全 文 ：广 西 植 物 Guihaia 29(4)：541— 547 2009年 7月
系统素、茉莉酸在番茄系统伤反应中的作用
李玉玺1，刘俊华 ，栾 明 ，麻鹏达2
(1．滨州学院 生命科学系，山东 滨州 256603；2．东北师范大学 遗传与细胞研究所 ，长春 130024)
摘 要 ：当植物受到机械损伤或 昆虫伤害时 ，植物体会在受伤部位产生伤信号分子启动防御基 因的系统表
达 ，蛋白酶抑制剂基因是防御基因的一典型代表 。番茄是研究植物系统伤信号很好的模式植物，目前，三种类
型的番茄系统伤信号突变体被鉴定出来，通过对番茄系统伤信号突变体进行功能分析并在它们之间进行相互
嫁接实验，研究结果表 明系统素和茉莉酸通过同一信号通路来激活防御基因的系统表达。系统素 (或它的前
体原系统素)在受伤部位激活茉莉酸的合成 ，使之达到系统反应的水平，应对外来伤害；茉莉酸或其衍生物是
重要的系统伤信号分子，它诱导伤防御基因的系统表达。植物的系统伤反应可比做动物的炎症反应，它们之
间有许多相似之处。
关键词 ：系统素；茉莉酸 ；系统伤信号
中图分类号：Q946 文献标识码：A 文章编号：1000—3142(2009)04—0541-07
Role of systemin and j asmonic acid in systemic
wounding response of tomato
LI Yu-Xi ，LIU Jun-Hua1，LUAN Ming2，MA Peng-Da
(1．College 0，L Science，Binzhou University，Binzhou 256600，China；2．Institute of
Genetics and Cytology，Northeast Normal University，Changchun 130024，China)
Abstract：Plants produce systemic wounding signals in the wounding site which leads to the expression of systemic
defense gene when plants receive the mechanical wounding or insect attack．Among the systemic defense gene，prote—
ase inhibitor gene is a representative sample．Tomato is a good model plant in studying the systemic wound response．
Three type of wound—response mutants have been identified in tomato plant at present time，through the function a—
nalysis of the tomato wound—response mutants and the reciprocal grafting experiment among them，the results indicate
that systemin and jasmonic acid activate defence gene systemic expression through a common signaling pathway．
Systemin or its precursor protein prosystemin act at or near the site of wounding to increase jasmonate acid synthesis
tO a level that is required for the systemic response and jasmonic acid or its derivatives act as a mobile wound signal to
induce the systemic defense gene expression．The systemic wound signal pathway in plant can be regarded as the in～
flammatory response in animal，they have rots of similarities．
