全 文 ：中国生态农业学报 2014年 11月 第 22卷 第 11期
Chinese Journal of Eco-Agriculture, Nov. 2014, 22(11): 1259−1266


* 国家自然科学基金项目(31370507)、教育部博士点基金项目(20133207110001)和江苏省高校自然科学研究重大项目(13KJA180003)资助
** 通讯作者: 戴传超, 主要从事微生物生态学的研究。E-mail: daichuanchao@njnu.edu.cn
武佳蕊, 研究方向为微生物多样性。E-mail: 1223750170@qq.com
收稿日期: 2014−06−20 接受日期: 2014−09−10
DOI: 10.13930/j.cnki.cjea.140737
植物内生菌影响土壤微生物区系的研究进展*
武佳蕊 王宏伟 谢星光 戴传超**
(南京师范大学生命科学学院/江苏省微生物与功能基因组学重点实验室/江苏省微生物资源产业化工程技术研究中心
南京 210023)
摘 要 土壤微生物区系是土壤生态环境的重要组分, 其结构的稳定性对作物的健康生长至关重要。本文重
点综述了植物内生菌对土壤微生物区系的调节作用, 调节机制及潜在应用, 指出了植物内生菌影响土壤微生
物区系研究中出现的问题。一些植物内生菌不仅对植物生长有益, 还可以显著改善土壤微生物区系, 主要表现
在对土壤微生物种类及数量、微生物生物量、酶活性及相关酶基因表达的影响, 这可能是内生菌在土壤中和
植物体内引发的多种效应的综合。植物内生菌可以在土壤中作为腐生菌与土壤微生物存在生态位竞争, 通过
产生某些抗菌活性物质和有机酸影响土壤微生物生长, 通过降解复杂有机物如木质素、酚类化感物质等调节
微生物区系, 并吸收和转运重金属降低其对土壤微生物区系的危害等等。最后提出了今后的研究方向。
关键词 土壤微生物区系 植物内生菌 生态竞争 降解作用 拮抗作用
中图分类号: Q938.1 文献标识码: A 文章编号: 1671-3990(2014)11-1259-08
Advances in the study of endophytes effects on soil microflora
WU Jiarui, WANG Hongwei, XIE Xingguang, DAI Chuanchao
(College of Life Sciences, Nanjing Normal University/Jiangsu Key Laboratory for Microbes and Functional Genomics/Jiangsu
Engineering and Technology Research Center for Industrialization of Microbial Resources, Nanjing 210023, China)
Abstract Soil microflora is an important part of soil ecological environment. The stability of soil microflora plays an important
role in plant growth. Except for the plant growth promoting ability, some endophytes also significantly impact soil microflora. In this
review, quantities of studies are summarized and effects of endophytes on soil microflora and the regulatory mechanisms are also
discussed. Endophytes not only improve soil microbial composition and biomass, but also enhance soil enzyme activities and the
expression of related enzyme genes. The mechanisms of these effects mediated by endophytes are complex. Living in soil,
endophytes occupy the same niches and struggle for the sources of carbon and nitrogen with soil microbes. Meantime, endophytes
provide plenty of carbon and nitrogen sources for soil microbes by degrading litters in the soil. They also produce some antimicrobial
active substances and organic acids to affect soil microbes. In addition, endophytes regulate soil microorganisms by promoting the
release and degradation of complex organic compounds, such as ligin and phenolic allelochemicals. Furthermore, endophytes reduce
the toxicity of heavy metal in soil. In addition, the application of endophytes is discussed. The deficiencies in the existing researches
are pointed out and the further researches are also put forward.
Keywords Soil microflora; Endophyte; Ecologic competition; Degradation; Antagonistic action
(Received Jun. 20, 2014; accepted Sep. 10, 2014)
土壤微生物区系(soil microflora)是指在某一特
定环境和生态条件下土壤中所存在的微生物种类、
数量以及参与物质循环的代谢活动强度, 是土壤生
态环境中重要的一部分, 且易受到人类农业生产活
动影响[1−2]。土壤微生物区系失衡, 会影响作物营养
物质吸收, 病害加重, 甚至导致连作障碍[3−7]。植物
内生菌(endophyte)是一定阶段或全部阶段生活于健
康植物的组织和器官内部且不会引起宿主植物明显
危害的一类微生物[4−7]。植物内生菌不仅能够促进宿
主植物的生长, 也能增强植物的抗性, 同时一些内
