全 文 ：中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 47卷 第 9期 2016年 5月

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40株银杏内生真菌抗菌活性比较及其活性成分研究
葛 飞，唐 尧，龚 倩，马琪森，杨良军
安徽工程大学生物与化学工程学院，安徽 芜湖 241000
摘 要：目的 比较银杏内生真菌的抗菌活性，并对其抗菌活性成分进行分析。方法 采用组织分离法从健康银杏叶、枝条、
果实等组织中分离、纯化内生真菌；以大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、枯草芽胞杆菌、酿酒酵母、黑曲霉和根霉为抑菌指示菌，
采用滤纸片和平板孔阱扩散法，对 40 株银杏内生真菌发酵液抗菌活性进行初筛和复筛；利用硅胶柱色谱、凝胶 Sephadex
LH-20柱色谱、制备型 HPLC、薄层色谱（TLC）和 HPLC-MS等方法，对抗菌活性较高的草酸青霉菌 Penicillium oxalicum
YXY009菌株的抗菌成分进行分析。结果 40株银杏内生真菌中，18株为不产孢真菌；产孢真菌中，青霉属和曲霉属为优
势菌属，分别占总菌数的 17.5%和 15.0%；YXY009菌株发酵液的抑菌活性明显高于其他菌株，对酿酒酵母和根霉抑菌圈直
径分别达到（22.35±1.32）和（23.60±0.83）mm；从 YXY009菌株发酵液中分离得到抑菌活性有效成分，初步鉴定为毛果
杨苷。结论 首次从银杏内生真菌代谢产物中分离出具有广谱抗菌活性的化合物毛果杨苷。
关键词：银杏；内生真菌；抑菌活性；草酸青霉菌；毛果杨苷
中图分类号：R285.5 文献标志码：A 文章编号：0253 - 2670(2016)09 - 1554 - 06
DOI: 10.7501/j.issn.0253-2670.2016.09.018
Comparison on antimicrobial activity of 40 endophytic fungi strains from Ginkgo
biloba and preliminary analysis on ingredients with antimicrobial activity
GE Fei, TANG Yao, GONG Qian, MA Qi-sen, YANG Liang-jun
Engineering Technology Research Center of Microbial Fermentation Anhui Province, Anhui Polytechnic University, Wuhu 241000,
China
Abstract: Objective To compare the antimicrobial activity of 40 endophyte strains from Ginkgo biloba and analyze the ingredients with
antimicrobial activity. Methods Endophytic fungi inhabited in leaves, stems, and fruits of Ginkgo biloba were isolated. Bacillus subtilis,
Saccharomyces cerevisiae, Aspergillus niger and Rhizopus were used as indicators to do the microbial inhibition experiment. Forty strains
antimicrobial activity were investigated by using filter paper method and flat hole well diffusion method. Silica gel column
chromatography, Sephadex LH-20 column chromatography, preparative HPLC, TLC, and HPLC-MS were used to isolate, purificate and
identify the antimicrobial components from the broth of Penicillium oxalicum YXY009. Results Eighteen strains produced sterile
mycelia on PDA plates. Among the other strains, Penicillium spp. and Aspergillus spp. accounted for 17.5% and 15% of the total fungi.
The strain with the highest antimicrobial activity was determined to be Penicillium oxalicum YXY009. The inhibiting zone diameters of
the YXY009 strain reached (13.47 ± 0.46), (22.35 ± 1.32), and (23.60 ± 0.83) mm against Bacillus subtilis, Saccharomyces cerevisiae, and
Rhizopus, respectively. Conclusion An active compound POM was isolated from the fermentation broth of the strain P. oxalicum
YXY009 and identified as 5-hydroxy-2-[(2S,3R,4S,5S,6R)-3,4,5-trihydroxy-6-(hydroxymethyl) oxan-2-yl] oxybenzoate for the first time.
