈
现白色、粉红或红色。不难看出, 延绿在快速展
开的幼叶中是由于资源及生理的限制不能同时合
成叶绿素所致, 并在给定植食量的情况下减少资
源的损失, 但粉红或红色的幼叶则是由于新合成
的花青素的作用, 在可利用资源有限的情况下合
成非光合色素有何意义呢? Gould等 ( 1995) 从
生理上解释是由于幼叶容易受到光抑制而合成花
青素来保护光合系统。但是对雨林树冠顶端的几
种幼叶的研究证明了较强的光照的确引起了幼叶
的光抑制, 却并没有花青素的合成, 而是通过高
效的叶黄素 ( xanthophyll) 循环来保护 ( Krause
等, 1995)。在叶绿素含量极低的快速扩展叶片
内合成花青素来保护光合系统, 不仅影响了有限
的资源配置, 在给定植食量的情况下更增加了损
失, 似乎与林下幼叶的植食防御不符。Coley and
Aide ( 1989) 认为花青素对表皮尚未发育完全的
幼叶具有抗真菌的作用, 因为切叶蚁很少采集红
色的叶片来培养真菌。Dominy 等 ( 2002) 在分析
了林下和顶层红色幼叶的分布情况后, 否定了抗
真菌和光破坏防御 ( photoprotection) 的解释, 并
从昆虫的颜色视觉出发认为红色的幼叶对一些看
不到红色的昆虫来说象枯死的叶片, 是一种隐态
( crypsis)。但这里的隐态似乎具有一定的局限
性, 醒目的红色在绿色植物背景的衬托下是对其
他昆虫和植食动物还是很显著的, 与周围植物的
颜色相一致似乎更能隐蔽自己。
红色幼叶不仅见于耐荫植物, 在树冠顶层也
多有分布 ( Dominy, 2002) , 而对顶层幼叶的植
食防御研究却不多。Numata等 ( 2004) 对龙脑香
科娑罗双属 ( Shorea) 8种植物的幼叶研究表明,
在叶片伸展期基本一致的情况下, 4种红色或紫
色延绿植物与 4种正常变绿植物相比, 前者的植
食伤害明显低于后者。可见, 在叶片伸展速率相
同时, 花青素的出现干扰了植食昆虫的取食。
Manetas ( 2005) 所研究的一种地中海栎属植物
Quercus coccif era 的红色幼叶有较低的植食伤害
率, 与Numata等 ( 2004) 的研究结果是相似的。
Hansen等 ( 2004) 对印度洋西部马斯克林群岛
(Mascarene islands) 上广为分布的木本植物异形
叶现象做了研究, 在仔细分析了幼叶和成熟叶的
次生物质后, 发现二者只是在花青素含量上有明
显差异, 花青素在幼叶的叶缘、叶脉、叶柄上形
成的醒目的红色, 作者认为幼叶缩小的叶片和红
色部分是对植食动物的一种进化响应, 对岛屿上
曾存在的渡渡鸟、愚鸠等植食性鸟类是一种低适
口性的警戒信号, 红色起到了保护叶片免遭取食
的作用。红色幼叶这一自然现象不局限于热带雨
林, 在其他地方也能发现幼叶含有高浓度的花青
素, 且随叶片成熟而逐渐消失, 由于幼叶的生长
特性使它容易遭受植食昆虫的侵袭, 野外观察有
时能发现有些植物的幼叶在种内不同个体间植食
昆虫的数量存在差异, 红色的幼叶比浅色幼叶受
植食侵袭的程度较轻。
花青素本身不具有强的毒性 ( Havsteen,
2002) , 但花青素属于类黄酮家族 (低分子量多
酚) , 与其他类黄酮享有共同的前期合成途径
(Holton and Cornish, 1995; Winke-l Shirley, 2001;
Schijlen等, 2004) , 它往往与植物体内的高多酚
含量、低营养含量相联系 (Manetas, 2005) , 有
时还与植物的诱导防御密切相关, 如蚜虫取食假
高粱 ( Sorghum halepense ) 叶片后引起花青素积