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生菌也可作为腐生菌在土壤中生存[8]。与使病原菌
产生抗药性, 且对人、畜和环境都有严重危害的化
学农药相比, 植物内生菌不仅能够抑制病原微生物,
而且具有无毒、无害、无污染和不易产生抗药性等
优点[9]。虽然前人已对土壤微生物区系的宏生态变
化模型、土壤微生物区系变化的原因以及植物内生
真菌优化土壤环境[10−13]等方面进行了相关综述, 且
植物内生菌改善土壤微生物区系在农业和森林生态
系统中也有涉及, 但关于植物内生菌影响土壤微生
物区系方面却一直未有详细综述。本文主要从植物
内生菌在农业方面对土壤微生物区系的调节作用及
其机制、植物内生菌作为土壤调节剂在农业上的潜
在应用、植物内生菌研究中存在的问题等方面进行
重点综述, 并展望了植物内生菌调节土壤微生物区
系的研究前景。
1 植物内生菌对土壤微生物区系的调节作用
关于植物内生菌的研究报道已经有很多, 但大
部分研究主要集中在以下几个方面 [7]: ①植物内生
菌与植物生长的关系; ②植物内生菌的次生代谢物
质种类及其作用; ③植物内生菌在生物防治方面的
应用等。而目前关于植物内生菌直接影响土壤微生
物区系研究的内容很少, 主要集中在对土壤中微生
物种类、 数量以及代谢强度的影响等方面[14−17]。
1.1 植物内生菌对土壤微生物种类和数量的调节
土壤中添加植物内生菌能够改变土壤中微生物
的种类和数量。在花生 (Arachis hypogaea)和草莓
(Fragaria ananassa)连作土壤中添加植物内生真菌
拟茎点霉(Phomopsis liquidambari)B3菌株、拟茎点霉
(Phomopsis sp.)NJ4.1菌株和角担子菌(Ceratobasidum
stevensii)B6菌株后均能提高土壤中细菌和放线菌数
量, 减少霉菌数量[14−16]。C. stevensii B6能够显著抑
制连作西瓜 (Citrullus lanatus)土壤中尖孢镰刀菌
(Fusarium oxysporum)的生长[17]。与玉米(Zea mays)
等作物共生的白僵菌(Beauveria bassiana)可以增加土
壤中真菌和细菌的数量, 但却抑制放线菌的生长[18]。
此外, 土壤中接种根瘤菌(Rhizobiaceae)可以增加菜
豆(Phaseolus vulgaris)根际土壤中细菌群落的丰富
度, 在开花期和收获期使土壤中α和γ变形菌纲(Alpha-
and Gammaproteo bacteria)、厚壁菌门(Firmicutes)和
放线菌 (Actinobacteria)的数量增多 , 根瘤菌属的
丰度增加 , 并且这种增加受到时间和接种距离的
限制 [19]。
1.2 植物内生菌对土壤微生物生物量的影响
土壤微生物生物量(soil microbial biomass, SMB)
指土壤中个体体积小于5×103 µm3的活微生物总量,
包括土壤微生物生物量碳 (soil microbial biomass
carbon, SMBC)、土壤微生物生物量氮(soil microbial
biomass nitrogen, SMBN)、土壤微生物生物量磷(soil
microbial biomass phosphorus, SMBP)等, 能够预示
土壤有机质等土壤理化性质的变化趋势。在连作花
生土壤中添加内生菌P. liquidambari B3后, 由于内
生菌自身带来的SMBC、SMBN和内生菌胞内外营养
物质的释放促进了其他土壤微生物增殖使处理组萌
发期SMBC、SMBN均显著高于对照组[11]; 在花生萌
发期 , 含B3的处理SMBC、SMBN分别比对照组高
93.6%、76.8%, 且两者在花生的整个生长期呈现出
先增大后减少的趋势。
1.3 植物内生菌对土壤酶活和有关酶基因表达的
影响
土壤酶是土壤中产生专一生物化学反应的生物
催化剂。土壤酶参与土壤中各种生物化学过程, 如
腐殖质的分解与合成, 动植物残体和微生物残体的
分解, 有机化合物的水解与转化以及某些无机化合
物的氧化、还原反应。土壤酶的活性大致反映了某
一土壤生态状况下生物化学过程的相对强度。施加
内生菌P. liquidambari B3可以提高连作花生和连作
草莓土壤环境中蔗糖酶和过氧化氢酶的活性, 与对
照相比分别提高28.3%和22.4%[14,16]。在近期研究中,
根际土壤样本中细菌编码固氮还原酶基因(nifH)、氨
单加氧酶基因(amoA)和亚硝酸还原酶基因(nirk)被
定量[20]。接种根瘤菌可改变土壤中nifH基因的多样
性; 接种不同的根瘤菌对不同土壤中氮转化基因也
会造成影响, 比如在对紫花苜蓿(Medicago sativa)接
种更多的有效根瘤菌后, 在开花期可以观察到高数
量的amoA拷贝[21]。
2 植物内生菌调节土壤微生物区系的机制
土壤接种植物内生菌, 会明显改善土壤微生物
区系, 使连作土壤的微生物结构从真菌主导型向细
菌主导型转变[22−23], 造成这种变化的可能机制如下:
2.1 生态位竞争
生态位(ecological niche)指一个种群在生态系
统中, 在时间空间上所占据的位置及其与相关种群
之间的功能关系与作用。每种微生物的生长都必须
有适当的营养物质供给 , 在土壤中添加内生菌后 ,
土著微生物间、内生菌与土著微生物间都存在竞争
关系。内生菌可以与病原菌形成营养竞争的对抗关
系, 一些内生菌可以消耗氮、碳、氧或其他适宜病
原菌生长所需的微量元素(如铁), 抑制病原菌的生
长和代谢。荧光假单胞杆菌(Pseudomonas fluorescens)
能产生一种黄绿色铁载体与病菌竞争铁, 导致病菌
第 11期 武佳蕊等: 植物内生菌影响土壤微生物区系的研究进展 1261


因得不到铁元素而死亡, 但在铁充足的情况下, 此
种竞争却不明显[24]。内生真菌C. stevensii B6与尖孢
镰刀菌存在养分和生存空间的竞争, 两者在土壤中
呈此消彼长的趋势[25]。
2.2 产生生理活性物质, 影响土壤微生物的生长
土壤中不仅有促进碳氮循环的微生物, 还有许
多土传植物病原菌如疫霉菌(Phytophthora)、镰刀菌
(Fusarium)、腐霉菌(Pythium)等。植物内生菌产生的
抗菌活性物质能够抑制植物病原菌的生长, 这是其
作为生防菌的原因之一[26]。研究者已分别从穿心莲
(Andrographis paniculata)、杜香(Rhododendron tomentosum)、
余甘子(Emblica officinalis)等植株中分离出了具有
抗菌活性的内生细菌、真菌和放线菌[27−32]。从植物
组织内分离的内生细菌能够显著降低由黄萎病菌
(Verticillium dahlia)和枯萎病菌(Fusarium oxysporum
f. sp. Lycopersici)引起的发病症状[33]; 内生真菌印度
梨形孢(Piriformospora indica)不仅能有效抑制由 V.