Key words：systemin；jasmonic acid；systemic wound signal
高等植物在复杂 的环境 中生存，面临着许 多环
境因素对它们的伤害，如真菌感染、干旱胁迫、低温
和昆虫伤害等，其中昆虫伤害是很常见的一种。植
物在漫长的进化过程中产生了一套 自我防御机制，
去保护它们免受伤害 ，主要有 以下措施 ：(1)产生影
响昆虫消化、吸收营养的物质，比如蛋白酶抑制剂
(proteinase inhibitors，PIs)就是其中的一种。(2)
产生毒素，例如尼古丁(nicotine)。(3)产生吸引昆
收稿 日期：2007—12—17 修回日期 ：2008—10—06
基金项目：滨州学院青年人才创新工程科研基金(BZXYQNLG200607)ESupported by Scientific Research Fund of Youth Talents Innovation Prqeet of
Binzhou University(BZXYQNLG200607)]
作者简介：李玉玺(1980一)，男，山东费县人 ，助教，研究方向：植物分子生物学，(E—mail)1iyuxinenu@yahoo．corn．ca。
通讯作者(Author for corresp0ndence，E-mail：mapengda@yahoo．tom．cn)
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虫天敌的挥发性物质 (Kessler& Baldwin，2002)。
这些物质的产生受复杂信号系统的调控 ，主要包括
信号的产生、传递、应答三个部分。
植物受到机械伤害或昆虫的攻击时会启动一系
列防御基因的表达，有趣的是植物不仅在受伤部位
产生防御反应(1ocal defense response)，而且在受伤
部位的远 端也会 产 生 防御 反 应 (systemic defense
response)，这种反应是受伤诱导信号分子调节控制
的。当植物受到昆虫的攻击时 ，会引起一系列基因
的表达，这些基因包括 ：(1)信号系统中的基因，这类
基因在植物受到伤害 0．5 h后就能检测到其表达，2
～ 3 h后达到最大值 ，因此 这类 基 因又称作早反应
基因(early response gene)，如原系统素 (prosyste—
min)、脂氧化 合酶 (1ipoxygenase，LOX)、丙二烯 氧
化物合酶(alene oxide synthase，AOS)、钙调蛋 白
(ealmodulin，CaM)等基 因；(2)防御基因，它们在受
到伤害后 2～4 h开始表达 ，5～8 h达到最大值，因
此又称为晚反应基 因(1ate response gene)，如蛋 白
酶抑制剂 、组织蛋白酶 D抑制剂(eathepsin D inhib—
itor，CDI)、金属羧肽酶抑制剂 (meta1locarboxypep—
tidase inhibitor，CPI)等；(3)一些蛋 白酶基因(Ry—
an，2000)。
伤诱导蛋白酶抑制剂在茄科 中的系统表达是研
究番茄伤信号很好的一个模式。在正常番茄植株
中，当植株受到机械损伤或昆虫伤害后 2 h，蛋白酶
抑制剂 基 因就 会 产 生 系统 表 达 (Ryan，2000)。
Green& Ryan(1972)推测 系统伤信号分子在受伤
部位产生，在植物体中运输，最终产生系统反应。虽
然人们对许多植物系统防御反应中的化学、物理信
号进行了较为深入的研究 ，但是对这些信号分子之
间的相互作用及长距离传递 的机制知之甚少。
系统 素 (systemin)和茉 莉 酸 (jasmonic acid，
JA)被认为是最可能的细胞问伤信号。茉莉酸及其
甲基酯(Me—JA)作为潜在信号能诱导蛋 白酶抑制剂
合成，为茉莉酸家族在植物伤信号中起着重要作用
提供了一个重要的证据，因此许多详细的研究，特别
是番茄系统伤反应突变体的鉴出和嫁接技术的应用
使我们对茉莉酸在植物伤信号中所起的作用有了比
较完整的理解(Li等，2002)。大量生物化学和遗传
学证据表明系统素和茉莉酸在同一伤信号通路中，
相互协作来诱导蛋白酶抑制剂等相关防御基因的表
达：系统素(原系统素)位于植物伤信号的上游，是原
初信号分子，它们通过激活 18碳烷酸途径(octade—
canoid pathway)来促使茉莉酸的合成，进而激活蛋
白酶抑制剂等相关防御基因的表达(Ryan，2000)。本
文根据近年植物伤信号所取得的进展，重点论述了系
