全 文 ：生 命 科 学 研 究 2010 年
罂粟科植物自交不亲和反应中信号转导的研究进展
刘珠琴
（宁波市农业科学研究院 林业所，中国浙江 宁波 315040）
摘 要： 自交不亲和性是植物特异性地识别并拒绝自花或亲缘关系很近的花粉的一种遗传机制， 该特异性受
S 基因座控制. 在前人的研究基础上总结了罂粟科植物自交不亲和反应过程中信号转导的研究进展， 将参与
其信号级联反应的信号分子分为与 S-位点连锁（包括花柱 S-蛋白和花粉 S-受体）和不连锁的信号分子（Ca2+、
p26、 p68、 MAPK、 细胞骨架以及 PCD）， 并综述了各个信号分子之间的相互作用.
关键词： 自交不亲和性； 信号转导； 配子体型； 罂粟科植物
中图分类号： Q944.58 文献标识码： A 文章编号： 1007-7847（2010）02-0172-05
Advances in Signal Transduction During Self-incompatibility
Response of Papaveraceae
LIU Zhu-qin
（College of Forestry，Ningbo Academe of Agriculture Science，Ningbo 315040，Zhejiang，China）
收稿日期： 2009-05-11；修回日期： 2009-08-24
作者简介： 刘珠琴（1979-），女，安徽安庆人，宁波市农业科学研究院工程师，博士，主要从事植物生殖生理研究，Tel：0574-87928037，
E-mail：lzq048@163.com.
Abstract：Self-incompatibility controlled by the multiallelic S-locus is one of several mechanisms that have
evolved to prevent inbreeding in plants. Progresses of signal transduction during self-incompatibility
response of Papaveraceae were introduced on the base of previous studies. S-locus correlated signal
molecules，including stigmatic S-protein and pollen S-receptor，and S-locus uncorrelated signal molecules，
including Ca2 +，p26，p68，MAPK，cytoskeleton and PCD，which triggers a ligand-mediated signal
transduction cascade in Papaveraceae were classified. The interaction between signal molecules was also
discussed.
Key words：self-incompatibility；signal transduction；gametophytic；Papaveraceae
（Life Science Research，2010，14（2）：172～176）
配子体型植物自交不亲和性（Gametophytic
self-incompatibility，GSI）是植物雌蕊的花柱可以
辨别自体花粉或 S基因型相同的异体花粉，并抑
制其生长的一种特性，它使得自体受精不能实现，
只有遗传组成不同的异体花粉才能完成受精 ［1］.
雌蕊识别自我及非我花粉的过程实际上是来自
雌蕊的信号分子与来自花粉的信号分子之间的
识别及信号传递过程，这些信号分子主要是 S位
点连锁基因编码的糖蛋白［2］. 目前，配子体型自
交不亲和性信号转导研究较为深入的是罂粟科
植物. 本文介绍了罂粟科植物自交不亲和反应中
抑制花粉管生长的信号转导途径以及其花粉管
内的各个信号组分.
1 罂粟科自交不亲和反应的模型
罂粟科 SI（self-incompatibility，SI）的信号转
导是以柱头 S蛋白作为信号分子的，当它与花粉
管表面的 S 受体分子特异性结合后引起一个
[Ca2+]i作为第二信使的细胞内级联反应，通过其
下游信号转导最终使花粉管停止生长（图 1）［3］.
·综 述·
第 14 卷 第 2 期 生命科学研究 Vol．14 No．2
2010 年 4 月 Life Science Research Apr． 2010
DOI:10.16605/j.cnki.1007-7847.2010.02.002
第 2 期
目前认为 SBP就是花粉 S受体或者作为一个次
级受体与花粉 S受体结合. 花粉管[Ca2+]i的增加，
表现为花粉管胫部 Ca2+内流的增加，同时伴随着
花粉管尖端 Ca2+梯度的消失和花粉管尖端生长受
到快速的抑制. [Ca2+]i的增加导致了花粉蛋白的
磷酸化，其中 p26的磷酸化可能导致花粉管不能
合成生长过程中的细胞膜和细胞壁所需要的成
分，p68的磷酸化可能参与了 SI信号转导途径的
后期阶段，而 p56是具有 MAPK活性的蛋白. 肌
动蛋白细胞骨架和微管重排是 SI信号转导中由
钙离子引发的另一个下游事件，而 PCD等的参
与都使花粉管生长停止产生不可逆性［4］.
