全 文 ：中国生态农业学报 2011年 11月 第 19卷 第 6期
Chinese Journal of Eco-Agriculture, Nov. 2011, 19(6): 1372−1378


* 国家苹果产业技术体系建设专项经费(nycytx-08-03-03)和山东省农业重大应用技术创新课题资助
** 通讯作者: 刘训理(1961~), 男, 教授, 博士生导师, 主要从事应用微生物学和环境微生物学研究。E-mail: xlliu@sdau.edu.cn
国辉(1984~), 女, 硕士, 研究方向为环境微生物学。E-mail: guohuiya@126.com
收稿日期: 2011-01-13 接受日期: 2011-04-29
DOI: 10.3724/SP.J.1011.2011.01372
苹果树根际促生细菌种群分析*
国 辉1 毛志泉2 宋 振1 张本峰1 仇念全1 刘训理1**
(1. 山东农业大学林学院 山东农业大学农业生态与环境重点实验室 泰安 271018;
2. 山东农业大学园艺科学与工程学院 泰安 271018)
摘 要 利用选择性培养基 , 对多年生苹果树根际与连作幼树根际促生细菌进行了分离和测数 , 并采用
BOX-PCR技术进行聚类分析。结果表明: 多年生苹果树根际细菌总量及固氮细菌、解磷细菌、硅酸盐细菌、
拮抗细菌 4类根际促生细菌的数量均高于连作幼树根际。在多年生苹果树根际, 硅酸盐细菌的数量最大, 解磷
细菌和固氮细菌的数量次之, 拮抗细菌的数量最小; 在连作幼树根际, 解磷细菌的数量最大, 硅酸盐细菌和固
氮细菌的数量次之, 拮抗细菌的数量最小。从两种土壤中获得的促生细菌分离株的 BOX-PCR图谱最大的相异
百分数都在 1.25 以上, 说明这些细菌分离株的遗传进化距离比较接近。在细菌 BOX-PCR 图谱相异百分数为
0.25 的水平上, 多年生苹果树根际促生细菌分为 79 个聚类群, 其中固氮细菌 18 个聚类群, 解磷细菌 29 个聚
类群, 硅酸盐细菌 19个聚类群, 拮抗细菌 18个聚类群; 连作幼树根际促生细菌分为 46个聚类群, 其中固氮细
菌 15个聚类群, 解磷细菌 19个聚类群, 硅酸盐细菌 8个聚类群, 拮抗细菌 9个聚类群。多年生苹果树 4类根
际促生细菌的多样性、丰富度和均匀度指数均高于连作幼树根际, 而优势度指数低于连作幼树根际。与连作
幼树相比, 多年生苹果树根际促生细菌具有丰富的种属多样性。
关键词 苹果树 连作障碍 聚类分析 根际促生细菌 多样性
中图分类号: Q938.1+3 文献标识码: A 文章编号: 1671-3990(2011)06-1372-07
Analysis of plant growth promoting rhizobacteria population in
apple rhizosphere soils
GUO Hui1, MAO Zhi-Quan2, SONG Zhen1, ZHANG Ben-Feng1, QIU Nian-Quan1, LIU Xun-Li1
(1. Key Laboratory of Agricultural Ecology and Environment of Shandong Province; College of Forestry, Shandong Agricultural University,
Tai’an 271018, China; 2. College of Horticultural Science and Engineering, Shandong Agricultural University, Tai’an 271018, China)
Abstract Apple replant disease (ARD) is a complex syndrome of young apple trees in replanted orchards that causes death of fine
feeder roots, stunted tree growth and low yield. Analyzing changes in the number and species of plant growth promoting rhizobacte-
ria (PGPR) in perennial apple tree (PAT) and replanted young tree (RYT) fields could lay theoretical basis for understanding the
interactions among ARD and rhizosphere microbes. In this study, rhizosphere soil samples were collected in PAT and RYT fields in
Changli, Hebei Province. Rhizosphere bacteria of interest in the study included azotobacter, phosphate-dissolving bacteria, potas-
sium-dissolving bacteria and antagonistic bacteria. While rhizosphere azotobacter, phosphobacteria, potassium-bacteria were culti-
vated by the selective media plate cultivation method, antagonistic bacteria (with antagonistic activity against Rhizoctonia solani or
Fusarium camptoceras) were isolated using the in vitro screening technique. For soil samples from both fields, microbe species and
population examined by colony-forming unit (CFU) count. Also BOX Polymerase Chain Reaction (BOX-PCR) was used to finger-
print the different PGPRs. Total rhizosphere bacteria, azotobacter, phosphate-dissolving bacteria, potassium-dissolving bacteria and
antagonistic bacteria were more abundant in PAT than in RYT fields. In PAT fields, potassium-dissolving bacteria were the most
abundant, followed by phosphate-dissolving bacteria and then azotobacter. Antagonistic bacteria were the least abundant. In RYT
fields, phosphate-dissolving bacteria were the most abundant, followed by potassium-dissolving bacteria and then azotobacter. An-
tagonistic bacteria were also the least abundant. Based on BOX-PCR fingerprints cluster analysis of PGPR, there were over 1.25
第 6期 国 辉等: 苹果树根际促生细菌种群分析 1373


