全 文 ：中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 47卷 第 15期 2016年 8月

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广藿香内生真菌索氏平脐蠕孢中 1个新旋孢腔菌醌类化合物及其生物活性
王 沫 1, 2，陈玉婵 1，李浩华 1，孙章华 1，刘洪新 1，谭国慧 1，严寒静 2，郭晓玲 2，章卫民 1*
1. 广东省微生物研究所/省部共建华南应用微生物国家重点实验室/广东省菌种保藏与应用重点实验室/广东省微生物应
用新技术公共实验室，广东 广州 510070
2. 广东药学院，广东 广州 510006
摘 要：目的 研究分离自广藿香内生真菌索氏平脐蠕孢 Bipolaris sorokiniana A606的活性次级代谢产物的化学结构及其活
性。方法 运用正相硅胶、C18反相硅胶、Sephadex LH-20凝胶和 HPLC等色谱技术对菌株 B. sorokiniana A606发酵液的醋
酸乙酯萃取物进行分离纯化，并通过各种谱学分析方法进行结构鉴定；采用 SRB 染色法和滤纸片法分别测定化合物的细胞
毒和抗菌活性。结果 从 B. sorokiniana A606发酵液的醋酸乙酯萃取物中分离得到 2个化合物，分别鉴定为 (3S*,4aS*,6aS*,
12bS*)-3-(2-羟基-2-丙烷基)-6a,12b-二甲基-9-[(2R*,4R*)-2-(4-甲基-3-己酮基)]-1,2,3,4a,5,6-六氢吡喃并 [3,2-a] 氧杂蒽-8,11-二酮
（1）和 precochlioquinol D（2）。结论 化合物 1为新化合物，命名为 11-羟基-12,13-去氢旋孢腔菌醌 B。化合物 2为首次从
该属真菌中分离得到。其中化合物 1具有细胞毒和抗菌活性。
关键词：索氏平脐蠕孢；内生真菌；广藿香；旋孢腔菌醌；11-羟基-12,13-去氢旋孢腔菌醌 B；细胞毒性；抗菌活性
中图分类号：R284.1 文献标志码：A 文章编号：0253 - 2670(2016)15 - 2601 - 05
DOI: 10.7501/j.issn.0253-2670.2016.15.004
A new cochlioquinone from endophytic fungus Bipolaris sorokiniana derived from
Pogostemon cablin and its bioactivity
WANG Mo1, 2, CHEN Yu-chan1, LI Hao-hua1, SUN Zhang-hua1, LIU Hong-xin1, TAN Guo-hui1, YAN Han-jing2,
GUO Xiao-ling2, ZHANG Wei-min1
1. State Key Laboratory of Applied Microbiology Southern China, Guangdong Provincial Key Laboratory of Microbial Culture
Collection and Application, Guangdong Open Laboratory of Applied Microbiology, Guangdong Institute of Microbiology,
Guangzhou 510070, China
2. Guangdong Pharmaceutical University, Guangzhou 510006, China
Abstract: Objective To study the chemical structure and activity of secondary metabolites of the endophytic fungus Bipolaris
sorokiniana A606 isolated from Pogostemon cablin. Methods The compounds were isolated and purified from the ethyle acetate
extract of the fungal fermentation broth by silica gel, reverse phase silica gel, Sephadex-LH20, HPLC, and so on. Their structures
were identified by extensive spectroscopic analysis. The compounds were evaluated for their cytotoxic activities against human
tumor cell lines by the SRB assay and their antibacterial activities against bacteria were evaluated by the filter paper meth od.
Results Two compounds were isolated from the fermentation broth extract of the strain A606 and identified as
(3S*,4aS*,6aS*,12bS*)-3-(2-hydroxypropan-2-yl)-6a,12b-dimethyl-9-[(2R*,4R*)-4-methyl-3-oxohexan-2-yl]-1,2,3,4a,5,6-hexahydr
opyrano [3,2-a]xanthene-8,11-dione (1) and precochlioquinol D (2). Conclusion Compound 1 is a new compound, named
11-hydroxy-12,13-dehydrocochlioquinone B. Compound 2 is isolated from the species of genus Bipolaris for the first time.
Compound 1 shows the cytotoxic and antibacterial activities.