累, 在叶片上形成红色的斑点, 其提取物对蚜虫
的产卵率有明显的抑制作用 ( Costa-Arbul’等,
2001)。结球白菜 ( Brassica rapa ssp1pekinensis )
186 云 南 植 物 研 究 28卷
遭受食叶甲虫和真菌侵袭后, 叶片内的花青素含
量分别提高了 715 倍和 511 倍 ( Rost‚s 等,
2002) , 因此, 花青素的出现使叶片看上去味差、
有毒或低营养, 具有警告潜在植食动物的作用
(Lee and Gould, 2002; Gould, 2004)。由于低营
养也是植物防御植食动物的有效策略之一
(Augner, 1995) , 加上叶片醒目的颜色使植食动
物能容易地识别这种信号, 从而选择其他更适合
的植物个体, 植物也得到了自我保护。
幼叶红色的生理生态适应意义如同秋季叶色
一样存在争议, 如紫外线保护的功能并没有得到
支持 ( Woodall and Stewart, 1998 ) , Dominy 等
(2002) 也不认为雨林红色幼叶有紫外线保护和光
破坏防御的功能。Manetas ( 2005) 提出花青素在
生理上没有明显的作用, 其主要作用还是在防御
植食动物方面, 甚至还有人提出假说认为植物叶
片的红色削弱了植食昆虫的伪装, 使其更容易被
天敌发现和捕食 ( Lev-Yadun 等, 2004)。如果红
色幼叶对某些昆虫是一种伪装或隐态 (Dominy 等,
2002; Manetas, 2005) , 那么对能看到红色的植食
动物是否就是一种警戒色, 目前这方面的研究报
道还很少, 缺乏足够的实验支持。因此红色幼叶
的适应意义还需要人们的更多研究, 结合颜色产
生的时机与植食动物的行为具体考虑和综合分析。
如雨林幼叶对某些昆虫可能是隐态, 对植食性鸟
类则可能是一种警戒信号 (Hansen等, 2004)。
3 彩色的刺
植物为对付大型植食动物的取食而进化出各
种各样的刺, 如表皮或皮层衍生刺、营养器官变
形的叶刺、枝刺。由于刺不是营养器官, 它很少
是绿色的, 多数与植物枝干、叶柄颜色相近, 但
有些刺却具有鲜艳的红、黄颜色, 与植株其他部
分有较大的颜色差异。Lev-Yadun ( 2001) 对常见
多刺的仙人掌科 ( Cactaceae )、龙舌兰属 ( Aga-
ve )、芦荟属 ( Aloe )、大戟属 ( Euphorbia ) 植物
进行了调查, 发现彩色的刺、分布于叶片上的白
色斑点和多彩条纹普遍存在于这 4类植物上, 他
认为这种醒目的颜色是向植食动物发出一种警戒
信号。通常, 这些多刺植物的生存环境是干旱少
雨的, 植物为适应缺水环境, 叶片缩小或退化,
角质层加厚, 植株呈肉质多浆形态以减少水分的
丧失。刺对于这些植物的生存具有重要的适应意
义, 因为刺能有效损伤大型植食动物的口和消化
系统, 阻止其采食行为。很显然, 彩色的刺是由
于植物合成了类黄酮色素 (花青素、类胡萝卜
素) , 条纹和斑点则是叶绿素的缺失, 植物为什
么要以消耗资源或丧失光合能力为代价形成并长
期维持这种性状呢? 在沙漠中, 强大的植食动物
(如骆驼) 一次不经意的品尝或碰撞都能使植株
留下伤口, 珍贵的水分迅速从伤口处挥发, 从而
影响了植物对水分的保存和利用。当植食动物把
这些颜色与受伤的经历联系起来, 再次看到这些
植物时, 它将会不再尝试或主动避开, 因此彩色
刺具有的颜色显著性有利于植物的生存, 当维持
这种性状的收益大于其成本时, 它就受到进化过
程的 正向选择和 保持。Rubino and Mccarthy