dissimilarities in both PAT and RYT fields. This somehow suggested close genetic evolutionary distance among the isolates. PGPR in
PAT fields were divided into 79 clusters; including 18 azotobacter, 29 phosphate-dissolving bacteria, 19 potassium-dissolving bacte-
ria and 18 antagonistic bacteria clusters at 0.25 BOX-PCR fingerprint dissimilarity. Similarly, PGPR in RYT fields were divided into
46 clusters; including 15 azotobacter, 19 phosphate-dissolving bacteria, 8 potassium-dissolving bacteria and 9 antagonistic bacteria
clusters at 0.25 BOX-PCR fingerprint dissimilarity. Replanting therefore significantly influenced rhizosphere bacteria abundance in
orchard fields. Higher PGPR population and biodiversity were noted in PAT than in RYT fields. While the indices of diversity, rich-
ness and evenness of azotobacter, phosphate-dissolving bacteria, potassium-dissolving bacteria and antagonistic bacteria were higher
in PAT than in RYT fields, the reverse was true for dominance index. Based on the findings, abundant microbes existed in PAT
fields and with complex and stable ecological distribution of microbial community. However, only less PGPR with great vitality
colonized RYT fields and with simple rhizosphere microbial community structures.
Key words Apple tree, Apple replant disease, Cluster analysis, Plant growth promoting rhizobacteria, Biodiversity
(Received Jan. 13, 2011; accepted Apr. 29, 2011)
连作障碍是指同种作物在同一块地连续种植导
致植株生长受抑, 病虫害发生严重的现象[1]。美国称
之为再植病害(replant disease), 欧洲称之为厌地问
题(soil sickness), 我国则称为“重茬”。连作障碍作为
一种复杂的综合病症, 是导致农作物产量降低的重
要因素。
连作障碍在果树上称为果树连作障碍, 主要表
现为再植后生长迟缓、叶片变小、根系减少、结果能
力下降、病虫害加重[2−3]。张爱君等[4]在苹果苗圃地
上再植苹果幼苗, 发现苹果苗的生长量较对照区减
少 24.8%。据 Smith[5]报道, 在美国华盛顿州, 由于果
树连作障碍, 每公顷果园由于产量低、树木死亡和更
换造成的经济损失高达 100 000美元。一般情况下农
作物因连作障碍引起的减产幅度高达 10%~40%[6],
而英国、波兰的果园有 50%以上存在重茬现象[7]。
果树连作障碍的病因多而复杂, 其发生不仅仅局
限于老果园内, 在短期栽培的果园内也有可能发病,
在不同地区或者同一地区的不同果园, 致病的原因和
易感病的因素变化很大。过去普遍认为果树连作障碍
是非生物因素作用的结果, 但是越来越多的研究表明,
果树连作障碍主要是由生物因素所引起[8−9]。我国是苹