Key words: Ginkgo biloba L.; endophytic fungi; antimicrobial activity; Penicillium oxalicum; populus trichocarpa glycosides

植物内生真菌是指生活史部分或全部定殖于
健康活体植物组织内，不引起植物明显病害的微生
物[1]，能产生与宿主植物相同或相似的生物活性成
分[2]。植物内生真菌可对寄主植物产生多种有益作
用，如抗病原微生物[3]，增强抗逆性[4]，抗昆虫、
线虫等摄食[5]，被认为是寻找新的生物活性物质的
重要资源之一[6]。
银杏 Ginkgo biloba L.，又称白果树、公孙树，

收稿日期：2015-11-13
基金项目：国家自然科学基金面上项目（30270135）；安徽省高等学校省级自然科学研究重点项目（KJ2013A049）；国家级大学生创新创业训
练计划项目（201510363072）
*作者简介 葛 飞（1978—），男，博士，副教授，主要从事微生物资源开发与利用方面研究。Tel: 13865530960 E-mail: gerrylin@126.com
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主产中国，其叶、果实等皆具药用价值[7-8]。根据
内共生理论，银杏内生真菌代谢产物中可能含有多
种生物活性成分，应加强对其内生真菌的研究和开
发[9]。Xiao 等[10]对 80 株银杏内生真菌的抗菌活性
进行了研究，发现 15 株内生菌至少能抑制一种指
示菌，多株内生真菌代谢产物具有较强抑菌活性，
说明银杏内生真菌是寻找抗菌活性物质重要潜在
资源。刘小莉等[11]从银杏内生真菌中分离到一株抗
菌活性较强的菌株，对金黄色葡萄球菌有强力抑制
作用，经形态学和分子生物学鉴定，将其确定为
Xylaria venosula Speg.，认为从中开发新型抑菌生物
制剂具有应用前景。Ye等[12]从 80株银杏内生真菌
中筛选出一株产黄柄曲菌素的 Chaetomium
globosum CDW7 菌株，并对其发酵参数进行了优
化。高敬红等[13]从银杏内生真菌一株镰刀菌属发酵
液中分离出抗革兰阳性菌较强的活性化合物A和B，
经结构解析，推断化合物A和 B分别为恩镰孢菌素
B 和恩镰孢菌素 D。以上相关研究表明，银杏内生
真菌生物多样性丰富，且代谢产物中含有多种生物
活性物质，因此继续从银杏内生真菌代谢产物中探
寻新型生物活性物质具有重要的理论和现实意义。
本研究对 40株银杏内生真菌的抗菌活性进行比
较，从中筛选抗菌活性强的菌株。在此基础上，利用
多种分离、纯化方法，对抗菌活性强的菌株的抗菌活
性成分进行了初步分析，为从植物内生真菌资源中开
发新型抗菌生物制剂提供相关基础和理论依据。
1 材料
1.1 药材与试剂
银杏叶、枝条、果实等采自安徽省芜湖市赭山
公园和安徽工程大学境内，由安徽农业大学朱虹副
教授鉴定为银杏科银杏属植物银杏 Ginkgo biloba
L.。内生真菌由健康银杏叶、枝条、果实中分离、
纯化所得；指示菌：大肠杆菌（SWGC012）、金黄
色葡萄球菌（ SWGC021）、枯草芽孢杆菌
（SWGC036）、酿酒酵母（SWGC007）、黑曲霉
（SWGC008）、根霉（SWGC019），由安徽工程大学
微生物发酵安徽省工程技术研究中心保藏；分离培
养基为 PDA培养基；液体发酵培养基为 PDB培养
基；细菌类指示菌培养基为牛肉膏蛋白胨培养基；
真菌类指示菌培养基为 PDA 培养基；100～200目
柱色谱硅胶、200～300目柱色谱硅胶、高效薄层色
谱硅胶板购自安徽良臣硅源材料有限公司；
Sephadex LH-20 购自北京绿百草科技发展有限公
司；其余试剂为国产分析纯或色谱纯。
1.2 仪器与设备
Cimiao超净工作台，上海新苗医疗制造有限公
司；XSP-8CE生物显微镜，上海蔡康光学仪器公司；
HS-J2 常温高速离心机，美国贝克曼公司；
QHZ-123B 恒温振荡培养箱，江苏太仓市华美生化
仪器厂；LDZX-50KBS高压蒸汽灭菌锅，上海申安
医疗器械厂；FD-83冷冻干燥机，美国 SIM公司；
LC-20A 高效液相色谱仪，日本岛津公司；ODS2
反相 C18 半制备柱，美国 Waters 公司；6210
Time-of-flight LC/MS，美国 Agilent公司。
2 方法
2.1 银杏内生真菌的分离、纯化、鉴定
参考文献方法[14-15]对健康银杏叶、枝条、果实
中的内生真菌进行分离、纯化。对分离得到的银杏
内生真菌进行显微观察，结合《真菌鉴定手册》，
进行初步分类[16]。
2.2 银杏内生真菌液体培养及其发酵液处理