dahiae 引起的番茄病害[34], 而且能够抵抗小麦白粉
病菌(Blumeria graminis f. sp.)的侵染[35]; 内生放线
菌暗蓝色链霉菌(Streptomyces caeruleatus GIMN4T)对
油菜黄单胞菌(Xanthomonas campestris pv. Glycine)具
有抑制作用[36]。
目前关于植物内生菌产生的抗菌活性物质主
要有: ①细胞壁降解酶类。细胞壁降解酶类如几丁
质酶、β-1,3-葡聚糖酶等能够降解土壤中某些微生
物的细胞壁, 抑制微生物的生长, 改变土壤微生物
区系结构。Quecine 等 [37]发现内生菌链丝菌属
(Streptomyces spp.)拮抗作用越强, 产几丁质酶的能
力就越强, 并通过电子显微镜观察到几丁质酶可降解
真菌细胞壁。芦苇内生真菌(Choiromyces aboriginum)
可通过产生 β-1,3-葡聚糖酶降解植物病原真菌细胞
壁进而使内生菌菌丝寄生于病原菌中而降解病原真
菌的细胞质 [38]。②抗菌肽 (antimicrobial peptides,
AMPs)。AMPs是一类含有 6~100个氨基酸的小分子
多肽, 对细菌和真菌具有广泛的抑制作用[39]。Tejesvi
等[40]从杜香中分离出的三线镰刀菌(Fusarium tricinc-
tum)能够产生抑制肉葡萄球菌(Staphylococcus car-
nosus)、白色念珠菌(Candida albicans)的抗菌肽物质,
并首次利用分子生物学方法对其进行了序列分析。
此外, 植物内生菌还能产生一些萜类、挥发性物质
以及酚类、生物碱、醌类、脂肪族化合物(布雷菲德
菌素)等抗菌活性物质[41−45]。
植物内生菌还可以释放有机酸, 不仅能够作为
土壤中某些微生物的碳源, 而且也能与Ca2+、Fe3+、Fe2+、
Al3+等金属离子螯合使难溶性磷酸盐溶解, 促进土壤
中的磷循环和土壤微生物对磷的吸收和利用[46−47]。
2.3 降解复杂有机物, 调节土壤微生物区系
随着世界人口增加, 粮食及经济作物生产压力
大, 作物的连年耕种导致土壤中不仅存在许多如植
物凋落物、秸秆等占用大量碳、氮源物质, 而且还
存在通过多种途径释放到土壤中的酚类化感物质。
这些酚类化感物质能够对土壤微生物和植物产生毒
性, 严重影响土壤微生物区系的结构, 从而导致了
连作障碍。内生菌降解有机物对土壤微生物区系影
响主要表现在两个方面: 一是降解复杂有机物, 为
其他微生物提供碳源、氮源等营养物质; 二是降解
一些酚类化感物质, 减少其对土壤微生物产生的化
感作用。
2.3.1 降解秸秆、凋落物提供碳源和氮源
在自然条件下, 凋落物的分解过程缓慢, 并受
各种生物和非生物因素限制。作为先锋分解者, 拟
茎点霉属(Phomopsis)已被证明能加快凋落叶分解和
土壤氮素转化[48−49]。秸秆中的木质素只有 13%~25%,
却是限制秸秆快速降解的关键因素[50−51]。木质素结
构复杂, 只能被少数土壤微生物降解利用, 造成土
壤中大量的碳源流失，很多微生物因得不到所需的
碳源而死亡。木质素的分解与木质素降解酶漆酶、
纤维素酶、木聚糖酶等有关[52−53]。P. liquidambari B3
能够在体外分泌漆酶, 加速木质素的降解, 改变土
壤微环境[54−56]; 球毛壳菌(Chaetomium globosum)能
够降解纤维素, 且具有编码纤维素酶和糖水解酶基
因的功能[57]。内生菌能将凋落物降解成对安息香酸、
香草酸等一些土壤微生物可以利用的小分子物质从
而促进土壤中碳、氮源的有效利用。
2.3.2 降解酚类化感物质, 降低其对土壤微生物的
毒害作用
土壤中的酚类化感物质不仅能够通过抑制代谢
酶的活动和扰乱生长素的合成对种子萌发和生长产
生负面影响[58], 而且也会通过改变种群和群落结构
破坏土壤的微生物平衡[59]。P. liquidambari B3能将
对羟基苯甲酸(4-hydroxybenzoic acid, 4-HBA)分解为
3,4-二羟基苯甲酸、顺式-己二烯二酸和邻苯二酚, 解
除其对土壤微生物和植物的危害[59−62], 使植物的生长
环境得到改善, 进而增加植物根系分泌物的种类和数
量, 提高微生物的数量和多样性[55]; P. liquidambari B3
还能降解含氮的杂环化合物吲哚 [52]和土壤中难降
解的多环芳烃(PAHs)菲[63−64]。目前已从植物中分离
出了多种能够降解 PAHs 的内生菌, 如降解菲的 C.