果生产大国, 苹果生产正由数量型向稳定发展阶段过
渡, 多数优势苹果产区的果园进入盛果期或衰老期,
连作障碍已成为威胁苹果生产的重要问题[10]。由于果
树为多年生植物, 其根系庞大、结构复杂、试验操作
不便, 目前对其土壤微域环境的研究还相对较少。为
此研究了多年生苹果树根际与大树刨除后栽植的已表
现出连作障碍的幼树根际促生细菌数量和种类的变化,
并对根际促生细菌进行聚类分析及多样性分析, 以期
为进一步弄清连作障碍与根际微生物的关系并合理利
用根际促生细菌提供参考。
1 材料与方法
1.1 土样采集
选择河北省秦皇岛市昌黎县多年生苹果树与同
一果园大树刨除后栽植的已表现出连作障碍的苹果
幼树, 在老树区与幼树区各随机抽取 3 点采样, 每
点采样 1份, 两区共采集 6份样品。采样时, 铲去表
土, 将根际土壤连同树根一同装入无菌袋, 编号。
土样带回实验室后, 轻轻抖动根系去除黏附其
上的较大土壤颗粒 , 收集根系及黏附其上的土壤 ,
各样品再分成 2 份, 其中 1 份进行微生物计数测定,
每区的 3 个样品即为 3 个重复。另 1 份将同一苹果
园区的 3个样品混合, 用于根际微生物分析[11]。
1.2 细菌的分离、计数与培养
细菌的分离采用牛肉膏蛋白胨琼脂培养基, 固氮
菌的分离采用 Ashby 无氮琼脂培养基, 解磷细菌和硅
酸盐细菌的分离分别采用选择性培养基——Ca3(PO4)2
琼脂培养基和钾铝硅酸盐琼脂培养基。
微生物计数采用平板梯度稀释法[11]。
拮抗菌的分离: 将从牛肉膏蛋白胨琼脂培养基
分离得到的细菌, 以立枯丝核菌 Rhizoctonia solani
和弯角镰孢菌 Fusarium camptoceras 为指示菌, 采
用平板对峙法筛选土样中对其有拮抗作用的菌株。
微生物的培养: 在恒温培养箱, 28 ℃培养 16~
24 h。
1.3 细菌总 DNA的提取
细菌分离株用 LB 液体培养基(蛋白胨 10 g, 酵
母粉 5 g, NaCl 10 g, 蒸馏水 1 000 mL)培养至OD600=
0.8, 离心收集菌体。采用 CTAB 法提取基因组
DNA[12−13]。
1.4 根际细菌的 BOX-PCR分析及其聚类图的构建
对根际固氮细菌、解磷细菌、硅酸盐细菌和拮抗
细菌进行 BOX-PCR分析, 用软件 CROSS CHECKER
进行凝胶分析, 用软件 SAS 9.0进行聚类分析, 构建
其 BOX-PCR聚类分析图, 分析 4类根际促生细菌的
数量和种类变化。BOX-PCR采用引物 BOX-A1R(5’-
CTACGGCAAGGCGACGCTGACG-3’)。反应条件如
下: 先 95 ℃变性 7 min; 然后 94 ℃ 1 min, 53 ℃ 1 min,
65 ℃ 8 min, 共 35个循环; 最后 65 ℃延伸 16 min, 4 ℃
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保存。反应产物用 1%琼脂糖凝胶电泳分离。
1.5 根际细菌的多样性测定
选用 Shannon-Wiener指数(H′)、丰富度指数(S)、
Pielou均匀度指数(J)和 Simpson优势度指数(D)讨论
根际环境的微生物多样性特征。计算公式[13]如下：
多样性指数 H′: H′=−∑PilnPi (1)
式中, Pi=Ni/N, Ni为细菌的 BOX-PCR聚类图中聚类
群 i的单菌落数量, N为土样总的单菌落数量。
均匀度指数 J: J =−∑PilnPi/lnS (2)
S为聚类群 i所在土样中聚类群的数目。
采用 Simpson优势度指数: D =∑Pi2 (3)
利用 SAS 9.0 软件对以上数据进行差异显著性
分析。
2 结果与分析
2.1 多年生苹果树根际与连作幼树根际促生细菌
的数量变化
经测量, 多年生苹果树根际细菌总量为 9.85×
108 CFU⋅g−1(干土), 连作幼树根际细菌总量为 6.10×
108 CFU⋅g−1(干土)。
多年生苹果树根际与连作幼树根际促生细菌的
数量变化见图 1。多年生苹果树根际固氮细菌、解
磷细菌、硅酸盐细菌和拮抗细菌的数量均高于连作
幼树根际。在多年生苹果树根际, 硅酸盐细菌的数
量最大, 解磷细菌和固氮细菌的数量次之, 拮抗细
菌的数量最小; 在连作幼树根际, 解磷细菌的数量
最大, 硅酸盐细菌和固氮细菌的数量次之, 拮抗细
菌的数量最小。用 SAS 9.0统计分析软件进行 ANOVA
分析, 分别比较多年生苹果树根际与连作幼树根际
细菌总量和根际促生细菌数量 , 存在显著差异
(P<0.05)。