挑取经活化的内生真菌菌丝或孢子接种于
PDB液体培养基中，28 ℃、170 r/min条件下摇床
振荡培养 7 d。5 000 r/min离心 20 min去除菌丝体，
收集上清液，冷冻干燥。用无菌水溶解后，经旋转
蒸发仪浓缩至原体积 1/5，4 ℃冰箱保存，备用。
2.3 银杏内生真菌发酵液抗菌活性实验
采用滤纸片法进行抗菌活性初筛[17]。采用平板
孔阱扩散法进行抗菌活性复筛[18]。
2.4 草酸青霉菌 YXY009 菌株发酵液抗菌活性成
分的分离与纯化
采用抽滤法对菌株 YXY009发酵液进行分离，
去除菌丝体，所得滤液用 75%乙醇进行醇沉处理，
25 ℃下静置 24 h，再经滤过、离心处理，去除蛋
白质、多糖等大分子物质。将醇沉后发酵液 40 ℃
减压浓缩至浸膏状，获得浸膏约 20 g。将 20 g浸膏
溶于甲醇，称取 100～200目硅胶 40 g进行拌样后，
采用干法上样，湿法上柱（柱中充填 200～300 目
硅胶 20 g），以不同体积比甲醇-三氯甲烷溶液进行
梯度洗脱。硅胶柱分离的样品被自动收集器收集
后，经薄层色谱（TLC）分析、合并，得到 Po.1～
Po.7共 7个组分。以黑曲霉为抑菌指示菌，采用平
板孔阱扩散法进行抗菌活性成分跟踪监测。对所得
7个组分的抗菌活性测定结果表明，仅 Po.3组分具
有抗菌活性。将活性组分 Po.3再上硅胶柱，以醋酸
乙酯-甲醇不同梯度溶液进行洗脱，获得 Po.3-1～4
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共 4个组分，其中 Po.3-2具有抑菌活性。
将 Po.3-2组分上 Sephadex LH-20凝胶柱，经甲
醇-氯仿（1∶1）溶液洗脱后，获得 2 个组分，即
Po.3-2-1和 Po.3-2-2，其中 Po.3-2-1具有抑菌活性。
将 Po.3-2-1过制备型 HPLC，流动相为甲醇-0.04%磷
酸水溶液（4∶6），根据样品出峰时间，收集组分，
获得一个抑菌活性组分，将其命名为 POM。
2.5 抗菌活性组分 POM的鉴定分析
2.5.1 TLC 分析 取一定量样品加入适量的甲醇
溶液，制备成 5 mg/mL的样品，超声振荡 30 min
后，用 0.45 μm滤膜滤过。用微量点样器吸取适量
样品，于 GF254硅胶板上点样后，展开剂展开，当
所有样品展开长度达到 8～12 cm 时，将薄层板移
出晾干。观察、标记色谱结果。
2.5.2 HPLC 分析 流动相为甲醇-0.04%磷酸水溶
液（4∶6）；柱温 25 ℃；体积流量 1.0 mL/min；检
测波长 360 nm；分析时间 30 min。
2.5.3 质谱和紫外光谱分析 取纯化后的样品冻
干粉配制成 0.1 mg/mL的甲醇溶液进行质谱分析。
样品以 HPLC自动进样器进样，进样量 10 μL，洗
脱体积流量为 0.2～0.3 mL/min。电离方式为 ESI，
雾化气压力为 241.325 kPa（35 psi），氮气体积流量
为 10 L/min；阴离子模式的离子化电压为 3 500 V，
碎片电压为175 V；阳离子的离子化电压为4 000 V，
碎片电压为 215 V。阳离子和阴离子模式进行测试
分析。由于本实验的 HPLC-MS接有 DAD检测器，
因此样品分析时可同时获得其紫外光谱。
3 结果与分析
3.1 40株银杏内生真菌种群组成
从健康银杏叶、枝条和果实组织中共分离得到
40株内生真菌。经菌落和形态学观察，比对《真菌
鉴定手册》，对 40株银杏内生真菌进行初步鉴定。
有 18株菌株在 PDA培养基上不产孢，占总分离菌
株的 45.0%，其他 22株均为产孢真菌，且多数菌株
为青霉属、曲霉属和交链孢霉属，占总分离菌株比
例分别为 17.5%、15.0%和 7.5%，简梗孢霉属、毛
壳菌属、黑孢霉属、毛霉属、镰孢霉属和拟盘多毛
孢属各 1株（表 1）。
3.2 抑菌活性菌株初筛结果
采用滤纸片抑菌法对从银杏组织中分离的 40
株内生真菌发酵液的抗菌活性进行初步筛选，结果
发现有 16 株菌株有抑菌活性，占菌株总数的
40.0%，其他 24株菌株未显示抑菌活性。其中有活
性的 16株菌株的抑菌活性结果见表 2，可以看出，
16株菌株发酵液均至少对 1种指示菌有抑制效果，
对 2种及 2种以上指示菌有抑制效果的菌株有8株，
占菌株总数的 20%。
根据初筛实验结果和菌株在人工培养基上生
长、退化、染菌等状况，选择 YXY003、YXY004、
YXY006、YXY009、YXY014、YXY015、YXY016
和 YXY019共 8株菌株作为复筛对象。
表 1 40株银杏内生真菌种群组成
Table 1 Fungal taxa of 40 endophyte strains in G. biloba