Key words: Bipolaris sorokiniana; endophytic fungus; Pogostemon cablin (Blanco) Bent.; cochlioquinone; 11-hydroxy-12,13-
dehydrocochlioquinone B; cytotoxicity; antibacterial activity

收稿日期：2016-03-30
基金项目：国家“973”前期专项（2014CB460613）；广东省自然科学基金资助项目（2015A030313710）；广东省科技计划项目（2015A030302060，
2014A030304050）
作者简介：王 沫（1989—），女，在读硕士研究生，从事微生物天然产物研究。Tel: 18814099764 E-mail: wangmo1989111@126.com
*通信作者 章卫民，男，博士，研究员，从事药用微生物资源及其活性物质研究。Tel: (020)87688309 E-mail: wmzhang58@qq.com
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植物内生真菌物种丰富多样，次级代谢产物结
构复杂新颖，生物活性多样[1]，因此内生真菌已成
为发现新天然活性物质的重要资源。广藿香
Pogostemon cablin (Blanco) Bent. 为十大广药之一，
具有抗菌[2]、抗肿瘤[3]、抗氧化[4]、杀虫[5]等生物学
活性。目前对广藿香的内生真菌活性及其代谢产物
的研究鲜有报道。本课题组前期研究从广藿香中分
离获得 1 株内生真菌索氏平脐蠕孢 Bipolaris
sorokiniana A606。据报道，该属真菌的次级代谢产
物中多含有旋孢腔菌醌类（cochlioquinones）化合
物[6-10]，是谷类作物的真菌毒素[11]，还具有多种生
物活性，包括抑制胆固醇酰基转移酶[12]、抑制植物
根系生长[6-7]、细胞毒[8]、抗血管生成[9]和抗菌活性[13]。
为了从该菌株中发掘旋孢腔菌醌类活性次级代谢产
物，本实验对该菌株进行液体发酵培养，并对其发
酵液醋酸乙酯萃取物进行分离纯化，从中分离得到
2个化合物，分别鉴定为 (3S*,4aS*,6aS*, 12bS*)-3-(2-
羟基-2-丙烷基)-6a,12b-二甲基-9- [(2R*,4R*)-2-(4-甲
基-3-己酮基)]-1,2,3,4a,5,6-六氢吡喃并 [3,2-a]氧杂
蒽-8,11-二酮 [(3S*,4aS*,6aS*,12bS*)-3-(2-hydroxypropan-
2-yl)-6a,12b-dimethyl-9-[(2R*,4R*)-4-methyl-3-oxohexan-
2-yl]-1,2,3,4a,5,6-hexahydropyrano [3,2-a]xanthene-8,11-
dione，1] 和 precochlioquinol D（2）。其中化合物 1
为新化合物，命名为 11-羟基-12,13-去氢旋孢腔菌
醌 B，化合物 2 为首次从该属真菌中分离得到。
活性测试结果表明，化合物 1 具有细胞毒和抗菌
活性。
1 仪器与材料
核磁共振波谱仪 500 MHz（Bruker 公司）；
MAT95XP HRESIMS高分辨质谱仪（Thermo公司）；
API 2000 LC/MS/MS质谱仪（MDS SCIEX公司）；
UV-2600紫外光谱仪、IRAffinity-1傅里叶变换红外
光谱仪、LC-20A 岛津制备型高效液相色谱仪（日
本岛津公司）；Anton Paar旋光仪（奥地利安东帕公
司）；PZ1000B 旋转式大容量普通摇床（武汉瑞华
仪器设备有限公司）；超净工作台（上海恒益科技有
限公司）。柱色谱硅胶（100～200、200～300 目，
青岛海洋化工厂）、GF254 高效薄层硅胶板（Merck
公司），C18 反相硅胶（40～75 μm，Fuji Silysia
Chemical Ltd.），凝胶 Sephadex LH-20（18～110 μm，
Amersham Biosciences Ltd.），其余试剂均为分析纯，
购自广州化学试剂厂。
广藿香内生真菌菌株 A606 从广东省高要市采
集的广藿香中分离得到，广藿香 Pogostemon cablin
(Blanco) Bent.由广东药学院中药学院严寒静副教授
鉴定。将分离得到的菌株经总 DNA 制备，采用引
物 ITS1（5’-TCCGTAGGTGAACCTGCGG-3’，正向）