图 1 多年生苹果树与连作幼树根际促生细菌的数量变化
Fig. 1 Quantitative difference of plant growth promoting rhizobac-
teria between perennial apple trees and replanted young apple trees

2.2 多年生苹果树根际与连作幼树根际促生细菌
分离物的 BOX-PCR分析
从多年生苹果树根际与连作幼树根际中分别获
得 124 个和 106 个根际促生细菌分离株, 对这些细
菌分离株进行 BOX-PCR分析, 构建 BOX-PCR聚类
分析图, 结果见图 2和图 3。从两种土壤中获得的根
际促生细菌分离株的 BOX-PCR 图谱最大相异百分
数都在 1.25 以上, 说明这些促生细菌分离株的遗传
进化距离比较接近。57-K22、57-K9 和 57-K21,
57-PY18、57-PY11和 57-PY5, 58-PY16和 58-PY10,
58-Ka15和 58-Ka26, 58-1、58-6、58-37和 58-15等
分离株分别具有完全一致的电泳指纹图谱, 分别被
聚为同一聚类群。在细菌 BOX-PCR 图谱的相异百
分数为 0.25 水平上, 多年生苹果树根际促生细菌分
离株分为 79 个聚类群, 其中固氮细菌 18 个聚类群,
解磷细菌 29个聚类群, 硅酸盐细菌 19个聚类群, 拮
抗细菌 18个聚类群; 连作幼树根际促生细菌分离株
分为 46个聚类群, 其中固氮细菌 15个聚类群, 解磷
细菌 19 个聚类群, 硅酸盐细菌 8 个聚类群, 拮抗细
菌 9 个聚类群。多年生苹果树 4 类根际促生细菌聚
类群的数量均高于连作幼树根际。
将从多年生苹果树根际与连作幼树根际中获得
的 230 个根际促生细菌分离株(多年生苹果树根际
124 个、连作幼树根际 106 个)进行 BOX-PCR 聚类
分析, 从总的聚类分析图上获知, 多年生苹果树根际
与连作幼树根际共有的有 57-K11、58-PW6、57-N24
等 6 个聚类群 , 只在多年生苹果树根际中的有
58-K12、58-19、58-PY9、58-N12等 73个聚类群, 只
在连作幼树根际中的有 57-PW9、57-K18、57-8、
57-N13 等 40 个聚类群。说明与连作幼树根际相比,
多年生苹果树根际促生细菌的数量较大, 种类丰富。
2.3 多年生苹果树根际与连作幼树根际促生细菌
的多样性特征
多年生苹果树与连作幼树 4 类根际促生细菌的
多样性指数(H′)、丰富度指数(S)、均匀度指数(J)和
优势度指数(D)见表 1。可以看出, 多年生苹果树根
际固氮细菌、解磷细菌、硅酸盐细菌和拮抗细菌的
多样性、丰富度、均匀度指数均高于连作幼树根际,
而优势度指数低于连作幼树根际。说明在多年生苹
果树根际中, 苹果树经过多年生长, 根际土壤中土
壤−根系−微生物形成了相对稳定、协调的关系, 根
际促生细菌各类群在苹果树根际区形成稳定的生态
分布, 结构复杂, 功能稳定, 多样性、丰富度和均匀
度指数较高, 优势度指数较低。而连作之后, 由于土
壤−根系−微生物互作关系的改变, 微生物种类和数
第 6期 国 辉等: 苹果树根际促生细菌种群分析 1375