stevensii、假单胞菌属 Ph6-gfp (Pseudomonas sp. Ph6-gfp)、
纳西杆菌属(Naxibacter sp.)[65−67], 降解芘的葡萄球
菌 BJ06 (Staphylococcus sp. BJ06)、Burkholderia
fungorum DBT1[68−69]等。
1262 中国生态农业学报 2014 第 22卷


2.4 吸收土壤重金属, 调节土壤微生物区系结构
随着工业发展, 大量被排放到河流中的重金属
离子经农业灌溉富集到农田中导致土壤重金属离子
的超标。这不仅破坏了土壤微生物区系的平衡, 而且
通过食物链, 最终给人类的健康带来极大的危害[70]。
重金属严重影响土壤微生物区系: ①抑制土壤酶活[71]。
Cd、Zn、Pb 3种重金属都能够抑制土壤中过氧化氢
酶和脲酶的活性。其抑制机理一方面可能是重金属
离子与这些酶的活性部位结合, 形成较稳定络合物,
产生与底物的竞争性抑制作用; 另一方面可能由于
重金属通过抑制土壤微生物的生长和繁殖, 减少体
内酶的合成和分泌, 最后导致土壤酶活性下降。②
抑制土壤微生物对土壤中凋落物的分解和土壤碳、
氮的矿化[72−74]。③减少土壤中真菌种数[75]。
土壤微生物虽可在土壤滤沥过程中通过分泌有
机酸络合并溶解土壤中的重金属, 但这种能力却很
有限[76]。植物内生菌对重金属具有抗性, 可与植物联
合作用用于土壤修复: 从植物组织中分离出的95株分
别属于茎点霉属(Phoma)、链格孢属(Alternaria)、派伦
霉属(Peyronellaea)的内生真菌对Pb-Zn具有抗性[77]；
从龙葵(Solanum nigrum)、海洲香薷(Elsholtzia splendens)
中分离出的内生细菌可分别促进宿主植物对土壤中
Cd、Cu的吸收[78−79]。内生真菌和细菌对重金属的抗
性机制不同: 真菌菌丝接触污染面积大, 菌丝中的
超氧化物歧化酶(SOD)和氧化氢酶(CAT)活性会随重
金属离子(Cd2+、Pb2+)浓度的升高而升高, 从而消除
由重金属浓度升高而增加的活性氧 [80]; 植物内生
细菌则可以通过产生铁载体促进植物对重金属的
吸收[81]。由于内生菌与植物能够形成稳定的共生关
系, 且不会与土壤微生物产生竞争, 因此利用内生
菌−植物联合对土壤中重金属的修复已成为土壤修
复的一项重要技术[82]。
3 植物内生菌作为土壤调节剂的应用
作为土壤调节剂植物内生菌有很多优点: 与化
学防治法相比植物内生菌不仅不会造成环境污染 ,
而且不会使病原菌产生耐药性, 具有生态农业可持
续性; 利用内生菌作为植物增产剂比培育高产量新
品种更加高效。目前植物内生菌在植物病原菌防治,
改善连作障碍等方面得到了应用。
植物内生菌可分泌抗菌活性物质而抑制土壤中
土传病原菌的生长, 减少病原菌对作物的侵染, 降
低植物病害。西瓜连作土壤中施加C. stevensii B6菌
后的4周内能够有效控制尖孢镰刀菌的数量。其原因
可能是由于C. stevensii B6在土壤中与尖孢镰刀菌一
方面竞争营养, 另一方面产生了抑制镰刀菌生长的
活性物质, 从而抑制了镰刀菌的生长[17]。植物体内
生菌莫海威芽孢杆菌(Bacillus mojavensis)能够产生
表面活性剂Leu7-surfactin, 从而抑制玉米串珠镰刀
菌 (Fusarium verticillioides)的生长 [83]。Kilani-Feki
等[84]证实在荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)
的藤黄菌绿素和吩嗪基因簇中隐匿有抗真菌活性的
基因。
引起连作障碍的主要原因之一是土壤微生物区
系的变化。连作土壤微生物多样性呈单一化趋势 ,
植物病原真菌得到富集, 不仅不利于土壤中微生物
种群的平衡, 而且易导致植物根部病害的发生, 使
作物产量逐年降低[85]。目前已将内生菌应用到缓解
农作物连作障中: 接种P. liquidambari B3能使花生
产量增加24%[15]; 根瘤菌能促进豆科植物对氮的吸
收, 在地球氮素循环中发挥了重要作用, 已作为微
生物制剂被广泛应用于促进豆科植物生长 [86]; P.
indica可提高大麦、番茄等作物产量[87−88]。
4 总结与展望
植物内生菌可以直接或间接地改善土壤微生物
区系, 主要表现在: 改变土壤中真菌、放线菌和细菌
的种类和数量, 提高土壤的微生物量, 提高土壤酶
的活性。其机制主要有以下几方面: 首先, 植物内生
菌与土壤中的微生物竞争碳、氮源; 其次, 植物内生
菌能够降解土壤凋落物中的木质素和土壤中有机污
染物, 促进土壤中微生物对碳、氮源的利用, 同时
也减少了有机污染物、酚酸化感物质对土壤微生物
的抑制; 再次, 植物内生菌能够分泌多种抗菌活性
物质 , 有效抑制土壤中的植物病原菌 ; 最后 , 植物
内生菌还能够促进植物对重金属离子的吸收, 减少
其对土壤酶以及土壤微生物的抑制。与农药和其他
微生物制剂相比, 植物内生菌不仅可以抑制植物病
害, 促进植物生长, 提高作物产量, 缓解连作障碍,
而且不会使病原菌产生耐药性, 更不会对环境造成
污染。
目前虽已有关于内生菌影响土壤微生物区系的
研究 , 但仍存在着一些尚未解决的问题 : 第一 , 对
植物内生菌降解大分子物质的机制仍不清楚; 第二,
没有一个模式菌株能够清晰地阐明内生菌—植物—
土壤微生物之间的相互作用机制; 第三, 关于植物
内生菌在土壤中对土壤微生物区系影响的分子机制
仍不明确; 第四, 内生菌虽可改善土壤微生物区系,
但在实际应用中仍存在问题, 如在土壤中的定殖及
其有效作用的发挥会受到生存环境、内生菌自身因
素, 植物选择性等因素的影响。笔者认为在今后的
研究中应该从研究植物—内生菌—土壤微生物之间
第 11期 武佳蕊等: 植物内生菌影响土壤微生物区系的研究进展 1263


相互影响的分子机制以及如何克服内生菌在应用中
存在的问题等方面展开研究。
随着世界人口的增长, 我们需要越来越多的粮
食来应对日益膨胀的人口。不幸的是, 由于植物病
害和连作障碍导致的粮食损失问题依然严重[89]。土
壤微生物区系的恶化是导致植物病原菌增加和连作
障碍的主要因素。植物内生菌因与寄主植物在长期
共同进化过程中形成密切的相互关系, 且生存微环
境稳定, 已成为化肥、农药和其他微生态制剂的最
佳竞争者。它的合理应用将减少化学药剂造成的环
境污染, 提高农田生态系统的生物多样性, 有利于
保持生态平衡。研究两者的关系能够为解决一些经
济作物中存在的连作障碍及病害防治提供一些新的
思路, 所以植物内生菌影响土壤微生物区系具有重
要的研究价值。
参考文献
[1] 吴向华 , 刘五星 . 土壤微生物生态工程[M]. 北京: 化学工
业出版社, 2012
Wu X H, Liu W X. Soil Microbial Ecological Engineering[M].