和 ITS4（5’-TCCTCCGCTTATTGATATGC-3’，反向）
扩增分离菌株 rDNA ITS 区，测序获得的序列
（GenBank 登录号为 KF494823）通过 BLAST 程序
在 GenBank 上进行相似性序列检索分析，结果与
Bipolaris sorokiniana B41（GenBank 登录号为
KF725816）的相似度为 99.6%，因此鉴定菌株 A606
为索氏平脐蠕孢 Bipolaris sorokiniana。菌种保存于
广东省微生物研究所。
2 菌株的发酵
菌株的发酵培养基为马铃薯葡萄糖（PD）液体
培养基：马铃薯 200 g/L，葡萄糖 20 g/L，KH2PO4 3
g/L，MgSO4•7H2O 1.5 g/L，维生素 B1 10 mg/L，pH
值 7.0。在无菌条件下用接种铲挑取适量菌体接种到
装有250 mL培养液的锥形瓶中，在28 ℃、120 r/min
的条件下摇床培养 5 d，获得种子液，然后取适量种
子液转接到装有 250 mL 培养液的锥形瓶中，培养
条件与种子液相同，培养 7 d，共发酵 120 L。
3 提取与分离
120 L发酵产物经纱布滤过得发酵液和菌丝体，
发酵液经醋酸乙酯萃取 4次，40 ℃下减压浓缩得浸
膏 18.8 g。浸膏经正相硅胶柱，石油醚-醋酸乙酯
（50∶1→1∶2）和二氯甲烷-甲醇（5∶1）梯度洗脱，
用薄层色谱（TLC）检测（显色剂为茴香醛-浓硫酸
试剂），合并相似组分，得到 20个组分（Fr. 1～20）。
Fr. 19组分经凝胶 Sephadex LH-20色谱，以二氯甲
烷-甲醇（1∶1）洗脱得到 Fr. 19-1～19-6，Fr. 19-6
过反相硅胶柱色谱，甲醇-水（30∶70→60∶40）梯
度洗脱，得 Fr. 19-6-2，再经反相制备柱（ODS-A，
甲醇-水 50∶50）等度洗脱，纯化得到化合物 2（4.5
mg）。Fr. 20组分经凝胶 Sephadex LH-20色谱分离，
以二氯甲烷-甲醇（1∶1）洗脱得到 Fr. 20-1和 Fr. 20-2，
Fr. 20-2通过正相制备柱（YMC-Pack SIL），正己烷-
醋酸乙酯（1∶1）纯化得到化合物 1（4.6 mg）。
4 结构鉴定
化合物 1：红色油状液体（三氯甲烷）。[α]22D
+118.4°(c 0.1, EtOH)；UVλ EtOHmax (log ε): 211 (4.27),
271 (4.17), 325 (3.87) nm；HR-ESI-MS m/z: 485.251 7
[M－H]−（C28H37O7，计算值为 485.253 9），不饱
和度为 10。IR谱显示有羟基（3 410 cm−1）和羰
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基（1 715和 1 651 cm−1）吸收。1H-NMR (500 MHz,
CDCl3) 谱（表 1）显示有 1个双键质子 δH 6.32 (s,
H-12)，2个连氧质子 δH 3.19 (dd, J = 2.6, 1.3 Hz,
H-21) 和 3.17 (dd, J = 3.4, 1.3 Hz, H-17)，7个甲基
质子 δH 1.57 (s, H3-26), 1.26 (d, J = 6.8 Hz, H3-27),
1.20 (s, H3-24), 1.18 (s, H3-23), 1.12 (s, H3-25), 0.97
(d, J = 6.8 Hz, H3-28), 0.83 (t, J = 7.4 Hz, H3-1) 和一
系列的亚甲基质子多重峰信号。 13C-NMR (125
MHz, CDCl3) 结合 DEPT135图谱显示有 28个碳信
号，包括 1个羰基碳 δC 212.0 (C-4)；1个醌环 δC 181.0
(C-10), 180.5 (C-7), 155.2 (C-11), 146.5 (C-8), 129.0
(C-6), 115.8 (C-9)；7 个甲基 δC 27.3 (C-26), 24.5
(C-24), 23.8 (C-23), 20.2 (C-25), 15.6 (C-28), 14.1
(C-27), 11.3 (C-1)。5 个 sp3杂化的亚甲基 δC 37.8
(C-15), 34.8 (C-19), 27.0 (C-2), 26.1 (C-16), 21.6
(C-20)；4 个 sp3 杂化次甲基 δC 84.5 (C-21), 81.0
(C-17), 44.4 (C-3), 41.1 (C-5) 和 1个 sp2杂化次甲基
