全 文 ：生物多样性 2012, 20 (3): 270–279 Doi: 10.3724/SP.J.1003.2012.10046
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2012-02-08; 接受日期: 2012-04-10
基金项目: 云南省应用基础研究计划项目(2011FB101)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: wanghong@mail.kib.ac.cn
兰科植物欺骗性传粉
任宗昕1,2 王 红1* 罗毅波3
1 (中国科学院昆明植物研究所生物多样性和生物地理学重点实验室, 昆明 650201)
2 (中国西南野生生物种质资源库, 昆明 650201)
3 (中国科学院植物研究所系统与进化植物学国家重点实验室, 北京 100093)
摘要: 植物与传粉动物的互利关系在生态系统中非常普遍。然而, 有许多植物不为传粉者提供任何报酬, 而是利
用各种欺骗方式诱骗昆虫拜访, 从而实现传粉, 即欺骗性传粉。兰科是被子植物大科之一, 其高度特化的繁殖器官
和适应于昆虫传粉的精巧结构令人称奇。进化论创始人达尔文描述了许多兰花与昆虫精巧的传粉系统, 但他忽视
了欺骗性传粉的存在。事实上, 近1/3的兰科植物都依赖于欺骗性传粉。欺骗性传粉可能是导致兰科植物多样性的
重要原因之一。兰花利用或操作昆虫觅食、交配、产卵和栖息等行为, 演化出各种各样的欺骗性传粉机制, 常见
的类型包括泛化的食源性欺骗、Batesian拟态、性欺骗、产卵地拟态和栖息地拟态。花的颜色、形态和气味在欺
骗性传粉的成功实现中起到了重要作用。欺骗性兰花与传粉昆虫之间的演化可能是不同步的, 兰花追踪昆虫的行
为信号而发生分化, 然而欺骗性传粉可能对昆虫造成一定的伤害, 从而对昆虫也施加选择压力。由于昆虫的学习
行为, 欺骗性的兰花一般具有低的昆虫拜访率和结实率, 其繁殖成功率受各种因素的影响。欺骗性加剧了兰花对
传粉昆虫的依赖, 使其具有更高的灭绝风险, 传粉生物学的研究能为兰科植物的有效保护提供指导。在欺骗性传
粉系统中, 有报酬的伴生植物、拟态模型和其他拟态信号提供者对传粉成功有重要影响。因此, 研究欺骗性传粉
兰花、传粉昆虫和相关的生物和生态因子的网状进化关系具有重要理论和实践意义。
关键词: 兰科, 欺骗性传粉, 食源性欺骗, 性欺骗, 产卵地拟态, 栖息地拟态, 演化, 保护
Deceptive pollination of orchids
Zongxin Ren1,2, Hong Wang1*, Yibo Luo3
1 Key Laboratory of Biodiversity and Biogeography, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Kun-
ming 650201
2 Germplasm Bank of Wild Species, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650201
3 State Key Laboratory of Systematic and Evolutionary Botany, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing
100093
Abstract: Mutualism, or a mutually beneficial interaction between two organisms, are ubiquitous in ecologi-
cal systems. However, some “empty flowers”, which offer pollinators no any kinds of rewards, design dif-
ferent strategies to attract pollinators without providing rewards to the pollinators. These pollination mecha-
nisms are called deceptive pollination. The family Orchidaceae, representing one of the largest groups in an-
giosperms, is distinguished by high floral diversity and intricate adaptations to pollinators. Darwin described
and identified most of the functional floral morphology and biomechanics in orchid pollination. However, he
never recognized that many of the flowers that he examined lacked food rewards for pollinators. Floral evo-
lution in the Orchidaceae appears to be dominated by modes of deceptive pollination, and more than one
third of orchid species are thought to be pollinated by deceit. Deceptive pollination is thought to be one of
key roles which has lead to relatively high species diversity within the Orchidaceae. Deceptive orchids fre-
quently exploit the food foraging, sexual, oviposition and sleep/warmth behaviors of insects. The most com-
mon deception mechanisms include generalized food deception, Batesian floral mimicry, sexual deception,
brood-site imitation and shelter imitation. Additionally, floral color, morphology and fragrance play key roles
第 3期 任宗昕等: 兰科植物欺骗性传粉 271
to cheat target pollinators. Relationships between deceptive orchids and their pollinators possibly involve
asynchronous evolution; therefore orchids track the diversification of their pollinators. However, deception
has negative impacts on the pollinators, which may exert selection on the pollinators. Because duped polli-
nators tend to avoid rewardless flowers, deceptive orchids suffer low visitation rates and fruit set, various en-
vironment factors can affect the reproductive success of these orchids. Deceptive orchids depend largely on
insect pollinators for reproduction, and the proclivity of these species to use deceptive pollination strategies
puts many of these species at a relatively higher rate of extinction. Therefore, pollination biology studies are
needed to provide a scientific basis for proper conservation of orchids. At the community level, co-occurring
mimic, non-mimic, and mimic signal providing plant species affect the reproductive fitness of orchids.