(2004) 对美国俄亥俄州东南部的维管植物刺的
情况进行了调查, 范围涵盖了长在植株各个部
位、与植株其他部位有颜色差异的刺, 共在 19
科 25属 49种植物上发现警戒色的刺, 并提出实
际数字可能更多。水飞蓟 ( Silybum marianum )
是一种菊科水飞蓟属 ( Silybum ) 药用植物, 其
莲座状叶具有白色条纹和密生的细刺, 条纹宽度
与刺的长度和数量都有紧密的联系, 因此是一种
特殊的警戒色 ( Lev-Yadun, 2003b)。这些研究基
于以下几点: 一是刺能对植食动物造成伤害; 二
是彩色的刺和与刺相联系的条纹、斑点形成了与
植株其他部位的颜色差异, 突出显现出来; 三是
颜色之间的不同亮度、色差和对比度使植食性哺
乳动物能区分不同颜色差异 ( Jacobs, 1993;
Kelber 等, 2003)。因此, 植物通过警戒色向动
物展示和炫耀自己的防御能力, 避免了潜在的伤
害, 某些带刺种类甚至还通过自拟态 ( automim-
icry) 以增强警戒效果 ( Lev-Yadun, 2003a)。Lev-
Yadun and Ne. eman ( 2004) 甚至认为在特殊条件
下, 绿色也具有警戒作用, 如在中东沙漠干旱的
夏季, 一些有毒或带刺植物在其他大部分植物都
干枯或休眠时仍保持绿色, 牛羊等食草动物并不
取食这些植物, 这种突显的绿色对高密度牛、羊
等畜群是一种警戒色。
关于多刺植物警戒色的研究主要以 Lev-Yadun
为主, 论文多发表在 Journal of Theoret ical Biology,
这种假说还有待验证。因为刺本身就能对大型植
1872 期 李 俊等: 植物警戒色的研究进展
食动物造成伤害, 动物可能根据植物的形态、空
间结构、气味等识别并回避多刺植物, 只有通过
在种内范围比较不同颜色强度的刺与植食动物确
实存在某种联系, 才能证实这种警戒作用存在。
4 鲜艳的花果
多年来, 对植物花果的研究多集中在对动物
的吸引和互利共生作用 ( mutualism) 而忽视了其
中次生物质和可能的警戒作用, Hinton ( 1973)
曾指出某些有毒的花的鲜艳颜色具有警戒作用,
Knight and Siegfreid ( 1983) 对雨林未成熟果实的
研究表明绿色果实含有大量的次生防御物质, 但
在雨林植物的绿色背景中不显著, 没有警戒功
能。植物在传粉者和种子传播者的选择压力下进
化出丰厚的营养回报, 但也吸引了偷窃者和掠食
者的光顾, 同时面临着共生生物与非共生生物的
选择压力。已有研究证实野生胡萝卜花瓣颜色的
多态性受传粉者和植食动物的共同选择 ( Irwin
等, 2003; Strauss 等, 2004) , 某种植物果实颜
色多态性也受种子掠食者的选择 ( Whitney and
Stanton, 2004)。最佳防御理论 ( opt imal defense
theory) 认为与植物适合度密切相关的繁殖器官
比营养器官有更高的防御水平 ( McKey, 1979;
Pavia等, 2002)。完全没有防御能力或对所有动
物都是防御的繁殖器官对植物显然是不利的, 因
此, 植物在防御和吸引间的权衡形成了花果繁殖
器官对有害植食动物的防御和共生生物的吸引
( Irwin等, 2004; Cipollini等, 2004)。
花具有化学防御能力, 除了一些有毒植物的
花, 有些植物的花蜜是有毒的 ( Adler, 2000)。
有一个偷盗者假说 ( nectar robber hypothesis) 认
为有毒的花蜜是为了防止花蜜偷盗者的偷窃行为