统素、茉莉酸在番茄系统伤信号中所扮演的角色。
I 植物蛋 白酶抑制剂
番茄和其他一些茄科植物受到伤害时会引起蛋
白酶 抑制 剂 基 因的 系统 表 达 ，形 成 大 量 的积 累
(Green等，1972)，这作为一个模式系统来研究植物
系统伤信号机制，目前被广泛应用。蛋白酶抑制剂
是一类富含丝氨酸 的小分子量碱性蛋 白分子 ，它能
与昆虫肠道内蛋白酶活性 中心结合，形成酶抑制剂
复合物，抑制酶的活性，从而阻断或减弱蛋白酶对外
源蛋白质的水解，使昆虫营养不良、生病、致死，此
外 ，蛋白酶抑制剂还可通过消化道进入昆虫的血淋
巴系统 ，从而严重干扰昆虫的蜕皮过程和免疫应答。
蛋白酶抑制剂在植物 、动物 、微生物中广泛存在，其
中在植物中至少有 lO类 ，表 l列举了植物中存在的
蛋白酶抑制剂家族(Ryan，l990)。
表 1 植物来源的蛋白酶抑制子家族 (Ryan，1990)
Table 1 Protease inhibitor families in plant tissue
】．大豆胰蛋白酶抑制子家族(Soybean trypsin inhibitor
(Kunitz)family)
2．Bowman—Biirk蛋白酶抑制子家族(Bowman—Birk inhibitor
family)
3．大麦胰蛋白酶抑制子家族(Barley Trypsin inhibitor family)
4．马铃薯蛋白酶抑制子 I家族(Potato Inhibitor I family)
5．马铃薯蛋白酶抑制子 II家族(Potato Inhibitor II family)
6．南瓜蛋白酶抑制子家族(Squash inhibitor family)
7．鸭脚稗一玉米双功能蛋白酶抑制子家族(Ragi I-2／Maize
bifunctional inhibitor family)
8．羧肽酶 A，B抑制子家族(carboxyp印tidase A，B inhibitor
family)
9．半胱氨酸蛋白酶抑制子家族(Cysteine proteinase inhibitor
family(cystatins))
1O．天冬氨酰蛋白酶抑制子家族(Aspartyl proteinase inhibi—
tor family)
2 系统素、茉莉酸及其衍生物在番
茄伤信号中扮演着重要的角色
系统素是植物受到外界伤害时在细胞质中产生
的具有信号传导功能的内源多肽物质，它是由l8个
氨基酸组成的短肽链，由它的前体原系统素的C一末
端水解、剪切形成的(Pearce等，1991)。原系统素有
4期 李玉玺等：系统素、茉莉酸在番茄系统伤反应中的作用 543
200个氨基酸组成，具亲水性。编码原系统素的基
因由 11个外显子，其中包含 5个重复的区域所组成
(McGurl等，l992)。表2列出了番茄中的原系统素
和系统素氨基酸序列。
许多生理 、生化证据表明系统素(原系统素)在
番茄伤信号中扮演着重要的角色 ：(1)将反义链的原
系统素基因转人番茄 中，转基 因番茄不能合成蛋 白
酶抑 制 剂，对 昆 虫 的 伤 害 特 别 敏 感 ，抗 性 减 弱
(McGurl等，l992)。(2)在番茄中过表达前系统素
基因，转基因番茄即使在没有受到伤害时也能持续
的表达蛋白酶抑制剂、多酚氧化物(polyphenol oxi—
dase，PPO)等相关防御基 因，进 而表现 出对昆虫的
抗性(McGurl等 ，l994)。
具有生物活性的茉莉酸家族化合物主要包括茉
莉酸(JA)、甲酯茉莉酸 (methyl—JA，MeJA)以及它
们的前 体 12-氧代一)J~-lO，l5一植 物 二烯 酸 (12-oxo—
phytodienoie acid，1 2一OPDA)(Farmer & Ryan，
1992；Doares& Syrovets，1995)。
表 2 番茄中原系统素、系统素的氨基酸序列 (Clarence& Ryan，2000)
Table 2 Amino acid sequence of systemin and prosystemin in tomato
MGTPSYD1KNKGDDMQEEPKVKI HHEKGGDEKEDnEKETPS0DENNKDTlSSYVI RDDTQE1PKMEHEEGGYVKEK1VEKE
TESQYIIK1EGDDDA0EKI KVEYEEEEYEKEKlVEKETPSQDINNKGDDAQEKPDVEHEEGDDKETPSQDIIKMEGEGAI E1TK