Therefore, it is necessary to further study the co-evolution webs of deceptive orchids and pollinators along
with other related biological and ecological factors.
Key words: Orchidaceae, deception pollination, food deception, sexual deception, brood-site imitation, shel-
ter imitation, evolution, conservation

互利关系(mutualism)在生态系统中非常普遍,
生命世界的任何一个有机体都参与到至少一对互
利关系中。植物和传粉动物之间常常有着互利的对
称关系, 动物为植物传粉, 植物为传粉者提供报酬
(一般为花蜜或花粉)。但互利关系往往被欺骗者所
利用(Bronstein, 2001), 欺骗者(包括盗蜜者)在传粉
媒介与花的互利关系中普遍存在(Bell, 1986)。花蜜
是被子植物花提供给传粉者的最主要的报酬形式
(Kevan & Baker, 1983), 但相当多的物种存在无蜜
的花, 兰科植物尤为突出(Bell, 1986; Thakar et al.,
2003)。一些昆虫(至少是没有学习经验的昆虫)不能
有效区别这些空花和有报酬的花朵, 这些空花就在
没有付出任何报酬的情况下获得了传粉成功
(Thakar et al., 2003), 这种传粉方式就是欺骗性传
粉(deceptive pollination)。最令生态学家和进化生物
学家惊奇的是, 将近有1/3的兰科植物通过欺骗昆
虫达到传粉的目的 (Cozzolino & Widmer, 2005;
Jersáková et al., 2006)。
兰科植物是被子植物的大科之一, 约有800余
属, 至少25,000种, 广泛分布于除两极和干旱沙漠
地区以外的各种陆地生态系统中, 特别是热带地区
的兰科植物具有极高的多样性 (Dressler, 1981,
1993), 生活习性包括陆生、附生和腐生。兰科植物
因其多样化的生活史、精巧的花结构以及与昆虫的
协同作用而备受关注。从林奈或更早时期开始, 兰花
就是植物学家、园艺学家和生态学家心目中的明星
植物类群。进化论创始人达尔文对兰花的传粉进行
过详尽的观察, 并于1862年出版了著名的专著——
《兰花的传粉》, 他对兰花传粉观察的目的就是希
望验证兰花与昆虫的关系是进化和自然选择的产
物。但是达尔文并不相信兰花欺骗性传粉的存在,
他认为兰花总是会为昆虫提供某种形式的报酬, 例
如他认为杓兰族唇瓣不具蜜腺, 但唇瓣内表面被
毛, 其末端分泌一小滴稍有粘性的流质, 可以作为
传粉昆虫的报酬(Darwin, 1877)。尽管他观察到了杓
兰族典型的锤状腺毛, 但这些腺毛并不能为昆虫提
供报酬。最早发现兰科植物欺骗性传粉可追溯到
1793年, Sperengel在观察兰属(Orchis)植物传粉时发
现一些兰花不给传粉昆虫提供报酬。Pouyanne
(1917)和Coleman(1927)各自独立发现了一些产于
地中海地区的眉兰属(Ophrys)和澳大利亚的Crypto-
stylis通过性欺骗来实现传粉, 至此欺骗性传粉的面
目逐渐被揭开。从达尔文至今, 人们对兰科植物欺
骗性传粉机制已有了较为详尽的认识, 大量的欺骗
性传粉现象被发现, 一些重要的综述较为详细地介
绍了兰科植物欺骗性传粉机制(Dafni, 1984; Acker-
man, 1986; Nilsson, 1992; Roy & Widmer, 1999;
Cozzolino & Widmer, 2005; Schiestl, 2005; Jersáková
et al., 2006)。
从进化和生态的角度解释兰科植物多样性, 以
及提示为什么会出现欺骗性传粉现象, 是生物学家
面临的难题(Mayer et al., 2011)。现阶段, 国际上对
兰科植物传粉生物学研究的热点是探索兰科植物
多样性和传粉式样演化之谜。有学者认为欺骗性传