Beijing: Chemical Industry Press, 2012
[2] Nair A, Ngouajio M. Soil microbial biomass, functional
microbial diversity, and nematode community structure as
affected by cover crops and compost in an organic vegetable
production system[J]. Applied Soil Ecology, 2012, 58: 45−55
[3] 蔡燕飞, 廖宗文, 章家恩, 等. 生态有机肥对番茄青枯病及
土壤微生物多样性的影响[J]. 应用生态学报 , 2003,14(3):
349−353
Cai Y F, Liao Z W, Zhang J E, et al. Effect of ecological
organic fertilizer on tomato bacterial wilt and soil microbial
diversities[J]. Chinese Journal of Applied Ecology, 2003,
14(3): 349−353
[4] Kloepper J W, Schippers B, Bakker P. Proposed elimination of
the term endorhizosphere[J]. Phytopathology, 1992, 82(7):
726−727
[5] Compant S, Duffy B, Nowak J, et al. Use of plant
growth-promoting bacteria for biocontrol of plant diseases:
Principles, mechanisms of action, and future prospects[J].
Applied and Environmental Microbiology, 2005, 71(9):
4951−4959
[6] Reinhold-Hurek B, Hurek T. Living inside plants: Bacterial
endophytes[J]. Current Opinion in Plant Biology, 2011, 14(4):
435−443
[7] 郝晓娟. 植物内生菌[M]. 北京: 中国农业科学技术出版社,
2010: 38−52
Hao X J. Endophytic Bacteria[M]. Beijing: China Agriculture
Science and Technology Press, 2010: 38−52
[8] Oliveira A L M, Canuto E L, Silva E E, et al. Survival of
endophytic diazotrophic bacteria in soil under different
moisture levels[J]. Brazilian Journal of Microbiology, 2004,
35(4): 295−299
[9] Calvo J, Calvente V, de Orellano M E, et al. Biological con-
trol of postharvest spoilage caused by Penicillium expansum
and Botrytis cinerea in apple by using the bacterium Rahnella
aquatilis[J]. International Journal of Food Microbiology, 2007,
113(3): 251−257
[10] Decaëns T. Macroecological patterns in soil communities[J].
Global Ecology and Biogeography, 2010, 19(3): 287−302
[11] Blankinship J C, Niklaus P A, Hungate B A. A meta-analysis
of responses of soil biota to global change[J]. Oecologia,
2011, 165(3): 553−565
[12] Imfeld G, Vuilleumier S. Measuring the effects of pesticides
on bacterial communities in soil: A critical review[J].
European Journal of Soil Biology, 2012, 49: 22−30
[13] Chen Y, Dai C C. Recent advances on endophytic fungi
optimising soil environment[J]. International Journal of
Environmental Engineering, 2013, 5(4): 387−404
[14] 王宏伟, 王兴祥, 吕立新, 等. 施加内生真菌对花生连作土
壤微生物和酶活性的影响[J]. 应用生态学报, 2012, 23(10):
2693−2700
Wang H W, Wang X X, Lü L X, et al. Effects of applying
endophytic fungi on the soil biological characteristics and
enzyme activities under continuously cropped peanut[J]. Chinese
Journal of Applied Ecology, 2012, 23(10): 2693−2700
[15] 戴传超, 谢慧, 王兴祥, 等. 间作药材与接种内生真菌对连
作花生土壤微生物区系及产量的影响[J]. 生态学报, 2010,
30(8): 2105−2111
Dai C C, Xie H, Wang X X, et al. The effects of intercropping
with medicinal plants and addition of endophytic fungi on soil
microflora and peanut yield[J]. Acta Ecologica Sinica, 2010,
30(8): 2105−2111
[16] 郝玉敏, 戴传超, 戴志东, 等. 拟茎点霉 B3 与有机肥配施
对连作草莓生长的影响 [J]. 生态学报 , 2012, 32(21):
6695−6704
Hao Y M, Dai C C, Dai Z D, et al. The effect of Phomopsis
B3 and organic fertilizer used together during continuous
cropping of strawberry (Fragaria ananassa Duch)[J]. Acta
Ecologica Sinica, 2012, 32(21): 6695−6704
[17] 肖逸, 王兴祥, 王宏伟, 等. 施加角担子菌 B6 对连作西瓜
土壤微环境和西瓜生长的影响[J]. 生态学报, 2012, 32(4):
1185−1192
Xiao Y, Wang X X, Wang H W, et al. The effects of the
addition of Ceratobasidum stevensii B6 and its growth on the
soil microflora at a continuously cropped watermelon
(Citrullus lanatus) site in China[J]. Acta Ecologica Sinica,
2012, 32(4): 1185−1192
[18] Du W, Zhou J, Jiang P, et al. Effects of Beauveria bassiana
and acephate on enzyme activities and microbial diversity in
paddy soil[J]. Plant, Soil and Environment, 2013, 59(12):
562−567
[19] Trabelsi D, Mengoni A, Ben Ammar H, et al. Effect of
on-field inoculation of Phaseolus vulgaris with rhizobia on
soil bacterial communities[J]. FEMS Microbiology Ecology,
2011, 77(1): 211−222
[20] Hai B, Diallo N H, Sall S, et al. Quantification of key genes
steering the microbial nitrogen cycle in the rhizosphere of
sorghum cultivars in tropical agroecosystems[J]. Applied and
Environmental Microbiology, 2009, 75(15): 4993−5000
1264 中国生态农业学报 2014 第 22卷


[21] Babić K H, Schauss K, Hai B, et al. Influence of different
Sinorhizobium meliloti inocula on abundance of genes
involved in nitrogen transformations in the rhizosphere of
alfalfa (Medicago sativa L.)[J]. Environmental Microbiology,
2008, 10(11): 2922−2930
[22] 孙秀山, 封海胜, 万书波, 等. 连作花生田主要微生物类群
与土壤酶活性变化及其交互作用 [J]. 作物学报 , 2001,
27(5): 617−621
Sun X S, Feng H S, Wan S B, et al. Changes of main
microbial strains and enzymes activities in peanut continuous
cropping soil and their interactions[J]. Acta Agronomica
Sinica, 2001, 27(5): 617−621
[23] 许瑞富 , 王小龙 . 花生连作田土壤微生物群落动态与养分
关系研究[J]. 花生学报, 2003, 32(3): 19−24
Xu R F, Wang X L. Relation of microbial population dynamics
and nutrient in soil of continuous cropping with peanut[J]. Journal
of Peanut Science, 2003, 32(3): 19−24
[24] Rasouli-Sadaghiani M H, Malakouti M J, Khavazi K, et al.