VVCEKIIVREDI AVQSKPPSKRDPPKMQTDNNKL
注 ：下划线为系统 素氩基酸序列 。 Note：Underlined sequences indicate the systemin amino acids．
图 1 茉莉酸合成的 十‘八碳烷酸途径。茉莉酸的合成起始于叶绿体 ，由亚麻酸经过一系列氧化反应形成 OPDA，OPDA经过某种
尚不清楚的机制运输到过氧化物酶体中，然后通过 OPDA还原酶和 3轮 pI氧化最终转化为荣莉酸。图中显示了已知中间产物的化
学结构和已经鉴定的有关酶的作用次序(李常保等 ，2005)。
Fig．1 The octadecanoid pathway for biosynthesis of jasmonic acid．The reactions from linolenic acid to OPDA take place in the
stroma of plastids，then 0PDA is exported from the plastid and imported into the peroxisomes through an unclear mechanism，the fol—
lowing reactions occur in peroxisomes by 0PDA reductase and three cycles of oxidation，the chemical structure of the intermediate
and the enzyme are shown in the figure．
茉莉酸通过 18碳烷酸途径合成，它是 18碳烷
酸途径的终产物，所谓 18碳烷酸途径是指从亚麻酸
到茉莉酸的合成过程(图 1)。其中参与由亚麻酸
(1inolenic acid，LA)到 12一OPDA这一过程 的几个
544 广 西 植 物 29卷
关键性的酶，包括脂肪氧化酶、丙二烯氧化物合酶和
丙二烯氧化物环化酶(allene oxide cyclase，AOC)等
都定位于叶绿体，因此研究已相对清楚的茉莉酸生
物合成的初始步骤(如从 LA 到 OPDA 的合成)被
认为是在 叶绿 体 中进行 的(Schaler，2001；李常保
等 ，2005)。根据理论预测 ，由 OPDA转化成茉莉酸
的过程应该在过氧化物酶体中完成。越来越多的研
究不断为这一预测的正确性提供实验证据。OPDA
先被 12一OPDA还原 酶(12-oxo-phytodienoic acid re-
ductase，OPR)催化生成 3一氧代一2(顺 2，_戊烯基)一环戊
烷一1一辛酸 (3-oxo-2-(2 (Z)一penteny1)-yclopentane-1-
octanoic acid，OPC-8：O)，然后经过 3轮 氧化(~-oxi—
dation)生成最终产物茉莉酸(李常保等，2005)。
许多证据表明茉莉酸在番茄伤信号中起着重要
的作用：(1)用外源茉莉酸处理植物能启动相关防御
基因的表达 ，这些基 因在植物受到机械损伤或害虫
的攻击时也会表达(Farmer＆ Ryan，1992)。(2)植
物受到伤害或昆虫攻击 时，内源茉莉酸含量增 加。
(3)茉莉酸合成突变体、感知突变体受到机械损伤或
昆虫的攻击时不能启动蛋白酶抑制剂等相关防御基
因的表达，使植物对伤害特别敏感(Howe等，1996；
Li等 ，2004)。
表 3 番茄 系统创伤信号突变体 (Anthony等 ，2005)
Table 3 The systemic wound response mutants in tomato plants
3 番茄伤信号突变体
人们广泛应用伤信号突变体来研究伤信号及伤
信号分子在伤信号中的作用。目前主要用以下策略
鉴定突变体：机械伤害 (Lightner等 ，1993)；施加外
源茉莉酸酯(Li等 2004)；将 35S原系统素基因序列
(35S：prosystemin)转入番茄，该转基因番茄即使在
没有受到伤害时也能引起蛋白酶抑制剂等相关防御
基 因的组成型表达(Howe& Ryan，1999)。如上述
策略不能引起蛋白酶抑制剂基 因的表达，则 为突变
株，所有这些突变株在受到伤害时 ，均不能引起蛋白
酶抑制剂等防御基因的系统表达，对昆虫的伤害特
别敏感。
目前已在番茄中分离鉴定出三种类型伤信号突
变体(表 3)：(1)茉莉酸合成突变体，如 spr2(suppres—
sor of prosystemin—mediated response 2)，该突变体对