粉是导致兰科植物多样性的重要原因之一(Cozz-
olino & Widmer, 2005)。要解决这些难题, 在全球兰
科植物物种丰富的地区开展细致的传粉生物学研
究是非常必要的。我国虽然不是兰科植物种类最丰
272 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
富的地区, 但由于跨越热带、亚热带和温带3个气候
带并拥有复杂的地理环境, 而分布着各个气候带的
兰科植物区系和生态类型, 并且还保留着许多原始
类群, 特别是青藏高原等独特的地理区域, 其相应
的兰科植物多样性是世界上独一无二的(陈心启和
吉占和, 1998)。中国西南山地是全球34个生物多样
性中心之一(Mittermeier et al., 2005), 也是我国兰
科植物最丰富的地区(陈心启和吉占和, 1998)。兰科
植物传粉生物学是国际传粉生物学研究中最为活
跃和成果颇丰的领域, 我国访领域的研究起步较
晚, 但也已取得了一些重要进展(罗毅波等, 2003;
Ren et al., 2011)。本文对兰科植物欺骗性传粉进行
了系统的介绍, 希望能为从事兰科传粉生物学研究
的人员提供参考。
1 兰科植物欺骗性传粉机制多样性
欺骗性兰花往往利用已存在的传粉关系或者
昆虫的交配、产卵和筑巢等行为而达到欺骗昆虫的
目的(Jersáková et al., 2006)。根据兰科植物利用的信
号种类, 欺骗性机制主要分为食源性欺骗(food de-
ception)和性欺骗(sex deception)两大类, 前者大约
包括了1/3的兰科种类, 而性欺骗种类约有400种
(Cozzolino & Widmer, 2005)。Jersáková等(2006)则将
兰花的欺骗和拟态传粉方式分为泛化的食源性欺
骗(generalized food deception)、Batesian拟态(Bate-
sian floral mimicry)、性欺骗、产卵地拟态(brood-site
imitation)和栖息地拟态(shelter imitation)等5种。
(1)食源性欺骗。指兰花利用昆虫的觅食行为,
向目标昆虫提供假的食物信号, 如没有蜜的花蜜距
和假的花粉, 诱骗昆虫到花上觅食, 达到传粉的目
的。绝大多数食源性欺骗的兰花都没有特定的拟态
对象, 即拟态模型, 它们的诱骗目标是那些没有学
习经验的“天真”的昆虫, 这类拟态方式被称作泛化
的食源性欺骗。杓兰属(Cypripedium)中由蜂类传粉
的大部分种类属于这个类型(Bernhardt & Edens-
Meier, 2010), 其中离萼杓兰(C. plectrochilum)的访
花昆虫多达14种, 包括熊蜂、小型蜂、食蚜蝇、蚂
蚁和蝴蝶等, 但只有淡脉隧蜂(Lasioglossum spp.)与
兰花的功能结构相匹配, 为有效传粉者(Li et al.,
2008)。Dafni和Ivri(1981)对广布于欧洲、中亚、北
非至喜马拉雅地区的头蕊兰(Cephalanthera longifo-
lia)中亚居群的研究表明, 其唇瓣上的黄色乳突状
物质成功拟态了半日花科鼠尾草叶岩蔷薇(Cistus
salviifolius)的花粉, 从而吸引昆虫拜访, 但没有鼠
尾草叶岩蔷薇时昆虫也会拜访该兰花, 这属于一种
兼性花拟态现象(facu- ltative floral mimicry)。分布
在欧洲的另一种头蕊兰属植物Cephalanthera rubra
则成功拟态了桔梗科的风铃草属植物Campanula
campanularum, 两者的花都为紫红色, 且具有相同
的反射光谱(Nilsson, 1983)。
(2)Batesian拟态。如果兰花拟态某一种特定的
有报酬的植物, 即有特定的拟态模型, 这种欺骗方
式就是Batesian拟态, 已发现的例子不多。南非的无
报酬兰花Disa pulchra拟态伴生的一种鸢尾科植物
Watsonia lepida, 两种植物分布重叠, 都开粉红色的
花, 花形也相似(Johnson, 2000)。Sugiura等(2001,
2002)对日本分布的Cypripedium macranthos var.