δC 110.1 (C-12)；3个 sp3杂化季碳 δC 82.0 (C-14),
71.8 (C-22), 38.6 (C-18) 和 1 个 sp2 杂化季碳 δC
149.1 (C-13)。
以上数据与已知化合物旋孢腔菌醌 B[11]相似，
不同之处是该化合物在 C-12和 C-13位比旋孢腔菌
醌 B多了 1个双键 [δC 149.1和 110.1，δH 6.32 (1H,
s)]，在 C-11 位引入 1 个羟基取代了旋孢腔菌醌 B
结构中的1个芳香质子 (δH 6.45, H-11)。通过HMBC
谱（图 1）可以看出，H-12 (δH 6.32) 与 1个羰基碳
(δC 155.2, C-11)、1个季碳 (δC 38.6, C-18) 和 2个甲
基碳 (δC 27.3, C-26；20.0, C-25) 均有远程相关，并
且 H-25 (δH 1.12) 与双键碳 C-13 (δC 149.1) 也存在
远程相关，因此，可以判断在 C-12，13位有 1个双
表 1 化合物 1的 1H-NMR与 13C-NMR数据
Table 1 1H-NMR and 13C-NMR data of compound 1
碳位 δH δC 碳位 δH δC
1 0.83 (3H, t, J = 7.4 Hz) 11.3 15 2.32 (1H, dt, J = 13.2, 3.1 Hz), 2.03 (1H, m) 37.8
2 1.62 (1H, m), 1.34 (1H, m) 27.0 16 1.84 (1H, m), 1.74, (1H, m) 26.1
3 2.48 (1H, dd, J = 13.1, 6.8 Hz) 44.4 17 3.17 (1H, dd, J = 3.4, 1.3 Hz) 81.0
4 212.0 18 38.6
5 3.95 (1H, q, J = 6.8 Hz) 41.1 19 2.12 (1H, m), 1.60 (1H, m) 34.8
6 129.0 20 1.73 (1H, m), 1.59 (1H, m) 21.6
7 180.5 21 3.19 (1H, dd, J = 2.6, 1.3 Hz) 84.5
8 146.5 22 71.8
9 115.8 23 1.18 (3H, s) 23.8
10 181.0 24 1.20 (3H, s) 24.5
11 155.2 25 1.12 (3H, s) 20.2
12 6.32 (1H, s) 110.1 26 1.57 (3H, s) 27.3
13 149.1 27 1.26 (3H, d, J = 6.8 Hz) 14.1
14 82.0 28 0.97 (3H, d, J = 6.8 Hz) 15.6


图 1 化合物 1的 1H-1H COSY（ ），HMBC（ ），NOESY（ ）的主要相关
Fig. 1 Key 1H-1H COSY ( ), HMBC ( ), and NOESY ( ) correlations of compound 1

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键的存在。此外，化合物 1中C-11处的化学位移 (δC
155.2) 相较于旋孢腔菌醌 B (δC 134.1) 明显向低场
移动，这表明 C-11处可能连有羟基等吸电子基团，
使化学位移向低场移动。综合上述数据和推论，结
合 HR-ESI-MS m/z: 485.251 7 [M－H]−，得到化合物
1 的分子式为 C28H38O7，因此化合物 1 的平面结构
得到确定。
化合物 1的相对构型通过 NOESY实验确定。
在 NOESY 谱中，H-21/H-19α、H-17/H-19α 和
H-17/H-13 有相关，表明这 4 个质子在同一朝向，
并指定为 α 构型。通过 H3-25/H-12、H-12/H3-26和
H-12/H-19β 有相关，表明甲基Me-25和Me-26在同
一朝向，并指定为 β 构型（图 2）。基于该类化合物
的生源途径，脂肪族侧链 C-1到 C-5片段的相对构
型与文献报道相同。经结构检索，化合物 1为新化
合物，结构见图 2，命名为 11-羟基-12,13-去氢旋孢
腔菌醌 B。
O
O
O
O
HO
O
OH
H H
1
2
3
5
6
11
10
13
1721
25
26
284
27
7
8
912
14
15
16
18
19
20
23
24
22

图 2 化合物 1的结构
Fig. 2 Structure of compound 1