系统素等原初伤信号分子不敏感，但对茉莉酸及其
衍生物敏感，该突变体受到伤害时，不能引起蛋白酶
抑制剂等防御基因的表达。用该突变体和野生型番
茄相互嫁接，实验结果表明该突变体影响系统伤信
号分子的产生，但是并不影响对系统伤信号分子的
感知；茉莉酸或 l8碳烷酸途径的产物是产生伤信号
所必需的(Li等 ，2002)。(2)茉莉酸感知突变体，如
jail(jasmonie acid-insensitive 1)，该突变体对系统素
等原初伤信号分子和茉莉酸及其衍生物均不敏感，
该突变体受到伤害时，不能引起蛋白酶抑制剂等防
御基因的表达。用该突 变体 和野 生型番茄相互嫁
接，实验结果表 明它并不影响在受伤部位产生系统
伤信号分子，但是影响对系统伤信号分子的感知(u
等，2002)。(3)系统素功能突变体，如spr 1(suppres—
sor of prosystemin-mediated response 1)，该突变体对
系统素和它的前体原系统素不敏感，在该突变体中，
外源系统素不能引起茉莉酸的积累及蛋白酶抑制剂
等相关防御基因的表达 ，但该 突变体对其它的一些
原初信号分子(低聚糖、壳聚糖等)敏感，值得注意的
是系统素激活蛋白酶抑制剂表达的能力是其它原初
信号分 子 (低 聚糖 ，壳 聚糖 等 )的上 万 倍 (Ryan，
1992)。该突变体并不影响受伤部位蛋白酶抑制剂
等防御基因的表达，主要影 响受伤部位 的远端蛋白
酶抑制剂等防御基因的表达。用该突变体和野生型
番茄相互嫁接，实验结果表明该突变体主要影响伤
信号的合成而不影响伤信号的感知，它主要影响系
统素在受伤部位附近起作用，从而不能激活茉莉酸
的生物合成，使茉莉酸不能在短时间内达到引起系
统扩散、传递的积累水平(Lee等，2003)。
4期 李玉玺等 ：系统素、茉莉酸在番茄系统伤反应 中的作用 545
4 系统素、茉莉酸在番茄伤信号系
统中的相互关系
Farmer和 Ryan建立的植物伤信号模型中指
出系统素和其它 的原初信号 分子 (低 聚糖 等)
(Doares等，1995)在植物受伤部位产生，它们通过
激活 18碳烷酸途径来促使茉莉酸的合成 ，进而引起
蛋 白酶抑制剂等相关 防御基 因的表达 (图 2)，主要
表现在 ：(1)系统素能使番茄叶片中茉莉酸的含量增
加(Conconi等 ，1996)。(2)18碳烷酸途径的抑制子
如水杨酸(salicylic acid)(Doares等 ，1995)、二 乙基
二硫代氨基 甲酸盐(diethyldithiocarbamate)(Farm—
er等，1994)等能抑制系统素诱导的防御基因的表
达。(3)茉莉酸合成突变体、茉莉酸感知突变体对系
统素的诱导不敏感，不能启动蛋白酶抑制剂等相关
防御基因的表达 (Howe等 ，1996)。
研究表明，编码原系统素和一些生物合成茉莉
图 2 番茄中系统创伤信号模型，系统创伤信号的不同突变体用斜体标出(Johannes等，2003)
Fig．2 The model of the systemic wound signal in tomato．Mutation that block various steps in the wound—signaling pathway are in—
dicated in italics
酸的酶都定位在维管束细胞上，但是蛋白酶抑制剂
等相关防御基因是在邻近叶肉细胞的栅栏组织和海
绵组织内表达的，由于这种伤信号分子的细胞特异
性表达，人们推测伤害诱导系统素释放到周围的维
管组织，激活维管组织上合成茉莉酸相关的酶合成
茉莉酸，然后茉莉酸扩散传递，诱导临近叶肉细胞表
达蛋白酶抑制剂等相关防御基因。具体过程为系统
素与质体上的系统素膜结合受体结合，该受体为
SR160，它属于亮氨酸富集重复受体激酶家族，是一个
160 kD的膜蛋白，包括 1个位于胞外的能与配体相互
作用的富含亮氨酸的重复结构域(LRR)、1个跨膜结
构域和 1个位于胞内的Ser／Thr激酶结构域(李常保
等，2005；Scheer等，2002)，系统素结合到细胞膜表
面、相互作用，引起一系列快速信号事件，包括增加细
胞质中钙离子的浓度、膜的去极化、质膜上 H+_AT—
Pase酶失活，激活促分裂原活化蛋白激酶(mitogen-
activated protein kinase，MAPK)活 性 (Moyen等，
1996，1998；Stratmann等，1997；Schaler等，1999)等，