rebunense的研究第一次发现了杓兰属内有拟态对
象的拟态现象, 熊蜂传粉的C. macranthos var. re-
bunense通过拟态伴生植物马先蒿 (Pedicularis
schistostegia)来达到传粉成功。
(3)性欺骗。是兰花利用昆虫的交配行为, 向目
标雄性昆虫发出假的雌性昆虫性激素和形态信号,
吸引雄性昆虫前来交配, 从而达到传粉的目的。如
欧洲分布的眉兰属种类唇瓣形态与雌性的泥蜂
(Campsoscolia)相似, 并具有长红毛, 对雄性的泥蜂
有强烈的性吸引, 当雄蜂停落在唇瓣上会与唇瓣发
生交尾行为, 并使头部粘着花粉块(Schiestl et al.,
1999)。性欺骗在欧洲、澳大利亚、非洲、南美和中
美洲的兰科植物中均有发现(Gaskett, 2010), 但我
国尚未见相关报道。性欺骗除了最近在菊科植物
Goteria diffusa中发现外(Ellis & Johnson, 2010), 目
前仅见于兰科植物。
(4)产卵地拟态。是指兰花利用昆虫的产卵行为,
拟态昆虫的产卵地, 吸引昆虫进入花内产卵, 达到
传粉的目的。产卵地拟态是一类较为复杂的欺骗方
式, 往往具有“陷阱”花, 花色暗, 具腐败气味。这类
兰花通常拟态腐败的动物尸体、粪便和真菌的子实
体(Urru et al., 2011)。例如兜兰属(Paphiopedilum)的
一些种类具有绿色的退化雄蕊, 其唇瓣上有黑色突
起物或者棍棒状腺毛以拟态蚜虫, 吸引雌性噬蚜虫
食蚜蝇来产卵, 从而诱骗食蚜蝇掉入“陷阱式”囊中,
达到为其传粉的目的(Atwood, 1985; Shi et al., 2006,
2009)。火烧兰属(Epipactis)部分种类也有类似的产
第 3期 任宗昕等: 兰科植物欺骗性传粉 273
卵地拟态现象(Stökl et al., 2011)。
拟态真菌是否属于产卵地拟态一直没有得到
很好的实验证据证实。分布于澳大利亚的Corybas
生长于林下 , 花黑色 , 有报道认为菌蚊(Gnoriste
megarrhina)为其传粉, 菌蚊在花内产卵, 因此推断
Corybas拟态菌蚊的寄生真菌(Jones, 1970)。新热带
分布的兰科植物Dracula的唇瓣与担子菌子实体的
菌盖或菌褶非常相似, 并且发出真菌的气味, 因此
被推测通过菌蚊或真菌上寄生的蝇类来传粉(Vogel,
1978a, b; Proctor et al., 1996; Kaiser, 2006; Dentinger
& Roy, 2010)。Kaiser(2006)对D. chestertonii的花气
味成分进行了分析, 发现主要为典型的蘑菇气味的
化合物。Endara等(2010)对厄瓜多尔分布的D. laf-
leurii和D. felix进行了传粉观察, 发现传粉昆虫为果
蝇科以真菌为寄主的Zygothrica昆虫(在真菌上完成
部分生活史), 这类果蝇在兰花的唇瓣上求偶和交
配, 但没有发现产卵现象。他们认为兰花为果蝇提
供庇护所和求偶的地点, 与真菌的作用相似。最新
的研究发现, 果蝇在Dracula的唇瓣上有产卵前的
寄主检查 (palpation)行为 (Raguso, 个人通讯 )。
Stoutamire (1967) 和 Vogel(1978a, b) 对 栽 培 的
Cypripedium debile观察发现, 其花下垂, 几乎贴地,
唇瓣上的条纹形似蘑菇的菌褶, 并有真菌气味, 推
测它有菌蚊(或其他真菌上寄生的蝇类)传粉的综合
征。Vogel的上述假说从1978年提出至今已有30余
年, 但一直没有得到野外观察和实验的证实。
(5)栖息地拟态。是指兰花利用昆虫的栖息或者
巢穴行为, 拟态其栖息地或者巢穴, 吸引昆虫进入
花中栖息, 从而达到传粉的目的。Serapias是一个典
型的例子, 其花冠成筒状, 为暗红色, 形似独居蜂
Ceratina等巢穴的入口(Dafni et al., 1981)。
(6)其他拟态方式。随着化学生态学的发展, 定
量测定花气味和昆虫信息素技术日趋成熟, 特别是
气相色谱与触角电位检测器联用技术(GC-EAD)的
出现, 能有效检测化合物对昆虫触角的电位反应,
有力推动了花气味与昆虫行为相互关系的研究(Sc-