分类群 菌株数 占总数比例/% 分类群 菌株数 占总数比例/%
不产孢真菌 18 45.0 毛壳菌属 1 2.5
青霉属 7 17.5 黑孢霉属 1 2.5
曲霉属 6 15.0 毛霉属 1 2.5
交链孢霉属 3 7.5 镰孢霉属 1 2.5
简梗孢霉属 1 2.5 拟盘多毛孢属 1 2.5

表 2 银杏内生真菌发酵液抑菌活性初筛结果
Table 2 Screening results of antipathogenic activities of
broth from endophyte fungi strains in G. biloba
菌株编号
抑菌活性
大肠
杆菌
金黄色葡
萄球菌
枯草芽
胞杆菌
酿酒
酵母 黑曲霉 根霉
YXY001 − − − + − −
YXY003 − + − + + −
YXY004 − − − − + +
YXY006 − − − − + +
YXY007 − − − − − +
YXY008 − − − − − +
YXY009 − + − + + +
YXY011 − − + − − −
YXY012 − − + − − −
YXY013 − − + − − −
YXY014 − + + + − +
YXY015 − − − + + +
YXY016 − − − + + +
YXY017 − − + − − −
YXY019 − − + − + +
YXY021 − − + − − −
“+”表示有抑菌效果；“−”表示无抑菌效果
“+” with antimicrobial activity; “−” without antimicrobial activity
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3.3 抑菌活性菌株复筛结果
采用平板孔阱扩散法对初筛实验结果和生物
学特性较好的 YXY003 等 8 株银杏内生真菌进行
复筛，结果见表 3。可见，选用的 6种指示菌中，
大肠杆菌的敏感性最差，复筛菌株发酵液对其均无
抑菌活性；黑曲霉敏感性最强，8株菌株发酵液对
其均有不同程度的抑制作用，其中 YXY009 菌株
发酵液的抑菌圈直径最大，为（18.46±1.29）mm；
其他指示菌的敏感性介于黑曲霉和大肠杆菌之间；
活性菌株中 4株对金黄色葡萄球菌、2株对枯草芽
孢杆菌、5株对酿酒酵母、7株对根霉有抑菌作用。
YXY014 菌株发酵液对金黄色葡萄球菌的抑菌效
果最为显著，抑菌圈直径达（19.26±0.58）mm；
YXY019 菌株发酵液对枯草芽胞杆菌的抑菌圈最
大，为（13.47±0.46）mm；YXY009 菌株发酵液
对酿酒酵母和根霉抑菌效果最佳，抑菌圈直径分别
为（22.35±1.32）和（23.60±0.83）mm。
由抑菌活性复筛结果可以看出，YXY009菌株
发酵液的抑菌活性明显高于其他菌株，因此选择该
菌株进行进一步深入研究。采用形态学和分子生物
学相结合的方法，对YXY009菌株进行了分类鉴定，
确定该菌株为草酸青霉 Penicillium oxalicum[19]。
表 3 银杏内生真菌发酵液抑菌活性复筛结果
Table 3 Rescreening results of antipathogenic activities of broth from endophyte fungi strains in G. biloba
菌株编号 抑菌圈直径/mm 大肠杆菌 金黄色葡萄球菌 枯草芽胞杆菌 酿酒酵母 黑曲霉 根霉
YXY003 — 14.20±0.78 — 16.35±0.68 17.58±0.96 —
YXY004 — 13.54±0.87 — — 15.36±1.02 17.00±0.68
YXY006 — — — — 16.32±0.66 17.60±0.78
YXY009 — 17.78±0.97 — 22.35±1.32 18.46±1.29 23.60±0.83
YXY014 — 19.26±0.58 12.30±0.65 18.16±0.71 17.33±0.78 18.78±0.83
YXY015 — — — 21.69±0.96 18.37±0.56 21.10±0.73
YXY016 — — — 20.64±0.59 17.46±0.65 19.75±0.84
YXY019 — — 13.47±0.46 — 15.98±0.59 16.90±0.76
“—”表示无抑菌效果
“—” Without antimicrobial activity
3.4 草酸青霉 YXY009 菌株发酵液抗菌活性成分
鉴定结果
从YXY009菌株发酵液中分离得到的抗菌活性
组分 POM 对应的 HPLC 图谱上为单峰，见图 1，