Siderophoreefficacy of Fluorescent pseudomonades affecting
labeled iron (59Fe) uptake by wheat (Triticumaestivum L.)
genotypes differing in Fe efficiency[M]//Use of Microbes for
the Alleviation of Soil Stresses. New York: Springer, 2014:
121−132
[25] 肖逸, 戴传超, 王兴祥, 等. 内生真菌角担子菌 B6 对连作
西瓜土壤尖孢镰刀菌的影响[J]. 生态学报 , 2012, 32(15):
4784−4792
Xiao Y, Dai C C, Wang X X, et al. The effects of the
endophytic fungus Ceratobasidum stevensii B6 on Fusarium
oxysporum in a continuously cropped watermelon field[J].
Acta Ecologica Sinica, 2012, 32(15): 4784−4792
[26] Yu H S, Zhang L, Li L, et al. Recent developments and future
prospects of antimicrobial metabolites produced by
endophytes[J]. Microbiological Research, 2010, 165(6):
437−449
[27] Tejesvi M V, Kajula M, Mattila S, et al. Bioactivity and genetic
diversity of endophytic fungi in Rhododendron tomentosum
Harmaja[J]. Fungal Diversity, 2011, 47(1): 97−107
[28] Arunachalam C, Gayathri P. Studies on bioprospecting of
endophytic bacteria from the medicinal plant of Andrographis
paniculata for their antimicrobial activity and antibiotic
susceptibility pattern[J]. International Journal of Current
Pharmacevtical Research, 2010, 2(4): 63−68
[29] Gayathri S, Saravanan D, Radhakrishnan M, et al.
Bioprospecting potential of fast growing endophytic bacteria
from leaves of mangrove and salt-marsh plant species[J].
Indian Journal of Biotechnology, 2010, 9(4): 397−402
[30] Refaei J, Jones E B G, Sakayaroj J, et al. Endophytic fungi
from Rafflesia cantleyi: Species diversity and antimicrobial
activity[J]. Mycosphere, 2011, 2(4): 429−447
[31] Kumar U, Singh A, SivaKumar T. Isolation and screening of
endophytic actinomycetes from different parts of Emblica offi-
cinalis[J]. Annals of Biological Research, 2011, 2(4): 423−434
[32] Verma V C, Gond S K, Kumar A, et al. Endophytic
actinomycetes from Azadirachta indica A. Juss.: Isolation,
diversity, and anti-microbial activity[J]. Microbial Ecology,
2009, 57(4): 749−756
[33] Nejad P, Johnson P A. Endophytic bacteria induce growth
promotion and wilt disease suppression in oilseed rape and
tomato[J]. Biological Control, 2000, 18(3): 208−215
[34] Fakhro A, Andrade-Linares D R, von Bargen S, et al. Impact
of Piriformospora indica on tomato growth and on interaction
with fungal and viral pathogens[J]. Mycorrhiza, 2010, 20(3):
191−200
[35] Molitor A, Zajic D, Voll L M, et al. Barley leaf transcriptome
and metabolite analysis reveals new aspects of compatibility
and Piriformospora indica-mediated systemic induced
resistance to powdery mildew[J]. Molecular Plant-Microbe
Interactions, 2011, 24(12): 1427−1439
[36] Gayathri P, Muralikrishnan V. Isolation and characterization
of endophytic actinomycetes from mangrove plant for anti-
microbial activity[J]. International Journal of Microbiology
and Applied Sciences, 2013, 2(11): 78−89
[37] Quecine M C, Araujo W L, Marcon J, et al. Chitinolytic
activity of endophytic Streptomyces and potential for
biocontrol[J]. Letters in Applied Microbiology, 2008, 47(6):
486−491
[38] Cao R H, Liu X G, Gao K X, et al. Mycoparasitism of endophytic
fungi isolated from reed on soil born ephytopathogenic fungi and
production of cell wall-degrading enzymes in vitro[J]. Current
Microbiology, 2009, 59(6): 584−592
[39] Brogden N K, Brogden K A. Will new generations of
modified antimicrobial peptides improve their potential as
pharmaceuticals?[J]. International Journal of Antimicrobial
Agents, 2011, 38(3): 217−225
[40] Tejesvi M V, Segura D R, Schnorr K M, et al. An
antimicrobial peptide from endophytic Fusarium tricinctum of
Rhododendron tomentosum Harmaja[J]. Fungal Diversity,
2013, 60(1): 153−159
[41] Grimme E, Zidack N K, Sikora R A, et al. Comparison of
Muscodor albus volatiles with a biorational mixture for
control of seedling diseases of sugar beet and root-knot
nematode on tomato[J]. Plant Disease, 2007, 91(2): 220−225
[42] Yuan Z L, Chen Y C, Xu B G, et al. Current perspectives on
the volatile-producing fungal endophytes[J]. Critical Reviews
in Biotechnology, 2012, 32(4): 363−373
[43] Zhao L F, Xu Y J, Sun R, et al. Identification and characterization
of the endophytic plant growth prompter Bacillus cereus strain
mq23 isolated from Sophora alopecuroides root nodules[J].
Brazilian Journal of Microbiology, 2011, 42(2): 567−575
[44] Yu H S, Zhang L, Li L, et al. Recent developments and future
prospects of antimicrobial metabolites produced by endophytes[J].