而特意配制的, 这个假说在黄金树 ( Catalpa spe-
ciosa) 上得到了体现, 其花蜜中的环烯醚萜苷
( iridoid glycosides) 阻止了蚂蚁、弄蝶等盗贼的偷
窃而不影响蜜蜂的传粉 ( Stephenson, 1981)。一
种金丝桃属植物 Hypericum calycinum 的花药和子
房壁含有浓度较高的 DIPs (脱芳异丙烯间苯三
酚) , 这种紫外色调物质同时起到吸引传粉昆虫
和防御植食动物的功能, 对蛾类幼虫具有明显的
抑制和毒性作用, 而取食花蜜的传粉昆虫则不受
影响 ( Gronquist 等, 2001)。野生胡萝卜 ( Ra-
phanus sativus) 具有两种颜色的花, 一种是花青
素含量较少的黄白花, 另一种是花青素含量较高
的粉红色花, 由于后者同时含有高浓度的次生防
御物质, 因此多数植食动物更偏爱的是颜色较浅
的黄白花, 粉红色的花则较少受到侵害 ( Irwin
等, 2003)。这些花所含有的化学物质对植食动
物 (或盗蜜者) 具有防御能力, 植食动物依靠花
的颜色来识别和选择适合食物, 因此了形成花的
颜色对某些植食动物的警戒作用。
成熟果实中也含有次生物质 ( Cipollini,
2000) , 防御权衡假说 ( defense tradeoff hypothesis)
认为植物中的次生物质是针对种子掠食者、果肉
偷盗者、害虫等设计的, 这个假说得到了一些支
持和 验 证 ( Tsahar 等, 2002; Izhaki, 2002;
Schaefer 等, 2003; Cipollini 等, 2004 )。例如,
辣椒 ( Capsicum annuum var1glabriusculum ) 果实
含有的辣椒素对哺乳动物具有强烈的刺激和驱避
作用, 仙人掌鼠等啮齿动物在实验室和野外都不
取食辣椒果实, 尽管外形与颜色都相近的辣味突
变型 ( Capsicum chacoense ) 没有辣椒素, 仙人掌
鼠也较少取食, 似乎对辣椒鲜艳的果实颜色具有
下意识的回避行为; 弯喙鸫鸟 ( Toxostoma curvir-
ostre) 则由于缺乏辣椒素受体不受丝毫影响, 以
辣椒果实为食并传播种子, 所以辣椒果实的红色
对掠食者有明显的警戒作用, 而对弯喙鸫鸟则是
美味食物的信号 ( Tewksbury and Nabhan, 2001)。
同样, 茄科的另一种植物颠茄 ( Atropa belladon-
na) 果实呈现黑紫色, 它含有的生物碱阻止了哺
乳动物的取食, 但对食果的鸟类传播者却没有影
响, 果实颜色既是对掠食者的警戒信号同时也是
对鸟类传播者的吸引信号 ( Harborne, 1979)。
植物为提高子代的适合度而在种子里储备了
丰富的营养物质, 因此也成为种子掠食者的食物
来源。种子为防止动物采食和破坏发展出多种防
护机制, 如坚硬的种皮、有毒的化学物质等。一
些缺乏果肉和假种皮的种子种皮表面呈现鲜艳的
红色或黑色, 如相思子属 ( Abrus )、红豆属
( Ormosia) 等科属的种子, 被认为是为了吸引动
物而模仿成熟果实的拟态种子 ( mimetic seeds)。
由于大部分种子都含有生物碱或皂角甙等有毒的
次生物质, Williamson ( 1982) 曾推测种子颜色可
能对动物具有警戒作用。Galett i ( 2002) 对红豆属
188 云 南 植 物 研 究 28卷
植物 Ormosia arborea 的研究证明其种子能欺骗几
种鸟类吞咽进体内, 而鸟却不能消化种子, 种子
随鸟的粪便排出后得到了有效传播, 是一种寄生