hiestl et al., 2003; Johnson et al., 2007)。近年来发现
了许多新奇的主要与化学通讯相关的拟态机制, 如
Epipactis helleborine和E. purpurata发出植物绿叶挥
发物(green-leaf volatiles, GLV)吸引胡蜂(Brodmann
et al., 2008); E. veratrifolia则拟态蚜虫的报警信息
素来吸引食蚜蝇(Stökl et al., 2011); Dendrobium
sinense则拟态了蜜蜂的报警信息素来吸引胡蜂
(Brodmann et al., 2009)。
综上所述, 欺骗性传粉除了泛化的食源性欺骗
没有特定的拟态模型外, 其他的欺骗方式都涉及到
拟态生境中其他的生物或非生物对象, 其中, 雌性
昆虫、产卵地、栖息地、真菌和信息素等都可以作
为拟态对象(Jersáková et al., 2006)。
2 欺骗性传粉如何实现？
在欺骗性传粉系统中, 一个重要的特点或成功
的关键是被欺骗的昆虫不能有效地区分拟态者和
模型(Vanewright, 1976)。欺骗性传粉得以成功实现,
花的颜色、形态和气味在其中起到了重要作用。一
般认为, 花气味在远距离上起到吸引作用, 而形态
特征在近距离上吸引昆虫访花。
通过性欺骗传粉的兰花一方面在形态上模仿
雌性昆虫, 另一方面, 花中释放出吸引雄性昆虫的
激素类挥发物质, 吸引进入繁殖期的雄性昆虫交
尾, 从而达到传粉的目的(Schiestl et al., 2003, Schi-
estl, 2005)。
食源性欺骗传粉是如何实现的呢？一种策略
是兰花采取较鲜艳的花展示(Nilsson, 1980, 1983)。
许多食源性欺骗的兰花都是早春开花, 并且有非常
艳丽的花展示, 以吸引刚开始觅食的昆虫为其传
粉。另外一种策略是兰花拟态有报酬的其他伴生物
种。Batesian拟态就是其中一种类型, 在昆虫的视觉
里, 拟态模型和兰花花色相同, 这可能是形成食源
性拟态的最重要原因(Johnson, 1994, 2000, 2003a;
Gumbert & Kunze, 2001; Anderson et al., 2005)。早春
开花的欺骗性兰花能有效避开来自有报酬植物的
竞争; 晚些开花的兰花有较多的伴生植物, 往往会
拟态有报酬种类而获得昆虫的拜访(Internicola et
al., 2008)。
泛化的食源性欺骗的兰花其花气味成分对昆
虫也有明显的吸引作用。研究者通过对杓兰属植物
花气味成分的分析找到了一些对传粉昆虫有吸引
作用的活性成分(Nilsson, 1979; Bergstrom et al.,
1992; Barkman et al., 1997; Li et al., 2006)。但目前
尚未发现Batesian拟态系统中同时存在化学拟态,
即花气味也相似的例子。花气味在拟态系统中起到
非常重要的作用(Schiestl, 2005; Stökl et al., 2010,
2011), 那是否存在单纯的化学欺骗或拟态呢？华
274 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
石斛(Dendrobium sinense)拟态了蜜蜂的报警信息素
来吸引胡蜂(Brodmann et al., 2009), 但单纯的化学
拟态还需要进一步验证。Stökl等(2010)报道了一种
非兰科植物的化学拟态方式, 即天南星科植物海芋
(Alocasia macrorrhiza)拟态酵母的气味来吸引传粉
昆虫果蝇, 在这个拟态系统中, 花气味起到了关键
的作用, 而没有形态上的相似性。
为了获得欺骗成功, 兰花可能会同时采取不止
一种欺骗方式。例如 , 西藏杓兰(Cypripedium ti-
beticum)的褐色花和暗红色花类型, 传粉昆虫为熊
蜂 , 其吸引机制是栖息地或巢穴拟态 (nestsite
mimic)和食物欺骗(Li et al., 2006)。性欺骗的Ophrys
heldreichii具有粉红色的侧瓣, 似乎对实现性欺骗
并没有帮助, 但研究表明粉红色花能在近距离上增
加雄性昆虫访问的准确性(Streinzer et al., 2009)。