Microbiological Research, 2010, 165(6): 437−449
[45] Wang F W, Jiao R H, Cheng A B, et al. Antimicrobial potentials
of endophytic fungi residing in Quercus variabilis and brefeldin
A obtained from Cladosporium sp.[J]. World Journal of
Microbiology and Biotechnology, 2007, 23(1): 79−83
[46] Sperber J I. Solution of apatite by soil microorganisms
producing organic acids[J]. Australian Journal of Agricultural
Research, 1958, 9(6): 782−787
[47] Taurian T, Anzuay M S, Angelini J G, et al. Phosphate-
solubilizing peanut associated bacteria: Screening for plant
growth-promoting activities[J]. Plant and Soil, 2010, 329(1/2):
421−431
第 11期 武佳蕊等: 植物内生菌影响土壤微生物区系的研究进展 1265


[48] Dai C C, Chen Y, Tian L S, et al. Correlation between
invasion by endophytic fungus Phomopsis sp. and enzyme
production[J]. African Journal of Agricultural Research, 2010,
5(11): 1324−1330
[49] Chen Y, Ren C G, Yang B, et al. Priming effects of the endo-
phytic fungus Phomopsis liquidambari on soil mineral N
transformations[J]. Microbial Ecology, 2013, 65(1): 161−170
[50] 史央, 蒋爱芹, 戴传超, 等. 秸秆降解的微生物学机理研究
及应用进展[J]. 微生物学杂志, 2002, 22(1): 47−50
Shi Y, Jiang A Q, Dai C C, et al. Advanced in microbiological
mechanism and application of straw degradation[J]. Journal of
Microbiology, 2002, 22(1): 47−50
[51] Xiong X Q, Liao H D, Ma J S, et al. Isolation of a rice endophytic
bacterium, Pantoea sp. Sd-1, with ligninolytic activity and
characterization of its rice straw degradation ability[J]. Letters in
Applied Microbiology, 2014, 58(2): 123−129
[52] Promputtha I, Hyde K D, McKenzie E H C, et al. Can leaf
degrading enzymes provide evidence that endophytic fungi
becoming saprobes?[J]. Fungal Diversity, 2010, 41(1): 89−99
[53] Chen Y, Xie X G, Ren C G, et al. Degradation of
N-heterocyclic indole by a novel endophytic fungus
Phomopsis liquidambari[J]. Bioresource Technology, 2013,
129: 568−574
[54] Wang H W, Zhu H, Liang X F, et al. Molecular cloning and
expression of a novel laccase showing thermo- and
acid-stability from the endophytic fungus Phomopsis liqui-
dambari and its potential for growth promotion of plants[J].
Biotechnology Letters, 2014, 36(1): 167−173
[55] Chen Y, Peng Y, Dai C C. Biodegradation of 4-hydroxy-
benzoic acid by Phomopsis liquidambari[J]. Applied Soil
Ecology, 2011, 51: 102−110
[56] 史央, 戴传超, 吴耀春, 等. 植物内生真菌强化还田秸杆降
解的研究[J]. 环境科学学报, 2004, 24(1): 144−149
Shi Y, Dai C C, Wu Y C, et al. Study on the degradation of
wheat straw by endophytic fungi[J]. Acta Scientiae
Circumstantiae, 2004, 24(1): 144−149
[57] Longoni P, Rodolfi M, Pantaleoni L, et al. Functional analysis
of the degradation of cellulosic substrates by a Chaetomium
globosum endophytic isolate[J]. Applied and Environmental
Microbiology, 2012, 78(10): 3693−3705
[58] Weir T L, Park S W, Vivanco J M. Biochemical and
physiological mechanisms mediated by allelochemicals[J].
Current Opinion in Plant Biology, 2004, 7(4): 472−479
[59] Li P D, Wang X X, Li Y L, et al. The contents of phenolic acids
in continuous cropping peanut and their allelopathy[J]. Acta
Ecologica Sinica, 2010, 30(8): 2128−2134
[60] Lambers H, Colmer T D. Root Physiology: From Gene to
Function[M]. Plant and Soil, 2005, 274(1/2): vii−xv
[61] Ye S F, Zhou Y H, Sun Y, et al. Cinnamic acid causes
oxidative stress in cucumber roots, and promotes incidence of
Fusarium wilt[J]. Environmental and Experimental Botany,
2006, 56(3): 255−262
[62] Li S X, Hartman G L, Boykin D L. Aggressiveness of
Phomopsis longicolla and other Phomopsis spp. on
soybean[J]. Plant Disease, 2010, 94(8): 1035−1040
[63] Gao Y Z, Collins C D. Uptake pathways of polycyclic aro-
matic hydrocarbons in white clover[J]. Environmental Sci-
ence & Technology, 2009, 43(16): 6190−6195
[64] Dai C C, Tian L S, Zhao Y T, et al. Degradation of phenan-
threne by the endophytic fungus Ceratobasidum stevensii
found in Bischofia polycarpa[J]. Biodegradation, 2010, 21(2):
245−255
[65] 田林双, 戴传超, 赵玉婷, 等. 一株内生真菌单独及与水稻
联合降解菲的研究[J]. 中国环境科学, 2007, 27(6): 757−762
Tian L S, Dai C C, Zhao Y T, et al. The degradation of
phenanthrene by endophyfic fungi Phomopsis sp., single and
co-cultured with rice[J]. China Environmental Science, 2007,
27(6): 757−762
[66] Sun K, Liu J, Gao Y Z, et al. Isolation, plant colonization
potential, and phenanthrene degradation performance of the
endophytic bacterium Pseudomonas sp. Ph6-gfp[J]. Scientific
Reports, 2014, 4: 5462
[67] 刘爽, 刘娟, 凌婉婷, 等. 一株高效降解菲的植物内生细菌
筛选及其生长特性[J]. 中国环境科学, 2013, 33(1): 95−102
Liu S, Liu J, Ling W T, et al. Isolation and characteristics of
an efficient phenanthrene-degrading endophytic bacterium
strain from plants[J]. China Environmental Science, 2013,
33(1): 95−102
[68] Sun K, Liu J, Jin L, et al. Utilizing pyrene-degrading
endophytic bacteria to reduce the risk of plant pyrene
contamination[J]. Plant and Soil, 2014, 374(1/2): 251−262
[69] Andreolli M, Lampis S, Poli M, et al. Endophytic
Burkholderia fungorum DBT1 can improve phytoremediation
efficiency of polycyclic aromatic hydrocarbons[J]. Chemosphere,
2013, 92(6): 688−694
[70] 骆永明 , 滕应 . 我国土壤污染退化状况及防治对策[J]. 土
壤, 2006, 38(5): 505−508
Luo Y M, Teng Y. Status of soil pollution degradation and
countermeasures in China[J]. Soils, 2006, 38(5): 505−508
[71] 杨志新, 刘树庆. 重金属 Cd、Zn、Pb复合污染对土壤酶活
性的影响[J]. 环境科学学报, 2001, 21(1): 60−63
Yang Z X, Liu S Q. Effect of compound pollution of heavy
metals on soil enzymic activities[J]. Acta Scientiae
Circumstantiae, 2001, 21(1): 60−63
[72] Chang F H, Broadbent F E. Influence of trace metals on some
soil nitrogen transformations[J]. Journal of Environmental
Quality, 1982, 11(1): 1−4
[73] Wilke B M. Long-term effects of different inorganic pollu-
tants on nitrogen transformations in a sandy cambisol[J].