图 2 多年生苹果树根际促生细菌的 BOX-PCR 聚类分析图
Fig. 2 Cluster analysis of BOX-PCR fingerprints of plant growth promoting rhizobacteria in perennial apple trees
标尺显示为基于细菌 BOX-PCR图谱的相异百分数, 聚类图用软件 SAS构建。菌株编号后的数值表示该聚类群所含单菌落的数量(×106)。
下同。The scale shows the percent dissimilarity of the bacteria based on their BOX-PCR pattern. The clustering map was constructed by SAS. The
values on the right of the figure are the quantities (×106) of the bacteria. The same below.
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图 3 连作幼树根际促生细菌的 BOX-PCR 聚类分析图
Fig. 3 Cluster analysis of BOX-PCR fingerprints of plant growth promoting rhizobacteria in replanted young apple trees

量也随之改变, 土壤中根际促生细菌物种变得单一
且分布不均匀, 稳定性不高, 只有少量生命力较强
的类群可以定殖, 优势度指数较高。用 SAS 9.0统计
分析软件对数据进行 ANOVA 分析, 分别比较多年
生树与连作幼树根际促生细菌的多样性特征指数 ,
差异显著(P<0.05)。
第 6期 国 辉等: 苹果树根际促生细菌种群分析 1377


表 1 多年生苹果树与连作幼树 4 类根际促生细菌的多样性、丰富度、均匀度及优势度
Table 1 Diversity, richness, evenness and dominance indexes of plant growth promoting rhizobacteria of perennial apple
trees and replanted young apple trees
果树类型
Tree type
细菌种类
Species of bacteria
多样性(H’)
Diversity
丰富度(S)
Richness
均匀度(J)
Evenness
优势度(D)
Dominance
固氮细菌 Azotobacter 2.710 28 0.818 0.082
解磷细菌 Phosphate-dissolving bacteria 3.168 45 0.832 0.050
硅酸盐细菌 Potassium-dissolving bacteria 2.865 25 0.890 0.062
多年生苹果树
Perennial trees


拮抗细菌 Antagonistic bacteria 2.759 26 0.847 0.074
固氮细菌 Azotobacter 2.594 24 0.816 0.083 连作幼树
Replanted young trees 解磷细菌 Phosphate-dissolving bacteria 2.690 37 0.745 0.090
硅酸盐细菌 Potassium-dissolving bacteria 1.855 22 0.600 0.186
拮抗细菌 Antagonistic bacteria 1.810 23 0.577 0.236