化合物 2：黄色油状液体（甲醇）。ESI-MS m/z:
219.0 [M－H]−，分子式为 C13H16O3。1H-NMR (500
MHz, CD3OD) δ: 6.90 (1H, m, H-2), 6.11 (1H, d, J =
1.7 Hz, H-7, H-11), 6.09 (1H, t, J = 4.0 Hz, H-9), 4.35
(1H, m, H-5), 1.81 (3H, dd, J = 7.0, 1.1 Hz, H-1), 1.73
(3H, t, J = 1.2 Hz, H-13), 1.29 (3H, d, J = 6.8 Hz,
H-12)；13C-NMR (125 MHz, CD3OD) δ: 204.0 (C-4),
159.9 (C-8, 10), 146.0 (C-6), 139.9 (C-2), 138.3 (C-3),
106.9 (C-7, 11), 101.9 (C-9), 47.3 (C-5), 19.6 (C-12),
14.8 (C-1), 11.6 (C-13)。以上数据与文献报道基本一
致[14]，故鉴定化合物 2为 precochlioquinol D。
5 生物活性测试
5.1 细胞毒活性测试
采用 SRB 法[15]测定化合物 1 和 2 对人肝癌细
胞 HepG-2、人神经癌细胞 SF-268、人乳腺癌细胞
MCF-7 和人肺癌细胞 NCI-H460 的细胞增殖抑制
率，以顺铂为阳性对照。结果表明，在 100 μg/mL
下，化合物 2对 4种肿瘤细胞株的增殖抑制率均在
20%以下，化合物 1的抑制率在 90%以上。因此，
进一步测定了化合物 1对这 4种肿瘤细胞株的半数
抑制浓度（IC50）值，结果见表 2。
表 2 化合物 1对 4种肿瘤细胞株的 IC50值 ( x±s, n = 3)
Table 2 IC50 values of compound 1 against four kinds of
tumor cells lines ( x±s, n = 3)
化合物
IC50值/(μmol·L−1)
SF-268 MCF-7 NCI-H460 HepG-2
1 20.4±0.5 21.5±1.6 71.3±3.5 26.1±2.0
顺铂 4.1±0.2 2.9±0.5 2.9±0.2 2.5±0.2

5.2 抗菌活性测试
采用滤纸片法[16]测定化合物 1 和 2 的抗菌活
性。实验结果表明，当化合物质量浓度为 100 μg/mL
时，化合物 1 对金黄色葡萄球菌（Staphylococcus
aureus，SA）、大肠杆菌（Escherichia coli，EC）均
表现出一定的抗菌活性，而对枯草芽孢杆菌
（Bacillus subtilis，BS）则没有活性；化合物 2对 3
株受试细菌均没有活性（表 3）。
表 3 化合物 1和 2的抗菌活性
Table 3 Antibacterial activities of compounds 1 and 2
化合物
抑菌圈直径/mm
SA BS EC
空白 6 6 6
1 8 6 9
2 6 6 6
阳性对照 40 23 12
SA 和 BS 的阳性对照为氨苄青霉素，EC 的阳性对照为硫酸卡那
霉素；每片滤纸片中化合物或阳性对照药物的量均为 10 μg
SA and BS are Ampicillin, while EC is resistomycin as positive
control; Content of compound or positive control drug in each piece
of filter paper is 10 μg
6 讨论
本实验从分离自广藿香内生真菌 Bipolaris
sorokiniana A606 的发酵液中分离鉴定了 2 个旋孢
腔菌醌类化合物，其中化合物 1为新化合物，化合
物 2为首次从该属真菌中分离得到。旋孢腔菌醌类
化合物具有较强的抗菌和抗肿瘤活性[8,13]，本研究
活性测试结果证实，化合物 1 对 SF-268、MCF-7
和 HepG-2 3 种肿瘤细胞株表现出良好的细胞毒活
性，其 IC50为 20～26 μmol/L，而且对金黄色葡萄
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球菌和大肠杆菌也具有一定的抗菌活性。本研究为
开发利用广藿香内生真菌 Bipolaris sorokiniana
A606中旋孢腔菌醌类化合物提供了物质基础。
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