总离子流图见图 2。HPLC-MS正离子模式图谱（图
3-a）中，有质荷比为 407.254 19离子峰，为 [M＋
H]+峰，对应的分子式为 C20H23O9（误差为 0.95×
10−6）；负离子模式图谱（图 3-b）中，有质荷比为
405.223 08离子峰，为 [M－H]−峰，对应的分子式
为 C20H21O9（误差为 1.08×10−6）；显然，组分 POM
对应的分子式是 C20H22O9。根据该化合物分子式，
并结合其紫外光谱（UV）吸收特性（图 4），经天
然产物数据库查询发现，该化合物与已知化合物毛
果杨苷分子式完全一致。在此基础上，将组分 POM
与毛果杨苷的 TLC、HPLC及 UV图谱进行比对，
发现其 Rf 值、保留时间及 UV 谱特征完全一致。
因此，初步鉴定组分 POM为毛果杨苷（trichocarpin，
5-羟基 -2-[(2S,3R,4S,5S,6R)-3,4,5-三羟基 -6-(羟甲
基)-O-2-环己氧基]苯甲酸苄酯）。


图 1 POM组分 HPLC图谱
Fig. 1 HPLC of compound POM


图 2 POM组分总离子流图
Fig. 2 HPLC-MS total ion chromatogram of compound POM
0 5 10 15 20 25 30
t/min
0 2 4 6 8 10 12 14 16 20 22 24 26
t/min
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图 3 POM组分正离子 (a) 和负离子 (b) 质谱图
Fig. 3 HPLC-MS of compound POM in positive (a) and negative (b) model


图 4 POM组分 UV图谱
Fig. 4 UV absorption spectrum of compound POM
4 讨论
目前，国内外对于银杏内生真菌代谢产物的相
关研究主要集中在寻找产黄酮内酯类等生物活性
代谢产物方面，而对银杏内生真菌其他生物活性物
质研究相对较少。王国平等[20]从浙江天目山自然保
护区银杏中分离获得 1 株 Penicillium commune
TMSF169菌株，并从其发酵液中分离获得 1个具抗
真菌及除草活性化合物圆弧菌醛酸。Ye 等[12]从 80
株银杏内生真菌中筛选出一株 Chaetomium
globosum CDW7菌株，并从其代谢产物中分离出具
有抗氧化活性的黄柄曲菌素。
本实验从健康银杏组织中分离出 40 株银杏内
生真菌，并对其进行了初步的形态学鉴定分类，发
现 22 株产孢真菌中，大部分为青霉属、曲霉属和
交链孢霉属；而不产孢的 18 株真菌由于缺少进一
步的形态学鉴定特征，如产孢结构等，未对其进行
进一步的分类，可采用分子生物学的方法对其进行
深入研究。利用滤纸片法和平板孔阱扩散法对 40
株银杏内生真菌的抗菌活性进行了初筛和复筛，获
得 1株抗菌活性较高的草酸青霉菌 YXY009菌株。
由于该菌株具有较高且稳定的抗菌活性，因此对其
进行进一步开发利用具有重要的理论和应用价值。
通过硅胶柱色谱、凝胶柱色谱、TLC、HPLC、
高分辨 LC-MS 等方法，采用平板孔阱扩散法进行
抗菌活性成分跟踪监测和 TLC检测，结合分离过程
中活性化合物的极性、Rf 值等特点，对 200～300
目硅胶柱色谱、Sephadex LH-20凝胶柱色谱的分离
条件进行优化，合并洗脱液，反复纯化，最终从草
酸青霉菌YXY009菌株发酵液中成功分离纯化出抗
菌活性组分 POM。结合该化合物的色谱特性、紫外
光谱特性、质谱特性和天然产物数据库查询，初步
推断为毛果杨苷，分子式为 C20H22O9，但具体结构
还有待于进一步确认。毛果杨苷为首次从银杏内生
真菌代谢产物中分离获得，未见相关报道。如何提
高草酸青霉菌YXY009菌株代谢产物中抗菌活性成
分毛果杨苷的量，可作为下一步目标对其进行研究
探讨，提高该菌株的应用价值。
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aphids in a grass-endophyte mutualism [J]. Mol Plant
100 200 300 400 500 600
m/z
180 220 260 300 340 380 420 460
λ/nm
405.223 08 407.254 19
100 200 300 400 500 600 700
m/z
a b
126.128 04
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