激活磷脂酶，磷脂酶催化质膜上的类脂类合成茉莉酸
的前体一亚麻酸，进而通过 18碳烷酸途径合成茉莉
546 广 西 植 物 29卷
酸，由茉莉酸或其衍生物去激活蛋白酶抑制剂等相关
防御的表达(Farinar等，1992)。
植物体中伤诱导蛋白酶抑制剂等相关防御基因
的表达还需要已烯 、过氧化氢的生物合成和参与(Le—
on等，2001；Sagi等，2004)。值得注意的是 当植物受
到伤害时，除系统素／茉莉酸伤信号系统外，还有与之
独立或平行的其它伤信号来诱导蛋白酶抑制剂等相
关防御基因的表达。茉莉酸信号并不是简单线性的，
它与错综复杂的其它生物信号途径连通，是它们的一
个组成部分(Devoto等，2005；Gfeler等，2004)。
5 植物伤信号与动物炎症反应的相似性
由系统素、茉莉酸介导的植物系统伤信号可比
作动物巨嗜细胞、肥大细胞对病原体、寄生虫的炎症
反应(inflammatory response)(Bergey等，1996)。
在动物的炎症反应中，一多肽细胞因子——TNF_a，
触发花生酸(arachidonic acid，AA)(20个碳 ，4个双
键)从动物细胞膜上的释放，引起前列腺素(prosta—
glandin，PG)的合成 、发烧、炎症反应。番茄叶片受
到昆虫的攻击时，产生的由亚麻酸(18个碳，3个双
键)转化而来的植物二烯酸和茉莉酸与动物的前列
腺素相似(Samuelsson等 ，1978)。
植物系统伤信号途径同动物伤诱导的急性期反
应 (acute—phase response)也 表现 出很 多的相似点
(Haumann等，1994)(图 3)，当动物受 到严重地物
理损伤(创伤 ，外科手术，紫外线伤害等)或细菌、病
毒 、寄生虫的感染时，动物体会产生一系列复杂的生
理变化，包括发烧、血管渗透性的变化等，在动物的
急性期反应中，至少引起 25个基因在数天内的表达。
不管是动物的急性期反应还是植物的伤反应都激活
几类基因的表达，包括蛋白酶、蛋白酶抑制剂等，它们
释放 传 Transport
植物： 41-~
— ： ：!兰 系统素 ： 竺 ： 业觫酸— —◆ 茉莉酸
Plant：Trauma Systemin Linolenic Acid Jasmonic Acid
- 植物系统防御反心 ————— 系统伤反应 白 SWRPs
Plant Systemic Defense (约 20种蛋白)(About 20 Proteins)
释放 传递 Transport
动物： ~l-f5 竺!：：--Ng~N了 l【】= ： ! ’ 花， 酸 ——◆ 前列腺素
Animal： Trauma ’Cytokines Arachidonic Acid Prostaglandins
- 炎症反应 ————— 急性期反应蛋 APRs
Inflammation (约 20种蛋白)(About 20 proteins)
图 3 植物 、动物对外伤反应的一些特点的比较 伤信号诱导植物体合成系统伤反应蛋白，诱导动物体合成急性期反应蛋白
(Clarence等，1998)
Fig．3 Comparison of some features of trauma responses in plants and animals Wound signaling pathways leading to the
synt hesis of systemic wound response proteins(SW RPs)in plants and acute phase response proteins(APRs)in animals
一 方面是为了防御，一方面是为了创伤的愈合。
6 展望
番茄已成为研究植物系统伤信号的一种模式植
物，系统素、茉莉酸在番茄系统伤信号中起着重要的
作用。Howe实验室对番茄系统伤信号的遗传、茉
莉酸的合成突变体、感知突变体的分析以及 Ryan
实验室对系统素等多肽的功能分析会给人们以更多
消息。今后关于植物系统伤信号的研究应将主要集
中在以下几方面 ：植物受到伤害后的最初信号事件；
伤害对茉莉酸合成及代谢的调控机制；以脂类为基
础的茉莉酸介导的伤信号机制的分析和茉莉酸受体
的研究；与茉莉酸运输有关的专一行基因产物分析；
茉莉酸信号途径和其他信号途径的相互作用。得出
满意的答案需要遗传学、生物化学、细胞生物学方法
的综合运用和对不同的模式植物进行分析．
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