3 讨论与结论
连作引起土壤理化性质的改变, 同时植物根系
分泌物和残茬在土壤中长期积累导致土壤微生态环
境的变化, 影响植物的生长[14−15]。细菌、放线菌和
真菌作为土壤微生物的三大类群, 构成土壤微生物
的主要生物量, 可以通过其区系数量和种类的变化
来衡量土壤生物活力水平[16]。人们在研究连作障碍
过程中, 认为土壤微生物区系环境失衡是引发连作
障碍的重要因素[17]。Čatská 等[18]发现, 连作土壤真
菌和放线菌的数量增加, 细菌数量减少, 其中真菌
数量的增加对果树生长和根系发育起消极作用。本
试验结果也表明, 在多年生苹果树根际, 根际细菌
和促生细菌的数量、种类均大于连作幼树根际。本
试验分离的拮抗细菌为对某些病原真菌(如立枯丝
核菌和弯角镰孢菌)具有拮抗作用的细菌。Mazzola[19]
的研究表明, 真菌是某些地区发生连作障碍的重要
原因。本试验结果表明, 多年生苹果树根际拮抗细
菌的数量是连作幼树根际中的 4 倍多, 聚类群的数
量是连作幼树根际的 2 倍, 这种拮抗细菌数量与种
类的明显减少, 可能导致部分病原真菌由于失去拮
抗细菌的抑制而大量繁殖, 也是苹果树连作障碍的
重要原因之一。
苹果树的树龄对根际土壤微生物也有影响。本
试验结果表明, 多年生苹果树根际与大树刨除后栽
植的已表现出连作障碍的幼树根际细菌的数量及促
生细菌的数量和种类都发生了明显变化, 对其多样
性变化分析结果表明, 多年生苹果树根际促生细菌
的多样性、丰富度和均匀度大都低于连作幼树, 而
优势度较高。这种变化是树龄和连作综合作用的结
果, 其内在影响和变化机制有待进一步研究。
近年来植物根际促生菌(plant growth-promotion
rhizobacteria, PGPR)中研究较多的细菌类群是固氮
细菌、解磷细菌、硅酸盐细菌和拮抗细菌[20], 在探
讨其数量和种类变化规律的同时, 本试验获得一些
具有研究价值和应用潜力的根际促生细菌, 期望能
为苹果树微生物菌肥的开发提供有益参考。

致谢 山东农业大学农业生态与环境重点实验室段
祖安老师等在试验过程中给予大力帮助, 特此致谢。
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“百人计划”招聘启事

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6. 在国内外学术界有一定的影响, 能把握本学科领域的发展方向, 具有长远的战略构思, 能带领一支队伍在国际
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1. 聘为研究员(全职)、研究组组长、研究生导师;
2. 入选“百人计划”后由中国科学院提供科研经费 200万元人民币;
3. 研究中心提供每年 30万元人民币的研究组研究经费;
4. 研究中心创新领域前沿研究课题 1项, 经费 50万元人民币;
5. 依据科研工作需要提供 100 m2 的科研用房(待新科研大楼建成后再行改善), 以及所需的相关设施与试验用地,
并配备选聘的科研助手;
6. 基本年薪 20万元人民币加研究生导师津贴, 绩效奖励根据业绩发放;
7. 购房补贴 90万元人民币;
8. 10万元人民币的安家费;
9. 享有中心其他的良好福利待遇;
10. 协助安置配偶就业和子女就学, 随迁配偶在暂未落实工作期间, 可享受引进人才配偶生活补贴 1000 元/月, 发
放时间不超过 12个月。
四、应聘材料
1. 填写《中国科学院“百人计划”候选人推荐(自荐)表》;
2. 相关证明材料复印件(已取得的重要科研成果证明、国内外任职情况证明、最高学位证书、身体健康状况证明
等);
3. 发表论文目录及代表性论文 3篇(全文, 复印件);
4. 2位教授级国内外同行的推荐信函;
5. 本人认为有必要提供的其他相关材料。
五、联系方式
有意者请将本人应聘材料电子文档发至以下联络方式(请在邮件主题上注明: 姓名+百人计划+研究领域或方向):
联系人: 韩一波
电 话: 86-311-85871740 传 真: 86-311-85815093
E-mail: ybhan@genetics.ac.cn 网 址: www.sjziam.ac.cn