2 与 S-位点连锁的信号分子
2.1 柱头 S蛋白
柱头 S 蛋白是一个从柱头中分离出来的约
15 kD的分泌蛋白，它以 S等位基因特异性的方
式抑制体外花粉管的生长［5，6］. 柱头 S蛋白具有
高度的序列多态性，序列分析表明它们有 51.3%
～63.7%的氨基酸同一性［7，8］，这可能与其等位基
因特异性有关. 尽管如此，柱头 S蛋白的二级结
构是高度一致的，主要由 6 个 β-链和两个 C 端
α-螺旋结构域组成，它们由 7个亲水环状结构连
接起来，这 7个亲水环状结构很可能暴露于蛋白
表面［7，8］. 并且，柱头 S蛋白还含有 4个保守的半
胱氨酸残基，它们与二硫键的形成有关，可能
对三级结构的形成有重要作用，这些半胱氨酸
中的任何一个被取代都会使柱头 S 蛋白完全没
有活性［9］.
2.2 花粉 S受体
Heam等［10］在花粉中鉴定出一个 70～120 kD
的糖蛋白，命名为 S蛋白结合蛋白（SBP）. SBP
位于成熟花粉的原生质膜中，能够与柱头 S蛋白
结合，但并不是以 S等位基因特异性方式结合，
因此认为 SBP 可能不是花粉 S 受体，它可能作
为一个次级受体以非等位基因特异性的方式与
柱头 S蛋白的保守区域结合. 但在柱头 S蛋白环
状结构 6中氨基酸的取代解除了抑制花粉管生
长的作用，同样与 SBP的结合能力也下降了. 在
环状结构 2上的突变减少了对花粉活性的抑制，
同时也相应的降低了与 SBP结合的活性. 因此，
Jordan等［11］认为 SBP可能就是花粉 S受体，它不
仅存在一个非等位基因特异性的结合位点，而且
可能同时存在一个与柱头 S 蛋白以 S 等位基因
特异性方式结合的位点.
3 与 S-位点非连锁的信号分子
3.1 [Ca2+]i
在不亲和授粉中，发现柱头 S蛋白能够特异
性诱导花粉管内[Ca2+]i水平短暂的增加［12］. 这个
反应在 SI诱导的几秒钟内就被引发了，能够持
续几分钟，峰值出现在 4～6 min，并且逐渐降低，
直到大约 10～12 min恢复到基本的水平［13，14］. 而
亲和或热变性不亲和柱头 S 蛋白的刺激却不会
引起花粉管内 [Ca2+]i水平上的变化. 由于这种变
化快速，故在花粉管中 Ca2+浓度的变化被认为可
能是 SI反应信号级联的第一步. 在花粉管中顶
端 Ca2+浓度梯度消失的同时，其顶端生长停止，
这可能是花粉管生长抑制的最初因素［13~15］. 目前
认为 SI引起[Ca2+]i的增加主要来源于两部分，一
刘珠琴：罂粟科植物自交不亲和反应中信号转导的研究进展 173
生 命 科 学 研 究 2010 年
是 IP3诱导的胞内钙库中 Ca2+的释放［16］；二是花
粉 S受体和柱头 S配体结合后花粉管表面膜上
的钙离子通道打开，引起胞外 Ca2+内流［12］.
3.2 p26和 p68
在罂粟科 SI反应中，发现有两个花粉蛋白磷
酸化水平的增加，一个是 26 kD，一个是 68 kD，
因此命名为 p26、p68. 这种磷酸化是 SI的特异
性反应，因为它不受亲和 S蛋白和热变性 S蛋白
的刺激 ［17，18］. p26 作为一种磷酸蛋白，其依赖
Ca2+的磷酸化反应发生在自交不亲和反应的 90 s
以内，这表明自交不亲和反应中 Ca2+的增加激活
了依赖 Ca2+的蛋白激酶，从而直接或间接地抑制
花粉管的生长［17，19］. 对 p26重组体的生化分析发
现，p26是一种可溶性的焦磷酸激酶，其活性有
赖于 Mg2+，而被高 Ca2+抑制［20］，这表明在自交不
亲和反应中，由于 Ca2+暂时性的增加，p26 的焦
磷酸酶活性发生改变. 由此推测：自交不亲和反
应中的 p26 磷酸化可能导致焦磷酸酶失效或活
性降低；由于焦磷酸酶在产生 ATP 和生物多聚
物方面起着重要作用，从而其活性的丧失或降低
导致花粉管延伸所需的细胞膜和细胞壁合成物
质减少，致使生长受到抑制. 然而，因为磷酸化
作用是可逆的，所以这种尖端生长的抑制可能只
是 SI系统采取的一种临时措施来使相对快速的
尖端生长停止，仍需其他下游事件来保证这种抑
制不可逆［20］. 与 p26相比，p68在 SI反应中的磷
酸化比较晚而且不依靠 Ca2+. 但目前对其研究还
不是很清楚，p68的磷酸化可能参与了 SI信号途
径的后期阶段［18］.