Epipactis veratrifolia通过拟态蚜虫报警素和蚜虫形
态来吸引食蚜蝇产卵, 但同时也分泌花蜜作为报酬
(Stökl et al., 2011)。Serapias lingua通过栖息地拟态
来吸引蜂类(Ceratina), 进一步的研究发现, 其唇瓣
基部的暗红色结构同样是一种性拟态, 花气味和传
粉蜂性信息素成分分析验证这一点(Vereecken, 未
发表资料)。食源性欺骗和性欺骗同时出现的现象也
有报道(Gaskett, 2010)。
3 欺骗性兰花与昆虫的协同进化
一般认为, 互利关系的双方其演化是同步的,
即协同进化(coevolution), 然而, 最新的证据表明特
化的植物与昆虫协同关系的进化可能是不同步或
者依次序进化的。如收集花气味的蜂类(euglossine
bees)与提供气味为报酬的兰花之间的演化就是不
同步的, 蜂类可能在兰花出现之前就开始收集从其
他植物挥发的化合物, 而兰花在其传粉昆虫分化之
后次序演化, 或追踪其传粉昆虫而演化(Ramírez et
al., 2011)。欺骗性传粉兰科植物通过模拟其他植物
或动物的信号来操纵传粉者而取得传粉成功, 它们
利用了环境中已存在的信号, 如原来已存在的昆虫
采集花粉和花蜜的传粉关系、交配信号、产卵地和
栖息地信号等。正因为如此, 一般认为欺骗性传粉
兰科植物和传粉者之间是一种单方向的演化关系,
即传粉者是欺骗性兰科植物多样化的重要驱动力。
有拟态现象的同一种植物在不同的居群可能会有
不同的模型(Gumbert & Kunze, 2001)。头蕊兰分布
广泛, 在中亚发现其拟态半日花科植物, 但在我国
西南地区并没有其拟态对象的分布, 笔者初步观察
发现该兰花与石竹科和蔷薇科开白花的草本植物
有一定的关联性, 有白色小花伴生的兰花花序结实
率较高(任宗昕等, 未发表资料)。在食源性拟态普遍
发生的南非, 存在大量的拟态模型物种在不同的地
理环境下转变的现象, 同时模拟者(兰花)的性状也
会追踪模型性状的演化而变化, 即性状追踪(trait
tracking)(Johnson, 2010)。
然而, 在兰花的欺骗性传粉系统中, 传粉者本
身以及其他被模拟的植物或动物并没有从欺骗性
传粉系统中获得任何益处, 一般认为, 欺骗性兰科
植物对传粉者的演化几乎没有影响(Jersáková et al.,
2006)。少数研究案例表明, 在性欺骗传粉兰科植物
中 , 植物对传粉者影响的方式和程度有所不同
(Wong & Schiestl, 2002; Gaskett et al., 2008)。从传粉
者的个体水平来看, 可以分两种情况来考虑雄性传
粉者的代价。一种情况是雄性传粉者与性欺骗传粉
兰科植物假交配但没有射精。尽管没有直接浪费精
子, 但雄性传粉者却浪费了时间和精力(Vereecken,
2009)。另一种情况是雄性传粉者直接将精液射在性
欺骗传粉兰科植物上, 这种情况下雄性传粉者付出
了代价(Gaskett et al., 2008)。被欺骗的传粉昆虫为
了避免无效或者受伤害的访花、产卵和射精等行为,
可能会与兰花形成拮抗协同进化关系(antagonistic
coevolution)。
4 欺骗性传粉繁殖成功的影响因素
4.1 低拜访率和低结实率
一般来说, 无报酬兰花的传粉成功率和结实率
都低于有报酬的物种(Neiland & Wilcock, 1998)。昆
虫对首次见到的颜色和图案有明显的偏好, 且能学
习避开那些没有报酬的刺激(Simonds & Plowright,
2004)。欺骗性空花的拜访经历会使昆虫避免拜访同
一类型的花。因此, 欺骗性传粉兰花的昆虫拜访率
往往较低, 从而结实率也较有报酬种类低。如已研
究过的杓兰属植物在自然状态下结实率普遍偏低
(Bernhardt & Edens-Meier, 2010)。
事实上, 一只昆虫必须在同种欺骗性的花上访
问过两次, 才能有效地为植物传粉。昆虫第二次拜
访的那朵花才是最终的“幸运儿”, 才能结实。一只
携带欺骗性兰花花粉块的昆虫是否更倾向于访问
第 3期 任宗昕等: 兰科植物欺骗性传粉 275
同一种兰花呢？Johnson等(2003b)的研究表明这个
答案似乎是肯定的。而其他更多的研究则表明, 昆