关系, 排除了互利共生和警戒色作用。尽管实验
数据支持寄生关系, 但作者也提出拟态种子的生
态适应意义还需要更深入研究, 因为在其文中描
述的种子在树上开裂豆荚的长期保留暗示了这类
种子颜色吸引作用并不是很明显。Foster and Delay
(1998) 在对红豆属3个种的种子传播研究中提出
红豆属的种子颜色对食种子动物可能是毒性的警
戒信号, 尤其是对鹦鹉, 因为在 85小时的观察期
内只有一枚种子被吞食。Guimaraes等 ( 2003) 对
Ormosia arborea 种子的传播研究发现, 橙腰鼠
( Dasyprocta leporina) 对种子含有的喹啉联啶生物
碱 ( quinolizidine alkaloids QAs) 有明显的躲避反
应, 当把种子放到嘴里嚼几秒钟后即吐出, 取食
更多的是不含 QAs的对照种子, 但是实验中被
嚼的种子都被破坏了, 因此拥有鲜艳醒目的警戒
色阻止啮齿类的掠食, 对提高种子的存活率具有
重要的适应意义。作者还表示随实验时间的延
长, 橙腰鼠会逐渐减少抽样次数, 因为种子颜色
信号与毒性的联系使其很快识别和回避。存在于
豆科、含羞草科等科属的这些热带无果肉和假种
皮的种子多具有醒目的颜色、强烈的毒性 (如相
思子属、红豆属) , 由于对鸟类传播者虚拟的营
养回报不可能形成长久稳定的传播关系, 而自体
传播和水力传播则在文献种多有记载, 而散布于
林下的 Ormosia arborea 种子在长达 18 个月的休
眠期内很少遭到掠食者的取食 ( Galetti, 2002) ,
所以, 尽管对吸引传播者的作用还不确定, 毒性
和颜色的紧密联系能显著减少种子掠食者的破
坏, 这些种子的颜色可能是对掠食者的警戒色。
应当承认, 植物进化出鲜艳的花果颜色目的
是吸引动物为其传粉、传播种子, 也不是所有的
花果和种子都含有次生物质, 但在面对非共生有
害动物的偷窃、掠食和破坏行为, 尤其是在这种
行为对植物的繁殖产生严重威胁时采取一定的防
御机制还是必要的。目前对繁殖器官存在的次生
物质现象人们仍不是很清楚, 存在诸多假说和理
论 ( Adler, 2000; Cipollini, 2000; Galetti, 2002) ,
防御权衡假说也需要进一步验证, 但醒目颜色与
防御物质间的联系和对一些非共生动物的防御能
力暗示了警戒色是有可能存在于某些植物的繁殖
器官。当然, 现在的研究范围和深度仍不够, 如
对拟态种子的传播研究多集中在红豆属植物上,
对其他属的种子传播和掠食情况还缺乏深入了
解, 繁殖器官颜色与植食动物间的更多联系还有
待更多的研究。
5 艳丽的蘑菇
可能有警戒色的一类植物是大型真菌, 大型
真菌 ( macrofungi) 通常是指子囊菌 ( ascomycete)
和担子菌 ( basidiomycete) 两类具有大型子实体
的高等真菌, 俗称蘑菇 ( mushroom)。由于它们
是寄生或腐生异养植物, 缺乏叶绿素, 因此子实
体外观呈现多种多样的颜色变化, 有关色素的研
究不断有综述发表 ( Gill, 2003) , 这种多彩的颜
色使其在林地和草地的生境中显得比较醒目。大
型真菌缺乏有效的物理防御手段, 现已发现它所
含的一些次生化合物对昆虫有很好的驱避和杀虫
效果 ( Mier 等, 1996; Mier 等, 1998; 王鸣等,
2002; 高锦明等, 2002) , 而在蘑菇中有一些毒
蕈 ( toadstool) 被人食用后能引起中毒甚至死亡,
全世界都有大量中毒事例报道, 说明大型真菌以
化学物质防御寄生物和掠食者是其重要的手段。