Biology and Fertility of Soils, 1989, 7(3): 254−258
[74] Thavamani P, Malik S, Beer M, et al. Microbial activity and
diversity in long-term mixed contaminated soils with respect
to polyaromatic hydrocarbons and heavy metals[J]. Journal of
Environmental Management, 2012, 99: 10−17
[75] Lenart A, Wolny-Koładka K. The effect of heavy metal
concentration and soil pH on the abundance of selected
microbial groups within ArcelorMittal Poland steelworks in
Cracow[J]. Bulletin of Environmental Contamination and
Toxicology, 2013, 90(1): 85−90
[76] Zhang Y J, Zhang Y, Liu M J, et al. Dark septate endophyte
(DSE) fungi isolated from metal polluted soils: Their
taxonomic position, tolerance, and accumulation of heavy
metals in vitro[J]. The Journal of Microbiology, 2008, 46(6):
624−632
1266 中国生态农业学报 2014 第 22卷


[77] Luo S L, Chen L, Chen J L, et al. Analysis and
characterization of cultivable heavy metal-resistant bacterial
endophytes isolated from Cd-hyperaccumulator Solanum
nigrum L. and their potential use for phytoremediation[J].
Chemosphere, 2011, 85(7): 1130−1138
[78] Sun L N, Zhang Y F, He L Y, et al. Genetic diversity and charac-
terization of heavy metal-resistant-endophytic bacteria from two
copper-tolerant plant species on copper mine wasteland[J]. Bio-
resource Technology, 2010, 101(2): 501−509
[79] Li H Y, Li D W, He C M, et al. Diversity and heavy metal
tolerance of endophytic fungi from six dominant plant species
in a Pb-Zn mine wasteland in China[J]. Fungal Ecology, 2012,
5(3): 309−315
[80] Rajkumar M, Ae N, Prasad M N V, et al. Potential of
siderophore-producing bacteria for improving heavy metal
phytoextraction[J]. Trends in Biotechnology, 2010, 28(3):
142−149
[81] 崔斌, 王凌, 张国印, 等. 土壤重金属污染现状与危害及修
复技术研究进展[J]. 安徽农业科学, 2012, 40(1): 373−375
Cui B, Wang L, Zhang G Y, et al. Status and harm of heavy
metal pollution in soil and research progress in
remediation technology[J]. Journal of Anhui Science, 2012,
40(1): 373−375
[82] Deng Z, Cao L, Huang H, et al. Characterization of Cd- and
Pb-resistant fungal endophyte Mucor sp. CBRF59 isolated from
rapes (Brassica chinensis) in a metal-contaminated soil[J].
Journal of Hazardous Materials, 2011, 185(2/3): 717−724
[83] Bacon C W, Hinton D M, Mitchell T R, et al. Characterization
of endophytic strains of Bacillus mojavensis and their pro-
duction of surfactin isomers[J]. Biological Control, 2012,
62(1): 1−9
[84] Kilani-Feki O, Khiari O, Culioli G, et al. Antifungal activities
of an endophytic Pseudomonas fluorescens strain Pf1TZ
harbouring genes from pyoluteorin and phenazine clusters[J].
Biotechnology Letters, 2010, 32(9): 1279−1285
[85] 吕卫光, 余廷园, 诸海涛, 等. 黄瓜连作对土壤理化性状及
生物活性的影响研究[J]. 中国生态农业学报, 2006, 14(2):
119−121
Lü W G, Yu T Y, Zhu H T, et al. Effects of cucumber
continuous cropping on the soil physi-chemical characters and
biological activities[J]. Chinese Journal of Eco-Agriculture,
2006, 14(2): 119−121
[86] Bashan Y, de-Bashan L E, Prabhu S R, et al. Advances in
plant growth-promoting bacterial inoculant technology:
Formulations and practical perspectives (1998–2013)[J]. Plant
and Soil, 2014, 378(1/2): 1−33
[87] Waller F, Achatz B, Baltruschat H, et al. The endophytic
fungus Piriformospora indica reprograms barley to salt-stress
tolerance, disease resistance, and higher yield[J]. Proceedings
of the National Academy of Sciences of the United States of
America, 2005, 102(38): 13386–13391
[88] Sarma M V R K, Kumar V, Saharan K, et al. Application of
inorganic carrier-based formulations of fluorescent Pseudomonads
and Piriformospora indica on tomato plants and evaluation of
their efficacy[J]. Journal of Applied Microbiology, 2011,
111(2): 456–466
[89] Aliye N, Fininsa C, Hiskias Y. Evaluation of rhizosphere
bacterial antagonists for their potential to bioprotect potato
(Solanum tuberosum) against bacterial wilt (Ralstonia so-
lanacearum)[J]. Biological Control, 2008, 47(3): 282−288