虫在受到欺骗后会迅速飞离, 因此花粉块的传播距
离会远远大于有报酬的种类 (Peakall & Beattie,
1996; Jersáková et al., 2006)。正因为昆虫对无报酬
兰花的逃避行为, 使得花粉块移出和结实率不符合
通常的密度依赖 (density dependent)和频度依赖
(frequency dependent)规律, 而出现非密度和非频度
依赖现象(Sabat & Ackerman, 1996)。
欺骗性传粉的兰花结实率受到很多因素的影
响, 如花的开放时间、花序、生境、植株密度、种
群大小和年际变化等(Tremblay et al., 2005)。花朵的
开放时间常常与昆虫的活动期相吻合, 居群内最先
开放或最后开放的植株往往获得较高的结实率
(Sabat & Ackerman, 1996)。花和花序特征影响传粉
者的选择偏好, 花的高度和花展示大小受到的关注
最多。一些食源性欺骗的植物花和花序的大小与花
粉块移出和结实率成正相关 (Murren & Ellison,
1996), 也有一些种类花展示大小对结实率没有影
响(Sabat & Ackerman, 1996; Pellegrino et al., 2005),
或昆虫更倾向于选择较小的花(O’Connell & Johns-
ton, 1998)。Cypripedium acaule的繁殖成功率和花朵
高度成明显的正相关(O’Connell & Johnston, 1998)。
头蕊兰生长在开阔地的植株比林内的植株结实率
高出40–50%(Dafni & Ivri, 1981)。Calopogon tube-
rosus中等大小的群体(直径1 m的范围内有2–8棵植
株 )比单花和植株数大于8的群体的结实率更高
(Frimage & Cole, 1988)。Cypripedium fasciculatum,
有较高的结实率, 但年际间和不同地点间差异较大
(Lipow et al., 2002)。
但总的说来欺骗性传粉的种类结实率都很低,
既有传粉者限制和资源限制方面的原因(Primack &
hall, 1990; Primack et al., 1994; Kull, 1998; Neiland
& Wilcock, 1998; Primack & Stacy, 1998; Tremblay
et al., 2005), 也有人为干扰方面的影响(Sugiura et
al., 2001)。近年来传粉者限制受到了更多关注
(Tremblay et al., 2005)。
4.2 伴生物种对欺骗性兰花繁殖成功的影响
动物与植物间的交互关系受到生境中非生物
和 生 物 因 子 的 影 响 (Johnson & Bond, 1992;
O’Connell & Johnston, 1998)。一般认为同期开花的
伴生植物之间存在强烈的个体竞争, 以赢得更多的
昆虫拜访, 但越来越多的研究也发现同期开花物种
间相互促进的事实(Feinsinger et al., 1986; Feinsi-
nger, 1987; Johnson et al., 2003b)。其中一种方式就
是“磁性物种效应”(magnet species effect), 即一种有
报酬的物种能增加相邻的报酬较少的物种的传粉
成功率(Thomson, 1978)。围绕欺骗性传粉的兰科植
物也有同期开花的伴生物种竞争和促进之争, 一种
观点认为兰花远离伴生物种能增加其传粉成功, 即
“远离生境效应”(remote habitat effect), 并且得到实
验证据支持(Lammi & Kuitunen, 1995)。而大量的实
验也证明“磁性物种效应”的存在(Alexandersson &
Ågren, 1996; Ferdy et al., 1998; Johnson et al.,
2003b; Juillet et al., 2007)。在群落水平上研究欺骗
性的兰花与传粉昆虫、同期开花的伴生植物的网状
进化关系有利于解释欺骗性的生态适应意义; 生境
破碎化扰乱这些网状关系, 值得进一步关注, 从而
促进对兰科植物的保育。
4.3 适合度的假说
无报酬植物种类相对于有报酬的种类, 由于昆
虫的学习行为, 其拜访频率往往要低于后者, 因此