3.3 MAPK
Rudd等［21］在生长的花粉管中鉴定出一个56
kD的蛋白激酶，命名为 p56. p56是一种丝裂原
激活的蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，
MAPK），在不亲和花粉中它的活性通过 SI反应
特异性的增加. 利用肥大细胞脱粒肽（增加花粉
管 [Ca2+]i）处理花粉激活了 p56的活性，这表明
p56是胞质自由钙离子的下游靶标. 对 p56在 SI
反应中的功能进行研究发现它不参与花粉管尖
端的生长抑制，因为 SI刺激增加的 p56 活性的
峰值出现在花粉管生长抑制之后. 因此，Rudd
等［20］认为它可能参与了 SI的下游事件来保证花
粉管生长抑制的不可逆性. 对此，Franklin-Tong
等［3］提出了两种假设，一种是 p56激活了后来的
细胞程序性死亡（programmed cell death，PCD）信
号级联反应，因为 MAPKs能够诱导 PCD；另一
种假设是肌动蛋白的变化可能影响了 p56 的活
性，因为在根毛细胞中，肌动蛋白的动态变化能
够影响 MAPK 活性和顶端生长 . Li 等 ［ 22］用
MAPK cascade 抑制剂 U0126处理能阻止不亲和
花粉中 SI-诱导的 p56 激活，从而恢复不亲和花
粉的活性，表明 MAPK参与了 SI-调控花粉失活
的过程. SI激活了 caspase-3-like（DEVDase）活性
和后来的 DNA片段化，而 U0126预处理能显著
减轻 PCD的这两个标志性事件，表明 MAPK参
与了 PCD的早期信号途径. 因此，p56 是 SI 激
活的 MAPK，同时也参与了 SI-诱导 PCD的调控
过程，这也证实了 Franklin-Tong等［3］提出的第一
种假设.
3.4 Cytoskeleton
Geitmann等［23］在罂粟花粉的 SI反应实验中
发现其肌动蛋白发生了极快速的重排，而且这种
肌动蛋白的重排是 SI反应中特异性产生的. 定
量研究肌动蛋白细胞骨架重排发现 F 肌动蛋白
在 SI反应中发生了快速的大量的解聚，这种解
聚持续了 1个多小时，并且在花粉和花粉管中有
56%和 74%的 F 肌动蛋白减少［24］. 在体外实验
中，利用肥大细胞脱粒肽人为的增加胞质自由钙
离子浓度后，花粉管内的肌动蛋白就解聚了. 这
就表明肌动蛋白解聚可能是 SI信号转导中由钙
离子引发的另一个下游事件.
在 SI反应中胞质自由钙离子浓度增加，肌
动蛋白为了适应这种变化而重排导致大量的肌
动蛋白解聚，最终使花粉管尖端生长受到抑制.