目前人们对引起中毒的毒蕈研究较为深入, 而对
大部分大型真菌次生化合物的种类和适应意义仍
不是很清楚, 研究数据大都出自几种昆虫或试验
鼠的抑制或致死效果, 而且由于人在食用前加热
处理和耐受力的不同, 有些对人体无毒的真菌种
类对昆虫却是有毒的 ( Mier 等, 1996; Trigueros
等, 2003)。所以, 高等真菌在长期的进化中演
化出多种结构和功能的次生化合物来自我防御,
确保有性繁殖过程的顺利完成, 其子实体颜色与
毒性的联系有可能形成对寄生物和掠食者的警戒
色。虽然目前对自然界中高等真菌颜色与植食动
物之间的关系研究还少有报道, 至少某些颜色鲜
艳的毒蕈 (如毒蝇伞 Amanita muscaria ) 对人这
种掠食者来说是一种警戒色。
6 警戒色的作用机制
植物和动物构成了陆地上的主要生态系统,
植物为动物提供栖息地和食物, 动物直接或间接
地依赖植物生存, 二者之间保持紧密的信号联
1892 期 李 俊等: 植物警戒色的研究进展
系。动物靠视觉、嗅觉、触觉和味觉来寻觅和选
择食物, 植物出于生存和繁殖的需要也通过信号
向动物传达信息, 如通过花果的颜色信号吸引动
物为其传粉和传播种子, 这种互利行为使其在进
化中长期稳定持续下去。但植物在面对植食动物
的取食压力时也进化出多种防御机制, 这种防御
行为通过视觉和嗅觉信号传达给动物对植物是有
益的 (Augner, 1994; Augner and Bernays, 1998) ,
因为在动物摄食前就建立视觉和嗅觉预警机制有
利于减少植物不必要的伤害, 提高动物摄食前判
断的准确性并减少抽样行为。动物也能在短时间
内获取可口、营养丰富的食物, 提高觅食效率和
避免自身的伤害。气味警戒 ( olfactory aposema-
tism) 是植物常用的信号之一 ( Eisner and Grant,
1980) , 某些有毒植物同时具有浓烈难闻的气味,
毒性加气味警戒使动物避而远之, 如常见的曼佗
罗 ( Datura stramonium Linn. ) , 但是风力的不稳
定性、传播距离短和动物嗅觉能力等不同程度地
限制了气味警戒的作用。视觉信号则由于其稳定
性和长距离传播的有效性而成为动植物间最常见
的一种信号, 尽管对视觉信号的研究多集中于吸
引而忽视了警戒作用。动物具有彩色视觉, 能区
分不同颜色间的差异 ( Jacobs, 1993; Pichaud等,
1999; Kelber等, 2003) , 很多动物以彩色视觉来
寻找植物为其准备的花果盛宴, 动物间普遍存在
的警戒色也说明了这一点。因此, 植物的颜色警
戒信号与动物的彩色视觉构成了植物警戒色存在
的基础。
警戒色能减少捕食者的捕食, 提高被捕食者
的生存几率, 但为什么在动物界常见的警戒色在
植物界却很少被发现呢? 可能原因有四: 一是起
源于动物的猎物- 捕食者的警戒色理论难以被植
物学家接受 ( Harper, 1977) , 他们似乎更热衷于
研究植物的花和果实对动物的吸引作用。动物的
警戒色只需要动物学家就能完成研究, 而植物警
戒色的提出和验证则要求生态学家具有动物生
理、行为等生态学知识和植物生理生化基础, 学
科间日新月异的差异使植物警戒色的研究受到了
限制。其二, 植物要以叶绿素进行光合作用以合
成生长所需的营养物质, 如果在叶片内大量合成
花青素不仅耗费了有限的资源和能量, 还严重影
响了光合同化能力。但一些有毒的大型真菌却有
鲜艳的颜色, 因为异养的生活方式使其不受光合
色素的影响。三是由两者的防御需求程度决定
的, 动物界的猎物一旦被捕食通常意味着种群内