欺骗性传粉的适合度问题一直是个谜和争论的焦
点。学者们提出了各种不同的假说, 适合于所有无
报酬植物的一般性假说包括资源限制假说和异交
假说, 其中资源限制假说认为兰科植物的繁殖要付
出很高的繁殖代价, 开花和结实都要消耗大量的能
量, 花蜜的产生同样需要消耗大量的资源, 受到资
源的限制, 这些种类的兰花不大量生产蜜来吸引昆
虫(Calvo, 1993; Mattila & Kuitunen, 2000); 异交假
说认为有蜜腺的兰花种类往往有较高的昆虫访问
频率, 但相应增加了同株异花授粉的几率, 这种自
交会导致植物后代适合度的降低, 而欺骗性传粉的
种类虽然昆虫拜访频率低, 但同时也降低了自交的
几率, 提高了植物后代的适合度(Johnson & Nil-
sson, 1999; Johnson et al., 2004)。专门针对兰科植物
的假说还有低密度假说、花粉块移出假说、传粉运
输效率假说、花粉滞落限制假说等(Cozzolino &
Widmer, 2005; Jersáková et al., 2006; Scopece et al.,
2010)。
5 欺骗性兰花的保育
全球环境剧烈变化的今天, 互利关系对于全球
生态系统的作用可能比以前所想象的更加复杂和
276 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
重要, 因为任何一对互利关系的破裂都可能导致一
系列的物种灭绝事件(Kiers et al., 2010)。对周围各
种生物或非生物因子有强烈依赖的物种更容易灭
绝, 因为当这些依赖关系中的任何一个因子的丧失
都会导致物种受威胁或消失 (Swarts & Dixon,
2009a, b; Phillips et al., 2010)。兰科植物高度特化,
与真菌和传粉昆虫形成复杂的共生或依赖关系, 因
而具有更高的灭绝风险。性欺骗传粉的兰花, 与昆
虫往往是一对一的特化关系。如澳大利亚的
Drakaea与传粉昆虫之间形成了高度特化关系, 很
容易受到环境变化的影响(Hopper & Brown, 2007)。
又如Rhizanthella gardneri, 不仅有特化的菌根真菌
和传粉昆虫, 还与周围的植物(Melaleuca)形成共同
的内生真菌, 甚至有专一的哺乳动物为其散布种
子 , 因此其面临的灭绝风险更高 (Warcup, 1985;
Bougoure et al., 2008, 2009; Swarts & Dixon,
2009b)。欺骗性的兰花与有报酬的兰花相比存在着
更严重的花粉限制, 对受骗的传粉昆虫更加依赖
(Neiland & Wilcock, 1998; Tremblay et al., 2005)。
传粉生物学研究对兰科植物的保育具有重要
意义, 因为大多数兰科植物与传粉昆虫在演化过程
中形成了完美的协同进化关系, 有些甚至形成了一
对一的专性传粉关系; 如果传粉者受到威胁, 就会
直接影响到相应兰科植物的结实能力, 从而影响到
该种兰科植物的生存。在对受威胁兰科物种制定恢
复(recovery)方案时, 就必须以传粉生物学研究作为
基础(罗毅波等, 2003)。无论是就地保护(in situ)还是
迁地保护(ex situ), 对兰科植物传粉系统的认识都
至关重要, 直接涉及到保育措施是否得当(Swarts &
Dixon, 2009a, b)。
6 展望
目前, 兰科植物的传粉生物学研究在物种水平
上继续沿着达尔文之路, 寻找花与传粉者之间“锁
与钥匙 ”的关系 , 随着花气味化学分析方法、
GC-EAD技术的应用, 以及光谱技术和昆虫行为学
方法的革新使得兰科植物神秘的欺骗性传粉机制
逐渐明晰; 在群落水平上围绕欺骗性传粉生态适应
意义的解释, 兰花与伴生植物之间的交互关系得到
越来越多的重视, 生境破碎化对欺骗性传粉关系网
状结构的影响也开始引起人们的关注。但目前对热
带亚洲的兰科植物的传粉生物学研究较少, 因此进
一步的研究将对揭示兰科欺骗性传粉的适应性进
化和保育具有重要理论和实际意义。
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(责任编委: 黄双全 责任编辑: 周玉荣)