那么钙离子是如何使肌动蛋白解聚的呢？目前认
为是由抑制蛋白（profilin）和其他肌动蛋白结合蛋
白（actin-binding proteins，ABPs）共同完成的. 由
于抑制蛋白主要是单体肌动蛋白（G-actin）的结合
蛋白，在体外具有受钙离子调控的分离肌动蛋白
的活性，因此认为抑制蛋白在 SI特异性引起的
肌动蛋白解聚中可能起决定性的作用. 但进一步
的实验发现，抑制蛋白不足以引起花粉和花粉管
中 F 肌动蛋白高达 56%和 74%的解聚，所以抑
制蛋白可能同其他 ABPs 一起完成 SI 反应中肌
动蛋白网络的破坏［24］. 最近，Huang等［25］鉴定出
来一个 80 kD的蛋白（PrABP80），并发现它是一
个植物凝溶胶蛋白（gelsolin）. 凝溶胶蛋白在 Ca2+
调控下可解聚 F肌动蛋白，调控 F肌动蛋白的长
度，使肌动蛋白由凝胶向溶胶状态转化. 因此认
174
第 2 期
为 PrABP80 与抑制蛋白在 Ca2+调控下共同完成
了 F肌动蛋白的解聚. Thomas 等［26］分别用微丝
稳定剂 jasp和解聚剂 Lat B处理，进一步研究了
罂粟科 SI 过程中肌动蛋白的解聚与 PCD 的关
系，结果表明肌动蛋白的解聚启动下游 PCD的
信号传递过程.
与微丝骨架一样，微管在花粉管生长过程中
对胞质运动和细胞器运动都起着重要的作用 .
Poulter等［27］的研究发现，在罂粟科 SI过程中，SI
能引起花粉内微管的快速解聚，微丝解聚能够引
起微管的解聚，但微管解聚不能引起微丝的解
聚. 尽管微管单独解聚不能导致 PCD，但用 taxol
处理减轻了 SI-诱导的 PCD，说明微管解聚在细
胞程序性死亡过程中起着调控的作用. 因此，微
丝和微管信号的整合是 SI-诱导的 PCD所必需的
一个上游事件.
3.5 PCD
Jordan等［28］利用片段末端标记发现在不亲和
柱头 S蛋白存在的情况下，花粉管在核区会特异
性的出现 DNA片段. 虽然在不亲和反应中花粉
管的尖端生长很早就停止了，但 DNA片段的出
现却是在 4 h之后. 这种 SI引起的 DNA片段的
出现与 PCD反应过程中 DNA片段的出现是一致
的. 用肥大细胞脱粒肽处理花粉后，花粉管中也
会出现 DNA片段化. 这些说明 PCD可能参与了
SI的反应，并由[Ca2+]i信号介导. 但DNA片段化
自身并不足以确认 PCD，因为 DNA降解也可能说
是坏死，这坏死是与 PCD完全不同的. PCD是一
个需能过程，而坏死不涉及能动过程. Geitmann
等［29］描述了 SI过程中花粉在自交不亲和诱导 1 h
内线粒体、高尔基体和内质网的形态发生了巨大
的变化，但没有观察到典型的坏死特征，如膜完
整性的消失，细胞膨胀和破裂. 这为 SI反应过
程中会出现 PCD提供了进一步的支持，但还不
能排除次级坏死的可能性. Thomas 等 ［30］的研究
表明，在 SI反应中特异性的出现了细胞色素 C
从线粒体中释放到细胞溶胶中和触发了 PARP
（poly ADP-ribose polymerase）的切割活性，这一
事件也受[Ca2+]i的调控. 它们的出现都是 PCD的
典型特征，因此认为 PCD参与了 SI的反应，使
花粉管停止生长产生不可逆性. Thomas 等［26］进
一步研究了罂粟科 SI过程中肌动蛋白的解聚与
PCD的关系时发现肌动蛋白的解聚启动下游 PCD
的信号传递过程. Bosch 等 ［31］研究植物 caspase-
like酶时空关系时发现，SI在反应 1~2 h内快速
激活 DEVDase 和 VEIDase，LEVDase 活性达到
高峰较之迟些，DEVDase 定位于细胞溶质和核
中，同时也发现 SI诱导细胞溶质快速酸化以满
足 SI诱导的 caspase活性所需的最适 pH值，而
细胞溶质酸化和核 caspase定位在动物坏死细胞
中常见，因此，Bosch 等认为 SI-诱导的 PCD 与
动物细胞的坏死有相似之处.
4 展望
到目前为止，人们仅对罂粟科 SI反应过程
中的雌雄生殖单位之间的信号识别与转导机制
进行了较为深入的研究，但对其他自交不亲和性
植物中花粉与花柱细胞之间的信号转导的研究
很少. 已有的研究工作尽管已经清楚不亲和花粉
的抑制机制与多个因素有关，而且在分析信号组
分和胞内事件的联系等方面已取得重大进展，但
是否还有其它信号分子参与，尤其是罂粟科以外
植物，这些信号分子之间真正是如何相互联系的
都有待于进一步研究.
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