一个体的消失, 而多数植物受植食动物侵袭后却
能以诱导防御或补偿性生长来提高防御水平或弥
补损失部分。四就是植物还具有气味警戒作用,
使视觉警戒不是必须的。因此, 诸多因素使植物
警戒色不可能象动物那样普遍, 但在植食压力大
或决定植物最终适合度的条件下, 警戒色还是很
重要的防御手段。
植物通过颜色向植食动物展示自己的物理和
化学防御能力, 一旦动物把这种颜色与毒性或物
理伤害联系起来并采取回避, 警戒色就形成了。
它使植物避免了潜在的伤害, 动物以此选择那些
防御差、可口的个体, 对双方都是有利的, 况且
构成植物警戒色的主要色素花青素同时还具有多
种生理功能 ( Close and Beadle, 2003; Gould,
2004) , 因此, 植物颜色这种多种功能的性状在
进化中更容易被选择和保留。
7 结语与展望
尽管警戒色能把植食伤害降到最低, 可植物
自身特性及结构、生理的限制使植物警戒色不可
能象动物界那样普遍。但是植物的颜色信号与其
防御行为是客观存在的, 一旦动物通过抽样学习
后把植物的颜色与有毒、味劣、低营养相联系,
能辨别这种颜色信号并采取主动回避策略, 它应
该是警戒色或具有警戒作用。Hamilton 的假说使
人们重新认识和研究植物体颜色的生态适应意
义, 从中也发现和证明了植物警戒色存在的一些
例证, 但这些工作还远远不够, 植物颜色的适应
意义还值得人们的深入研究 ( Lev-Yadun 等,
2002)。从极地到赤道的各生态环境、从苔藓到
被子植物各分类单元, 同一植株的不同部位、不
同时期都存在颜色变化, 这些颜色变化可能响应
环境因子, 也有可能是生物因子, 限于目前人们
对植物颜色的研究深度和认知程度, 有时想明确
分清颜色是由哪种因子引起是很难的, 当然秋季
叶色与环境因子变化联系更紧密一些 (但也不是
唯一的) , 而繁殖器官的颜色主要是出于吸引共
生生物目的, 但两种因子有时可能同时起作用,
所以只从环境因子和植物生理角度进行解释和研
190 云 南 植 物 研 究 28卷
究而摒弃生态和进化上的意义是不可取的。目前
学术研究中关于植物颜色与植食动物间关系的报
道还不多, 使用 aposematic coloration 或 aposema-
tism术语描述植物防御机制的只有少数学者, 这
与警戒色的难以认定具有一定的关系。除了响应
因子的难确定性, 植食动物是否具有彩色视觉
(识别信号) , 次生物质与颜色是否对应 (信号忠
实度) 等都增加了植物警戒色的验证难度。
总之, 在植物- 动物生态系统中, 植物营养
体颜色的多态性不应当只有生理上的统一功能
(Steyn等, 2002) , 存在某些植物繁殖器官上的
颜色也不仅仅限于吸引信号, 也可能成为植物向
众多有害植食动物传递的一种警戒信号。对于秋
季叶色的警戒信号假说现在就接受或否定它还为
时尚早, 幼叶红色这一自然现象与植食动物的关
系及多刺植物的彩色刺是否有警戒作用, 这些都
还需要人们的深入研究。在以后的工作中, 通过
研究植株不同颜色强度或者突变型与野生型间的
植食伤害率、控制环境因子变化、量化次生物质
与颜色强度间的联系 ( Schaefer and Wilkinson,
2004) , 再综合考虑变色时机与植食动物的联系、
植食压力和对适合度贡献大小等因子, 我们有理
由相信颜色作为一种警戒信号能在更多植物种类
和部位得到证实, 人们也能从生理和生态多个角
度更好地阐释植物颜色变化的作用和意义。
1参 考 文 献2
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